Alejandro Parra-H Tese apresentada a Faculdade de Filoso a, … · 2015. 2. 11. · Alejandro Parra-H Mecanismos de adaptacao e ecologia evolutiva das abelhas das orqu deas (Hymenoptera:

Universidade de São Paulo

Ffclrp - Departamento de Biologia

Programa de Pós-Graduação em Entomologia

Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das orqúıdeas (Hymenoptera:

Apidae: Euglossini).

Alejandro Parra-H

Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de

Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obten-

ção do t́ıtulo de Doutor em Ciências, Área: ENTOMOLOGIA

Versão Corrigida

Ribeirão Preto - SP

2014

Alejandro Parra-H

Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das orqúıdeas (Hymenoptera:

Apidae: Euglossini).

Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e

Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exi-

gências para a obtenção do t́ıtulo de Doutor em Ciências.

Área: ENTOMOLOGIA

Orientador: Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo

Ribeirão Preto - SP

2014

Λπδ

LATEX.

Autorizo a reprodução e divulgação total ou parcial deste trabalho, por qualquer meio convencional ou

eletrônico, para fins de estudo e pesquisa, desde que citada a fonte.

Parra-H, Alejandro

Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva

das abelhas das orqúıdeas (Hymenoptera: Apidae: Euglossini).

95 p. f. : il.

Tese de Doutorado. Departamento de Biologia.

Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto - USP.

Orientador: Garófalo, Carlos Alberto

1. BLUP. 2. Cerrado. 3. Conservação. 4. Floresta Atlântica. 5.

Floresta estacional semidecidual. 6. Modelos lineares. 7. Seleção

de carateres.

I. Departamento de Biologia. Faculdade de Filosofia, Ciências e

Letras de Ribeirão Preto

Nome: Alejandro Parra-H

Titulo: Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das orqúıdeas (Hymenoptera: Apidae:

Euglossini).

Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de

Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção

do t́ıtulo de Doutor em Ciências, Área: ENTOMOLOGIA

Aprovado em:

Banca examinadora:

Prof. Dr. Prof. Dr.

Nome Nome

Prof. Dr. Prof. Dr.

Nome Nome

Prof. Dr.

Nome

A Rita, Federico, Daniel, Carmen Agustina...

e às sensacionais abelhas

Agradecimentos

Ao Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo pela orientação e paciência durante o transcurso do projeto,

à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nı́vel Superior (CAPES) e o Ministério das Relações

Exteriores (MRE) pela bolsa de estudo outorgada (Programa de Estudantes-Convênio de Pós-Graduação

(PEC−PG)), às embaixadas do Brasil em Panamá e Bogotá pela colaboração com o pedido da bolsa, aoConselho Nacional de Desenvolvimento Cient́ıfico e Tecnológico (CNPq) pelo financiamento da pesquisa,

a Renata e Vera das secretarias dos programas de Pós-Graduação em Entomologia e Biologia Compa-

rada respetivamente do Departamento de Biologia (FFCLRP −USP ) pelo apoio e oportunas indicaçõesoferecidas, ao Centro de Apoio ao Professor e Estudante Estrangeiro (CAPEE) pelo sobressalente acom-

panhamento da situação migratória, ao serviço social da Prefeitura do Campus USP de Ribeirão Preto

(PUSP − RP ) pelo auxilio de moradia, a Elisa Pereira Queiroz, Let́ıcia Biral de Faria e Katia PaulaAleixo pelo acompanhamento no processo de acetólise e pela instrução no uso dos equipamentos do Labo-

ratório de Palinologia do Setor de Ecologia do Departamento de Biologia, Faculdade de Filosofia Ciências

e Letras de Ribeirão Preto-USP, a José Carlos Serrano e à Dra. Cláudia Inês da Silva pela identificação

do material correspondente de abelhas e tipos poĺınicos respetivamente, a Edilson Simão Ribeiro da Silva

pela colaboração com a loǵıstica das coletas, ao Instituto Florestal da Secretaria do Meio Ambiento do Es-

tado de São Paulo e à Secretaria Municipal de Planejamento e Meio Ambiente da Prefeitura do Munićıpio

de Jundiáı pela autorização de coleta no PEV e na ReBio respetivamente, à equipe do Parque Estadual

de Vassununga especialmente a Patŕıcia, Bruna, Valdonesio, Sr. Antônio Crema, Priscila, Heverton e

Eloisa pela ajuda e acompanhamento durante a pesquisa, ao Ronaldo e Sr. Lauro pela assistência na

Base Ecológica durante as coletas na Serra do Japi, a Luciano pela sempre oportuna ajuda informática, a

Juanita pela revisão do resumo, a Juan Manuel e Natalia pela amizade e apoio, a Daniel, Guiomar, Nata-

lia e Rodulfo pelos permanentes comentários, aos meus colegas de escalada particularmente a Zoro, Carol,

Ram, Thiago, Daniela, Omar, Júlio, Leo, Marcelo, Guilherme e Soraia pela segurança e ensinamentos,

a Ana pelo carinho e amizade, a Dora, Andrés, Lina, Andréa, Morgana, Mauricio, Let́ıcia, Elisa, Katia,

Sebastian, Ayrton, Paulo Emilio e Danielle pela amizade, aos colegas do(s) laboratório(s), a Edigildo e

familia pela sua hospitalidade, “a la gente de bien” e ao Sr. José Néstor “y sus estrellas” eu agradeço.

All animals are equal, but some animals are more equal than others.

Eric Arthur Blair (George Orwell). 1945.

The data may not contain the answer. The combination of some data and an aching desire for an

answer does not ensure that a reasonable answer can be extracted from a given body of data.

John Tukey. 1979.

Es chévere ser grande, pero más grande es ser chévere.

Hector Juan “Lavoe” Pérez. 1986.

Beauty and seduction, I believe, is the nature’s tool for survivor.

Louie Schwartzberg. 2011.

Resumo

Parra-H. A. Mecanismos de adaptação e ecologia evolutiva das abelhas das orqúıdeas (Hy-

menoptera: Apidae: Euglossini). 2014. 95 pp. Tese (Doutorado). Faculdade de Filosofia, Ciências

e Letras de Ribeirão Preto. Universidade de São Paulo.

Os insetos apresentam uma importante variedade de formas, tamanhos e comportamentos que são reflexo

da alt́ıssima capacidade adaptativa que possuem. Isso é resultado de mudanças ao longo do tempo

que, dependendo se permanecem ou não de uma geração para outra, afetarão a sobrevivência, aptidão,

reprodução e, em geral, capacidade das populações de se ajustar em um ambiente. Esse fenômeno de

mudança é conhecido na área de ciências naturais como teoria da evolução e explica a grande diversidade

que compreende o bioma. Entre os insetos, um exemplo de diversidade e adaptação são as abelhas. O

principal agente polinizador do planeta tem carateŕısticas únicas que evolúıram da adaptação à predação

de pólen, o que lhes permitiu se diversificar junto com seus hospedeiros: as plantas com flor. Entre

as abelhas, a tribo Euglossini (ou abelhas das orqúıdeas), é um caso particular devido ao comprimento

das suas ĺınguas, muitas vezes desproporcional que, em conjunto com outras habilidades intŕınsecas

dos insetos (voar e termorregular), fazem deles polinizadores muito espećıficos. Através da análise da

variação e frequência desses traços foram estudadas duas gerações de várias populações simpátricas de

abelhas das orqúıdeas no estado de São Paulo. Usando regressões lineares múltiplas e vários modelos

lineares determinou-se que medidas que expressam a massa corporal em relação ao comprimento da

ĺıngua apresentavam uma mudança no valor da média e da variância de uma geração para outra. De

maneira similar, observou-se que esta variação ocorre junto com uma mudança importante na tipologia

das interações com recursos vegetais por parte da comunidade. Este tipo de variação corresponde aos

três processos de seleção natural conhecidos: disruptivo, estabilizador e direcional. A mudança destes

traços fenot́ıpicos de maneira drástica e rápida é provavelmente resultado da recorrente alteração do

habitat, o que pode significar uma diminuição na estabilidade da interação abelha-planta com uma rápida

divergência da aptidão entre gerações.

Palavras-chave: BLUP, Cerrado, Conservação, Floresta Atlântica, Floresta estacional semidecidual,

Modelos lineares, Seleção de carateres.

Abstract

Insects show a variety of shapes, sizes and behaviour that reflect their high adaptive capacity. Their

diversity is the result of changes over time that, depending on whether or not they are fixed between

generations, affects survival, fitness, and in a general sense, the ability of the population to engage in

an environment. This phenomenon —known as the theory of evolution— explains the great diversity

that comprises the biome. Among insects, bees are an example of diversity and adaptability. The main

pollinator agent on the planet has unique features that probably evolved from the adaptation to predation

of pollen, which allowed them to diversify together with their hosts: the flowering plants. Among bees,

the orchid bee tribe Euglossini, are particular due to the length of their tongues, often disproportionate,

which together with other intrinsic abilities of insects (flying and thermoregulation), make them very

specific pollinators. We analysed the frequency and variation these features in two generations of several

sympatric populations of orchid bees from São Paulo State (Brazil). Using multiple linear regression and

linear models we determined that mean and variance of body weight changes in relation to the length

of the tongue from one generation to another. Similarly, we found that this variation is correlated with

the interactions between the euglossine community and its plant resources. The phenotypical variation

detected comprises the three processes in natural selection: disruptive, stabilizing and directional. Rapid

and drastic changes in quantitative phenotypic traits are probably due iterant habitat modification. This

overall variation may cause a decrease in the stability of the bee-plant interaction and could lead to rapid

fitness divergences between generations.

Keywords: Atlantic Forest, BLUP, Cerrado, Conservation, Linear models, Semideciduous forest, Trait

selection.

Resumen

Los insectos presentan una importante variedad de formas, tamaños y comportamientos que son reflejo

de la alt́ısima capacidad adaptativa que poseen. Esto es resultado de cambios a lo largo del tiempo

que, dependiendo se permanecen o no de una generación a otra, afectarán la sobrevivencia, aptitud,

reproducción y, de manera general, la capacidad de ajuste ambiental de las poblaciones. Este fenómeno

de cambio se conoce en el área de ciencias naturales como la teoŕıa de la evolución e explica la gran

diversidad que constituye el bioma. Entre los insectos un ejemplo de diversidad y adaptación son las

abejas. El principal agente polinizador del planeta tiene caracteŕısticas únicas que evolucionaron de la

adaptación a la depredación de polen, lo que les permitió diversificarse junto con sus hospederos: las

plantas con flor. Dentro de las abejas, la tribu Euglossini o abejas de las orqúıdeas son un caso particular

debido a la longitud de sus lenguas, muchas veces desproporcional y que, en conjunto con otras habilidades

intŕınsecas de los insectos (volar e termorregular) los hacen polinizadores muy espećıficos. Por medio del

análisis de la variación e frecuencia de caracteŕısticas relacionadas con estas propiedades anteriormente

mencionadas, se estudió dos generaciones de varias poblaciones simpátricas de abejas de las orqúıdeas en

el estado de São Paulo. Usando regresiones lineares múltiples y varios modelos lineares determinamos

que medidas que expresan la masa corporal en relación a la longitud de la lengua presentaban un cambio

en el valor de su media y varianza de una generación para otra. De manera similar se observó que

esta variación ocurŕıa en conjunto con un cambio importante en la topoloǵıa de las interacciones con

los recursos vegetales usados por la comunidad de machos. Este tipo de variación corresponde a los

tres procesos de selección natural descritos y conocidos como: disruptivo, estabilizador y direccional. El

cambio en estas caracteŕısticas fenot́ıpicas de manera drástica y rápida es probablemente resultado de la

recurrente alteración hábitat, trayendo como principal consecuencia la disminución en la estabilidad de

la interacción planta-abeja y tal vez una divergencia en la aptitud entre generaciones.

Palavras-clave: BLUP, Bosque Atlántico, Bosque estacional semidećıduo, Cerrado, Conservación, Mo-

delos lineares, Selección de caracteres.

Lista de abreviaturas e siglas

AC: Altura da Cabeça

APA: Área de Proteção Ambiental de Jundiáı

BLUP: Melhor Predição Linear não Enviesada (Best Linear Unbiased

Prediction)

CoL: Comprimento da Glossa

CONDEPHAAT: Conselho de Defesa do Patrimônio Histórico, Art́ıs-

tico, Arqueológico e Tuŕıstico do Estado de São Paulo

CR: Comprimento da célula radial

CT: Comprimento do Tórax

DCA: Análise de Correspondência Retificada (Detrended Correspon-

dence Analysis)

LiO: Largura inter-ocular

LT: Largura do Tórax

NODF: Métrica de Aninhamento Baseada na Sobreposição e Diminui-

ção da Ocupação (Nestedness Metric Based on Overlap and Decreasing

Fill)

PDI: Índice de Diferença Pareada (Paired Difference Index)

PEV: Parque Estadual de Vassununga.

ReBio: Reserva Biológica da Serra do Japi

SbC: Somatório do Comprimento das Veias Posteriores das Células

Submarignais da Asa Anterior

Lista de Figuras

1 Alguns exemplos pelos quais são reconhecidas as abelhas

das orqúıdeas: A. machos de Euglossa sp. vistando flores

de Mormodes sp. na t́ıpica śındrome de polinização por ma-

chos de Euglossini, B. Duas fêmeas de Euglossa imperialis

trabalhando juntas no desenvolvimento de um ninho e C.

fêmea de Exaerete frontalis atacando células de cria de Eu-

laema meriana. Estes últimos exemplos fazem referência à

diversidade comportamental da tribo. . . . . . . . . . . . . . 28

2 Pontos de coleta nas glebas Capetinga leste (várzea – B

1 Vass ou VB1, B 2 Vass ou VB2 e B 3 Vass ou VB3) e

Capetinga oeste (floresta semidećıdua – Vass Cap JeqB1 ou

VCJB1, Vass Cap JeqB2 ou VCJB2 e Vass Cap JeqB3 ou

VCJB3) do Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do

Passa Quatro, SP. Fonte: SIO, NOA, USA, Navy, NGA,

GEBCO. US Dept of State Geographer. Image Landsat.

Google® 2014. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 31

3 Pontos de coleta na gleba Pé-de-Gigante (cerrado - Pe Gig

B1 ou VPGB1, Pe Gig B2 ou VPGB2 e Pe Gig B3 ou

VPGB3) do Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita

do Passa Quatro, SP. Fonte: SIO, NOA, USA, Navy, NGA,

GEBCO. US Dept of State Geographer. Image Landsat.

Google® 2014. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 32

13

4 Pontos de coleta na Reserva Biológica d Serra do Jaṕı, Jun-

diáı, Sp: Base (Banco ou JT1, Japi Trilh 2 ou JT2 e Japi

Trilh 3 ou JT3), Setor Cidinho (Japi Cidh 1 ou JC1, Japi

Cidh 2 ou JC2 e Japi Cidh 3 ou JC3) e sitio Cururu (Japi

Cur 1 ou JR1, Japi Cur 2 ou JR2 e Japi Cur 3 ou JR3).

Nesta reserva não há distinção no tipo de vegetação, mas

foi considerado para os pontos a influencia de floresta semi-

dećıdua e floresta atlântica. Fonte: SIO, NOA, USA, Navy,

NGA, GEBCO. US Dept of State Geographer. Image Land-

sat. Google® 2014. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 34

5 A. Elementos para transporte e montagem da isca em campo.

B e C. Machos de Euglossa spp. no momento da coleta. . . . 37

6 Medidas tomadas dos machos. A. altura da cabeça (AC) e

largura inter-ocular (LiO), B. comprimento (CT) e largura

do tórax (LT), C. comprimento da célula radial (RC) e com-

primento das veias posteriores das células submarignais da

asa anterior (SbC) e D. comprimento da glossa (CoL). . . . 39

7 Curva de acumulação com a variação por śıtios de coleta das

espécies de Euglossini amostras no Parque Estadual de Vas-

sununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva

Biológica da Serra do Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de abril

de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . 46

8 Matriz de gráficos de dispersão para a relação das estimati-

vas de diversidade Shannon (H), Simpson, inverso do Simp-

son (invsimpson), Simpson não enviesado (simp.n.e) e di-

versidade Alfa de Fisher (alpha)) da comunidade de Euglos-

sini amostrada no Parque Estadual de Vassununga (PEV),

Santa Rita do Passa Quatro, e a Reserva Biológica da Serra

do Japi, Jundiáı, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro

de 2013. As caixas do triângulo superior direito sao reflexo

das caixas no triângulo inferior esquerdo. . . . . . . . . . . . 47

14

9 Diagrama de caixa da riqueza de espécies de Euglossini por

bioma das coletas realizadas no Parque Estadual de Vassu-

nunga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva

Biológica da Serra do Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de abril

de 2011 a fevereiro de 2013 (A: Parentais e B: Prole). . . . . 49

10 Dendrograma de dissimilaridade para os pontos de coleta

das espécies de Euglossini coletadas no Parque Estadual de

Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Re-

serva Biológica da Serra do Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de

abril de 2011 a fevereiro de 2013 (A: Parentais e B: Prole). . 50

11 Ordenação dos quadrantes para o 1° e 2° eixo da Análises de

Correspondência Retificada das espécies de Euglossini por

ponto de amostragem coletadas no Parque Estadual de Vas-

sununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva

Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo

de abril de 2011 a fevereiro de 2013 (A: Parentais e B: Prole).

”q”representa os śıtios de coleta e ”+”as espécies. . . . . . . . 51

12 Estimativa das interações das proporções A: Altura da ca-

beça/Comprimento da Lingua (AC/CoL), B: Comprimento

do tórax/Comprimento da ĺıngua (CT/CoL) e C: Compri-

mento da célula radial/Comprimento do tórax (CR/CR)

com a estação do ano. Dados obtidos a partir dos machos

de Euglossini coletados no Parque Estadual de Vassununga

(PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva Biológica

da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril

de 2011 a fevereiro de 2013. A largura da linha representa

o intervalo de confiança e aquelas linhas se sobrepondo ao

intercepto (0) denotam interação . . . . . . . . . . . . . . . 54

15

13 Histograma de frequências com as suas densidades dos valo-

res das proporções Altura da cabeça/Comprimento da Lin-

gua (AC/CoL), Comprimento do tórax/Comprimento da

ĺıngua (CT/CoL) e Comprimento da célula radial/Comprimento

do tórax (CR/CR) dos machos de Euglossini coletados no

Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa

Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio),

Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. 58

14 Gráfico de interações dos machos de Euglossini coletados e

os recursos vegetais utilizados no Parque Estadual de Vas-


Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP (A: Pa-

rentais, O nome dos tipos poĺınicos foi omitido para evitar

rúıdo) e B: Prole). . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 60

15 Gráfico dos quartis das amostras (pontos) e quartis teóricos

de uma distribuição normal (linha) para as proporções Al-

tura da cabeça/Comprimento da Ĺıngua (AC/CoL) (acima),

Comprimento do tórax/Comprimento da ĺıngua (CT/CoL)

(meio) e Comprimento da célula radial/Comprimento do tó-

rax (CR/CT) (abaixo) dos machos de Euglossini coletados

no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do

Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi (Re-

Bio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de

2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 63

16

16 Histograma de frequências com as suas densidade das me-

didas AC = altura da cabeça; LiO = largura inter-ocular;

CT = comprimento do tórax; LT = largura do tórax; CoL =

comprimento da glossa; CR = comprimento da célula radial;

SbC = comprimento da veia posterior da célula submarignal

da asa anterior dos machos de Eg.annectans, Eg. cordata,

Eg. fimbriata e Eg. pleosticta coletados no Parque Estadual

de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na

Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no

peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . 72






da asa anterior dos machos de Eg. securigera, Eg. truncata,

Ef. violacea e Ex. smaragdina coletados no Parque Esta-

dual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e

na Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP,

no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . 73






da asa anterior do corpo dos machos de El. nigrita coletados




2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 74

17

19 Diagrama de caixa para as medidas AC = altura da cabeça;

LiO = largura inter-ocular; CT = comprimento do tórax; LT

= largura do tórax; CoL = comprimento da glossa; CR =

comprimento da célula radial; SbC = comprimento da veia

posterior da célula submarignal da asa anterior dos machos

de Euglossini coletados no Parque Estadual de Vassununga

(PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva Biológica

da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril

de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . 75

20 Diagrama Cleveland de pontos para as medidas AC = altura

da cabeça; LiO = largura inter-ocular; CT = comprimento

do tórax; LT = largura do tórax; CoL = comprimento da

glossa; CR = comprimento da célula radial; SbC = compri-

mento da veia posterior da célula submarignal da asa ante-

rior dos machos de Euglossini coletados no Parque Estadual

de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na



21 Gráfico bivariável (xyplot) para as medidas AC = altura da

cabeça; LiO = largura inter-ocular; CT = comprimento do

tórax; LT = largura do tórax; CoL = comprimento da glossa;

CR = comprimento da célula radial; SbC = comprimento

da veia posterior da célula submarignal da asa anterior dos

machos de Euglossini coletados no Parque Estadual de Vas-


Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo

de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . 77

22 Gráfico dos quartis das medidas AC = altura da cabeça;

LiO = largura inter-ocular; CT = comprimento do tórax;

LT = largura do tórax; CoL = comprimento da glossa; CR

= comprimento da célula radial; SbC = comprimento da veia

posterior da célula submarignal da asa anterior dos machos

de Euglossini e quartis teóricos de uma distribuição normal.

Os dados são provenientes das coletas realizadas no Parque

Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro

e na Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai,

SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013. . . . . . 78

19

Lista de Tabelas

1 Abundância de machos de Euglossini por ano de coleta para

os biomas amostrados no Parque Estadual de Vassununga

(PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica

da Serra do Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a

fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 48

2 Tipos poĺınicos mais frequentes presentes no corpo dos ma-

chos de Euglossini para os quais se obteve uma aproximação

na identificação. As informações são provenientes dos ma-

chos coletados no Parque Estadual de Vassununga (PEV),

Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra

do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a

fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 53

3 Média e desvio padrão (dp) das medidas de massa e tamanho

corporal das espécies dos machos de Euglossini amostrados




2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 56

4 Valor de p do teste t das regressões múltiplas e fator de

inflação da variância (FIV) para os modelos completo e re-

duzido das medidas do corpo em função da massa corporal

dos machos de Euglossini coletados no Parque Estadual de

Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Re-

serva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no


20

5 Valores de variância, média e desvio padrão (dp) da frequên-

cia das proporções de tamanho corporal, para cada geração,

dos machos de Euglossini amostrados no Parque Estadual

de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na



6 Valores resultantes da analise de variância das proporções

do tamanho corporal, entre gerações, dos machos de Euglos-

sini amostrados no Parque Estadual de Vassununga (PEV),

Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica da Serra

do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a

fevereiro de 2013. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 59

7 Valores da interação entre as comunidades de Euglossini e os

recursos vegetais utilizados por gerações no Parque Estadual

de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na



8 Autovalores da Análise de Correspondência Retificada para

as espécies de Euglossini por ponto de amostragem coleta-

das no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita

do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi

(ReBio), Jundiai, SP, no primeiro ano. . . . . . . . . . . . . 79

9 Pontuações da Análise de Correspondência Retificada para

as espécies de Euglossini coletadas no Parque Estadual de

Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Re-


primeiro ano. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 79


os śıtios de coleta no Parque Estadual de Vassununga (PEV),


do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no primeiro ano. . . . . . . . . 80

21

11 Autovalores da Análise de Correspondência Retificada para

as espécies de Euglossini por ponto de amostragem coleta-

das no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita

do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi

(ReBio), Jundiai, SP, no segundo ano. . . . . . . . . . . . . 81


as espécies de Euglossini coletadas no Parque Estadual de

Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Re-


segundo ano. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 81


os śıtios de coleta no Parque Estadual de Vassununga (PEV),


do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no segundo ano. . . . . . . . . 82

Conteúdo

1 Introdução. 24

2 Metodologia. 30

2.1 Local de estudo. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 30

2.2 Clima. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 34

2.3 As coletas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 35

2.4 Caracterização morfológica. . . . . . . . . . . . . . . . . . . 36

2.5 Recursos vegetais (fontes de néctar) utilizados pelas espécies. 39

2.6 Abordagem estat́ıstica. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 40

2.7 Modelagem e predição da aptidão . . . . . . . . . . . . . . . 42

3 Resultados 46

4 Discussão 61

4.1 Identificando os processos e as causas da seleção. . . . . . . . 61

4.2 A questão dos recursos. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 64

4.3 Os processos evolutivos e seus mecanismos. . . . . . . . . . . 65

5 Apêndices 70

5.1 Processo de acetólise de pólen utilizado adaptado de Erdt-

man 1960 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 70

5.2 Descrição das medidas e peso do corpo dos machos de Eu-

glossini . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 72

5.3 Valores da Análise de Correspondência Retificada para as

espécies de Euglossini e os śıtios de amostragem por bioma . 79

6 Referências 83

1 Introdução.

A consolidação da ideia de que as caracteŕısticas dos organismos, impli-

cadas na sua sobrevivência e perpetuação, mudam de uma geração para

outra e que essa variação (expressada nas caracteŕısticas resultantes) pode

ser herdada diferencialmente pelas populações é provavelmente o evento

mais marcante na história do pensamento cient́ıfico contemporâneo ([1],[2]).

Esta ideia, conhecida como a teoria da evolução ([4], [3]), tem permitido

desde então, propor novos mecanismos e processos pelos quais a grande

diversidade que nos rodeia teria surgido ([5], [6]).

A evolução precisa de condições espećıficas que permitam herdabilidade

das mudanças per se. Herdabilidade pode ser entendida como a proporção

da variância fenot́ıpica que é devida a fatores genéticos. Fatores ambientais

são de alguma maneira uma importante fonte de variação do fenótipo já

que o ambiente pode condicionar o genótipo ([7], [8]).

O estudo da herdabilidade permite explicar vários aspectos necessários

para a evolução acontecer, como por exemplo: quanto do genótipo define

o fenótipo dos indiv́ıduos e em contrapartida quanto dessa variação fenot́ı-

pica é produzida pelo entorno (habitat), quanto daquele fenótipo contribui

à próxima geração e como a variação naqueles traços poderia influenciar

a capacidade dos indiv́ıduos de adquirir recursos e evitar predação entre

outros aspectos ([7]).

Essa relação entre a capacidade do indiv́ıduo (devido ao desempenho das

suas carateŕısticas) para subsistir e o sucesso de produzir descendência é

conhecida como aptidão ([9]). A contribuição dos parentais à sua progênie

é então uma função da aptidão e do fenótipo ([10]).

Os traços dos indiv́ıduos envolvidos na aptidão têm um ńıvel de de-

terminação genética pelo qual serão subsequentemente transferidos entre

24

gerações; assim, variações dos traços favoreceriam ou não a população de-

pendendo da resposta dos indiv́ıduos às fontes responsáveis pela variação.

Essa condição ou causa pela qual podem ser fixadas (ou eliminadas) aque-

las carateŕısticas é uma das explicações do processo evolutivo e se conhece

como “seleção” ([10]). Esta é justamente a contribuição de Darwin e Wal-

lace na consolidação à teoria da evolução ([11], [2]).

A seleção como determinante da evolução junto com a redescoberta dos

prinćıpios pelos quais os organismos herdam suas carateŕısticas não pode-

riam ter se constitúıdo como uma ideia conjuntural sem a identificação de

um elemento que permitisse essa variação acontecer: é devido à natureza

mutável e recombinante do DNA1 que todas as mudanças podem se ex-

pressar e transmitir inter e intra gerações ([12], [13]).

Variação seria então a condição sem a qual não ocorreriam processos

evolutivos, e como mencionado anteriormente, além dos mecanismos de

herdabilidade intŕınsecos à natureza genot́ıpica que definem o fenótipo,

a variação e seus processos estariam estreitamente relacionados com o en-

torno no qual os organismos vêm se desenvolvendo e se adaptando ao longo

do tempo ([14], [7]). Mudanças acontecem também devido a que no habitat

surgem interações entre os organismos e vários dos elementos do entorno.

Isso traz como resultado que na historia de vida desses indiv́ıduos se estabe-

leçam distintos processos evolutivos que relacionam ecossistema e fenótipo

([15], [16], [14], [17]).

O fenótipo então pode ser entendido como a interface entre o DNA e

o meio ambiente, sendo que, a totalidade dessas interações define o orga-

nismo. Essas interações são precisamente o objeto de estudo da ecologia

([18], [19], [20]).

Considerando a influência determinante dos fatores ambientais e ecos-

sistêmicos na evolução, abordagens ecológicas sobre as posśıveis fontes de1Acido desoxirribonucleico pelas suas siglas em inglês.

25

variação que afetam os traços ou carateŕısticas dos organismos, permiti-

ria detectar tendências em processos de adaptação e seleção. Esse tipo de

abordagem permite reconhecer elementos e o contexto que leva os organis-

mos a evolúırem. Em outras palavras, os estudos sobre como diferentes

fenótipos entram em conformidade ou “harmonia” com o ambiente e como

estão representados no habitat através de gradientes constituem um cami-

nho para detectar processos evolutivos ([12], [79], [14], [7]).

As abelhas (Hymenoptera: Apoidea) - o mais diversificado e importante

grupo de polinizadores - apresentam caracteŕısticas que exemplificam adap-

tação, como forma de seleção, muito interessante e referenciado quando se

discute sobre evolução ([22]). Se adaptabilidade é o grau ou ńıvel das ca-

pacidades de um organismo para viver num contexto espećıfico ([23], [24],

[2], [6]) as abelhas apresentam na sua biologia uma miŕıade de carateŕıs-

ticas que refletem essa propriedade evolutiva por sua vez determinante na

diversificação do ecossistema ([25]).

O grupo teria evolúıdo de um ancestral vespiforme que predava outros

animais para alimentar sua prole ([25]). Aproximadamente há uns 100

milhões de anos, aquelas vespas teriam começado a troca de substrato de

alimentação, tornando-se predadoras de pólen, que era uma “inovadora”

fonte de protéına e energia oferecida pelas emergentes plantas com flor

([26], [27], [25]). Como resultado do ińıcio dessa interação as abelhas apre-

sentam desde aparelhos bucais sugadores até estruturas transportadoras

de pólen; adaptações que geraram uma incŕıvel diversificação tanto deste

grupo de insetos como do hospedeiro: as Angiospermas ([27], [28]).

Estas relações entre abelhas e plantas com flor constituem interações

(rede) que serve para descrever a estrutura do ecossistema e que reflete ao

mesmo tempo mecanismos de adaptação sensu stricto ([29]), neste caso, a

predação de pólen. Pela natureza adaptativa, dita interação pode represen-

tar um padrão com implicações evolutivas se considerarmos que a variação

de um dos componentes do sistema está influenciando ou exercendo varia-

26

ção no outro e vice-versa ([30], [29], [31]).

Outro episódio evolutivo que teria outorgado alta adaptabilidade às abe-

lhas está relacionado ao surgimento das asas nos insetos ([32]) junto com o

desenvolvimento de tolerância as mudanças térmicas do ambiente por meio

da regulação do fluxo de hemolinfa do tórax ao abdômen ([33], [34]). Essas

duas carateŕısticas presentes nas abelhas fazem delas muito eficientes na

sua dispersão e colonização ao longo de gradientes ([35]).

Dentro da importante diversidade de abelhas existe um grupo que apre-

senta modificações na sua morfologia que poderiam estar relacionadas com

adaptações muito espećıficas. Este grupo, as abelhas das orqúıdeas (Api-

dae: Euglossini), possuem ĺınguas com um comprimento muito proemi-

nente em comparação aos seus parentes mais próximos (filogeneticamente2

falando) junto com uma viśıvel variação nas dimensões corporais entre as

espécies que compõem a tribo ([37]).

Apresentando uma distribuição neotropical, os Euglossini Latreille, re-

presentados por cinco gêneros: Eufriesea Cockerell, Eulaema Lepeletier,

Euglossa Latreille (de vida livre), Exaerete Hoffmannsegg e Aglae Lepele-

tier & Serville (cleptoparasitas de outras abelhas das orqúıdeas) habitam

principalmente florestas úmidas de baixas altitudes ([37]). São um grupo

diversificado recentemente ([38], [39]) constitúıdo por aproximadamente

240 espécies ([40]). Os Euglossini são parentes próximos das abelhas sem

ferrão (Tribo Meliponini Lepeletier), as mamangavas sociais (Tribo Bom-

bini Latreille) e as abelhas meĺıferas (Tribo Apini Latreille) compartilhando

uma carateŕıstica t́ıpica: a corb́ıcula3 , porém divergindo em formas e com-

portamentos ([41]).

2A filogenética estuda como os diversos grupos de organismos poderiam estar relacionados justamente em relação a sua

evolução ([36]).3A corb́ıcula é uma modificação na t́ıbia posterior das fêmeas a maneira de cesto para o transporte de pólen e constitui

uma sinapomorfia para essas quatro tribos ([25]).

27

A tribo Euglossini é conhecida e frequentemente referenciada na litera-

tura pela sua estética e ao mesmo tempo pelas posśıveis coadaptações e

mutualismo com Orchidaceae (Fig. 1) devido à coleta de óleos voláteis que

os machos realizam nas flores de algumas espécies dessa famı́lia de plantas

([37], [42], [43]).

Figura 1: Alguns exemplos pelos quais são reconhecidas as abelhas das orqúıdeas: A. machos de Euglossa

sp. vistando flores de Mormodes sp. na t́ıpica śındrome de polinização por machos de Euglossini, B.

Duas fêmeas de Euglossa imperialis trabalhando juntas no desenvolvimento de um ninho e C. fêmea de

Exaerete frontalis atacando células de cria de Eulaema meriana. Estes últimos exemplos fazem referência

à diversidade comportamental da tribo.

O comprimento da ĺıngua nos Euglossini seria resultado da adaptação

a sugar néctares fluidos o que permite à abelha uma aquisição do recurso

de maneira ótima ([44], [45]). Esta condição na dimensão das ĺınguas dos

Euglossini associa tais abelhas com algumas famı́lias vegetais (tipo Apocy-

naceae Juss) das quais são os principais polinizadores, havendo também,

28

uma especificidade morfológica por parte da planta ([46], [47], [37], [48]).

Os Euglossini seriam também capazes de se deslocar amplamente por

apresentarem uma importante capacidade de voo ([49]) e, reiterando, de

maneira similar a outros insetos estes polinizadores conseguem resolver

eficientemente (dependendo do tamanho corporal) as mudanças térmicas

([50], [51], [52]). Eficientes na dispersão do pólen através de longas distân-

cias ([53]), os Euglossini teriam na variação destes traços a determinação

de processos evolutivos como a sua diversificação ([38]) ao mesmo tempo

que, desde uma perspectiva ecológica, podemos ver a influência da varia-

ção destas caracteŕısticas na distribuição das espécies através dos habitats

([54]).

Considerando o que foi exposto o objetivo geral desta Tese é estimar a

variação de carateŕısticas relacionadas com a obtenção de néctar e capaci-

dade de voar dos machos de Euglossini com relação a um contexto ecológico

heterogêneo. Isso para determinar se algumas dessas caracteŕısticas estão

sob algum processo de seleção. Esses traços a serem escolhidos, assume-se

tem um valor adaptativo nos Euglossini pela sua importância fisiológica e

ecológica.

Como objetivos espećıficos e para detectar processos de seleção preten-

demos determinar:

A informatividade de diversos traços com pontencial de relacionar ob-

tenção de néctar e capacidade de voo.

Qual é a mudança da variância e média dos traços escolhidos entre

gerações.

Quais seriam as posśıveis fontes ambientais de variação para essas ca-

rateŕısticas.

Ajustar as medidas num modelo que permita predizer a seleção.

29

2 Metodologia.

2.1 Local de estudo.

O Brasil pelo seu posicionamento geográfico e extensão é um páıs que

abrange uma importante biodiversidade sendo São Paulo um dos estados

que possuem alguns dos tipos de vegetação exclusivos do neotrópico ([55]).

No entanto, também é um dos estados que exemplifica décadas de dete-

rioração ecossistêmica devido a práticas agŕıcolas tanto intensivas como

extensivas ([56]). Este panorama faz dos remanescentes de vegetação pau-

lista um cenário apropriado para o estudo de fontes de variação sobre a

aptidão de caracteŕısticas com valor adaptativo dos organismos que o ha-

bitam.

Sendo assim, foram escolhidas duas áreas de Reservas no estado de São

Paulo onde as comunidades de Euglossini foram amostradas sistematica-

mente. Uma das áreas compreende o Parque Estadual de Vassununga

(PEV), localizado no munićıpio de Santa Rita de Passa Quatro, e que

foi escolhido já que a diversa composição vegetal que abriga encontra-se

influenciada pela transformação agŕıcola. O PEV, criado a partir da incor-

poração de terras da falida Usina de Vassununga como forma de pagamento

ao governo do estado, é uma área onde a vegetação nativa encontra-se frag-

mentada em cinco glebas imersas em cultivos de cana de açúcar e eucalipto

([57]). A área do Parque encontra-se entre os 500 e 700 metros acima do

ńıvel do mar e consta de 20.710 m2 ([58]).

Um dos fragmentos do Parque é a Gleba Pé-de-Gigante onde predomi-

nam as fisionomias de cerrado, desde campo sujo, passando pelo campo

cerrado e cerrado sensu stricto, até o cerradão ([59]). Além do cerrado,

existem outros tipos de vegetação no Pé-de-Gigante, como a floresta esta-

cional semidećıdua (1,2% da área), campo úmido (0,6% da área) e floresta

riṕıcola, de tamanho inexpressivo em relação à área total do fragmento

([60]). As demais glebas do Parque estão cobertas também por floresta es-

30

tacional semidećıdua e campo de várzea onde a vegetação está representada

por espécies das famı́lias Rutaceae Juss, Lecythidaceae A.Rich., Moraceae

Gaudich, Apocynaceae, Vochysiaceae A.St.-Hil., Phytolaccaceae R.Br. e

Fabaceae Lindl. em ordem de importância ([57]). Machos de Euglossini

foram coletados nas glebas Capetinga Leste, Capetinga Oeste (Fig. 2) e

Pé-de-Gigante (Fig. 3).

Figura 2: Pontos de coleta nas glebas Capetinga leste (várzea – B 1 Vass ou VB1, B 2 Vass ou VB2

e B 3 Vass ou VB3) e Capetinga oeste (floresta semidećıdua – Vass Cap JeqB1 ou VCJB1, Vass Cap

JeqB2 ou VCJB2 e Vass Cap JeqB3 ou VCJB3) do Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do

Passa Quatro, SP. Fonte: SIO, NOA, USA, Navy, NGA, GEBCO. US Dept of State Geographer. Image

Landsat. Google® 2014.

A Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), a outra área amostrada

nesse trabalho, situa-se na Serra do Japi, munićıpio de Jundiáı, dentro dos

limites da Área de Proteção Ambiental (APA) de Jundiáı, do Território de

Gestão da Serra do Japi e da área tombada pelo CONDEPHAAT (Conse-

31

lho de Defesa do Patrimônio Histórico, Art́ıstico, Arqueológico e Tuŕıstico

do Estado de São Paulo) em 1981. A ReBio possui uma área de 20.712

km2 a qual abarca altitudes entre os 700 e 1300 m.

Figura 3: Pontos de coleta na gleba Pé-de-Gigante (cerrado - Pe Gig B1 ou VPGB1, Pe Gig B2 ou

VPGB2 e Pe Gig B3 ou VPGB3) do Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro, SP.

Fonte: SIO, NOA, USA, Navy, NGA, GEBCO. US Dept of State Geographer. Image Landsat. Google®

2014.

Na Serra do Japi pode-se encontrar floresta semidećıdua, que ocupa a

maior parte da área, até em altitudes em torno de 1000 m. Nessa cobertura

vegetal as famı́lias mais bem representadas tanto em número de espécies

quanto em número de indiv́ıduos (número de árvores de cada espécie) são

Caesalpiniaceae R.Br., Fabaceae, Mimosaceae R.Br., Rutaceae, Meliaceae

Juss., Euphorbiaceae Juss., Myrtaceae Juss., Rubiaceae Juss. e Lauraceae

Juss. Há ainda famı́lias com poucas espécies, mas muitos indiv́ıduos, como

Anacardiaceae R.Br., Lecythidaceae e Myrsinaceae R.Br. ([61]).

32

A floresta semidećıdua de altitude está restrita às porções mais altas

da Serra, acima de 1000 m, onde são registradas temperaturas menores e

maior umidade devido à presença de nevoeiros em relação às áreas mais

baixas. Nela há uma maior presença de espécies t́ıpicas da floresta de

encosta da Serra do Mar, outro tipo de vegetação da Mata Atlântica, pro-

vavelmente em função da maior umidade. Nas florestas semidećıduas de

altitude, as famı́lias mais bem representadas em número de espécies e de

indiv́ıduos são Fabaceae, Myrtaceae e Asteraceae Bercht. & J.Presl, sendo

Fabaceae a mais t́ıpica desse tipo de floresta. Há ainda famı́lias representa-

das por poucas espécies, mas com muitos indiv́ıduos de cada espécie, como

Anacardiaceae, Clethraceae Klotzsch, Cunoniaceae R.Br., Euphorbiaceae

e Vochysiaceae ([61]).

Os lajedos rochosos é uma paisagem também encontrada na ReBio e

se constituem por afloramentos rochosos com predominância de plantas

herbáceas, principalmente bromélias e cactos, e com presença eventual de

arbustos e árvores de pequeno porte. É uma vegetação que contém elemen-

tos t́ıpicos do cerrado e de áreas secas, totalmente estranhas à vegetação

predominante atualmente. Nos lajedos rochosos, encontramos plantas her-

báceas das famı́lias Bromeliaceae Juss., Cyperaceae Juss., Eriocaulaceae

Martinov, Piperaceae Giseke e várias Cactaceae Juss. Além disso, podem

ser encontrados arbustos e árvores pequenas, às vezes com caule retorcido,

das famı́lias Ericaceae Juss., Celastraceae R.Br., Myrtaceae, Asteraceae e

Melastomataceae Juss. ([62]).

Essa importante diversidade florestal e, em geral, ecológica da Serra

oferece uma área ideal de estudo pelo fato de ser uma região natural re-

lativamente extensa e cont́ıgua ([63], [64]). As três áreas de amostragens

na ReBio são identificadas como “Base”, “Setor Cidinho” e “Śıtio Cururu”

(Fig. 4).

33

Figura 4: Pontos de coleta na Reserva Biológica d Serra do Jaṕı, Jundiáı, Sp: Base (Banco ou JT1, Japi

Trilh 2 ou JT2 e Japi Trilh 3 ou JT3), Setor Cidinho (Japi Cidh 1 ou JC1, Japi Cidh 2 ou JC2 e Japi Cidh

3 ou JC3) e sitio Cururu (Japi Cur 1 ou JR1, Japi Cur 2 ou JR2 e Japi Cur 3 ou JR3). Nesta reserva não

há distinção no tipo de vegetação, mas foi considerado para os pontos a influencia de floresta semidećıdua

e floresta atlântica. Fonte: SIO, NOA, USA, Navy, NGA, GEBCO. US Dept of State Geographer. Image

Landsat. Google® 2014.

2.2 Clima.

Nas áreas de estudo o clima corresponde ao tipo subtropical úmido, Cwa

para o PEV, e Cfa na ReBio ([65], [66]). Isso significa que no PEV a tem-

peratura é predominantemente alta sendo a média maior que 22°C no mês

mais quente e menor que 17°C no mês mais frio. O inverno é seco com uma

pluviosidade menor que 30 mm ([58]).

No caso da ReBio, temperaturas médias anuais oscilam entre os 15.7°C

(partes altas) e os 19.2°C (partes baixas). O mês mais frio é julho, apre-

34

sentando médias entre 11.8°C e 15.3°C e no verão variam entre 18.4°C e

22.2°C. Cabe ressaltar que pela topografia da ReBio as temperaturas va-

riam em função da altitude afetando também a incidência das chuvas. A

média é de 1900 mm na face sul enquanto na face noroeste atinge 1367

mm, correspondendo a 226 dias de chuva ao sul versus 95 a noroeste ([67],

[68]).

2.3 As coletas.

No PEV, os pontos de amostragem dos machos de Euglossini foram es-

colhidos arbitrariamente dependendo da acessibilidade na área ao interior

da floresta, procurando respeitar as normas do Parque de não abrir novas

trilhas e visando manter uma distância prudencial entre cada ponto. Neste

caso devido ao formato e tamanho das glebas as distâncias entre pontos

oscilaram entre os 200 e 1.200 m.

Já na ReBio foi mais fácil manter distâncias de mais de 1 km entre a

maioria dos pontos (variou de 400 a 1700 m) sendo que o objetivo nesta

área de amostragem foi coletar através do gradiente altitudinal oferecido

pela Serra.

Cada ponto de amostragem (nove por Reserva) foi georreferenciado usando

um GPS Garmin® eTrex Vista e no momento de cada coleta foi sorteada

a ordem de amostragem. Para atrair os machos de Euglossini, um chumaço

de aproximadamente 0.5 gr de algodão foi preso em um arame de metal

inoxidável, pendurado em ramos da vegetação e impregnado, quando ne-

cessário, com distintas sustâncias aromáticas atrativas aos machos.

As coletas foram efetuadas durante dois anos, uma vez por estação (co-

letas trimestrais), um dia de coleta por ponto, das 08:00h às 15:00h perfa-

zendo um esforço amostral próximo de 1100 horas nos seguintes peŕıodos:

no PEV as coletas foram realizadas de 8 a 18 de abril de 2011 (1º ano)

35

e de 17 a 26 de abril de 2012 (2º ano) para a estação de outono, de 13 a

21 de julho de 2011 (1º ano) e de 11 a 19 de julho de 2012 (2º ano) para

a estação de inverno, de 18 a 26 de outubro de 2011 (1º ano) e de 11 a

20 de novembro de 2012 (2º ano) para a estação de primavera e, de 18

a 26 de janeiro do (1º ano) de 2012 e de 29 de janeiro a 05 de fevereiro

de 2013 (2º ano) para a estação de verão; na ReBio os peŕıodos de coleta

corresponderam de 19 a 27 de abril de 2011 (1º ano) e de 28 de abril a 8

de maio de 2012 (2º ano) para a estação de outono, de 22 a 30 de julho

de 2011 (1º ano) e de 22 a 30 de julho de 2012 (2º ano) para a estação de

inverno, de 2 a 10 de novembro de 2011 (1º ano) e de 02 a 10 de novembro

de 2012 (2º ano) para a estação de primavera e, de 31 de janeiro a 11 de

fevereiro de 2012 (1º ano) e de 09 a 18 de fevereiro de 2013 (2º ano) para

a estação de verão.

Com a finalidade de obter uma amostra representativa (etária e taxonô-

mica4) foram utilizados como iscas os seguintes compostos qúımicos (grau

reagente anaĺıtico sem misturar): cineol, vanilina, eugenol, butirato de

etila, beta-ionona, salicilato de metila, 2-fenil-etanol, benzoato de benzila,

mirceno, acetato de benzila, benzoato de metila e cinamato de metila.

Aqueles em formato cristalino (vanilina e cinamato de metila) foram dis-

solvidos em álcool absoluto para disponibilizá-los no algodão.

Cada isca foi pendurada formando um ćırculo, mantendo uma distância

de 2 m entre cada uma, à aproximadamente um metro do solo e recarre-

gada submergindo o algodão cada hora no reagente transportado no mesmo

tubo de ensaio utilizado para transporte (Fig. 5).

2.4 Caracterização morfológica.

Consideramos somente medidas lineares para realizar a avaliação morfo-

lógica numa única dimensão. Para avaliar as dimensões corporais, fo-4Os machos de Euglossini parecem coletar fragrâncias diferencialmente dependendo da idade, aliás, a preferência pelas

fragrâncias muda de uma espécie para outra ([37]).

36

ram obtidas imagens de cada indiv́ıduo, fotografando-os com aux́ılio de

um microscópio estereoscópico Leica®MZ16, com uma câmara acoplada

Leica®DFC500. Com o diafragma da lupa na abertura máxima enfocamos

pelo menos três pontos da estrutura a ser analisada para garantir sempre o

mesmo posicionamento da estrutura. Desse modo, com uma profundidade

de campo mı́nima se garante que os pontos focados estarão consequente-

mente à mesma distância e sob o mesmo plano (Leica M16 e M16A infor-

mação técnica). No caso de estruturas projetadas nas três dimensões de

maneira mais proeminente, como é o caso da cabeça, os pontos escolhidos

foram as áreas paraoculares (sensu Michener [25]) junto com os ocelos na

mesma altura. No caso do tórax, escolhemos como ponto de referência a

margem anterior do escuto e os extremos do escutelo onde estes formam

uma sutura. Para a cabeça e o tórax foram geradas imagens multifocais

para permitir uma maior precisão no momento de medir as estruturas es-

colhidas.

Figura 5: A. Elementos para transporte e montagem da isca em campo. B e C. Machos de Euglossa spp.

no momento da coleta.

37

Os machos, individualmente transportados em tubos de centŕıfuga Fal-

con® de 15 ml, foram posteriormente anestesiados na geladeira e depois

sacrificados em etanol 70% para a retirada do pólen presente no corpo.

Despois de terem o pólen removido, eles foram retirados do álcool, alfine-

tados para identificação e posterior preservação como testemunha em seco,

sendo depositados na Coleção de Abelhas e Vespas Solitárias do Setor de

Ecologia do Departamento de Biologia da Faculdade de Filosofia Ciências

e Letras de Ribeirão Preto-USP.

As asas, embora sejam estruturas laminares, apresentam dobras trans-

versalmente, o que faz das veias longitudinais estruturas menos variáveis

para avaliar tamanho. Por isso é necessário que no momento da preparação

do exemplar seja tomado o cuidado da asa não ficar aderida ao abdômen e

assim conseguir manter a lâmina da asa sobre um plano. A ĺıngua por ser

uma estrutura filamentosa precisou ser fotografada lateralmente, quando

esta ultrapassa as coxas da abelha.

Usando o programa LAS v8.0, foram realizadas as seguintes medidas a

partir das imagens obtidas: altura da cabeça – AC, sensu Michener ([25])

junto com o que chamaremos de largura inter-ocular – LiO, (que corres-

ponde à largura da cabeça, na altura das fossas antenais), comprimento

(CT) e largura do tórax entre os extremos do escutelo (LT), comprimento

da célula radial (CR) junto com o somatório do comprimento das veias pos-

teriores das células submarignais da asa anterior (SbC) e o comprimento da

glossa a partir da base superior da mand́ıbula até os palpos labiais (CoL)

(Fig. 6).

Para a avaliação da informatividade das medidas tomadas é preciso tam-

bém obter uma medida da massa corporal. Para isso cada indiv́ıduo de-

sidratado (alfinetado e mantido em gaveta de coleção entomológica com

śılica gel durante dois anos) foi pesado usando uma balança Shimadzu®

Ayzzo, com precisão de 0.01 mg e erro de 0.1 mg.

38

Figura 6: Medidas tomadas dos machos. A. altura da cabeça (AC) e largura inter-ocular (LiO), B.

comprimento (CT) e largura do tórax (LT), C. comprimento da célula radial (RC) e comprimento das

veias posteriores das células submarignais da asa anterior (SbC) e D. comprimento da glossa (CoL).

2.5 Recursos vegetais (fontes de néctar) utilizados pelas espécies.

Como mencionado anteriormente, com o etanol utilizado para sacrificar os

machos, se procedeu à concentração por centrifugação do posśıvel pólen

nele suspenso (Roubik & Moreno, dados não publicados). Este material

foi tratado seguindo a adaptação da acetólise de Erdtman ([69]) realizada

pelo Laboratório de Palinologia do Setor de Ecologia do Departamento de

Biologia, Faculdade de Filosofia Ciências e Letras de Ribeirão Preto-USP

que consiste basicamente num processo de abrasão quente com ácido acé-

tico - anidrido e ácido sulfúrico (Seção 5.1 dos Apêndices).

39

Após acetólise o material foi montado em lâminas porta objetos e cada

tipo poĺınico achado foi fotografado usando um microscópio Leica®DM4000B

com câmara acoplada Leica®DFC500 para identificação por especialista.

Usou-se a palinoteca do mesmo laboratório como referência na identifica-

ção dos grãos. A referida coleção possui material de recursos utilizados por

abelhas da região onde foram feitas as coletas.

2.6 Abordagem estat́ıstica.

Inicialmente foi analisada a eficiência de amostragem para as reservas es-

tudadas utilizando um ı́ndice de rarefação e a abundância e riqueza da co-

munidade foram estudadas utilizando diversos ı́ndices de diversidade que

foram comparados entre eles. Foram escolhidos os ı́ndices de diversidade

de Shannon-Weaver (H) como expressão proporcional da abundância das

espécies, Simpson junto com suas variações (Inverso de Simpson e Simp-

son não enviesado) que considera a diversidade como uma expressão da

abundância tanto como da contagem de espécies e as sucessões logaŕıtmi-

cas de Fisher que corresponde principalmente à abundância resultante da

contagem de espécies. ([70]). Com o objetivo de verificar se a abundância

e riqueza nos pontos são similares foram feitas correlações entre os ı́ndices

de diversidade estimados.

As análises ecológicas e do uso de recursos vegetais inclúıram o total da

comunidade já que o total da interação é determinante. Para a descrição

da ocupação da comunidade no ecossistema comparamos distribuições da

riqueza em função do bioma. Para isso utilizamos o teste Kruskall-Wallis e

posteriormente analisamos a composição dos śıtios em função da riqueza.

Esta estimativa foi realizada mediante o ı́ndice de dissimilaridade Bray-

Curtis. Para identificar os fatores mais determinantes nesse gradiente do

número de espécies e os tipos de bioma, aplicamos uma análise de corres-

pondência retificada (DCA pelas siglas em inglês) aos dados de número de

espécie em relação ao sitio de coleta.

40

Já com relação às medidas, pode-se esperar que as carateŕısticas quan-

tificadas sejam resultantes da expressão de múltiplos loci (traços quanti-

tativos), o que significa que a frequência dos traços nas populações está

probabilisticamente distribúıda ([71], [7]).

Seguindo o protocolo para exploração de dados proposto por Zuur et al.

([72]) analisamos a tendência das medidas lineares através da sua frequên-

cia e densidade. Validamos prinćıpios de normalidade e, usando regressões

múltiplas, descartamos aquelas medidas que por colinearidade estivessem

gerando um fator de inflação da variância e/ou não fossem estatisticamente

informativas da massa corporal.

As medidas apresentaram uma clara distribuição enviesada que pode ser

devido à influencia de vários fatores (Seção 5.2 dos Apêndices). Para tes-

tar hipóteses sobre seleção, é mais prudente utilizar frequências que apre-

sentem um padrão, razão pela qual consideramos as seguintes proporções

entre aquelas medidas que resultaram ser informativas (ver resultados):

AC/CoL, CT/CoL e CR/CT. Com os novos valores foi determinado o pos-

śıvel efeito de interações com temperatura no momento da coleta em função

da época do ano para posteriormente aplicar uma analise de variância des-

tas proporções por ano de coleta.

É importante esclarecer que dada a distorção na frequência dos nossos

dados o mais recomendável seria transformá-los ([73]), porém evitamos a

mudança de escala considerando que na ausência de outliers5, dita mu-

dança poderia dificultar a detecção de pequenas, porém importantes dife-

renças ([72]).

Outra premissa na análise de processos evolutivos é que as populações

estudadas não estejam estruturadas, de outra maneira a variação estimada5Valores at́ıpicos que se registram fora do intervalo compreendido entre 25 e o 75 % da distribuição observada.

41

representaria processos isolados ou de muitas outras fontes e talvez nem

todos os indiv́ıduos da população estariam interagindo e contribuindo para

a próxima geração ([74]).

No caso dos Euglossini, para a região de estudo, a ausência de estru-

tura populacional sugere que devido ao comportamento de forrageio, tipo

de organização social predominante e capacidade de deslocamento, é de se

esperar uma ocupação mais ampla por parte dos machos ([75]). Para corro-

borar este pré-requisito testamos a independência espacial das proporções

aplicando a auto-correlação de Moran I a qual oscila entre -1 e 1. Valores

negativos demostram uma distribuição perfeitamente organizada, valores

próximos de 1 denotam agrupamento e o zero significa total aleatoriedade

espacial ([76]). Subsequentemente foi estimado para os valores resultantes

das proporções, a variância e valores de tendência central entre gerações

como indicação de seleção.

Se existe uma variação nos traços, não pode existir sobreposição entre

estes. Isso significa que não deve existir coincidência de gerações na comu-

nidade, condição que pode assumir-se como existente no local de estudo

devido a que espécies de abelhas das orqúıdeas dificilmente atingem uma

longevidade maior aos 90 dias ([77]) e o inverno é uma época onde atividade

dos machos é mı́nima. Aquilo possivelmente representa um estacionamento

no ciclo de vida da maioria das espécies pelo qual assumiremos que depois

dessa parada aparecerão os descendentes dos indiv́ıduos antes ativos. As

amostragens então do primeiro ano de coleta corresponderam a uma pri-

meira geração ou “Parentais” e sua “Prole” serão os indiv́ıduos coletados na

replica temporal, ou seja, o segundo ano de coleta.

2.7 Modelagem e predição da aptidão

Embora pareça uma premissa que a análise das causas dos fenômenos natu-

rais devam ser realizadas uma por vez (referimo-nos a análise de variância

42

e.g. Fisher [78]), a variação no caso deste estudo está sujeita a múltiplos

fatores. Para testar hipóteses sobre as posśıveis fontes que geram variação

dos traços foi modelada sua distribuição em relação às outras variáveis ou

elementos estimados. Os fatores que foram avaliados como posśıveis de-

terminantes no processo de seleção foram considerados de efeito aleatório.

Isso devido a que o nosso conhecimento da biologia dos Euglossini em re-

lação com seu entorno não é necessariamente suficiente para realizar uma

generalização.

O primeiro elemento considerado como preditivo é a distribuição de

abundância das espécies a qual foi estimada através da sucessão logaŕıtmica

de Fischer para cada uma das unidades vegetais por geração amostrada.

Utilizamos esta medida da diversidade porque, embora se assuma conti-

nuidade na distribuição das populações, estas poderiam estar ocupando o

habitat heterogeneamente ao longo do peŕıodo de coleta, o que faz desta

diversidade alfa uma expressão razoável da composição total das abundân-

cias quando essa é aleatória (probabilisticamente falando) e quando existe

um efeito de subunidades, neste caso devido à sazonalidade ([79], [80], [81],

[82]).

Outros elementos preditivos foram o grau de aninhamento no uso dos

recursos em cada estação e a especificidade do polinizador na rede. O ńıvel

de grau de aninhamento ou grau de nidação no uso dos recursos vegetais

foi considerado como estimador de adaptação porque através de gradientes

o uso de recursos por parte das comunidades gera competição que, quando

são limitados podem determinar processos de ajuste dos indiv́ıduos destas

comunidades ao nicho ao longo do tempo evolutivo ([80]). Para isso foi

estimada a métrica de aninhamento baseada na sobreposição e diminuição

da ocupação, NODF pelas suas siglas em inglês ([84]), cujos valores variam

de zero (nenhum aninhamento) a 100 (aninhamento perfeito).

A especificidade é o processo pelo qual os elementos da rede podem mu-

dar de recursos no nicho o que evolutivamente pode resultar no surgimento

43

de grupos com uma aptidão sobressalente, mas para uma variedade pe-

quena de opções ambientais e bióticas ([83]). A especificidade foi estimada

usando a proporção do Índice de Diferença Pareada (PDI, pelas suas siglas

em inglês) considerado de robusto quando os dados são quantitativos ([83]).

Os demais fatores inclúıdos no modelo foram: a variável com a qual

houve interação (sazonalidade), a relação das medias por espécies para

determinar quais populações poderiam estar sendo influenciadas pelo(s)

processo(s) de seleção, o śıtio de coleta em relação ao tipo de vegetação e

finalmente consideramos a temperatura no momento de coleta. O modelo

utilizado para determinar a significância de cada elemento é da Melhor

Predição Linear não Enviesada ou BLUP, pelas suas siglas em inglês.

Como mencionado, a resposta evolutiva entre gerações depende em parte

da variação genética que definem os traços ([122]), o que no caso deste es-

tudo não seria plauśıvel de medir. Pesquisadores interessados na cria e

reprodução, tanto de animais como plantas, oferecem uma solução a este

problema, sendo a estimativa sobre a variância, utilizada na predição, uma

posśıvel resposta. Ela explicaria a herdabilidade de cada traço já que os

componentes da variância corresponderiam à contribuição de cada cara-

teŕıstica à inercia do sistema, ou em outras palavras, a herdabilidade do

traço explicar-se-ia por quanto a variação de cada um dos traços está re-

presentada nas populações depois da seleção. Assim, herdabilidade pode

ser assumida como o somatório das proporções da variância de cada uma

das variáveis inclúıdas na predição BLUP ([86], [87]).

Os ńıveis organizacionais nos quais a seleção é posśıvel têm sido ampla-

mente discutidos ([88]), sendo consenso que o mais alto desses ńıveis é o

populacional. Porém, processos seletivos parecem ser posśıveis em outros

ńıveis, como por exemplo em grupos de indiv́ıduos ao interior das popula-

ções, como foi relatado por Baer et al. ([89]) em relação à diminuição da

população e do fluxo genético, e também quando varias espécies ocupam

um mesmo ńıvel trófico ([90], [91] [92],[93]). Isso significa que se existir

44

dependência de elementos ecossistêmicos por parte de diferentes espécies,

estas responderão do mesmo modo à seleção. Seleção num sistema de

múltiplas espécies é plauśıvel e pode ocorrer quando um processo relaci-

onado com por exemplo, a paisagem, afeta a sobrevivência e reprodução

da comunidade através da modificação de alguma das suas propriedades

intŕınsecas ([94],[95]). Essas condições produzirão em espécies simpátricas

e estreitamente relacionadas, deslocamento dos traços quando há interação

ou correlação geográfica na distribuição das caracteŕısticas se as espécies

não estão interagindo ([11]).

Considerando o anterior, as análises evolutivas foram realizadas no ńıvel

de comunidade, devido a que as carateŕısticas medidas são homologas para

a tribo ([96]) o que é evidente pela convincente condição monofilética dos

Euglossini ([26],[39]), existe convergência fisiológica na obtenção de néctar

em varias espécies (consequentemente similitude nas preferências florais e

competição pelo recurso) ([47],[44]) e a capacidade na otimização da força

em voo é generalizada ([49],[50]).

Para realizar as analises utilizamos os pacotes estat́ısticos“ape”,“bipartite”,

“language R”, “vegan”, “psych”, “pastecs”, “lme4” e “sjP lot” ([97], [98],

[99], [100], [101], [102] [103],[104]) da linguagem de programação R ([105]).

45

3 Resultados

Trezentos e sessenta indiv́ıduos da tribo pertencentes a quatro gêneros fo-

ram utilizados neste estudo: Eulaema (El.), duas spp e 115 indiv́ıduos,

Euglossa (Eg.), 10 spp e 207 indiv́ıduos, Eufriesea (Ef.) uma sp. e 33

indiv́ıduos, e Exaerete (Ex.) uma sp. e quatro indiv́ıduos (Tabela 1).

5 10 15

24

68

1012

14

Sitios

Riq

ueza

de

espé

cies

+++++

+

+

+

++++

++

++++ ++

+

++

++

+

+

+

+

+

+ ++

++++

+

+++++++++++++++

++

+++++++++++++++ +++++++

Figura 7: Curva de acumulação com a variação por śıtios de coleta das

espécies de Euglossini amostras no Parque Estadual de Vassununga

(PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica da Serra

do Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013.

A análise de ra-

refacção sugere uma

amostragem eficiente

para a quantidade de

pontos de coleta utili-

zados (Fig. 7). Dos

18 pontos escolhidos

houve um na ReBio

para o qual não foi

coletado nenhum ma-

cho durante os dois

ano de coleta. A efici-

ência da amostragem

se corrobora também

com registros novos

para uma das locali-

dades (El. cingulata

Fabricius na ReBio).

Observou-se uma re-

lação linear na maio-

ria dos estimadores de

diversidade utilizados

ao mesmo tempo em que houve um alto ńıvel de heterogeneidade através

das áreas amostradas. Isso, já que tais estimadores oscilaram de abundân-

cias equiparáveis para alguns dos locais estudados até locais com abundân-

cias desproporcionais (Fig. 8).

46

H

0.0 0.4 0.8

+ +++

+

+

+

+++

++

+

+

+

+

+

+

++++

+

+

+

+++

++

+

+

+

+

+

−1.0 0.0 0.5

+ +++

+

+

+

+++

++

+

+

+

+

+

+ 0.0

1.0

2.0

+ ++++

+

+

++ +

++

+

+

+

+

+

+

0.0

0.4

0.8

++

+

+

+

+

+++++

+

+

+

+

+

+

+

simpson +++

+

+

+

+++

++

+

+

+

+

+

+

++

+

+

+

+

+++

++

+

+

+

+

+

+

+

++

+

+

+

+

+ ++

++

+

+

+

+

+

+

+

+++

++

+

+

+

+++

++

+

+

+

+

+ ++

++

+

+

+

+++

++

+

+

+

+ invsimp

+ ++

++

+

+

+

+++

++

+

+

+

+

12

34

56

7

+ ++++

+

+

+

+++

+++

+

+

+

−1.

00.

00.

5 ++

++

++

+++++

+

+

++

+

+

+

++

++

++

+++

+++

+

++

+

+

+

++

++

++

+++

+++

+

++

+

+

simp.n.e

++

+++

+

+ ++

+++

+

++

+

+

+

0.0 1.0 2.0

+

+

+ +++

+

+

++

++

+ ++

+

+

+ +

+

+ +++

+

+

++

++

+ ++

+

+

+

1 2 3 4 5 6 7

+

+

+ +++

+

+

++

++

+ ++

+

+

+

+

+ +++

+

+

++

++

+ ++

+

+

+

0 2 4 6 8

02

46

8

alpha

Figura 8: Matriz de gráficos de dispersão para a relação das estimativas de diversidade Shannon (H),

Simpson, inverso do Simpson (invsimpson), Simpson não enviesado (simp.n.e) e diversidade Alfa de Fisher

(alpha)) da comunidade de Euglossini amostrada no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita

do Passa Quatro, e a Reserva Biológica da Serra do Japi, Jundiáı, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a

fevereiro de 2013. As caixas do triângulo superior direito sao reflexo das caixas no triângulo inferior

esquerdo.

47

Tab

ela

1:A

bun

dân

cia

de

mac

hos

de

Eugl

ossi

ni

por

ano

de

cole

tapara

os

bio

mas

am

ost

rad

os

no

Parq

ue

Est

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ual

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Vass

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nga

(PE

V),

Santa

Rit

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saQ

uat

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rado

Jap

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abri

ld

e2011

afe

vere

iro

de

2013.

Esp

écie

sB

iom

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lde

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ua

Várz

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lore

sta

sem

ideć

ıdu

a

Atl

ánti

ca

1ºan

o2º

ano

1º

ano

2º

ano

1ºano

2º

ano

1º

ano

2º

ano

Ef.

viola

cea

22

15

15

34

Eg.

aff.

tow

nse

ndi

72

9

Eg.

an

nec

tan

s5

63

14

Eg.

cord

ata

12

21

22

10

Eg.

fim

bria

ta4

32

110

Eg.

impe

riali

s3

3

Eg.

leu

cotr

icha

11

Eg.

ple

ost

icta

910

3933

348

32

147

Eg.

secu

rige

ra1

1

Eg.

tow

nse

ndi

11

2

Eg.

tru

nca

ta1

11

710

El.

cin

gula

ta1

1

El.

nig

rita

57

84

22

73

13

114

Ex.

smara

gdin

a1

11

14

Tota

lp

or

Bio

ma

29

35

52

39

11

54

103

37

360

48

A heterogeneidade foi evidente na probabilidade de observar espécies

por bioma porém, a riqueza de um ano para o outro não apresentou dife-

rencias significativa. Para a primeira geração (Parentais) a diferencia foi:

Kruskal-Wallis (chi-quadrado) = 0.7806, valor-p = 0.8541, enquanto para a

descendência (Prole) foi: Kruskal-Wallis (chi-uadrado) = 6.3302, valor-p =

0.09661 (Fig. 9). Já em relação á composição da comunidade a dissimilari-

dade da amostra mudou para cada um dos pontos de coleta entre geraçoes

porém, foi equiparável de maneira geral. (Fig. 10)

Cerrado Semi Semi.Atlant Varzea

12

34

56

7

Cerrado Semi Semi.Atlant Varzea

12

34

56

A B

Riqueza

Figura 9: Diagrama de caixa da riqueza de espécies de Euglossini por bioma das coletas realizadas no

Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica da Serra do

Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013 (A: Parentais e B: Prole).

A análise ordenativa mostrou uma comunidade para a primeira geração

mais complexa ao longo do gradiente riqueza-bioma, sendo que, a descen-

dência mostrou um comportamento oposto com menos espécies e śıtios

contribuindo à inercia do sistema (Fig. 11, Seção 5.3 dos Apêndices).

49

JC2

JC3

JC1

JR1

JT2

JR2

VB2

VCJB1

VB3

VCJB2

VB1

VCJB3

VPGB2

VPGB3

VPGB1

JT1

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0

Distância

VPGB2

VB2

VB3

JC2

JT1

JT2

VCJB2

VPGB1

VPGB3

VCJB1

VCJB3

JR1

JC1

JC3

JR2

VB1

JT3

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0

Distância

A BFigura 10: Dendrograma de dissimilaridade para os pontos de coleta das espécies de Euglossini coletadas

no Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro, e na Reserva Biológica da Serra

do Japi, Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013 (A: Parentais e B: Prole).

Dos 360 machos foi posśıvel obter pólen do corpo de 257 indiv́ıduos que

corresponderam a 115 tipos poĺınicos diferentes. Desses 115 tipos, 41 tipos

foram identificados ao ńıvel de gênero, um tipo poĺınico foi identificado

ao ńıvel de subfamı́lia, 17 foram identificados até o ńıvel de famı́lia e, os

restantes 56 tipos permaneceram na categoria de palinomorfo.

A maioria dos tipos poĺınicos corresponde a famı́lias vegetais frequente-

mente referenciadas como fontes de néctar tipicamente visitadas por mem-

bros da tribo, porém alguns tipos poĺınicos correspondem a plantas com

śındrome anemófila ou plantas com deiscência poricida (Tabela 2).

50

A

B

−2 −1 0 1 2 3 4

−2−1

01

23

DCA1

DCA2

+

++

+

+++

+

+

+++

+

+

−1 0 1 2

−2−1

01

DCA1

DCA2

++

+

+

+

+

+

+ +++

++

+

Figura 11: Ordenação dos quadrantes para o 1° e 2° eixo da Análises de Correspondência Retificada das

espécies de Euglossini por ponto de amostragem coletadas no Parque Estadual de Vassununga (PEV),

Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo

de abril de 2011 a fevereiro de 2013 (A: Parentais e B: Prole). ”q”representa os śıtios de coleta e ”+”as

espécies.

51

Como mencionado na abordagem estat́ıstica, a diversidade de tamanhos

das espécies representadas na amostra e a diferença na quantidade de indi-

v́ıduos coletados fizeram com que a distribuição dos dados tivesse frequên-

cias enviesadas (Seção 5.2 dos Apêndices).

Além disso, após analisar por meio do modelo linear a covariância do

conjunto de dados, foram informativas as medidas correspondentes à al-

tura da cabeça (AC), o comprimento do tórax (CT) e o comprimento da

célula radial (CR) (Tabela 4).

Em relação à interação dos estimadores de massa corporal com a sazona-

lidade esta tendência foi estatisticamente significativa para a proporção de

comprimento de tórax/comprimento da ĺıngua (CT/CoL) dos espécimens

coletados durante as estações do verão e outono (Fig. 12) e para proporção

do comprimento da célula radial com comprimento de tórax (CR/CT) nas

três estações de maior abundância. Não foi observado efeito significativo

de interações para a proporção cabeça/ĺıngua (AC/CoL) com a estação

do ano. A preponderância ou importância das proporções por estação foi:

Ef. violaceae Blanchard: 91% na primavera, 9% no verão, Eg. annectans

Dressler: 29% no outono, 14% na primavera e 57% no verão, Eg. cordata

Linnaeus: 17% na primavera e 83% no verão. Eg. fimbriata Moure: 8% no

inverno, 54% na primavera e 38% no verão (5, 38%), Eg. pleosticta Dres-

sler: 10% no inverno, 31% no outono 16% na primavera e 44% no verão,

Eg securigera Dressler: 20% no outono, 60% na primavera e 20% no verão,

Eg. truncata Rebêlo & Moure: 20% no outono 60% na primavera e 20%

no verão, El. nigrita Lepeletier: 1% no inverno, 14% no outono, 15% na

primavera e 70% no verão e, finalmente Ex smaragdina Guérin um 25% na

primavera e 75% no verão.

52

Tabela 2: Tipos poĺınicos mais frequentes presentes no corpo dos machos de Euglossini para os quais

se obteve uma aproximação na identificação. As informações são provenientes dos machos coletados no

Parque Estadual de Vassununga (PEV), Santa Rita do Passa Quatro e na Reserva Biológica da Serra do

Japi (ReBio), Jundiai, SP, no peŕıodo de abril de 2011 a fevereiro de 2013.

Familia (Frequência) Tipo poĺınico (Frequência)

Apocynaceae (8) Tipo Mandevilla sp. (8).

Asteraceae (6)Tipo Asteraceae sp.1 (1), Tipo Asteraceae sp.2 (1), Tipo

Asteraceae sp.3 (1), Tipo Vernonia sp. (3).

Bignoniaceae (30)

Tipo Amphilophium elongatum (1), Tipo Cuspidaria pulchra (1),

Tipo Jacaranda sp. (1), Tipo Zeyheria montana

(1), Tipo,Bignoniaceae sp.1 (2), Tipo,Bignoniaceae sp.2 (2),

Tipo,Bignoniaceae sp.3 (2), Tipo Tabebuia ochracea (2),

Tipo Tabebuia sp. (2), Tipo Adenocalymma

campicola (4), Tipo Fridericia florida (5), Tipo

Fridericia plathyphylla (7).

Bromeliaceae (3) Tipo Billbergia sp. (1), Tipo Bromeliaceae (2).

Costaceae (3) Tipo Costus sp. (3).

Fabaceae (11)

Tipo Anadenanthera sp. (1), Tipo Centrosema sp. (1),

Tipo Inga sp. (1), Tipo Senna velutina (2), Tipo

Machaerium sp. (2), Tipo Mimosa caesalpiniifolia (2),

Tipo Mimosoidae (3).

Malpigiaceae (6) Tipo Malpigiaceae sp.1 (1), Tipo Malpigiaceae sp.2 (5).

Martyniaceae (21) Tipo Ibicella lutea (21).

Melastomataceae (6)Tipo

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