UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO INSTITUTO DE …‡ÃO...orientação que ultrapassa a dissertação, bem como o imenso carinho nos momentos de dificuldade. Agradeço, sobretudo,

UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO

INSTITUTO DE CIENCIAS EXATAS E BIOLÓGICAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DE BIOMAS TROPICAIS

HERBIVORIA FOLIAR EM POPULAÇÕES E ESPÉCIES ARBÓREAS

COGENÉRICAS ENTRE FLORESTAS PALUDOSAS E DE ENCOSTA

Jaqueline Alves Pereira

Orientador: Prof. Dr. Hildeberto Caldas de Sousa

Co-orientador: Prof. Dr. Sérvio Pontes Ribeiro

Ouro Preto, MG

novembro de 2015

Jaqueline Alves Pereira

HERBIVORIA FOLIAR EM POPULAÇÕES E ESPÉCIES ARBÓREAS

COGENÉRICAS ENTRE FLORESTAS PALUDOSAS E DE ENCOSTA

Banca Examinadora:

__________________________________________________

Orientador: Prof. Dr. Hildeberto Caldas de Sousa/UFOP

__________________________________________________

Prof. Dra. Tatiana Garabini Cornelissen/ UFSJ

__________________________________________________

Prof. Dra. Reisla Silva de Oliveira / UFOP

Ouro Preto, MG

novembro de 2015

Dissertação de mestrado apresentada ao

Programa de Pós-Graduação em Ecologia

de Biomas Tropicais da Universidade

Federal de Ouro Preto como requisito

parcial para obtenção do título de mestre

em Ecologia.

Catalogação: www.sisbin.ufop.br

P436h Pereira, Jaqueline Alves. Herbivoria foliar em populações e espécies arbóreas cogenéricas entreflorestas paludosas e de encosta [manuscrito] / Jaqueline Alves Pereira. - 2015. 56f.: il.: color; grafs; tabs.

Orientador: Prof. Dr. Hildeberto Caldas de Sousa. Coorientador: Prof. Dr. Sérvio Pontes Ribeiro.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Ouro Preto. Instituto deCiências Exatas e Biológicas. Departamento de Biodiversidade, Evolução e MeioAmbiente. Ecologia de Biomas Tropicais.

1. Ecologia florestal. 2. Encostas - Plantação. 3. Plantas - Adaptação. I. Sousa,Hildeberto Caldas de. II. Ribeiro, Sérvio Pontes. III. Universidade Federal deOuro Preto. IV. Titulo.

CDU: 630*237

1

“Só é útil o conhecimento que nos torna melhores”

Sócrates

2

Agradecimentos

Á Deus, que me matem viva, a Nossa Senhora Aparecida e todos os santos que nunca me

abandonaram nos momentos difíceis e também nos momentos felizes.

Á toda minha família, em especial meus pais José e Verenice,e meu irmão Jairo por serem o

meu porto seguro, estando sempre ao meu lado, me dando força e compreendendo as minha

limitações. Amo muito vocês.

Ao meu noivo Michel, eterno amigo e companheiro, por estar sempre junto e por sempre me

incentivar e me amparar nos momentos mais difíceis. Você é primordial em minha vida.

Á Dani, pela grande amizade desde os tempos de graduação, por me incentivar a participar

do processo de seleção,por ter me apresentado o programa Biomas, a cidade de Ouro Preto e ao

meu orientador Hildeberto. Se não fosse pelo seu apoio eu definitivamente não estaria aqui hoje

defendendo o mestrado. Você foi à responsável por tudo isso. Meus sinceros agradecimentos

Daniela Antunes.

Ao meu orientador Hildeberto Caldas de Sousa, o qual sempre muito sorridente e brincalhão

se mostrou hospitaleiro nas mais variadas circunstâncias – desde o acesso ao seu Laboratório

(Anatomia Vegetal) até a intimidade de sua linda família. Sou inteiramente grata por essa

orientação que ultrapassa a dissertação, bem como o imenso carinho nos momentos de dificuldade.

Agradeço, sobretudo, o privilégio de ter trabalhado com um pesquisador conceituado dentro da sua

área de atuação e ao mesmo tempo o mais bem humorado do mundo (rs!). Obrigada Hilde, pela sua

orientação, por suas contribuições no trabalho e por sempre saber conciliar a seriedade da pesquisa

com a leveza de uma boa piada.Sempre com um toque muito especial de respeito a todos que estão

a sua volta.

3

Ao meu co-orientador Sérvio Pontes Ribeiro, pelo acolhimento em seu laboratório, por

aceitar me co-orientar e por me apresentar com muita primazia um mundo chamado “interação

inseto-planta” até então por mim desconhecido. Obrigada pela oportunidade, e por permitir

trabalhar com você que é um exímio pesquisador. Aprendi muito estando ao seu lado e fazendo

parte de seu laboratório. Muito obrigada por tudo!

Aos alunos de iniciação científica (Dhiordan, Paula, Luciene, Tassia e Rafael) pela ajuda em

campo e no laboratório.

Aos colegas do laboratório de Anatomia Vegetal, em especial Regis, Claudio e Dani

Boanares, que com muito carinho e paciência me ensinaram as práticas da anatomia vegetal.

Ao laboratório de Ecologia Aquática, em especial aos colegas Lorena, Zach e Francisco, que

cederam espaço e os equipamentos necessários para que as fotos dos cortes anatômicos fossem

tiradas.

Á todos do laboratório de Ecologia Evolutiva de Insetos de Dossel

e Sucessão Natural, que me receberam também com muito carinho, cedendo espaço e

equipamentos. Obrigada também pelas reuniões e discussões sempre muito produtivas. Aprendi

muito estando com vocês.

Á todos do laboratório de eco-fisiologia vegetal, pela amizade, disponibilidade e por sempre

me ajudarem em quaisquer circunstancias.

Aos Jonas Brothrers, popularmente conhecidos como Fisdihilde (Daniela Antunes, Vinicius,

Amauri, Bruna Rossi, Bruna Diniz e Jamille Mirelle), pela amizade verdadeira, e por ter tornado os

meus dias muito mais divertidos. Sem vocês essa caminhada teria sido muito mais difícil.

4

Ao Roberth, Maurilho, Vinícius e Gisa pela ajuda constante nas discussões estatísticas e do

texto.

Á Rozy Marry por receber sempre com muito carinho no laboratório de anatomia vegetal da

UFMG e também ao Rene.

Ao Reuber, pelas escaladas no dossel florestal.

Ao IEF, e a todos do Parque Estadual do Itacolomi que cederam à área de desenvolvimento

desse trabalho.

Á UFOP pela concessão da bolsa de estudos, sem a qual seria impossível me manter longe

de casa e da família.

Ao setor de transporte da UFOP, que muito facilitou as nossas coletas em campo.

Aos amigos de Ouro Preto e do BIOMAS pelos bons momentos compartilhados.

Aos professores do BIOMAS, pelos ensinamentos.

Ao Rubens, secretário do Programa, por ser sempre muito solicito.

Enfim, a todos que ajudaram mesmo que indiretamente a conclusão desse trabalho.

5

Sumário

Resumo .................................................................................................................................. 10

Abstract ................................................................................................................................. 11

1. Introdução................................................................................................................... 12

2. Objetivo ....................................................................................................................... 16

3. Hipóteses e predições ................................................................................................. 16

4. Material e Métodos .................................................................................................... 17

4.1. Localização e caracterização da Área de estudo ................................................. 17

4.1.1. Informações gerais sobre o Parque Estadual do Itacolomi ................................ 17

4.1.2 Área de estudo ...................................................................................................... 19

4.2. Plantas estudadas ................................................................................................... 20

4.3. Delineamento experimental ...................................................................................... 21

4.4. Padrões fenológicos .................................................................................................. 22

6

4.5. Herbivoria ................................................................................................................. 23

4.6. Esclerofilia ............................................................................................................... 25

4.7. Anatomia foliar ....................................................................................................... 25

4.8. Piezômetros ............................................................................................................. 26

5. Resultados ................................................................................................................... 27

Discussão ................................................................................................................................ 37

Conclusão ............................................................................................................................... 43

Referências Bibliográficas ..................................................................................................... 44

7

Lista de Figuras

Figura 1: Caracterização pluviométrica de novembro de 2013 a novembro de 2014, próxima a

região estudada. Fonte: Empresa Novelis, Ouro Preto, MG, Brasil ................................................20

Figura 2: Exemplares de Clethra scabra (a), Myrcia amazonica (b)predominante no solo drenado e

Myrcia laruottena (c),predominante de solo brejoso,localizadas na Floresta Montana e Floresta

Paludosa no Parque Estadual do Itacolimi, Ouro Preto/Mariana - MG. (Fotos: Pereira, J.A. 2014) 23

Figura 3: Análise de Correlação entre os métodos de estimativa de área foliar perdida por

herbivoria: método direto e Sigma Scan, Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil ......................26

Figura 4: Profundidade média do lençol freático em solo brejoso e drenado, entre os meses de

fevereiro e novembro de 2014, Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil ......................................30

Figura 5: Relação entre a área foliar perdida por herbivoria, entre os gêneros Myrcia e Clethra, e

entre os ambientes (solo brejoso e solo drenado), Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil .........31

Figura 6: Área foliar perdida por planta, entre Myrcia laruotteana, Myrcia amazônica e Clethra

scabra e seus respectivos ambientes de solo brejoso e solo drenado ................................................31

Figura 7: Micrografia de corte transversal da margem da folha de Clethra scabra (A), Myrcia

amazonica (B) e Myrcia laruotteana (C). E.ad = Epiderme adaxial; E.ab = Epiderme abaxial; P.l =

Parênquima lacunoso; P.p = Parênquima paliçádico .........................................................................33

8

Figura 8: Correlação da perda de área foliar em Clethra scabra com a espessura da epiderme

adaxial nas áreas brejosa e drenada do Parque Estadual do Itacolomi, Minas Gerais ......................34

Figura 9: Correlação da perda de área foliar em Clethra scabra com o CAP nas áreas brejosa e

drenada do Parque Estadual do Itacolomi, Minas Gerais ..................................................................35

Figura 10: Proporções de galhas nas folhas dos indivíduos de Myrcia amazonica e Myrcia

laruotteana, Parque Estadual do Itacolomi, MG. Brasil ...................................................................36

Figura 11: Fenologia vegetativa de espécies arbóreas de solo drenado e solo brejoso, através dos

Índices de Atividade (IA) quinzenais para o período de novembro de 2013 a novembro de 2014,

Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil ........................................................................................38

Figura 12: Fenologia vegetativa de espécies arbóreas de solo drenado e solo brejoso, através dos

Índices de Intensidade (II) quinzenais para o período de novembro de 2013 a novembro de 2014,

Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil ........................................................................................39

9

Lista de Tabela

Tabela 1: Dados estruturais de espécies arbóreas estudadas em áreas de solo brejoso e drenado no

Parque Estadual do Itacolomi, sudeste do Brasil …………...………………………………………32

Tabela 2: Anatomia foliar de espécies arbóreas estudadas em áreas de solo drenado e brejoso no

Parque Estadual do Itacolomi , sudeste do Brasil.Todas as medidas estão em micrometro (µm) ....32

10

Resumo

Neste trabalho comparou-se a historia de vida de dois gêneros arbóreos (Myrcia e Clethra) em

função da adaptação a diferentes ambientes e a suscetibilidade destes a herbivoria. As hipóteses

deste trabalho são que o estresse por saturação hídrica do solo interfere na fenologia das plantas, na

estrutura de copa e nos seus caracteres anatômicos foliares, refletindo nos padrões de herbivoria e

suscetibilidade a insetos herbívoros. O estudo foi realizado em dois tipos fisionômicos de floresta

tropical adjacentes, (Floresta Montana em encosta drenada e Floresta Paludosa de baixada) no

Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil. A fenologia foliar e herbivoria por mastigação e por

insetos galhadores foram medidas e comparadas entre os gêneros e entre os dois tipos de ambientes.

Para realizar medidas das possíveis estruturas anatômicas com potencial função de defesa, seis

folhas de cada planta foram selecionadas e cortadas à mão livre na região mediana. Os resultados

permitiram concluir que as espécies investigadas têm baixa esclerofilia, independente do tipo de

solo, favorecendo a herbivoria por insetos de vida livre e não por insetos indutores de galhas.

Observou-se também que quanto maior o CAP (circunferência à altura do peito) dos indivíduos do

gênero Clethra, maiores as chances dessas plantas abrigarem alta abundância e diversidade de

insetos herbívoros, e com isso terem maior perda de área foliar por herbivoria. Ficou claro porém,

que a espessura da epiderme é o caráter responsável pela inibição da herbivoria na escala das folhas

para os indivíduos de Clethra. Quanto à fenologia, plantas que lançaram folhas no período chuvoso

foram mais atacadas por herbívoros. E por fim, as plantas em solo drenado foram mais atacadas por

herbívoros, o que pode ter sido um reflexo da maior disponibilidade de recursos para esses

indivíduos, sendo uma resposta direta da influência das condições hídricas do solo nas taxas de

herbivoria.

Palavras chaves: floresta paludosa, floresta montana, esclerofilia, herbivoria por mastigação,

interação inseto-planta.

11

Abstract

This work sought to compare the life history of two arboreal genera (Myrcia and Clethra) in relation

to their adaptions to their environments and susceptibility to herbivory. This work’s hypothesis was

that the hydraulic stress from saturated soils affects the plant’s phenology, canopy structure and leaf

anatomical features reflecting the patterns of herbivory and susceptibility to insect herbivores. The

study was conducted in two physiognomic types of tropical forest (drained montane hillside forest

and lowland swamp forest) in Itacolomi State Park, MG, Brazil. The herbivory by chewing and

galling was measured and compared between genera and between the two types of environments.

Each genus had phenological monitoring for thirteen months. To carry out measurements of the

possible anatomical structures with potential defense functions, six leaves of each plant were

selected and cut freehand in the central region. The results showed that the species investigated

have low sclerophylly, regardless of the type of soil, favoring herbivory by free-living insects and

not by gall-inducing insects. We also observed that the higher the CBH (Circumference at Breast

Height) of Clethra individuals, the more likely these plants were to be harboring a high abundance

and diversity of herbivorous insects, and thus have greater loss of leaf area per herbivory. It was

clear however, that the epidermal thickness was the trait responsible for inhibiting herbivory on the

leaf scales for Clethra individuals. Concerning phenology, plants that released leaves during the

rainy season were most likely to be attacked by herbivores. Finally, the plants in drained soil were

attacked more by free feeding, which may have been a reflection of the high resource availability

for these individuals, a direct response to the influence of soil water conditions on herbivory taxon.

Key-words: Swamp forest, Montane Forest, Sclerophylly, herbivory by chewing, insect-plant

interaction.

12

1. Introdução

A interação inseto-planta pode favorecer em alguns casos tanto os insetos quanto as plantas.

Enquanto o inseto se alimenta do tecido vegetal e obtém a energia necessária a sua sobrevivência e

desenvolvimento, as plantas se beneficiam ao aumentar as chances de serem polinizadas, dispersas

e de selecionar os herbívoros favoráveis, como aqueles que vão atuar na sua própria defesa (Young

et al. 1997). Entretanto, dependendo do percentual de dano por herbivoria, os ataques por insetos

podem ser extremamente prejudiciais às plantas, podendo aumentar a suscetibilidade à doenças,

alterar o crescimento dos indivíduos, o sucesso reprodutivo, o estabelecimento de plântulas e a até

mesmo afetar a distribuição espacial dos indivíduos em uma comunidade (Coley et al.

1985,Schowalter & Lowman 1999). Em função disso, as plantas não são passivas às agressões

provocadas por esses insetos, e para sobreviverem, durante a história evolutiva, desenvolveram

mecanismos de resposta a estes danos (Pinheiro et al. 1999) que vão desde escapar no espaço e no

tempo (Feeny 1976) até o desenvolvimento de diferentes caracteres nas suas propriedades foliares

que influenciam a sobrevivência, o desempenho, a distribuição e abundância de insetos herbívoros

(Feeny 1976,Rhoades & Cates 1976, Del-Claro 2012, Cripps et al. 2015).

Alguns fatores são sugeridos como possíveis causas para a resistência a herbivoria de

plantas tropicais, tais como: sazonalidade (Coley & Barone 1996), luminosidade (Dimarco et al.

2004,Rossatto & Kolb 2010), idade da folha (Coley & Barone 1996, Ribeiro et al. 1994), solo

(Haridissan 2000, Fine et al. 2004) , precipitação (Coley & Barone 1996, Neves et al. 2014) e

caracteres anatômicos(Sanches et al. 2009).A dureza dos tecidos, determinada pelas propriedades

da epiderme e das paredes espessas das células abaixo dessa (Juniper & Southwood 1986,Kenzo et

al. 2004, Herrera et al.2009), representam uma barreira física à entrada de patógenos e a penetração

da folha pelos insetos herbívoros. Porém, essa dureza dos tecidos é influenciada por vários fatores

ambientais como a disponibilidade de água em espécies arbóreas (Ribeiro 2003) e a deficiência de

13

fósforo nos solos (Loveless 1962). Solos pobres em fosfato, mas com alta taxa fotossintética, por

exemplo, resultam em maior proporção de carbono para nitrogênio (C/N), influenciando

consequentemente a acumulação de compostos fenólicos e outros polímeros de carbono, que

tornarão as plantas menos digestíveis aos insetos herbivoros (Haslam 1988, Bernays et. al

1989,Ribeiro 2003). Plantas adaptadas a estas condições são ditas esclerófilas devido à aparência

tomada por suas folhas, ricas em fibras, ceras e paredes epidérmicas espessas (Loveless 1962,

Larcher 2000,Taiz & Zeiger 2004).

Padrões fenológicos e de estrutura da planta como copa, CAP e altura também são

apontados como reflexo das condições dos ambientes, e podem influenciar na suscetibilidade aos

insetos herbivoros (Lawton 1983, Gonçalves-Alvin et al. 1999,Neves et al. 2013).Plantas que

apresentam estrutura de copas mais complexas tem condições de abrigar uma diversidade maior de

insetos herbívoros (Gonçalves-Alvim et al. 1999), ou ainda populações maiores, devido à uma

maior disponibilidade de espaços livres de inimigos (Ribeiro et al. 2005).

Quanto aos padrões fonológicos, existem dois caminhos básicos relacionados à tentativa de

escape das plantas pelos seus insetos herbívoros, sendo o primeiro a produção de folhas em um

momento de menor incidência de herbivoria, e o segundo a produção simultânea de folhas (Aide

1993). A produção de folhas em período menos favorável aos herbívoros é observada

principalmente em locais com climas que possuem estações secas definidas. Tal fato tem sido

demonstrado por indivíduos que emitiram brotações na estação seca e foram menos atacadas pelos

insetos herbívoros, em comparação com os indivíduos que emitiram folhas jovens no período mais

úmido (Aide 1993,Coley & Barone 1996, Neves et al. 2014). Além disso a brotação sincrônica, ou

seja, produzida de maneira simultânea entre as plantas também ocorre de forma que algumas

escapem da herbivoria (Lieberman & Lieberman 1984, Chaves & Avalos 2006).

14

As características hídricas do solo, podem, porém, resultar em diferenças na disponibilidade

de água para planta (Reich & Borchert 1984), afetando a ocorrência e intensidade de foliação. Solos

arenosos (e drenados) e solos argilosos (e inundados) podem, além de conservar quantidades

distintas de água, disponibilizar os nutrientes de maneiras diferenciadas as plantas (Wright 1996,

Fine et al. 2004). Não apenas nas florestas tropicais (Medeiros et al. 2007) mas também em clima

temperado, a umidade do solo tem exercido influência sobre as fenofases (Bach 2002) causando

variações nas suas intensidades (Sperens 1997) bem como a redução no tempo de vida das folhas

(Ryser & Sauder 2006).

Dentre as diversas formações florestais da Mata Atlântica, as Florestas Paludosas, que

apresentam como característica principal o encharcamento dos solos, parecem ser mais limitadas de

recursos do que as florestas de solo drenado (Pezeshki 1994, Pezeshki et al. 1996, 2001, Teixeira &

Assis 2007).Isso é resultado da inundação temporária ou contínua do solo, que torna um estresse

abiótico, influenciando diretamente a composição das espécies e a produtividade primária (Jackson

& Colmer 2005). A inundação promove uma série de processos químicos, físicos e biológicos que

alteram a capacidade do solo para suportar o crescimento de plantas (Kozlowski 1997).Esses solos

excessivamente alcalinos ou ácidos, em decorrência do excesso de água e consequentemente da

baixa oxigenação, podem ser desfavoráveis ao desenvolvimento das espécies e apresentarem

diversos fatores de estresse para a maioria das plantas (Lacher 2000). O alagamento elimina os

espaços de ar no solo, limitando as trocas gasosas entre as plantas e a atmosfera e, em poucas horas,

raízes e microrganismos consomem o oxigênio presente na água, criando um ambiente hipóxico

(com baixa concentração de oxigênio) ou anóxico (sem oxigênio) (Crawford & Braendle 1996).

Essa hipoxia ou anoxia afeta não só a respiração das raízes como também as características físico-

químicas e biológicas do solo (Jackson & Colmer 2005).

15

Além disso, Wright (1996) discute a relação da disponibilidade e concentração de alguns

nutrientes minerais do solo com a sazonalidade climática dessas florestas tropicais. Tal autor relata

que a disponibilidade sazonal de alguns nutrientes pode estar relacionada com a morte de parte da

microbiota do solo em períodos que o solo apresenta baixa disponibilidade hídrica, tendo-se assim

uma menor competição pelos elementos e maior concentração de nutrientes livres no solo.

Adicionalmente, alguns componentes do solo como magnésio (Mg) e cálcio (Ca) aumentam

constantemente sua disponibilidade durante a estação chuvosa quando os solos encontram-se com

potencial hídrico elevado, enquanto outros como fósforo (P) e amônia (NH3), aumentam sua

concentração no período em que o solo encontra-se seco. Além disso, a inundação ao eliminar o

oxigênio do solo, provoca a substituição de organismos aeróbicos por anaeróbicos que causam a

desnitrificação e redução de manganês (Mn), ferro (Fe) e enxofre (S), bem como o acúmulo de

compostos potencialmente tóxicos para as plantas (Kolowski 1997, Lima et al. 2005, Pezeshki &

Delaune 2012).

A suscetibilidade das plantas aos insetos herbívoros de solos brejosos podem estar

associadas de maneira geral,com a disponibilidade de recursos oferecidos por esse ambiente. De

acordo com a teoria de disponibilidade de recursos, espécies que ocupam habitats com recursos

limitados terão seu crescimento retardado e níveis de defesa elevados, uma vez que é mais

compensador proteger os tecidos de perdas do que os repor, quando danificados (Coley et al.

1985).Assim, segundo esses autores, as espécies que crescem em florestas de solos pobres em

nutrientes ou sob outros tipos de estresse (e.g luz e de disponibilidade hídrica) devem evoluir para

alocar relativamente mais recursos para a defesa do que espécies que crescem sobre solos ricos e

disponíveis em nutrientes (Coley et al. 1985).

Nesse contexto, este estudo partiu da hipótese de que espécies cogenéricas, ou a mesma

espécie, embora apresentem semelhanças em sua história de vida, teriam as estruturas de suas folhas

16

diferenciadas, dependendo da condição de saturação hídrica do solo que habitam (brejoso ou

drenado), o que, por sua vez, conferiria resistência contra os insetos herbívoros.

2. Objetivo

O objetivo geral desse trabalho foi descrever variações nos padrões de herbivoria foliar entre

populações dos gêneros Clethra e Myrcia sujeitos ao estresse por encharcamento do solo em

contraposição com populações que não estão sujeitas ao mesmo nível de estresse. Além disso,

objetivou-se avaliar a possibilidade de resistência desses gêneros à herbivoria, correlacionando-as

com características fenológicas foliares, arquitetura de copa e estruturais (anatômicas), em função

das condições hídricas do solo e a um maior ou menor grau de herbivoria foliar.

3. Hipóteses e predições

Considerando que as condições de saturação hídrica dos solos podem influenciar as

características adaptativas de espécies vegetais, foram testadas as seguintes hipóteses e predições.

Hipótese 1: Espécies cogenéricas, embora apresentem semelhanças em sua historia de vida, ao

serem comparadas entre ambientes de solo brejoso e drenado, apresentarão diferentes mecanismos

de defesas contra os insetos herbívoros e em sua fenologia. Plantas de solos brejosos tendem a

alocar menos nutrientes para as folhas, tornando-as menos nutritivas aos insetos herbívoros. O

encharcamento também exerceria influência na estrutura das copas, com a formação de copas

menores e alta exposição solar. Tais características tornariam as plantas mais esclerófilas e

consequentemente menos palatáveis aos insetos herbívoros nos solos brejosos, que também

apresentariam arquiteturas mais simples, portanto mais expostas para os inimigos naturais dos

17

herbívoros. A fenologia seria desincronizada entre estas populações devido a diferentes gatilhos

fisiológicos para foliação.

Hipótese 2: Condições de saturação hídrica do solo e localização das folhas nas copas afetam as

características escleromórficas. Nossa predição é de que as folhas formadas na parte superior da

copa, com grande exposição ao sol e enfrentando maior estresse hidráulico na distribuição de

nutrientes do solo (Sanches et al. 2009), e também sob estresse de alagamento, seriam mais

esclerófilas, e teriam maior espessura de epidermes e do tecido foliar (tecido paliçádico e lacunoso)

do que as árvores em solos drenados. Todas essas características, em conjunto, amenizariam a perda

de área foliar pela herbivoria.

Hipótese 3: A fenologia foliar influência a suscetibilidade das plantas ao ataque por insetos

herbívoros. A predição dessa hipótese é de que plantas que lançam folhas novas no período

chuvoso, momento de maior incidência de insetos herbívoros, serão mais atacadas do que as que

lançam folhas em um momento diferente a este.

4. Material e Métodos

4.1. Localização e caracterização da Área de estudo

4.1.1. Informações gerais sobre o Parque Estadual do Itacolomi

18

O Parque Estadual do Itacolomi (PEIT) está localizado nos municípios de Ouro Preto e

Mariana, no estado de Minas Gerais, entre as coordenadas “43°32’30” e “43°22’30” Oeste e

“20°22’30” e “20°30’00” ao Sul. Está inserido na porção sul da Reserva da Biosfera da Serra do

Espinhaço e a sudeste do Quadrilátero Ferrífero. Apresenta uma área de 7.543 hectares, com

altitude local variando de 660 m a 1,760 m, sendo o ponto culminante o Pico do Itacolomi. O clima

da região é tipicamente tropical com duas estações bem definidas, uma seca e chuvosa, com

predomínio de verões amenos com dias quentes e noites muito frias (Semad/ief/Promata 2007).

Entre os meses de estudo, o mês de maior precipitação ocorreu em dezembro de 2013 (400,8 mm) e

a menor ocorreu no mês de setembro de 2014 (0,0 mm) (Fig.1).

Figura 1:Caracterização pluviométrica de novembro de 2013 a novembro de 2014, próxima a região estudada. Fonte:

Empresa Novelis, Ouro Preto, MG, Brasil.

A região caracteriza-se por uma zona de transição entre a Floresta Atlântica e o Cerrado,

sendo sua vegetação composta principalmente por Florestas Montana, campos rupestres, e

formações monodominantes de Eremanthus. spp (candeiais) (Fujaco et al. 2010). Dada essa

elevada heterogeneidade ambiental e topográfica, há nos vales, nas drenagens e nas encostas mais

baixas, uma vegetação mais densa que nas áreas restantes, variando de uma mata rala, constituída

19

principalmente por espécies arbustivas para uma mata de galeria de maior porte (Fujaco et al.

2010).

4.1.2 Área de estudo

As áreas de amostragem são adjacentes e encontram-se às margens do córrego do Manso

(20º25’37’’ S e 43º30’18’’ W), próximas à sede administrativa do PEIT e da fazenda São José do

Manso, no interior de um fragmento de Floresta Montana com aproximadamente 100 ha e altitude

média de 1,350 m. Na margem direita desse córrego ocorre a área de encosta coberta por Floresta

Montana e na margem esquerda, plana, Floresta Paludosa (Pedreira & Sousa 2011).

Embora o Parque tenha sido criado em junho de 1967, a fazenda São José do Manso só foi

adquirida pelo IEF em 1995, quando então, a plantação de chá foi definitivamente abandonada e o

processo de sucessão natural pôde ser iniciado (semad/ief/promata 2007). Ainda que esse processo

tenha permitido o ressurgimento das espécies nativas e de um dossel em torno de 8 m de altura,

ainda nota-se resquícios do chá preto, com portes variando de 0,5 cm a 2 m de altura, dominando

principalmente o sub-bosque das áreas mais úmidas e próximas ao córrego do Manso (observação

pessoal). Porém, o dossel da encosta apresenta-se de forma mais fechada, com árvores mais altas,

menos tortuosas e com copas mais frondosas, ou seja, com mais estruturas de ramificação. Ao

contrário da área brejosa, que se apresenta com um dossel mais aberto, de maneira a formar

clareiras e permitir que os raios solares cheguem até o sub-bosque e alimentem as turfeiras

presentes nos solos dos sítios mais alagados. As árvores desse ambiente mostram-se mais reduzidas,

mais tortuosas e com a presença dominante de Myrcia laruotteana Cambes.

20

4.2. Plantas estudadas

Clethra scabra Pers. (Clethraceae), conhecida vulgarmente como carne-de-vaca ou peroba

brava, ocorre preferencialmente no interior de capoeiras e capoeirões, situados em solos pobres,

úmidos, compactos e de aclive suave (Lorenzi 1998). No Brasil, ocorrem predominantemente na

Amazônia e em áreas de elevada altitude do sul e sudeste do país (Souza & Lorenzi 2005). São

plantas pioneiras, e por isso produzem anualmente grande quantidade de sementes viáveis e

dispersas pelo vento (Mantovani et al. 2003) (Fig.1a).

Myrcia amazonica, da família Myrtaceae,ocorre desde o Amazonas até Santa Catarina, sendo

uma espécie típica das matas de galeria dos Cerrados e campos rupestres. Tem sido observada

também em Florestas Estacionais Semideciduais (Sobral 2007). Essa espécie caracteriza-se pelo

caule avermelhado descamante, folhas discolores in situ e coloração castanho-escuro na face

adaxial.(Fig.1b).

Myrcia laruotteana Cambes,também da família Myrtaceae, ocorre nos países da Argentina,

Paraguai e Brasil. No Brasil é possível encontrá-la desde Maranhão até Santa Catarina (Sobral et

al.2013), sendo muito frequente nas áreas de Floresta Estacional Semidecidual, sobretudo nas áreas

brejosas e borda de rios e córregos. É facilmente reconhecida por seus frutos maduros esverdeados e

com remanescentes do cálice enegrecidos (Fig.1c).

21

Figura 2: Exemplares de Clethra scabra (a), Myrcia amazonica (b)predominante no solo drenado e Myrcia laruottena

(c),predominante de solo brejoso,localizadas na Floresta Montana e Floresta Paludosa no Parque Estadual do Itacolimi,

Ouro Preto/Mariana - MG. (Fotos: Pereira, J.A. 2014)

4.3. Delineamento experimental

Em cada área de estudo, foram inseridas quatro linhas de 10 m cada para servir de

direcionamento à identificação das espécies alvo. Na Área drenada, todas as linhas foram instaladas

paralelas ao córrego do Manso, e na Área brejosa foram alocadas três linhas paralelas e uma

perpendicular ao córrego, de forma a selecionar locais com características do solo bem definidas de

cada Área. Todos os indivíduos das três espécies, numa área de 10m2 ao redor da linha e com

circunferência à altura do peito (CAP) igual ou maior que 15cm foram identificados e marcados

com etiquetas numeradas. Em seguida, dentro do conjunto de indivíduos numerados, foram

sorteadas 20 árvores de cada espécie para prosseguir com a coleta de dados, totalizando 80 plantas

(20 de Clethra scabra + 20 de Myrcia amazonica na Área drenada / 20 de C.scabra + 20 de

M.laruotteana na Área brejosa). De cada indivíduo foram tomadas a altura total, a altura do fuste, a

profundidade de copa e o CAP, além da estimativa dos seguintes parâmetros:

22

4.4. Padrões fenológicos

Todas as plantas sorteadas foram acompanhadas em intervalos quinzenais no período de um

ano (novembro de 2013 a novembro de 2014).As observações foram realizadas em toda a copa do

indivíduo com o auxílio de um binóculo com o objetivo de registrara presença e ausência das fases

vegetativas, tais como folhas em queda, folhas maduras e folhas jovens (brotamento), seguindo a

definição proposta por Morellato et al. (1989). Foram consideradas como folhas jovens o

surgimento de pequenas folhas, brilhantes, com cor verde clara ou avermelhada e de limbo foliar

com tamanho de aproximadamente ¾ do tamanho comparada a uma folha adulta. Foram

consideradas como folhas adultas aquelas que apresentaram uma coloração verde intensa e limbo

foliar totalmente expandido.Já as folhas em queda, foram consideradas aquelas folhas amareladas,e

com notáveis espaços vazios na copa ou presença de galhos sem folhas.

A mensuração da intensidade foliar se deu através de uma escala ordinal com valores

atribuídos aos indivíduos observados em campo, mostrando a magnitude da fenofase ao longo do

período de observação. Foi atribuído o valor 0 quando a fenofase estivesse ausente, 1 quando se

apresentasse pouco intensa e 2 quando muito intensa (Opler et al. 1980). Em cada população, a

sincronia dos eventos fenológicos foi determinada pelo Índice de Atividade proposto por (Bencke &

Morellato 2002). Este Índice utiliza a proporção de indivíduos amostrados que estão manifestando

determinado evento fenológico em relação ao total de indivíduos na população, considerando um

determinado intervalo de tempo. O evento foi considerado como não sincrônico quando menos de

20% dos indivíduos da população manifestaram a fenofase, pouco sincrônico ou com baixa

sincronia quando 20 a 60% dos indivíduos manifestaram a fenofase e, sincronia alta quando mais de

60% dos indivíduos manifestaram a fenofase em um dado período (Bencke & Morellato 2002).

23

4.5. Herbivoria

As coletas para análise e quantificação da herbivoria e anatomia foliar foram realizadas no

final de abril e início de maio de 2014, com intuito de avaliar o efeito da herbivoria acumulada ao

longo da estação chuvosa, período este com tendência a ter maior disponibilidade de folhas jovens e

insetos herbívoros.O acesso ao dossel foi realizado através de técnicas de escalada livre com corda e

também com auxílio de uma escada. Ao menos três ramos de ramificações independentes por planta

e sob condições de sombreamento e de sol foram coletados. Cada um desses ramos foi devidamente

identificado, enumerado, selado em saco plástico e levado para o laboratório. Em cada ramo foi

quantificado o número total de folhas, o número de folhas com galhas, o número de galhas por folha

e a proporção de folhas danificadas por insetos herbívoros.

Para a determinação das taxas de dano foliar por herbivoria por mastigação, dois métodos de

estimativa de área foliar (por classe-visual e por escaneamento - Sigma Scan) foram previamente

testados para uma comparação sobre a qualidade e as possíveis diferenças das estimativas geradas

por estes métodos.Alem de comparar também o tempo gasto para execução de cada um deles. Para

esse teste quatro indivíduos de cada espécie foram selecionadas. Para o método de classes, 50 folhas

por ramo, foramutilizadas para análise de classificação de porcentagem de área foliar perdida (0 -

5%; 6 - 25%; 26 - 50 %; 51 - 75 %; 76 - 95% e 100% danificadas) (Dirzo & Domínguez 1995).

Com base nesta distribuição de classes e quantificação de folhas danificadas, a seguinte estimativa

de dano foliar foi utilizada:

Média Relativa de Folhas Danificadas:

MRFD = Σ (nº de folhas referente à classe de dano por ramo x média da classe)

Nº de folhas por ramo

24

Dentre as 50 folhas amostradas para a análise de dano foliar pelo método visual, 15 folhas

por ramo foram subamostradas e depois digitalizadas em scanner. Nas imagens digitais foram

determinadas a área da lâmina foliar total (cm2) e a área removida (cm

2) pelo herbívoro através do

software Sigma Scan. As taxas de herbivoria foram expressas pela porcentagem da área foliar

perdida (García-Robledo 2005), estimada segundo a fórmula:

% herbivoria = área perdida x 100

Área total

O tempo gasto para execução e análises dos métodos visual e por escaneamento foram de 12

e 47horas respectivamente. Embora o tempo gasto para execução desses métodos sejam bem

distintos, a análise de correlação mostrou que os dois métodos foram positivamente

correlacionados (R2= 0,77)(Fig. 3).

Figura 3: Análise de Correlação entre os métodos de estimativa de área foliar perdida por herbivoria: método direto e

Sigma Scan, Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil.

25

Analisando o resíduo verificaram-se quatro pontos destoantes, sendo dois superestimando o

método direto e dois superestimando o método de escaneamento. Isso significa que tanto pode

haver amostras em que a contagem visual apresentará herbivoria mais alta e a contagem via Sigma

Scan será menor, como o contrário. Porém, como o resíduo foi uniforme, os pontos destoantes não

são um problema para o uso de qualquer um dos métodos. Diante da equivalência dos métodos, a

utilização do método visual se apresentou como mais eficaz devido sua vantagem de gastar menos

tempo de análise, além de permitira utilização de um maior volume de amostras do que pelo método

de escaneamento. Em função disso, as estimativas de área foliar perdida por herbivoria dos demais

indivíduos por espécie foram realizadas através do método visual, seguindo a mesma metodologia.

4.6. Esclerofilia

Seis folhas maduras e livres de herbivoria foram selecionadas de cada ramo para determinar

o seu peso foliar específico (PFE = peso seco/área foliar), usado para estimar a esclerofilia foliar

(Turner 1994). As folhas selecionadas foram escaneadas e a área foliar total foi medida utilizando o

software Sigma Scan. Para determinação do peso seco, as folhas foram colocadas na estufa à 60ºC

por 72 horas e posteriormente pesadas em uma balança analítica.

4.7. Anatomia foliar

No campo, seis plantas por espécie, em cada ambiente, foram selecionadas para realização

da anatomia foliar. De cada indivíduo foram coletadas seis folhas, duas de cada um dos três ramos

amostrados, entre o quarto e o oitavo nó, foram numeradas, armazenadas em sacos plásticos e

acondicionadas em caixa de isopor com gelo e levadas para o laboratório. Essas amostras foram

fixadas em FAA 70 e conservadas em álcool70 % após 48 h (Johansen 1940).

26

Para obtenção da área foliar total e área perdida por herbivoria cada folha foi scaneada antes

dos cortes anatômicos. Cortes histológicos transversais à mão livre da margem da folha foram feitos

com o auxílio de lâmina de barbear, tendo como suporte medula de pecíolo de embaúba. Em

seguida, foram corados com azul de Astra e fucsina básica conforme Kraus &Arduin (1997), e

montados em glicerina 50%.(Fig.4)

As mensurações dos tecidos e estruturas como epiderme abaxial e adaxial, espessura dos

parênquimas paliçádicos e lacunosos, mesofilo e espessura foliar foram feitas com o auxilio câmera

digital (5.0 Megapixel), acoplada a um microscópio óptico Zes, e do software AxionVision 4.8.

4.8. Piezômetros

A partir de fevereiro de 2014 a disponibilidade de água no solo foi monitorada em 18

piezômetros instalados no ambiente drenado e 19 no ambiente brejoso. Esses piezômetros foram

construídos com canos de PVC de 10 cm de diâmetro, perfurados e instalados a uma profundidade

de 100 cm da superfície do solo (Walthall & Ingram 1984). Foram dispostos a distância máxima de

2 m de cada indivíduo, de forma a representar o mais próximo possível a situação de

disponibilidade hídrica do solo. Durante 10 meses e a cada quinze dias, foram feitas leituras da

altura do lençol freático no solo com o auxílio de uma fita graduada.

4.9 Análises estatísticas

Para averiguar diferenças na herbivoria foliar das espécies entre os ambientes, foi realizada

uma ANOVA two-way, utilizando-se os dados de esclerofilia como co-variáveis.Para testar se a

condição de saturação hídrica do solo influenciaria a esclerofilia, e consequentemente, na herbivoria

foliar, foi realizada uma análise de variância (ANOVA one-way),verificando diferenças na

27

esclerofilia entre as espécies e os tipos de habitat que ocupavam. Para testar a predição de que o

estresse por encharcamento do solo influenciaria a estrutura das copas das plantas, foi realizada uma

análise de covariância (ANCOVA), analisando a relação da altura total, altura do

fuste,profundidade da copa, e do CAP com a herbivoria foliar.

Como algumas estruturas anatômicas foliares poderiam ser colineares, foi realizada uma

pré-seleção das variáveis explicativas menos correlacionadas via análises de correlação e regressão

linear múltipla (modelo stepwise). Os caracteres anatômicos parênquima lacunoso, parênquima

paliçádico, mesofilo e limbo foliar tiveram alta colinearidade, conquanto as epidermes abaxial e

adaxial não apresentaram redundância e foram utilizadas nas análises posteriores. Para verificar se a

espessura das epidermes se diferenciavam entre os tipos de solo foram realizados Testes t de

student. Por fim, uma seleção de modelo foi realizada para obter o modelo ótimo que identificasse

quais parâmetros (estruturais, anatômicos ou esclerofilia) melhor explicassem as taxas de

herbivoria, através de regressões múltiplas (stepwise regression) (Zuur et al. 2007). Não foi

realizada análise estatística para os dados de fenologia, visto que eles serviram apenas para

descrição do padrão fenológico foliar dos gêneros. Todas as análises estatísticas foram rodadas no

software Minitab.

5. Resultados

Diferenças no nível do lençol freático durante 10 meses (fevereiro a novembro de 2014),

mostraram que o solo da Floresta Paludosa, mesmo no período de seca apresentou o nível do lençol

freático acima de 100 cm de profundidade, estando inclusive ao nível do solo nos meses mais

chuvosos, ao passo que a Floresta Montana, mesmo nos meses mais úmidos, teve o seu lençol

freático sempre abaixo de 100 cm de profundidade (Fig.4).

28

Figura 4: Profundidade média do lençol freático em solo brejoso e drenado, entre os meses de fevereiro e novembro de

2014, Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil.

Os dados de herbivoria, de maneira geral, mostraram que os indivíduos do gênero Myrcia

sofreram menos danos do que os de Clethra independente do solo ocupado (DF=77, F=187,42,

p=0,000) (Fig.5) e as plantas das espécies C.scabra e M.laruotteana do solo brejoso tiveram menos

área foliar perdida do que as plantas que habitam o solo drenado ( C.scabra e M.amazonica)

(DF=78, F=11,55, p=0,001).

A proporção de danos foliares foi de 5,5% e 9% em Myrcia na área brejosa e drenada,

respectivamente, com diferença significativa entre elas (DF=38, F=13,95, p 0,05) e de Myrcia amazonica de solo drenado (teste-t = 1,55; p > 0,05)

bem como não se diferenciaram também quanto a esclerofilia (test-t = 1,34; p > 0,05).

29

Figura 5: Relação entre a área foliar perdida por herbivoria, entre os gêneros Myrcia e Clethra, e entre os ambientes

(solo brejoso e solo drenado), Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil

Figura 6: área foliar perdida por planta, entre Myrcia laruotteana, Myrcia amazônica e Clethra scabra e seus

respectivos ambientes de solo brejoso e solo drenado

30

Em relação aos parâmetros de estrutura de copa, para Clethra scabra todos os parâmetros

estruturais foram menores na área brejosa, e para Myrcia a altura total e a altura do fuste também

foram menores em comparação às plantas da área drenada (Tab.1).

Tabela 1: Dados estruturais de espécies arbóreas estudadas em áreas de solo brejoso e drenado no Parque

Estadual do Itacolomi, sudeste do Brasil.

Area Espécie CAP (cm) Altura (m) Fuste (m) Copa (m)

drenada Myrcia amazonica 25.03±4.88 8.33±3.07 6.25±2.64 2.08±0.92

brejosa Myrcia laruotteana 32.03±14.19 7.00±2.99 1.31±0.84 6.94±3.33

drenada Clethra scabra 50.55±4.82 9.00±8.33 5.93±2.86 3.07±2.26

brejosa Clethra scabra 20.68±2.87 5.25±1.44 3.58±0.38 1.67±1.33

Na anatomia, notou-se que a espécie do gênero Myrcia, em solo drenado, possuí todos os

parâmetros anatômicos foliares mais espessos do que a espécie do solo brejoso (Tab.2). Em Clethra

scabra os indivíduos da área brejosa tiveram estruturas mais espessas, com exceção da epiderme

abaxial (Tab.2).

Tabela 2: Anatomia foliar de espécies arbóreas estudadas em áreas de solo drenado e brejoso no Parque Estadual do

Itacolomi , sudeste do Brasil.Todas as medidas estão em micrometro (µm)

Epiderme Parenquima Mesofilo Limbo foliar

Area Espécie adaxial abaxial paliçadico lacunoso

drenada Myrcia amazonica 12.28±0.30 15.30±1.23 157.16±25.86 160.27±24.81 308±35.55 343.24±38.58

brejosa Marcia laruotteana 11.73±0.36 9.94±1.32 107.41±33.26 112.24±20.42 217.57±50.45 242.41±50.03

drenada Clethra scabra 46.97±10.24 12.25±1.18 81.16±10.04 37.94±4.19 117.39±12.16 173.04±19.09

brejosa Clethra scabra 48.48±10.76 12.22±1.16 85.85±8.74 42.13±9.66 124.13±11.70 184.74±16.41

31

Figura 7: Micrografia de corte transversal da margem da folha de Clethra scabra (A), Myrcia amazonica (B) e Myrcia

laruotteana (C). E.ad = Epiderme adaxial; E.ab = Epiderme abaxial; P.l = Parênquima lacunoso; P.p = Parênquima

paliçádico.

32

Em Myrcia, tanto a espessura da epiderme adaxial como a da abaxial se diferiram

significativamente entre os dois tipos de solo (DF=70, F=79,11, p

33

Entre os parâmetros estruturais, constatou-se que, na área drenada, os indivíduos de Clethra

scabra com maior CAP tiveram suas folhas mais danificadas, enquanto na área brejosa os

indivíduos com menor CAP tiveram uma porcentagem de área foliar perdida mais elevada

(F=38,72, p=0,000) (Fig.9). Na seleção de modelo, esses dois fatores (espessura da epiderme

adaxial e CAP), foram os que, em conjunto, melhor explicaram a herbivoria foliar em Clethra

scabra (F=19.22, p=0.001,R2=81%).

Figura 9: Correlação da perda de área foliar em Clethra scabra com o CAP nas áreas brejosa e drenada do Parque

Estadual do Itacolomi, Minas Gerais.

Com relação as galhas, C.scabra não teve registro de inseto galhador em nenhuma de suas

folhas (total de folhas analisadas = 7958), ao contrário das espécies de Myrcia que apresentaram

folhas galhadas, mas em número bastante reduzido. Porém maiores proporções de folhas com

galhas e galhas por folha, foram encontradas nos indivíduos de M.amazonica, em que de um total

de 13936 folhas analisadas, apenas 61 foram galhadas por ao menos uma morfoéspecie (Fig.10)

34

Figura 10: Proporções de galhas nas folhas dos indivíduos de Myrcia amazonica e Myrcia laruotteana, Parque

Estadual do Itacolomi, MG. Brasil

Corroborando a nossa hipótese de que a fenologia influenciaria a herbivoria foliar, as plantas

que produziram novas folhas no período chuvoso tiveram maior perda de área foliar perdida por

herbivoria do que as espécies que formaram folhas jovens nos meses de seca.Para M.amazonica,

registrada predominantemente em ambiente drenado,o pico de indivíduos (IA) manifestando a

fenofase simultaneamente foi de 85%e o pico de intensidade (II)de 1,5para folhas jovens no final da

estação seca (setembro de 2014) (Fig 11b; Fig 12b).Foi mais intensa e sincrônica quando

comparada a espécie M.laruotteana, registrada predominantemente em ambiente brejoso, que teve

seu pico de atividade de32,5 % e também de intensidade de 0,4para o mês de agosto desse mesmo

ano (Fig.11a; Fig.12a).Em relação a folhas maduras, ambas as espécies são altamente sincrônicas e

apresentam folhas maduras simultaneamente em mais de 80% dos seus indivíduos durante todo o

ano, mesmo ocorrendo em ambientes com características de saturação hídrica de solo distintas. São

espécies sempre-verdes, e apresentam uma deciduidade bem superficial e de intensidade muito

baixa de 0,7para M.laruotteana e de 0,04 (Fig. 12a) para M.amazonica (Fig.12b). Essa queda foliar

teve ocorrência nos meses de seca, com início no mês de maio e se prolonga até setembro. A

35

espécie Myrcia do solo brejoso teve um Índice de Atividade maior para a fenofase, queda foliar,

apresentando de abril a junho 32% de seus indivíduos, enquanto M.amazonica teve apenas 20% dos

seus indivíduos nessa fenofase (Fig.11a,b).

Em Clethra scabra, no mês de novembro de 2013,foi observado investimento em folhas

jovens tanto no solo drenado quanto no solo brejoso. O Índice de Atividade e de Intensidade foi de

55% e 0,6 para o solo drenado e de 75% e 0,9 para o solo brejoso, respectivamente para esse mesmo

mês (Fig. 11c, d e Fig. 12C, d).Entretanto no solo drenado, C. scabra investiu em folhas jovens até

o mês de novembro de 2013, enquanto que no brejoso essa fenofase estendeu-se até o mês de

janeiro de 2014. No último ano de coleta, C. scabra voltou a investir em folhas jovens, ocorrendo

inicialmente no mês de outubro, porém sendo mais intenso em novembro.Para esse ultimo mês,

mais de 80% dos indivíduos de ambos os ambientes manifestaram folha jovem simultaneamente,

bem como a intensidade apresentou valor elevado (1,4) para os dois solos nesse mesmo mês (Fig.

11c, d e Fig. 12.c, d).

Clethra scabra apresentou ainda padrão mais regular de queda foliar, ocorrendo em ambas

às áreas durante a estação seca (junho a setembro) e inicio da chuvosa (outubro e novembro). Um

número maior de indivíduos perdendo folhas foi observado em julho de 2014 para a C.scabra do

solo brejoso (IA de 100%) e em outubro para o drenado, quando 100% dos indivíduos

apresentavam algum nível de folha em queda nesse período (Fig.11 c,d). A intensidade dessa

fenofase foi maior nos indivíduos nos solo drenado no mês de outubro (II de 1,8) e nos indivíduos

nos solos brejosos (II de 1,2) nos meses de outubro e novembro (Fig.12 c,d). A intensidade de

queda foliar nos meses iniciais ao período chuvoso, coincide com o surgimento das folhas jovens,

momento em que os indivíduos perdem todas as suas folhas velhas e começam a recuperar a copa.

36

Figura 11: Fenologia vegetativa de espécies arbóreas de solo drenado e solo brejoso, através dos Índices de Atividade

(IA) quinzenais para o período de novembro de 2013 a novembro de 2014, Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil.

b) a)

d) c)

37

Figura 12: Fenologia vegetativa de espécies arbóreas de solo drenado e solo brejoso, através dos Índices de Intensidade

(II) quinzenais para o período de novembro de 2013 a novembro de 2014, Parque Estadual do Itacolomi, MG, Brasil.

Discussão

Na literatura, poucos estudos têm sido conduzidos no intuito de comparar a taxa de

herbivoria foliar de espécies aparentadas que se desenvolvem em habitats distintos e buscar

informações na estrutura das plantas para explicar tal interação (Lavergne et al. 2004). Neste

estudo, apesar da quantidade de variáveis analisadas, poucas tiveram uma relação significativa com

a perda de área foliar, mas já laçam luz para uma melhor compreensão desse processo.

A taxa de área foliar perdida por herbivoria de maneira geral foi considerada elevada em

relação ao descrito na literatura, principalmente para a espécie C. scabra em comparação com as

espécies de Myrcia, que teve valores médios de 21% e 9% respectivamente. De acordo com a

revisão e compilação de dados realizada por Coley & Barone (1996), as taxas anuais de dano foliar

a

)

b

)

b)

c)

a) b)

d)

38

são mesmo mais elevadas em florestas tropicais do que florestas temperadas onde as médias são de

7,1% ao ano na zona temperada, e 11,1% para as espécies tolerantes à sombra nos trópicos úmidos (

Lowman, 1995, Coley & Barone, 1996). Segundo Ribeiro (2003) esses valores estão na média de

18% e 14% para o Cerrado e em florestas secas respectivamente. A explicação para esse aumento

na herbivoria em regiões de florestas tropicais se justifica pelo fato dessas regiões abrigarem uma

diversidade elevada de espécies vegetais que proporciona o surgimento de diferentes nichos,

aumentando consequentemente a ocupação de diversos insetos herbívoros em um mesmo habitat

(MacArthur 1967, Coley & Barone 1996).

Contrárioao que foi observado na herbivoria por insetos de vida livre, as plantas desse

estudo apresentaram um número bastante reduzido de insetos galhadores. C. scabra não apresentou

nenhuma folha com galha, e as espécies de Myrcia apresentaram um valor considerado baixo

comparado a outros trabalhos desenvolvidos em dosséis de floresta tropical, Savanas, Cerrado e de

Florestas Temperadas (Price et al. 1998, Ribeiro et al. 1998,1999, Ribeiro & Basset 2007). O baixo

índice de galhas pode estar associado à baixa esclerofilia encontrada entre os gêneros e também

entre os ambientes. Ao comparar esses dados com outros trabalhos de dossel,desenvolvidos em

áreas da Austrália, Panamá, Costa Rica,dentre outras florestas tropicais,é possível verificar que a

média de esclerofilia foliar encontrada está também abaixo dos valores já registrados (Poorter et al.

1995, Rijkers et al. 2000, García-Robledo 2005, Ribeiro & Basset 2007). Considerando ainda que

as espécies desses estudos citados acima tem altura variando de 20 a 60 m de altura, nota-se que

essas florestas detêm um gradiente de dossel superior para as parte mais baixas e uma tendência ao

acumulo de esclerofilia na região mais superior desses dosséis. Além disso, de acordo com a

hipótese de ambiente hostil proposta por Fernandes & Price (1988, 1992), quanto mais xeromórfico

e mais esclerófilo for o ambiente maiores são as chances das folhas serem galhadas. Logo, uma

floresta cujo dossel por alguma razão não acumula esclerofilia,como demonstrado pelo nosso

39

estudo, por ser baixo ou por ter muita água e nutrientes disponíveis, essa floresta tende a não

acumular esclerofilia e não ter um sombreamento evidente entre os ramos na região mais inferior e

superior da copa.Todas essas características podem ter sido determinante na similaridade de

esclerofilia e herbivoria entre folhas de sol e sombra do ambiente drenado.

Embora os caracteres anatômicos não tenham demonstrado nenhuma influência de

herbivoria sobre as folhas das espécies de Myrcia, para C. scabra epiderme adaxial atuou

claramente como uma defesa física contra os insetos. Quanto mais espessa foi à epiderme adaxial de

C. scabra, menor foi o dano por herbivoria encontrado em suas folhas. Paralelo a esse resultado, as

plantas de CAP maior em ambos os gêneros estavam presentes no ambiente drenado e tiveram

ainda perda de área foliar por herbivoria superior aos de plantas de CAP menor. Já no solo brejoso

os indivíduos de CAP menor foram os que tiveram maior perda de área foliar por herbivoria.Uma

explicação para que as plantas de CAP menor no solo brejoso e de CAP maior no solo drenado

sejam mais atacadas pelos herbivoros, seja o fato de que na área drenada o tamanho da copa pode

ser uma maneira de achar as plantas em meio a uma floresta mais complexa e com um dossel

composto por varias espécies diferentes (Pedreira & Sousa 2011). Clethra e Myrcia, na área

drenada, estão portanto diluídas em um dossel e assim uma copa maior, que é correlacionada ao

maior CAP, atrairia mais herbívoros (Lawton 1983, Neves et al. 2013, Flack & Fonseca 2007). No

brejo, porém, o que talvez esteja atraindo os herbívoros sejam as plantas pequenas de Clethra, em

que a aglomeração dessas copas tornam-nas mais disponíveis aos insetos herbivoros tendo em vista

a grande abundancia desse gênero no dossel dessa mata (Pedreira & Sousa2011), fazendo com que

essas estejam mais suscetíveis.

Mesmo crescendo sob condições climáticas similares, os dois gêneros apresentaram

características fenológicas distintas que podem ser explicadas pelas diferenças filogenéticas e pela

história evolutiva das mesmas (Wright & Calderon 1995, Aguilar et al. 2006). Os resultados

40

mostraram que o período de ocorrência, duração e picos de atividades e de intensidade das

fenofases, principalmente folhas jovens, ocorreram em momentos diferentes entre Clethra e Myrcia.

Os indivíduos de Clethra, nos dois tipos de solos, tiveram investimento em folhas jovens no período

mais chuvoso do ano (novembro-dezembro), ao passo que as espécies de Myrcia apresentaram os

picos de atividade e de intensidade para essa fenofase nos meses de seca (agosto-setembro). Além

disso, foram observadas diferenças nas datas de início, duração, picos de atividade e de intensidade

dessa fenofase nos indivíduos de Myrcia que ocuparam os diferentes tipos de solos.Tal resultado

pressupõe que as condições edáficas as quais essas espécies estão submetidas podem estar

influenciando sua intensidade fenológica, bem como aqueles fatores climáticos previamente

descritos(Günter et al. 2008).Bencke & Morellato (2002) ao compararem espécies arbóreas em três

tipos de floresta atlântica também encontraram heterogeineidade de padrões individuais entre

populações próximas, possivelmente em razão de diferenças na altura do dossel e devido à

movimentação e exposição do lençol freático.

Os indivíduos de Clethra scabra em contrapartida se mostraram bem mais sincrônicos entre

os dois ambientes e com valores de intensidade considerados elevados de acordo com os valores

descritos por Opler et al. (1980), e ainda semelhantes para o brotamento foliar entre os dois

ambientes. A fenofase folha em queda mostrou-se similar quanto a seu período de ocorrência entre

os dois gêneros, porém C.scabra é decídua, perdendo todas suas folhas na estação seca.As plantas

do gênero Myrcia embora consideradas sempre-verdes apresentam uma suave queda foliar nesse

mesmo período de seca, entretanto, as plantas do solo brejoso apresentam Índice de Atividade maior

para essa fenofase, representado por 40% dos seus indivíduos com folhas em queda no mesmo

período em que estavam produzindo folhas novas. Através de observações pessoais dos indivíduos

de M.laruottena, que apresentaram maior intensidade de folhas em queda,foi possível notar que

várias folhas estavam fungadas.Isso pode ter sido um fator esporádico,que acabou por influenciara

41

queda foliar em mais indivíduos de solo brejoso do que no drenado para o ano de 2014. A

ocorrência de sazonalidade dessas fenofases nas três espécies mostram que elas têm padrões

fenológicos bem definidos, todas com padrão anual segundo Newstrom et al. (1994), que é

caracterizado pela ocorrência do evento fenológico uma vez ao ano.

Entendendo que esse estudo fenológico teve como propósito principal relacionar tais

características com possíveis relações de herbivoria dessas espécies, é possível fazer algumas

observações importantes em relação aos dados encontrados.As taxas de área foliar perdida por

planta mostraram que a herbivoria foi significativamente mais intensa para os gêneros do solo

drenado, e a C. scabra foi significativamente mais afetada pela herbivoria do que as espécies de

Myrcia. Fazendo uma relação entre esses dados, pode-se dizer que as espécies de Myrcia ao

investirem em folhas jovens no período de seca estão disponibilizando recurso para os insetos

herbívoros em um momento que a abundância deles tende a ser menor. Trabalhos de Ribeiro et al. e

Neves et al. (2014) mostraram que a intensidade e a diversidade de insetos herbívoros aumentam

preferencialmente no início da estação chuvosa, quando é oferecida uma quantidade maior de

recursos para esses insetos.

Embora M. amazonica invista em folhas jovens no período desfavorável aos insetos

herbívoros,quando tem seu recurso ofertado, esse tende a ser com intensidade maior comparado

com a espécie M. louruotteanna. As plantas do gênero Myrcia do solo drenado têm com isso

maiores chances de catalisar ou drenar os herbívoros, visto que essas plantas estão lançando folhas

de maneira sincronizada da entre si (Lieberman & Lieberman 1984, Chaves & Avalos 2006). Estes

dados corroboram a hipótese do presente estudo de que a fenologia tem influência sobre a

herbivoria, assim como reforçam o que já foi descrito por Aide (1993), Coley & Barone (1996) e

ainda Neves et al. (2014), que demonstram que a produção de folhas em período menos favorável

aos herbívoros faz com que as plantas sejam menos atacadas em comparação com as que emitiram

42

folhas jovens no período mais chuvoso. Esse comportamento foi nitidamente observado para a C.

scabra, que apresentou mais perda por herbivoria do que as espécies de Myrcia, e ainda foi

altamente sincrônica e com elevado índice de atividade para brotamento foliar na estação chuvosa.

Essa maior sincronização de foliação de acordo com Coley & Aide (1991) e uma maior

disponibilidade de recurso atraem também mais herbívoros generalistas, principalmente em regiões

tropicais nos quais são representados por 40% dos insetos dessas florestas (Novotny et al. 2002).

Em ambientes tropicais, é sugerido que a defesa de plantas seja um mecanismo evolutivo em

resposta a grande pressão de herbívoros (Coley & Barone 1996, Johnson 2011). Alguns artigos têm

destacado ainda a tendência adaptativa de características defensivas entre diferentes grupos

fenológicos de plantas como as decíduas e as sempre-verdes (Franco et al. 2005,Chatuverdi et al.

2011, Méndez-Alonzoet al. 212). O contraste na disponibilidade de folhas entre esses grupos

fenologicos tem potencial para afetar as interações inseto-planta (Dirzo & Domínguez 1995, Dirzo

& Boege 2008). Assim, a disponibilidade de folhas em plantas sempre - verdes, como demonstrados

pelas espécies de Myrcia, poderia acarretar em um maior risco de ataque por herbívoros, e ter

favorecido uma pressão seletiva para maior investimento em defesas estruturais por essas plantas

(Dirzo & Boege 2008).

Outra possível explicação, mas que deve ser feita de maneira ponderada, é que maior

herbivoria em Myrcia e Clethra do solo drenado pode ser um reflexo da qualidade nutricional

dessas plantas. Se espécies de solo drenado,apresentam maior número de indivíduos lançando folha,

com intensidade maior e também com maior herbivoria, talvez seja justificado pelo fato de

apresentarem melhores condições e mais recursos para investirem em folhas jovens do que as

espécies do solo brejoso. Com isso, pode-se pressupor que a área drenada oferece melhores

condições de foliação, permitindo a produção de folhas mais nutritivas (Mattson 1980, Awmack &

Leather 2002), aumentando assim o sucesso dos herbívoros nesse ambiente (Coley et al. 1985).

43

Conclusão

A predição de que as espécies da área brejosa formariam copas menores, folhas mais

esclerófilas e tecidos mais espessos, com consequente redução da área foliar perdida, foi

parcialmente confirmada. A espécie Clethra scabra, como previsto, apresentou menor estrutura de

copa e maior esclerofilia na área brejosa, ou seja, o estresse hídrico influenciou na estrutura das

plantas, mas a taxa de herbivoria foliar não diferiu significativamente em relação as plantas da área

drenada. A herbivoria em C. scabra correlacionou-se negativamente com a espessura da epiderme

adaxial e com a CAP. Em Myrcia, contudo, apenas a taxa de herbivoria foi menor na área brejosa,

mas ela não foi relacionada com nenhuma variável, sugerindo que outros mecanismos (que não os

analisados) podem estar atuando na defesa das plantas.

Os resultados encontrados são promissores, evidenciam que Clethra scabra possui

adaptações ao habitat brejoso, e que a herbivoria de suas folhas está relacionada com uma epiderme

mais espessa e com a circunferência do tronco dos indivíduos. Em Myrcia, diferenças na história de

vida das espécies parecem ser significativas para não ter sido encontradas relações entre herbivoria

e as variáveis analisadas. Fida evidente ainda que os sistemas naturais são muito complexos e que

para entender por completo uma interação é necessário avaliar um grande conjunto de fatores.

44

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