UNIVERSIDAD DEL AZUAY - dspace.uazuay.edu.ecdspace.uazuay.edu.ec/bitstream/datos/1641/1/09643.pdf · aves y plantas que dependen mutuamente de esta interacción (Anderson et al. 2011).

UNIVERSIDAD DEL AZUAY

FACULTAD DE CIENCIA Y TECNOLOGÍA

ESCUELA DE BIOLOGÍA, ECOLOGÍA Y GESTIÓN

INFLUENCIA DE LA ALTERACIÓN DE HÁBITAT EN EL USO DE

RECURSOS FLORÍSTICOS POR EL ENSAMBLE DE COLIBRÍES

EN BOSQUES ALTOANDINOS DEL SUR DEL ECUADOR

TRABAJO DE GRADUACIÓN PREVIO A LA OBTENCIÓN DEL TÍTULO DE

BIÓLOGA DEL MEDIO AMBIENTE

AUTORAS:

ANDREA VANESSA NIETO ORELLANA

CAMILA FERNANDA SILVA ALEMÁN

DIRECTOR:

EDWIN JAVIER ZÁRATE HUGO

CUENCA – ECUADOR

2012

Nieto Orellana, Silva Alemán i

A nuestros padres Ricardo y Raúl

Nieto Orellana, Silva Alemán ii

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a la Universidad del Azuay y a su Escuela de Biología, Ecología y

Gestión, a la Corporación Parque Nacional Cajas por apoyar nuestro trabajo. A Boris

Tinoco Molina por la oportunidad de realizar este trabajo y su incondicional apoyo en el

desarrollo de esta tesis. A nuestro director de tesis Edwin Zárate, a Pedro Astudillo,

Danilo Minga, Rafaella Ansaloni, David Siddons y Vinicio Santillán por asesorarnos en

la realización de este trabajo. A Christian Nieto por su ayuda en la edición final del

documento y, a Gonzalo Sotomayor por su aportación en la parte estadística. A la Ing.

Fernanda Rosales por su apoyo en la fase de laboratorio. A nuestros amigos Gabriela

Samaniego y Juan Manuel Aguilar por su colaboración en las salidas de campo.

Nieto Orellana, Silva Alemán iii

ÍNDICE DE CONTENIDOS

AGRADECIMIENTOS .................................................................................................... ii

RESUMEN ..................................................................................................................... viii

ABSTRACT ...................................................................................................................... ix

INTRODUCCIÓN ............................................................................................................. 1

CAPÍTULO 1: MATERIALES Y MÉTODOS

1.1. Área de estudio ............................................................................................................ 4

1.2. Fase de campo ............................................................................................................. 6

1.2.1. Colección botánica y palinológica de referencia ..................................................... 7

1.2.2. Observación del uso de recursos florísticos por parte del ensamble de colibríes. ... 7

1.2.3. Diversidad de colibríes y transporte de polen .......................................................... 8

1.3. Fase de laboratorio ...................................................................................................... 8

1.4. Análisis de datos .......................................................................................................... 9

CAPÍTULO 2: RESULTADOS

2.1. Diversidad recursos florísticos visitadas por el ensamble de colibríes. .................... 12

2.2. Diversidad de colibríes .............................................................................................. 13

2.3. Uso de recursos florísticos por parte del ensamble de colibríes ............................... 14

2.4. Índice de valor de importancia de los recursos florísticos (IVIR) ............................ 15

2.5. Índice de especificidad del ensamble de colibríes .................................................... 15

2.6. Índice de sobreposición de nichos (ISN) ................................................................... 16

2.7. Transporte de polen por parte del ensamble de colibríes .......................................... 16

Nieto Orellana, Silva Alemán iv

CAPÍTULO 3: DISCUSIONES

CONCLUSIONES ........................................................................................................... 21

RECOMENDACIONES .................................................................................................. 23

BIBLIOGRAFÍA ........................................................................................................... 234

ANEXOS ......................................................................................................................... 27

Nieto Orellana, Silva Alemán v

ÍNDICE DE FIGURAS

Figura 1. Zona de estudio y ubicación de nueve transectos, provincia del Azuay,

Ecuador. ............................................................................................................................. 5

Figura 2. Abundancia de recursos florales visitados por el ensamble de colibríes en cada

hábitat, en la provincia del Azuay, Ecuador. ................................................................... 13

Figura 3. Número de visitas y riqueza de interacciones planta-colibrí para cada hábitat

evaluado aplicando el índice de rarefacción y el método de observación directa. .......... 14

Nieto Orellana, Silva Alemán vi

ÍNDICE DE TABLAS

Tabla 1. Riqueza y abundancia expresados en 100 horas/red de los colibríes capturados

en los tres hábitat estudiados, en la provincia del Azuay, Ecuador. ................................ 13

Tabla 2. Abundancia de los colibríes capturados por periodo de muestreo en cada

hábitat, expresada en 100 horas/red en la provincia del Azuay, Ecuador. ....................... 14

Tabla 3. Promedios del índice de especificidad para las especies de colibríes en los tres

hábitat, provincia del Azuay, Ecuador. ............................................................................ 15

Tabla 4. Especies de colibríes generalistas y especialistas registrados en cada hábitat por

períodos de muestreo, provincia del Azuay, Ecuador ...................................................... 16

Nieto Orellana, Silva Alemán vii

ÍNDICE DE ANEXOS

Anexo 1. Panorámica de los sitios de estudio en bosques altoandinos de la provincia del

Azuay, Ecuador. ............................................................................................................... 27

Anexo 2. Ejemplo de la colección palinológica y vegetal de referencia. En la fotografía

se muestra Oreocallis grandiflora, provincia del Azuay, Ecuador. ................................. 28

Anexo 3. Fotografía de un grano de polen de Salvia hirta señalando la medida de eje

polar (EP), eje ecuatorial (EE) y apertura (AP). .............................................................. 29

Anexo 4. Riqueza de especies vegetales visitas por el ensamble de colibríes y su

abundancia promedio de flores registradas en cada hábitat, en la provincia del Azuay,

Ecuador. ........................................................................................................................... 30

Anexo 5. Interacciones y número de visitas realizadas por el ensamble de colibríes a

cada una de las especies vegetales registradas en cada hábitat, en la provincia del Azuay,

Ecuador. ........................................................................................................................... 31

Anexo 6. Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las especies vegetales visitadas por

los colibríes en cada uno de los hábitat evaluados, en la provincia del Azuay, Ecuador. 33

Anexo 7. Guía palinológica de referencia para la identificación de las cargas polínicas

tomadas de los colibríes. .................................................................................................. 34

Nieto Orellana, Silva Alemán 1

Nieto Orellana Andrea Vanessa

Silva Alemán Camila Fernanda

Trabajo de Graduación

Biólogo Edwin Zárate

Septiembre de 2012

INFLUENCIA DE LA ALTERACIÓN DE HÁBITAT EN EL USO DE

RECURSOS FLORÍSTICOS POR EL ENSAMBLE DE COLIBRÍES EN

BOSQUES ALTOANDINOS DEL SUR DEL ECUADOR.

INTRODUCCIÓN

La acción de polinización por parte de los colibríes es clave en la biología reproductiva

de las plantas en los Andes tropicales, sin embargo, esta acción se ha visto amenazada

debido a actividades humanas como la tala, expansión de la frontera agrícola y quema de

bosques (Aguilar et al. 2009). Esto genera la modificación de hábitat naturales y a su

vez, la disponibilidad de recursos para la estabilidad de las poblaciones de aves (Kearns

et al. 1998). Alteraciones en la polinización podrían generar la pérdida de las especies de

aves y plantas que dependen mutuamente de esta interacción (Anderson et al. 2011). Es

aquí donde radica la importancia de explorar cómo la alteración de los hábitat naturales

influencia el uso de recursos florísticos por el ensamble de colibríes.

El uso del recurso néctar por parte de los colibríes es una relación de mutualismo que

implica recompensas reproductivas hacia la planta y alimenticias para el ave. La planta

brinda al polinizador un recurso alimenticio altamente energético que mientras éste lo

aprovecha, beneficia al proceso de polinización, debido a que, durante el forrajeo el


colibrí toca las partes sexuales de la flor y transporta los granos de polen hacia otra

planta (Amaya et al. 2001).

Las respuestas de los organismos a la alteración de hábitat no son homogéneas ya que

dependen fuertemente de la amplitud de su nicho alimenticio y de la calidad del

ecosistema (Gray 2007). Una de las consecuencias del disturbio es la modificación de la

estructura del hábitat en donde, el dosel del bosque tiende a ser menos complejo

permitiendo así que recursos abióticos como nutrientes y luz solar se encuentren más

disponibles para las plantas (Brown y Southwood 1983). Estos sitios son colonizados

por especies vegetales pioneras que se suceden continuamente, esto vuelve al hábitat un

lugar con recursos inestables (Feinsinger 1978). De tal forma, afecta negativamente a

consumidores especialistas que requieren de recursos no variables en el tiempo (Pimm et

al. 1988), a diferencia de los generalistas, quienes se ven favorecidos en sitios con

disturbio ya que su comportamiento es oportunista (Feinsinger 1978).

La expresión de especialización ecológica en el uso de recursos, propuesta por Levins

(1986) ha permitido determinar la amplitud de nicho alimenticio de las especies,

logrando conocer el espectro y la frecuencia de uso de plantas. Estudios realizados por

Vázquez y Simberloff (2001) y Tilianakis et al. (2009), establecen que los especialistas

dependen de recursos puntuales y estables en el tiempo, consideran también que el

disturbio podría modificar los recursos, generando así influencia directa en el nicho

alimenticio y consecuentemente en la variación de las poblaciones.

Otra manera de evaluar las respuestas de la biodiversidad al disturbio de hábitat ha sido

a través de cambios en el nicho de las especies (Vidal y Ramírez 2005). La

sobreposición de nichos establece la similitud en el uso de un determinado recurso entre

pares de especies de colibríes, en donde un 100% de sobreposición indica que dos

especies utilizan los mismos recursos vegetales. Según Vidal y Ramírez (2005), hábitat

alterados o en condiciones tempranas de sucesión pueden reducir la disponibilidad de

recursos, en donde las especies responden con mayores niveles de solapamiento.


Debido a que los requerimientos energéticos de los colibríes son particularmente

elevados en condiciones de alta montaña y dependen exclusivamente del néctar floral y

calidad de hábitat (Gutiérrez et al. 2004), este estudio pretende cumplir con los

siguientes objetivos:

Objetivo general:

-Conocer la influencia de hábitat alterados en el uso de recursos florísticos por parte del

ensamble de colibríes, en tres bosques montanos con distintas alteraciones.

Objetivos específicos:

-Medir recursos florísticos utilizados por el ensamble de colibríes en cada hábitat de

bosque montano.

-Determinar la amplitud de nicho alimenticio y especificidad del ensamble de colibríes

en cada hábitat.

-Identificar las plantas con mayor importancia para el ensamble de colibríes en cada

hábitat.

-Identificar las cargas de polen transportadas por el ensamble de colibríes, utilizando una

guía palinológica de referencia previamente elaborada.


CAPÍTULO 1

MATERIALES Y MÉTODOS

1.1. Área de estudio

La zona de estudio comprende tres hábitat entre los 3 000 y 3 300 m snm en los Andes

occidentales de la provincia del Azuay, Ecuador (Figura 1). El primer hábitat es un

bosque secundario (Anexo 1) localizado dentro de la Reserva de Mazán con un área de 3

300 ha de bosque nativo andino, bosque secundario y, en las partes más altas, pastos y

pajonales (Serrano 1996). El bosque se distribuye en un rango de altitud de 3 000 y 4

137 m snm. El segundo hábitat es un matorral (Anexo 1), se encuentra en la zona de

Llaviucu, dentro del Parque Nacional Cajas (PNC), es un área de conservación para las

especies vegetales y animales. Finalmente, el tercer hábitat es un matorral ganadero

(Anexo 1), cerca de los 3 100 m snm, situado dentro de la Hacienda Nero perteneciente

a la Universidad de Cuenca en la parroquia Baños, y presenta aproximadamente un área

de 500 ha.

El bosque secundario es clasificado como Bosque Siempreverde Montano Alto (Sierra,

1999), posee aproximadamente 65 ha. La alteración de este hábitat está relacionada con

una pasada explotación forestal entre los años de 1976 y 1983. Sin duda las zonas más

afectadas fueron las de mayor accesibilidad y menor pendiente. Según se puede observar

se realizó tala rasa y en algunos casos tala selectiva, por lo que a veces es difícil

diferenciarlo con el bosque primario (Serrano 1996), y durante los últimos años se ha

visto una favorable regeneración presentando diferentes etapas de sucesión en varias

áreas del bosque.


Figura 1. Zona de estudio y ubicación de nueve transectos, provincia del Azuay, Ecuador.

(Fuente: Parque Nacional Cajas, s.a.)

La composición vegetal del bosque secundario abarca familias de plantas heliófitas,

heliófitas durables y efímeras, se destacan especies como: Tournefortia scabrida

(Boraginaceae), Verbesina latisquemata (Asteraceae), Palicourea aragmatophylla

(Rubiaceae), Weinmania fagaroides (Cunonianceae) y Myrcianthes sp (Myrtaceae). Las

que conforman el estrato superior son Prumnopytis montana (Podocarpaceae),

Hedyosmum cumbalense (Chlorantaceae), Piper andreanum (Piperaceae), Ocotea

heterochroma (Lauraceae). Además, se pueden observar especies arbustivas como

Salvia corrugata y Salvia hirta (Lamiaceae), Viola arguta (Violaceae), Centropogon sp.

(Campanulaceae) y Fuchsia vulcanica (Onagraceae) (Serrano 1996).

La zona del matorral clasificado como Bosque Siempreverde Montano Alto (Sierra,

1999), presenta una alteración menos antigua que la del bosque secundario. Existen

zonas que servían como pastizales para el ganado vacuno y que actualmente se


encuentran en proceso de regeneración (Rodas et al. 2005). En consecuencia el dosel es

inferior y destacan arbustos y árboles de las especies: Miconia crocea, Minconia

denticulata, Brachyotum jamesonni y Brachyotum confertum (Melastomataceae),

Critoniopsis sensu y Barnadesia arborea (Asteraceae), Valeriana hirtella

(Valerianaceae), Vallea stipularis (Elaeocarpaceae), Viburnum triphyllum

(Caprifoliaceae), Salvia corrugata y Salvia hirta (Lamiaceae), Brugmancia sanguinea,

Salpichroa difusa y Saracha quitensis (Solanaceae), Fuchsia vulcanica (Onagraceae) y

Oreocallis grandiflora (Proteaceae) (Minga 1998).

El matorral con influencia de ganadería muestra una alteración continua que se

caracteriza por la quema, tala y pastoreo. Es evidente que parte de su vegetación se

encuentra intervenida y ha sido reemplazada por cultivos y especies introducidas

dejando pocas zonas con remanentes de vegetación original. Entre las especies

características del hábitat están: Oreocallis grandiflora (Proteaceae), Rubus floribundus

(Rosaceae), Bomarea caldasii y Bormarea glaucescens (Alstromeliaceae), Tristerix

longebracteatus (Loranthaceae), Vallea stipularis (Elaeocarpaceae), particularmente hay

una gran dominancia de la familia Ericaceae con especies como Gaultheria tomentosa,

Gaultheria glomerata, Gaultheria erecta, Disterigma alaternoides, Pernettya prostrata

y Macleania rupestris.

1.2. Fase de campo

Entre febrero y septiembre de 2011, en cada hábitat, se realizaron trabajos de campo. Se

utilizaron dos métodos: 1) Para conocer el uso de recursos florísticos por parte del

ensamble de colibríes, se utilizó el método de transectos de observación directa

(Dalsgaard 2009) y, 2) para conocer la diversidad de colibríes, se utilizó el método de

captura mediante redes de niebla (Ralph et al. 1996). Este método también permitió

identificar los granos de polen transportados por el ensamble. Cada repetición, que

incluyó ambos métodos, constó de un periodo de muestreo de dos meses, completando

cuatro repeticiones con el primer método, y tres repeticiones con el segundo método.


1.2.1. Colección botánica y palinológica de referencia

Durante el desarrollo de la fase de campo, se realizó una colección botánica y

palinológica de referencia de las especies utilizadas por los colibríes. Para la colección

botánica, en cada hábitat, se recorrieron senderos recolectando muestras de plantas

ornitófilas (plantas con flores tubulares y colores brillantes) que fueron codificadas y

luego identificadas (Anexo 2) en el Herbario Azuay (HA) de la Universidad del Azuay.

Para la colección palinológica de referencia (Anexo 2), se utilizó un gel coloreado que

contiene fucsina, glicerina, biol y agua oxigenada (Amaya et al. 2001) para remover el

polen de todas las flores colectadas. Las muestras fueron almacenadas en plaquetas de

vidrio y observadas en laboratorio con la ayuda de un microscopio binocular

OLYMPUS, también fueron fotografiadas y descritas en una guía palinológica de

referencia (Anexo 7) que permitió posteriormente identificar mediante el método de

cotejo los granos de polen tomadas de los colibríes capturados.

1.2.2. Observación del uso de recursos florísticos por parte del ensamble de

colibríes.

El método de observación directa consistió en registrar visualmente el uso de recursos

florísticos por parte de los colibríes, considerando a este uso como la relación de

mutualismo entre un individuo de una población de colibríes y un individuo de una

población de plantas (ej. Salvia corrugata - Lafresnaya lafresnayi).

En cada hábitat se establecieron tres transectos de 200 m de longitud, separados por 500

m para tener independencia entre las muestras. Cada transecto fue dividido en 20

parcelas de 10 x 5 m completando un total de 60 parcelas por hábitat. Las parcelas

fueron distribuidas de manera aleatoria entre cuatro observadores, quienes utilizando

binoculares observaron la actividad de los colibríes en cada parcela durante 30 minutos

entre las 06H:00 y 10H:00 (Dalsgaard et al. 2009), horas de mayor actividad de las aves.

El periodo necesario para registrar el uso de los recursos en las 60 parcelas, fue entre dos

y cuatro días por repetición. Para cada especie de planta ornitófila observada en las


parcelas, se registró la llegada de una especie de colibrí a la planta, el número total de

flores de la planta y el número de veces que un colibrí consumió los recursos florísticos

al que se le considera como una visita. Para la identificación de los colibríes se utilizó la

guía de aves de campo de Ridgely & Greenfield (2001), y Tinoco y Astudillo (2007).

1.2.3. Diversidad de colibríes y transporte de polen

Para conocer la diversidad de colibríes y el polen transportado por los mismos, en cada

hábitat siguiendo la línea de transecto utilizada en la observación del uso de recursos, se

instalaron 11 redes de niebla de 12 x 2.60 m y 30 mm de ojo de malla. Las redes fueron

abiertas desde las 06h30 hasta las 17h00 el primer día, y el segundo día desde las 06h30

hasta las 11h00. Completando un máximo de 165 horas/red en cada repetición y en cada

hábitat, se consideró exitoso el esfuerzo de muestreo cuando al menos se completaba 99

horas/red. Todas las redes fueron revisadas cada 30 minutos (Ralph et al. 1996).

Durante la captura, con la ayuda del gel coloreado, se removió el polen de cabeza, pico y

garganta de cada colibrí, antes de retirarlos de la red para reducir la pérdida de granos

por manipulación (Gutiérrez 2008). Las muestras de polen fueron almacenadas en

plaquetas de vidrio e identificadas en el laboratorio comparándolas con la colección

palinológica de referencia.

1.3. Fase de laboratorio

La primera fase de laboratorio comprendió la identificación de las especies vegetales, y

la descripción de las muestras de polen recolectadas mediante la aplicación del software

FIJI-win64 permitiendo obtener datos (Anexo 3) que incluyeron:

Ornamentación: relieve o el tipo de superficie que presente el grano de polen.

Apertura (A): longitud, tipo y número de aperturas.

Forma: aspecto general del grano de polen, ejm: esferoidal, elipsoidal, triangular.

Longitud del eje polar (EP) (µm): largo del grano de polen.

Longitud del eje ecuatorial (EE) (µm): ancho del grano de polen.


Unidad: agrupaciones de granos de polen, ejm: mónadas, díadas, tríadas, tétradas.

Exina (µm): ancho de la capa más superficial del grano de polen.

1.4. Análisis de datos

Los resultados obtenidos con el método de observación y capturas fueron tratados de

manera independiente, de esta forma, los transectos de observación directa permitieron

determinar la riqueza y abundancia de los recursos florísticos visitados por el ensamble

de colibríes. La abundancia de los recursos fue sometida a comparación entre periodos

de muestreo. Además, con el fin de analizar cambios en patrones de usos de recursos, se

evaluó cómo varía la especificidad y sobreposición de nichos alimenticios entre hábitat

(basándose en la frecuencia de uso de plantas), de igual manera, se logró estimar la

importancia de estos recursos para el ensamble.

Para conocer la normalidad de los datos referentes a la abundancia de los recursos

florísticos se aplicó la prueba de Shapiro-Wilk (Zar 1984), y para establecer diferencias

significativas en la cantidad de estos recursos entre hábitat, se utilizó la prueba de

varianza Kruskall-Wallis (Zar 1984). Todas las pruebas estadísticas fueron ejecutadas a

través del programa estadístico XLSTAT-Pro 7.5 (Addinisoft 2004) bajo un umbral alfa

de 0.05.

Este estudio considera a una interacción como la relación de mutualismo entre un

individuo de una población de colibríes y un individuo de una población de plantas, y las

veces que este evento sucede es considerado como el número de visitas. Para conocer la

riqueza de interacciones y el número de visitas realizadas por el ensamble de colibríes

entre hábitat, se utilizó el índice de rarefacción. Según la descripción hecha por Moreno

(2001), la rarefacción permite hacer comparaciones de los valores de riqueza específica

(en este caso, de las interacciones) entre muestras, y generar curvas de acumulación de

especies. Estos análisis fueron realizados en el programa estadístico EstimateS 8.2.0

(Colwell 2006).


Para determinar la amplitud de nicho alimenticio se utilizó el índice de especificidad

propuesto por Levins (1968), empleando la expresión B= 1/∑pj2, en donde B es la

medida de amplitud de nicho, y p es la proporción de individuos encontrados usando el

recurso j. Esta medida puede variar desde un mínimo de cero (especies con amplitud de

nicho más estrecho o especialistas) hasta un máximo de uno (especies con mayor

amplitud de nicho o generalistas). El índice permite considerar a especialistas aquellos

colibríes que presentan menores frecuencias de uso y, generalistas aquellos que

presentan mayor frecuencia de uso de especies vegetales. El resultado final del índice se

expresa como el promedio de los valores obtenidos en las cuatro repeticiones para cada

colibrí en cada hábitat. La presencia o ausencia de las especies resultantes como

generalistas y especialistas fue analizada por periodos de muestreo. El 33,33% de las

especies observadas que corresponden a C. mulsant, H. viola, L. nuna y L. victoriae

fueron registradas en interacción una sola vez y consumiendo una sola especie vegetal.

Al momento de analizar estos datos en el índice, los resultados obtenidos para estas

especies fueron indeterminados por lo que fueron eliminados del análisis.

Para conocer la sobreposición de nichos alimenticios, se calculó el índice de

sobreposición de nichos (ISN) propuesto por Feinsinger (1976), en donde dos especies

de colibríes son comparadas en función a la frecuencia del uso de recursos florísticos

compartidos (Colwell & Futuyma 1971). El valor del índice va de cero (colibríes que no

comparten ninguna planta) hasta uno (ambos colibríes comparten las mismas plantas). El

resultado final del índice se expresa como el promedio de los valores obtenidos en las

cuatro repeticiones para cada hábitat.

Con el objetivo de estimar los recursos florísticos más importantes para el ensamble de

colibríes, se utilizó el Índice de Valor de Importancia de los Recursos (IVIR) propuesto

por Amaya et al. (2001). Este índice se expresa como la sumatoria de las frecuencias de

uso del recurso (PixFix), sobre el número total de especies de colibríes evaluadas en la

comunidad (N), es así que IVIR= ∑(Pix)(Fix)/N, en donde Pix es la frecuencia de uso

del recurso floral i por parte de la especie x de colibrí/ frecuencia total de recursos

utilizados por la especie x de colibrí; Fix corresponde al número de individuos de la


especie x de colibrí que hicieron uso del recurso i/ número total de individuos de la

especie x evaluados, y N es el número total de especies de colibríes evaluados en el

ensamble. En este caso, la frecuencia del uso de recursos corresponde a la frecuencia

total de visitas realizadas a i plantas por x colibrí, y el número total de individuos de la

especie x de colibríes evaluados, corresponde al número de veces que un colibrí x llegó

a una planta i. El resultado del índice para cada una de las especies vegetales, varía

dentro de un rango de cero (plantas que no son importantes para el ensamble) hasta uno

(plantas más importantes para el ensamble). El resultado final del índice se expresa

como el promedio de los valores obtenidos en las cuatro repeticiones para cada hábitat.

Utilizando el método de captura se determinó la riqueza y abundancia de colibríes. La

riqueza se expresa como como el total de especies capturadas en las tres repeticiones, y

la abundancia como el número total de individuos capturados en 100 horas/red en todas

las repeticiones en cada hábitat. Los resultados obtenidos fueron comparados

estacionalmente en cada hábitat. Este método permitió garantizar la independencia de

los registros, mientras que para las observaciones cada registro no fue independiente.

Las muestras de polen de los colibríes capturados permitieron conocer de manera

cualitativa las especies vegetales transportadas por cada especie de colibrí en cada

hábitat. Los granos de polen que no se lograron identificar fueron considerados como

tipos polínicos y no se tomaron en cuenta para esta descripción.


CAPÍTULO 2

RESULTADOS

2.1. Diversidad recursos florísticos visitadas por el ensamble de colibríes.

En los tres hábitat se registraron 30 especies vegetales (Anexo 4) visitadas por el

ensamble de colibríes. Para el matorral corresponden 15 especies vegetales asociadas a 5

258.75 flores (±SD 3 224.14) siendo la especie más abundante Barnadesia arborea con

48.53% del total de flores. El bosque secundario registró 19 especies vegetales con un

valor de 1 344.75 flores (±SD 1 229.91), resultando como la especie más abundante

Macleania rupestris con 34.93%. Finalmente, en el matorral ganadero se reportaron 17

especies vegetales que representan 1 600 flores (±SD 1 428.24), señalando a Oreocallis

grandiflora como la especie más abundante con 40.6%. Luego de aplicar la prueba de

Kruskal-Wallis para k muestras, los resultados indican que no existe diferencia

significativa de la cantidad total de flores entre hábitat (H= 5.9; p= 0.087).

La cantidad de recursos florísticos de las especies vegetales visitadas por los colibríes,

varió entre épocas de muestreo (Figura 2). El matorral se mantuvo como el hábitat con la

mayor abundancia de flores a lo largo de los ocho meses de estudio, especialmente

durante el último periodo en donde B. arborea presentó una gran oferta floral, a

diferencia del bosque secundario y matorral ganadero que presentaron valores más bajos

de abundancia de flores totales


0

1000

2000

3000

4000

5000

6000

7000

8000

9000

10000

Nú

mero

de f

lores

Matorral

Bosque secundario

Matorral ganadero

2.2. Diversidad de colibríes

En 1 212,03 horas/red se obtuvieron 165 capturas registrando 10 especies de colibríes

(Tabla 1). El matorral presentó ocho especies asociadas a 27.63 individuos 100

horas/red, el bosque secundario cinco especies relacionados a 8.27 individuos 100

horas/red y, el matorral ganadero registró seis especies que representan 8.96 individuos

100 horas/red. Los resultados señalan a Metallura tyrianthina como la especie más

abundante en los tres hábitat, con la mayor abundancia en el matorral (Tabla 1).

Tabla 1. Riqueza y abundancia expresadas en 100 horas/red de los colibríes capturados en los tres hábitat

estudiados, en la provincia del Azuay, Ecuador.

Especies colibríes Matorral Bosque secundario Matorral ganadero

Aglaeactis cupripennis

1.57

Colibri coruscans 0.63

Coeligena iris 2.51 1.34 0.22

Eriocnemis luciani 9.41 0.22 2.46

Eriocnemis vestita 0.31

0.22

Heliangelus viola

1.12

Lafresnaya lafresnayi 0.31 1.34 0.22

Lesbia victoriae 0.63

Metallura baroni 2.82

Metallura tyrianthina 10.36 4.47 4.26

Figura 2. Abundancia de recursos florales visitados por el ensamble de

colibríes en cada hábitat, en la provincia del Azuay, Ecuador.


0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

0 500 1000 1500

Riq

ueza a

cu

mu

lad

a d

e

inte

raccio

ne

s

Número de visitas

Matorral

B. secundario

M. ganadero

Comparando la abundancia por periodos de muestreo (Tabla 2), se observó que durante

el primer periodo el matorral ganadero fue el hábitat con mayor abundancia presentando

un total 12.3 individuos 100 horas/red, mientras que durante el segundo y tercer periodo,

el matorral registró la mayor abundancia con 30.5 individuos 100 horas/red y 33.5

individuos 100 horas/red respectivamente.

Tabla 2. Abundancia de los colibríes capturados por periodo de muestreo en cada hábitat, expresada en

100 horas/red en la provincia del Azuay, Ecuador.

Hábitat Abril-Mayo Junio-Julio Agosto-Setiembre

Matorral 11 30.5 33.5

Bosque secundario 6.25 15 3.6

Matorral ganadero 12.3 5.7 8.9

2.3. Uso de recursos florísticos por parte del ensamble de colibríes

Con respecto al uso de recursos florísticos, en los tres hábitat se registró un total de 2

622 visitas de 12 especies de colibríes a 30 especies vegetales. En el matorral se dieron

37 interacciones asociados a 1 322 visitas, en el bosque secundario fueron 41

interacciones relacionadas a 444 visitas, y el matorral ganadero reportó 38 eventos que

representan 856 visitas (Figura 3).

Figura 3. Número de visitas y riqueza de interacciones planta-colibrí para cada hábitat evaluado aplicando

el índice de rarefacción y el método de observación directa.


Las interacciones con más visitas (Anexo 5) corresponde a E. luciani con B. arborea en

el matorral completando un total de 346 visitas, L. lafrenayi con M. rupesris en el

bosque secundario con un total de 50 visitas, y por último, A. cupripennis con O.

grandiflora en el matorral ganadero presentando 217 visitas.

2.4. Índice de valor de importancia de los recursos florísticos (IVIR)

Los resultados del IVIR indican que las especies vegetales más importantes (Anexo 6)

para el ensamble de colibríes, es decir las más visitadas, corresponden a Barnadesia

arborea en el matorral presentando un valor de 0.27 (±SD 0.28), Macleania rupestris en

el bosque secundario con 0.14 (±SD 0.19), y Oreocallis grandiflora en el matorral

ganadero con un valor de 0.36 (±SD 0.18).

2.5. Índice de especificidad del ensamble de colibríes

En función a la frecuencia de uso de los recursos por parte del ensamble, se evidenció a

M. tyrianthina como la especie más generalista en el matorral y en el bosque secundario

y, a E. luciani en el matorral ganadero. En contraste, L. lafresnayi fue el más especialista

en el matorral, C. coruscans lo fue en el bosque secundario, y finalmente A. cupripennis

en el matorral ganadero (Tabla 3).

Tabla 3. Promedios del índice de especificidad para las especies de colibríes en los tres hábitat, provincia

del Azuay, Ecuador.

Especie colibrí Matorral Bosque secundario Matorral ganadero

Promedio ±SD Promedio ±SD Promedio ±SD

A. cupripennis

0.21 0.08

C. iris 0.27 0.34 0.34 0.29 0.35 0.42

C. coruscans 0.08 0.15 0.08 0.16

E. luciani 0.29 0.28 0.23 0.46 0.58 0.08

L. lafresnayi 0.05 0.09 0.12 0.24

M. baroni 0.13 0.25

M. tyrianthina 0.42 0.19 0.59 0.04 0.51 0.05

P. cyanopterus 0.23 0.29


Los colibríes generalistas se registraron en todos los periodos de muestreo y en todos los

hábitat, mientras que los especialistas sólo aparecen en algunos periodos (Tabla 4). A.

cupripenis se reporta únicamente en el matorral ganadero.

Tabla 4. Especies de colibríes generalistas y especialistas registrados en cada hábitat por períodos de

muestreo, provincia del Azuay, Ecuador

FM: Febrero-Marzo, AM: Abril-Mayo, JJ: Junio-Julio, AS: Agosto-Septiembre.

Especies colibríes Hábito Matorral Bosque secundario Matorral ganadero

FM AM JJ AS FM AM JJ JS FM AM JJ AS

Aglaectis cupripenis E x x x x

Chaetocercus mulsant E x

Coeligena iris G x x x x x x x x x x x x

Colibri coruscans E x

x

x

Eriocnemis luciani G x x x x x x x x x x x x

Heliangelus viola E x x x

x

x

Lafresnaya lafresnayi E x

x x x

Lesbia nuna E

x

Lesbia victoriae E x

x

Metallura baroni E x

Metallura tyrianthina G x x x x x x x x x x x x

Pterophanes cyanopterus E x x x x x

E: especialista, G: generalista

2.6. Índice de sobreposición de nichos (ISN)

De igual forma que el índice anterior, el hábitat con mayor sobreposición de nichos

alimenticios corresponde al matorral ganadero con un valor promedio de 0.21 (±SD

0.11), seguido por el bosque secundario con 0.17 (±SD 0.10), y por último el matorral

con 0.14 (±SD 0.11).

2.7. Transporte de polen por parte del ensamble de colibríes

Luego de analizar 131 plaquetas con polen proveniente de 10 especies de colibríes

capturados, se registró un total de 40 especies vegetales transportadas, sin tomar en

cuenta los tipos polínicos. Las especies vegetales que mayor frecuencia de registro

presentaron en las plaquetas corresponden al género Salvia, con valores de 0.21 y 0.25


en el matorral y bosque secundario respectivamente, mientras que en el matorral

ganadero corresponde a la especie Brachyotm confertum con un valor 0.20.

Además se evidenció que M. tyrianthina fue el colibrí que transportó el mayor número

de especies vegetales en los tres hábitat, es así que, en el matorral trasladó 20 de 26

especies, en el bosque secundario 9 de 16 especies, y en el matorral ganadero 15 de 24

especies.


CAPÍTULO 3

DISCUSIONES

El presente trabajo ha generado una aproximación a la composición de la comunidad de

plantas visitadas por los colibríes y su importancia, además a la amplitud de nicho

alimenticio, y especificidad de los colibríes, tomando en cuenta las frecuencias de uso de

los recursos florísticos en cada hábitat evaluado.

La comunidad de plantas visitadas por los colibríes se compone de 30 especies, siete de

ellas están compartidas con las encontradas en el estudio de interacción flor-colibrí en el

Volcán Galeras, Colombia (Gutiérrez y Rojas 2001), mostrándose importantes los

géneros Barnadesia y Macleania. En adición, la familia Ericaceae fue crucial en este

estudio para el ensamble de colibríes ya que, especies como Macleania rupestris,

Gaultheria tomentosa, Gaultheria erecta, Gaultheria glomerata, Disterigma

empetrifolium y Cavendishia bracteata fueron especies muy visitadas durante su época

de floración, en especial en el matorral ganadero; esto concuerda con Gutiérrez y Rojas

(2001), quienes observaron el mismo patrón en ecosistemas altoandinos del Volcán

Galeras, al sur de Colombia.

Si bien la composición de especies de colibríes no es muy diferente de otros ensambles

como Galeras (Gutiérrez y Rojas 2001) y Torca, Colombia (Gutiérrez 2008), es notable

la presencia de A. cupripennis y L. nuna únicamente en el matorral ganadero, las que

también fueron registradas en zonas con alto nivel de intervención y fragmentación de

los ecosistemas nativos, influenciados por cultivos, potreros y extensas zonas de

crecimiento secundario arbustivo en los Cerros Orientales, Colombia (Gutiérrez 2008).

Esta característica puede demostrar la tolerancia de estas especies de colibríes a sitios

con mayor influencia de disturbio.


Según las descripciones de Tylianakis et al. (2009), la diversidad de uso de recursos va

asociada a la diversidad de especies vegetales y animales, esta particularidad fue

observada en el bosque secundario en donde se registró la mayor riqueza de plantas e

interacciones, lo que podría favorecer a este sitio ya que estas interacciones de

mutualismo constituyen la base para el funcionamiento de los ecosistemas, dado que de

ellas depende gran parte de la reproducción de muchas especies de plantas y a su vez, los

colibríes dependen estrechamente del recurso néctar que las plantas proveen (Jordano et

al. 2009). Por lo tanto, estas interacciones sustentan la biodiversidad y funcionalidad de

procesos ecológicos como la polinización en comunidades naturales.

Según Amaya (2001), la cantidad de visitas por parte del ensamble de colibríes a las

especies vegetales responde a la disposición de recursos florísticos entendido como

néctar, es decir que durante las estaciones, dependiendo de la fenología, existirán

especies vegetales más visitadas que otras. Esta investigación evidenció una gran

abundancia de visitas en el matorral asociadas a B. arborea (Asteraceae), ya que la

oferta floral fue muy alta durante el último período de muestreo (agosto-septiembre), por

tal motivo esta especie vegetal resultó ser la más importante para el ensamble. La

importancia de esta familia para la comunidad de colibríes, ha sido reportada ya por

varios autores en otros estudios (Las Casas 2011), y en particular este género, ya que

durante su oferta floral, se conoce que brinda un gran aporte energético para los colibríes

(Rojas y Gutiérrez 2001).

Con respecto a la amplitud de nicho alimenticio, este trabajo señala que la presencia de

especies especialistas varía temporalmente en comparación a los generalistas, en

concordancia, Vázquez y Simberloff (2001) y Tilianakis et al. (2009), mencionan que

los especialistas dependen de recursos específicos y estables a través del tiempo,

considerando también que el disturbio podría modificar los recursos del hábitat

generando así consecuencias en el nicho alimenticio de los especialistas. En este caso,

especies generalistas como M. tyrianthina, C. iris y E. luciani fueron registrados en

todos los hábitats y durante todos los periodos, a diferencia de los especialistas como L.


lafresnayi, C. coruscan y A. cupripenis que fueron observados en pocos periodos o en un

sólo sitio.

Como es conocido, en muchas partes de los andes tropicales, la alteración ha modificado

los hábitat naturales generando inestabilidad en la diversidad de recursos alimenticios

(Jhonels y Cuadros 1986). Abrahamczyk & Kessler (2010) establecen que cuando existe

una menor floración en el hábitat, el ensamble de colibríes se ve forzado a utilizar los

mismos recursos provocando así la sobreposición de nichos alimenticios, sin embargo

esta investigación no evidenció este hecho ya que por un lado, el matorral ganadero a

pesar de no haber presentado la menor cantidad de recursos, registró la mayor

sobreposición de nichos, y por otro, el bosque secundario siendo el hábitat con menor

abundancia de recursos florísticos, fue el que más riqueza de especies vegetales

presentó. Por esta razón, se presume que no necesariamente la disminución de la

abundancia de recursos puede generar mayor sobreposición de nichos y más bien, este

hecho se puede ver influenciado por la baja riqueza de especies vegetales en el hábitat.

En cuanto al transporte de polen, se pudo evidenciar que M. tyrianthina fue el colibrí

que trasportó el mayor número de especies vegetales en sus cargas polínicas asociadas al

70% del total de especies, tal como sucede en la comunidad del Volcán Galeras-

Colombia (Gutiérrez & Rojas 2001), en donde M. tyrianthina transportó un 67% de las

especies vegetales registradas en la comunidad. Debido a que esta especie presenta

hábitos generalistas u oportunistas su presencia es de gran importancia para la

polinización.


CONCLUSIONES

La respuesta del ensamble de colibríes no se explicó con la alteración de hábitat sino a la

disponibilidad de los recursos florísticos, es así que, en el matorral se observó la mayor

abundancia de visitas; mientras que el bosque secundario presentó la mayor riqueza de

interacciones confirmando así la hipótesis que, en hábitats con mayor estado de sucesión

es decir más conservados, existe una mayor riqueza de especies vegetales por lo tanto

una mayor riqueza de interacciones.

En relación a las plantas, se evidenció que las especies vegetales con mayor abundancia

de flores, registraron las frecuencias más altas de visita por parte del ensamble, por lo

tanto resultaron ser las más importantes.

Metallura tyrianthina presentó la mayor amplitud de nicho alimenticio consumiendo un

83% de las especies vegetales observadas demostrando ser la especie más generalista del

ensamble. Por otro lado, se observó la presencia de Aglaeactis cupripennis únicamente

en el matorral ganadero, hábitat que a simple vista presenta mayor alteración, debido a

las actividades ganaderas continuas, se asume que es una especie tolerante al disturbio a

pesar de haberse presentado como el más especialista en este sitio.

No se pudo demostrar que en hábitats con menor cantidad de recursos florísticos exista

un mayor traslape de nichos alimenticios, debido a que no se encontró una diferencia

significativa en la abundancia de flores entre sitios.

La disponibilidad de recursos pudo haber favorecido a las especies generalistas, quienes

aprovecharon la oferta floral en todos los hábitats y durante todo el periodo de estudio, a

diferencia de los especialistas, quienes podrían verse afectados a medida que los

recursos florísticos disminuyen como consecuencia de la alteración de hábitat, ya que

necesitan de recursos estables en el tiempo para mantener sus poblaciones.


En general, se puede concluir que las interacciones planta-colibrí involucran una

combinación de relaciones mutualistas que varían entre especies y hábitat naturales, en

donde los ecosistemas dependen fuertemente de ellas para mantener su diversidad y

procesos ecológicos, y es por eso la importancia en conservar esta red de interacciones

naturales.


RECOMENDACIONES

Realizar trabajos de campo de forma anual, para conocer los patrones de respuestas de

los colibríes en el uso de los recursos a lo largo de un año corrido, y de igual forma

lograr conocer un poco más la fenología de ciertas especies vegetales utilizadas por el

ensamble de colibríes, en los sitios de estudio.

Continuar con la recolección de polen de los colibríes y, ampliar la colección

palinológica y botánica de referencia en cada uno de los hábitat evaluados.

Escoger un hábitat que presente una mayor alteración en comparación a los sitios

estudiados, para conocer la respuesta del ensamble de colibríes a sitios más disturbados.


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ANEXOS

Anexo 1. Panorámica de los sitios de estudio en bosques altoandinos de la provincia del

Azuay, Ecuador.


Anexo 2. Ejemplo de la colección palinológica y vegetal de referencia. En la fotografía

se muestra Oreocallis grandiflora, provincia del Azuay, Ecuador.


Anexo 3. Fotografía de un grano de polen de Salvia hirta señalando la medida de eje

polar (EP), eje ecuatorial (EE) y apertura (AP).


Anexo 4. Riqueza de especies vegetales visitas por el ensamble de colibríes y su

abundancia promedio de flores en cada hábitat, en la provincia del Azuay, Ecuador.

Especies vegetales

Número de flores por especie

Matorral Bosque secundario Matorral ganadero


Alloplectus peruvianus 0 0 5 5.83 0 0

*Barnadesia arborea 2552.25 3770.60 4.75 9.5 63.25 94.57

Berberis lutea 132.75 139.92 0 0 136 210.68

Bomarea caldasii 2.25 4.5 0 0 0 0

Brachyotum sp. 17.75 28.64 0 0 83.5 92.60

Bromeliaceae 02 1.25 2.5 0 0 1 2

Bromeliaceae 04 0 0 0 0 6 7.35

Cavendishia bracteata 0 0 51.25 94.03 0 0

Centropogon sp 0 0 29.75 59.5 0 0

Chuquiraga jussieui 0 0 0 0 4 8

Criptoniopsis sp. 0 0 3.5 7 0 0

Fuchsia vulcanica 171.75 161.69 14.5 19.36 6.25 7.23

Gaiadendron punctatum 0 0 7.5 15 0 0

Gaultheria erecta 0 0 0 0 24 35.41

Gaultheria tomentosa 0 0 0 0 257.5 114.22

*Macleania rupestris 272.75 545.5 469.75 864.53 125 246.68

Miconia sp. 0 0 8 16 0 0

Miconia denticulata 0 0 43.75 87.5 0 0

Mutisia lemanni 2.75 3.77 7.75 15.5 0 0

Myrcianthes sp. 0 0 51.25 102.5 0 0

*Oreocallis grandiflora 0 0 8.75 17.5 649.75 1040.07

Passiflora cumbalensis 0.5 1 0 0 0 0

Rubus floribundus 0 0 0 0 9.5 11.45

Salvia corrugata 1168.75 2021.60 119.5 166.65 141.5 86.54

Salvia hirta 654.5 417.12 51.25 36.66 0 0

Saracha quitensis 82.25 73.72 0 0 0 0

Tillandsia complanata 2.75 4.27 3 6 7.5 15

Tristerix longebracteatus 0 0 0 0 62 53.81

Vallea stipularis 0 0 14.75 29.5 4 8

Viola arguta 196.5 135.43 450.75 202.56 19.25 22.53

Total general 5940 3906.06 1344.75 1229.91 1600 1428.24

*Marcadas en negrita las especies vegetales más abundantes en cada sitio.


Anexo 5. Interacciones y número de visitas realizadas por el ensamble de colibríes a cada una de las especies vegetales registradas en

cada hábitat, en la provincia del Azuay, Ecuador.

Especies plantas Matorral Bosque secundario Matorral ganadero

CHMU COIR COCO ERLU HEVI LALA LEVI MEBA METY PTCY COIR COCO ERLU HEVI LALA METY PTCY AGCU COIR COCO ERLU HEVI LENU METY

A. peruvianus 6 4

B. arbórea 16 346 2 89 142 4 32 24 10

B. lutea 35 24

B. caldasii 2

Brachyotum sp. 11 2 2 66

Bromeliaceae 02 3 5 5 2

Bromeliaceae 04 3 4

C. bracteata 2 11 10

Centropogon sp 15 2

C. jussieui 4

Criptoniopsis sp. 6

F. vulcanica 5 1 35 3 2 5 3 3

G. punctatum 1

G. erecta 9

G. tomentosa 15 50 61

M. rupestris 41 22 45 9 50 16 18 3 19 25 15

Miconia denticulata 6

M. lemanni 8 3 3

Myrcianthes sp. 5

O. grandiflora 11 7 12 13 1 10 6 1 217 19 34 1 70

P. cumbalensis 1


R. floribundus 10 2

Miconia sp. 4

S. corrugata 80 20 11 4 76 14 2 23 14 3 61

S. hirta 2 51 47 1 145 4 4 18 16

S. quitensis 13 4 18 47

T. complanata 2 1 2 19

T. longebracteatus 2 20 1

V. stipularis 16 5 1

V. arguta 27 1 46 5 7

CHMU: Chaetocercus mulsant, COIR: Coeligena iris, COCO: Colibri coruscans, ERLU: Eriocnemis luciani, HEVI: Heliangelus

viola, LALA: Lafresnaya lafresnayi, LEVI: Lesbia victoriae, MEBA: Metallura baroni, METY: Metallura tyrianthina, PTCY:

Pterophanes cyanopterus, AGCU: Aglaeactis cupripennis, LENU: Lesbia nuna.


Anexo 6. Índice de Valor de Importancia (IVIR) de las especies vegetales visitadas por

los colibríes en cada uno de los hábitat evaluados, en la provincia del Azuay, Ecuador.

Especies vegetales

Matorral Bosque secundario Matorral ganadero

IVIR IVIR IVIR


Alloplectus peruvianus 0.01 0.01

*Barnadesia arborea 0.27 0.3 0 0 0 0

Berberis lutea 0 0 0 0

Bomarea caldasii

Brachyotum sp. 0.01 0 0.01 0.01

Bromeliaceae 02 0 0 0 0

Bromeliaceae 04 0.01 0 0 0 0 0

Cavendishia bracteata 0.04 0.08

Centropogon sp 0.06 0.13

Chuquiraga jussieui 0 0

Criptoniopsis sp. 0 0

Fuchsia vulcanica 0.05 0.1 0.1 0.2 0.01 0.01

Gaiadendron punctatum 0 0

Gaultheria erecta 0 0

Gaultheria tomentosa 0.06 0.1

*Macleania rupestris 0.01 0 0.14 0.19 0.06 0.12

Miconia sp. 0 0

Miconia denticulata 0 0

Mutisia lemanni 0 0.02 0.05

Myrcianthes sp. 0.05 0.1 0 0

*Oreocallis grandiflora 0.11 0.1 0.15 0.18 0.36 0.18

Passiflora cumbalensis 0 0

Rubus floribundus 0 0

Salvia corrugata 0.08 0.2 0.02 0.02 0 0.01

Salvia hirta 0.15 0.2 0.07 0.08

Saracha quitensis 0.06 0.1

Tillandsia complanata 0 0 0.01 0.01

Tristerix longebracteatus 0.01 0.01

Vallea stipularis 0 0 0 0

Viola arguta 0 0 0.02 0.01 0 0

*Marcadas en negrita las especies vegetales más importantes.


Anexo 7. Guía palinológica de referencia para la identificación de las cargas polínicas

tomadas de los colibríes.

AMARYLLIDACEAE

Stenomesson aurantiacum (F1)

Irregular, Tricolpado, Monada, Reticulado

EP: 61,92±0,50; EE: 53,44±4,13; AE: 4,30±0,13

ALSTROMELIACEAE

Bomarea glaucecens (N02)

VE VE

Oblado Diporado Reticulado Mónadas

EP:61,84±0,85; EE:79,07±1,62; DP:15,39±0,79; AE:6,28±0,33


Bomarea caldasii (P04)

VE VE

Prolado sulcado reticulado mónada

EP: 67,76±4,47; EE:35,75±2,49; AE:6,45±0,33

ASTERACEAE

Barnadesia arborea (P06)

VE VP VP

Subtriangular tricolporado fenestrado mónada

EP: 61,00±1,14; EE:61,09±0,78; AC:22,38±0,73; LC:33,09±1,13

Critoniopsis aff. floribunda (M10-M27)

VP VE

Esferoidal, Tricolporado, Monada, Equinada

EP: 43,93±1,07; EE: 44,25±0,86; AE: 1,98±0,27


Mutisia lemanni (M32)

VP VE

Prolado sulcado fosulado mónada

EP: 78,6±0,20; EE:64,77±0,29; AC:11,68±0,28; LC:78,6±0,20

Siegiesbeckia mandoni (F7)

Esferoidal, Tricolporado, Monada, Equinado

EP: 27,83; EE: 25,77; LE: 3,56±0,14; AC: 4,65±0,67; AE: 2,27±0,22

BERBERIDACEAE

Berberis lutea (F9)

Esferoidal, Espiroaperturado, Monada

EP: 63,09±1,18; EE: 63,04±0,89; AE: 3,38±0,19


BROMELIACEAE

Bromeliaceae 04 (N08)

VE

VE

Esferoidal, Reticulado, Monada

EP: 32,87±1,05; EE: 26,18±0,40; AE: 2,19±0,53

Puya sp. (N04)

VE

VE

VE

Oblado sulcado reticulado mónada

EP: 37,72±1,97; EE:49,10±0,06; AE:2,20±0,19

Tillandsia complanata (P19)

VE

VP

VE

Prolado sulcado reticulado mónada

EP: 62,73±0,69; EE:56,77±0,84; AC:9,59±0,37; LC: 50,13±0,70; AE:5,21±0,22


CAMPANULACEAE

Centropogon sp. (M21)

VP VE VE

Lobado reticulada mónada

EP: 32,78±0,31; EE:26,44±0,22; AE:1,66±0,47

CARYOPHYLLACEAE

Cerastium sp. (M4)

Esferoidal, Pantoporado, Monada

EP: 25,85± 1,59; EE: 25,97± 1,14; DP: 3,12± 0,59; AE: 2,59± 0,33

Stellaria recurta (M8)

Esferoidal, Pantoporado, Monada, Reticulado

EP: 30,19± 4,13; EE: 28,94± 5,03; DP: 3,71± 0,26; AE: 1,48± 0,24


CONVOLVULACAE

Cuscuta americana (M3)

VP

VE

Esferoidal, Tricolpada, Monada

EP: 22,52± 0,42; EE: 23,72± 2,11; AE: 2,87± 0,30

ERICACEAE

Cavendishia bracteata (M25)

VP VP

Heteropolar tricolpado reticulado

EP:51,01±0,85; EE:40,49±0,17; AC:3,56±0,25; LC:33,67±0,29; AE:2,65±0,40

Disterigma empetrifolium (F2)

VP VP

Heteropolar, Tricolporado, Triada

EP: 43,47± 1,69; EE: 45,22± 0,64; AE: 2,96± 0,83


Gaultheria glomerata (F5-M12)

VP VP

Heteropolar, Tricolpado, Triada

EP: 29,38± 0,51; EE: 29,23± 1,37; AE: 2,27±0,24

Gaultheria tomentosa (M11)

VP VP

Heteropolar, Tricolpada, Triada

EP: 31,64±1,21; EE: 31,56±1,88; AE: 1,49±0,22

Macleania ruprestris (P10)

VP VP VP

Heteropolar tricolporado reticulado tríadas


EP:56,19±0,56; EE:41,37±0,45; AC:2,97±0,14; LC:8,03±0,73

FABACEAE

Genista monspessulana (P18)

VP VE

Oblado tricolporado microrreticulado mónada

EP:27,04±0,52; EE:30,13±0,61; AC:9,74±0,34; LC:27,04±0,52; AE:1,54±0,05

Lupinus sp. (F12-N7)

Esferoidal, Tricolporada, Monada

EP: 14,50±0,4; EE: 13,15±0,08; AE: 0,61±0,3

Spartium sp. (N5)

VP VE

Esferoidal, Tricolpado, Monada


EP: 36,99; EE: 34,54; AE: 3,63±0,40

Vicia aff andicola (F3)

Esferoidal, Estefanocolporado, Monada

EP: 30,01± 0,57; EE: 36,68± 1,96; AE: 3,22± 0,38

GENTIANACEAE

Gentianella rapunculoides (F11)

VP

Esferoidal, Tricolporada, Monada

EP: 35,15 EE: 24,24 AE: 1,97

GESNERIACEAE

Alloplectus peruvianus (M16-M29)

VP VE


Esferoidal, Tricolpado, Monada, Reticulado

EP: 31,54; EE: 35,14; AC: 6,53; LC: 31,54; AE: 2,53±0,39

IRIDACEAE

Crocosmia x crocosmiiflora (F10)

VE VP

Oblado, Sulcado, Monada

EP: 60,23 EE: 47,43 AE:2,37

LAMIACEAE

Salvia sp. (F15)

VP VE

Oblado, Estefanoaperturado, Reticulado, Monada

EP: 19,95; EE: 22,65; A: 11,3

Salvia corrugata (P3)

VP VE VE

Oblado estefanoaperturado reticulado mónada

EP:29,02±1,27; EE:34,10±3,04; LC:29,02±1,28; AP:12,41±3,74


Salvia hirta (P17)

VP VE VP-VE

Oblado estefanoaperturado reticulado mónada

EP:54,57±0,21; EE: 63,06±0,35; AC:6,25±0,23; LC:54,57±0,21; AE:2,21±0,11;

AP:24,62±0,67

LAURACEAE

Ocotea hetrochroma (M22)

VP-VE VP-VE VP-VE

Esferoidal inaperturado equinado mónada

EP:48,93±0,60; EE:48,81±0,12; LE:1,68±0,24; AE:5,53±0,32

LOASACEAE

Nasa profundilobata (F20)

Oblado, Sulcado, Monada

EP: 31,20; EE: 24,46; AE: 1,25


LORANTHACEAE

Gaiadendron punctatum (M26)

VP VE

Trilobado tricolporado microrreticulado mónada

EP:15,4±0,38; EE:37,32±0,10; AC:4,36±0,21; LC:18,58±0,43

Tristerix longebracteatus (M28)

VP VE

Trilobado tricolporado microrreticulado mónada

EP:43,35±1,11; EE:43,71±0,80; AC:4,38±0,12; LC:32,09±0,12; AE:2,22±0,10

MELASTOMATACEAE

Brachyotum confertum (P08)

VP VE

Esferoidal estefanocolporado microrreticulado mónada

EP:20,57±0,66; EE:20,69±0,92; AC:3,36±0,16; LC:20,57±0,66


Miconia denticulata (M6)

Esferoidal, Tricolporado, Monada

EP: 13,23± 0,14; EE: 13,99± 0,59; DP: 2,32± 1,19; AE: 3,18± 0,06

MYRTACEAE

Myrcianthes sp. (N01-M35)

VP VP VE

Triangular tricolpado reticulado mónada

EP:22,58±0.36; EE:13,74±0,24; DP:9,87± 0,15; AE:2,00±0,10

ONAGRACEAE

Fuchsia vulcanica (P01)

VE VP

Triangular triporado microrreticulado mónada

EP:73,07±2,95; EE:114,11±5,07; AP:15,19±0,82; AE:3,47±0,31


OROBANCHACEAE

Castilleja sp. (M20)

VP VE

Oblado tricolpado reticulado mónada

EP:25,21±0,44; EE:28,26±0,25; AC:6,47±0,40; LC:25,21±0,44; AE:1,77±0,15;

AP:6,35±0,2.

OXALIDACEAE

Oxalis sp. (P07)

VP VE VE

Esferoidal tricolpado reticualdo mónada

EP:38,13±0,42; EE:45,6±0,54; AC:13,35±0,50; LC:38,13±0,42; AC:3,74±0,26

PASSIFLORACEAE

Passiflora ampullacea (F23)

Esferoidal Para-sin-colpado reticulado mónada

EP:73,71±1,01; EE:72,14±0,72; AC:5,66±0,26; AE:4,47±0,33


Passiflora cumbalensis (P16)

Esferoidal Para-sin-colpado reticulado mónada

EP:84,79±0,90; EE:84,47±0,33; AC:8,57±0,37; AE:2,57±0,20

POLYGALACEAE

Monnina sp. (M2)

VE VP

Esferoidal, Colpado, Monada

EP: 64,25± 4,16; EE: 62,65± 3,90; AC: 4,26± 0,52; LC: 43,09± 0,34; AE: 4,69± 0,51

PROTEACEAE

Oreocallis grandiflora (P15)

VP VE

Triangular angulaperturado mónada

EP: 39,98±0,85; EE:65,22±0,38; DP:7,61±0,05; AE:3,22±0,10


ROSACEAE

Hesperomeles obtusifolia (F13)

VP

Triangular, Tricolporado, Monada

EP: 36,83±1,51; EE: 33,40±1,78; AE: 2,37±0,17

SCROPHULARIACEAE

Alonsoa meridionalis (M7)

VP VE

Triangular, Tricolpado, Monada, Reticulado

EP: 33,05± 2,64; EE: 29,41± 0,63; AE: 1,65± 0,09

SOLANACEAE

Brugmancia sanguínea (P09)

VE VP

Esferoidal tricolporado estriado mónada

EP:45,35±1,41; EE: 45,08±0,47; AC:3,35±0,80; LC:45,35±1,41; AE:1,46±0,14


alpichroa difusa (F6)

VE VP

Esferodal, Tricolporado, Monada

EP: 33,67±0,38; EE: 33,02±0,41; AE: 3,06±0,44

Saracha quitensis (M30)

VP VE

Esferoidal tricolporado retiulado mónada

EP:33,67±0,46; EE:33,84±0,37; DP:11,15±0,20

Solanum sp. (M9)

Esferoidal, Tricolporado, Monada

EP: 17,30± 0,98; EE: 16,79± 0,52; DP: 4,94; AE: 1,31± 1,31


TROPAEOLACEAE

Tropaeolum sp. (F4)

VP VE

Triangular, Planaperturado, Monada

EP: 26,71± 1,80; EE: 25,93± 1,01; AE: 2,01± 2,01

VIOLACEAE

Viola arguta (P14)

VP VE VP

Esferoidal tricolporado microrreticulado mónada

EP:40,55±0,71; EE:40,78±1,39; AC:7,51±0,45; LC:21,41±0,42

UNIVERSIDAD DEL AZUAY - dspace.uazuay.edu.ecdspace.uazuay.edu.ec/bitstream/datos/1641/1/09643.pdf · aves y plantas que dependen mutuamente de esta interacción (Anderson et al. 2011).

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