TARTU ÜLIKOOL LOODUS- JA TEHNOLOOGIATEADUSKOND Ökoloogia ja Maateaduste instituut Taimeökoloogia õppetool Eva Lind BIOOTILISED INTERAKTSIOONID TAIMEKOOSLUSTES Bakalaureusetöö Juhendajad: PhD Mari Moora Prof. Martin Zobel Tartu 2012
TARTU ÜLIKOOL
LOODUS- JA TEHNOLOOGIATEADUSKOND
Ökoloogia ja Maateaduste instituut
Taimeökoloogia õppetool
Eva Lind
BIOOTILISED INTERAKTSIOONID TAIMEKOOSLUSTES
Bakalaureusetöö
Juhendajad: PhD Mari Moora
Prof. Martin Zobel
Tartu 2012
1
Sisukord
Sisukord ...................................................................................................................................... 1
Sissejuhatus ................................................................................................................................ 3
Biootilised interaktsioonid taimekooslustes ............................................................................... 4
1.1 Konkurents ..................................................................................................................... 4
1.1.1 Otsene ja kaudne konkurents ................................................................................... 4
1.1.2 Konkurents ressursside pärast, konkurentsi mehhanismid ...................................... 5
1.1.3 Konkurentne mõju ja vastus .................................................................................... 6
1.2 Allelopaatia .................................................................................................................... 7
1.2.1 Allelopaatia üldiseloomustus ................................................................................. 7
1.2.2 Allelokemikaalide püsivus mullas .......................................................................... 8
1.2.3 Abiootiline ja biootiline stress ................................................................................. 9
1.2.4 Allelopaatia evolutsiooniline kontekst .................................................................. 10
1.2.5 Stressi signaliseerimine ......................................................................................... 11
1.3 Parasitism ..................................................................................................................... 11
1.3.1 Peremehespetsiifilisus ........................................................................................... 13
1.3.2 Strigolaktoonide roll .............................................................................................. 13
1.4 Fasilitatsioon ................................................................................................................ 15
1.4.1 Peamised fasilitatsiooni mehhanismid .................................................................. 16
1.4.2 Hiljutised arengud fasilitatsiooni uurimisel .......................................................... 17
1.5 Mutualism .................................................................................................................... 18
1.5.1 Taim-tolmeldaja interaktsioonid ........................................................................... 18
1.5.2 Mükoriisa .............................................................................................................. 20
Arbuskulaarne mükoriisa .......................................................................................................... 22
1.6 Arbuskulaarse mükoriisa üldiseloomustus .................................................................. 22
2
1.7 Arbuskulaarse mükoriisa mõju mehhanismid taimede vahelistele interaktsioonidele ja nende kooseksisteerimisele ................................................................................................... 26
1.7.1 Arbuskulaarse mükoriisa mõju liigilisele mitmekesisusele .................................. 27
1.8 Arbuskulaarse mükoriisa mõju noortaimede arengule ................................................. 28
1.9 Multitroofilised suhted ................................................................................................. 30
1.9.1 Arbuskulaarse mükoriisa mõju taim-tolmeldaja interaktsioonidele ...................... 31
1.9.2 Arbuskulaarse mükoriisa mõju taim-herbivoor ja taim-patogeen interaktsioonidele 31
1.10 Arbuskulaarse mükoriisa mõju suktsessioonile ......................................................... 32
1.11 Arbuskulaarse mükoriisa seente koosluste ruumiline jaotus ..................................... 33
Kokkuvõte ................................................................................................................................ 35
Summary ................................................................................................................................... 36
Tänuavaldused .......................................................................................................................... 37
Kasutatud kirjandus .................................................................................................................. 38
3
Sissejuhatus
Liikide esinemise taimekooslustes määravad lisaks isendi idanemiseks ning arenguks
soodsate paikade ja tegurite olemasolule, abiootilised ressursid (toitained, vesi, valgus) ning
keskkonnatingimused (kliima, mulla pH, inimmõju). Kuivõrd ükski isend ei saa eksisteerida
absoluutses isolatsioonis, on organismidevahelised interaktsioonid oluliseks koosluse
struktuuri mõjutavaks mehhanismiks. Teadlased on uurinud taimedevahelisi interaktsioone
juba üle 150 aasta ning on ühel meelel, et need on ühed peamistest taime kasvu ning
paljunemist määravatest faktoritest (Gurevitch et al 2006). Taimekoosluse toimimise
täielikum mõistmine võimaldab taimekooslusi efektiivsemalt kaitsta või taastada. Taimede
ökoloogia tundma õppimisel on põhirõhk asetatud valdavalt maapealsete interaktsioonide
uurimisele ning sageli on jäänud mikroorganismide roll tähelepanuta (Bever et al 2010). Aina
rohkem töid seob aga biootilised interaktsioonid ning seensümbiontide mõju koosluse
dünaamikat kirjeldavates teooriates. Selles bakalaureusetöö esimeses pooles annangi ülevaate
erinevatest interaktsiooni tüüpidest taimekooslustes. Vaatlen konkurentsi, allelopaatia,
parasitismi, fasilitatsiooni ning mutualismi toimimise mehhanisme ning nende võimalikke
tagajärgi taimekooslusele. Käesoleva töö teises pooles kirjeldan arbuskulaarse mükoriisa ehk
levinuima seenjuuretüübi mõju taim-taim interaktsioonidele. Kuna arbuskulaarne mükoriisa
(AM) on taimekoosluse tasandil peamist rolli mängiv mükoriisatüüp, võivad AM seente
olemasolu või puudumine mõjutada nii taimekoosluste suktsessiooni ja taastamist kui
invasiivsete taimede edukust hõivata uusi elupaikasid (Moora & Zobel 2010).
4
Biootilised interaktsioonid taimekooslustes
Interaktsioonide tüüpe eristatakse mitmeti. Interaktsioonid võivad esineda kas sama liigi
isendite vahel (intraspetsiifilised interaktsioonid) või eri liigi isendite vahel (interspetsiifilised
interaktsioonid). Neid saab omakorda klassifitseerida interaktsiooni mehhanismi, tugevuse,
kestuse või suuna järgi. Organismidevahelisi interaktsioone kategoriseeritakse ka
interaktsioonis osalevate osapoolte kohasuse ehk fitnessi suurenemise või vähenemise alusel,
võrrelduna kontrollsituatsiooniga, kus kokkupuude puudub. Kui kahe liigi isendid kohtuvad,
võivad nendevahelised interaktsioonid olla kas positiivse (soodus), negatiivse (ebasoodus) või
neutraalse mõjuga ühele või mõlemale osapoolele. Biootilised interaktsioonid võivad
mõjutada taimi igal eluetapil ja suuresti määrata liigi leviku ja arvukuse. Nii
konkurentssuhetel kui vastastikku positiivsetel suhetel on tugev efekt populatsioonisuuruse
varieerumisele ja pikaajalistele evolutsiooniliste muutustega seotud protsessidele, mis
kujundavad taimkatte struktuuri (Gurevitch et al. 2006).
1.1 Konkurents
1.1.1 Otsene ja kaudne konkurents
Üldiselt on arvatud, et kaks organismi, kellel on identsed või väga sarnased ökoloogilised
nõudlused, saavad koos eksisteerida vaid tingimustes, kus nad on paigutunud hajusalt suure
ala peale. Sellisel juhul ei ole ressursid täielikult ammendatud ning neid saab jagada.
Konkurents algab siis, kui üks või mõned eluks vajalikud faktorid on kättesaadavad vaid
piiratud koguses. Konkurentsi, mis puudutab taimi kõigil eluetappidel, on peetud üheks
tavalisemaks interaktsioonitüübiks taimede vahel. Teadlased on ühel meelel, et konkurents on
üks olulisemaid faktoreid liikide leviku ja arvukuse määramisel ning omab seetõttu määravat
tähtsust taimkatte struktuuri kujundamisel (Gurevitch et al 2006).
5
Üks variante konkurentsi defineerida on seda määratleda kui vastastikkust kohasuse
vähendamist ühiskasutuses olevate limiteerivate ressursside tõttu (Gurevitch et al 2006).
Selline konkurentssuhe on kaudne ehk nn ekspluateeriv, mis on tavaliselt kahjulik mõlemale
osapoolele (Van Andel 2005). Kui suur taim võistleb väiksema taimega lämmastiku
kättesaadavuse pärast, mõjub see mõlemale osapoolele negatiivselt. Olukorda, kus suuremad
isendid saavad tarbida ebaproportsionaalselt rohkem ressursse kui nende väiksemad naabrid,
nimetatakse asümmeetriliseks konkurentsiks (Firbank et al 1987). Võttes arvesse aga suhtelist
fitnessi vähenemist mõlemal osaleval taimel, võib konkurents olla ka sümmeetriline (Van
Andel 2005).
Otsene konkurents leiab aset siis, kui ühe liigi isendid puutuvad vahetult kokku teise liigi
isenditega. Sellisel juhul takistab üks organism teist organismi ressursi omastamisel. Otsese
konkurentsi (see on taimekooslustes vähem levinud kui konkurents ressursside pärast) üks
vorme taimekooslustes on allelopaatia, kus eri liiki taimed mõjutavad üksteist negatiivselt
keemiliste ühendite eritamisega. Allelopaatiat tutvustan edasises töös lähemalt.
1.1.2 Konkurents ressursside pärast, konkurentsi mehhanismid
Taimed konkureerivad üksteisega valguse, vee, mineraalsete toitainete, ruumi ning
tolmeldajate pärast. Võrreldes loomade eluks vaja minevate ressurssidega, mis võivad
erineda suures ulatuses, on eri taimeliikide vajadused võrdlemisi sarnased. Taimede vähese
liikuvuse tõttu leiab enamik taimedevahelisi konkurentseid interaktsioone aset piiratud
ruumis, st tegemist on nö „kohalike suhetega“. Naabri poolt tekitatud vari vähendab taime
fotosünteesi, taime ümbritsevad võõraste isendite juured imevad mullast vett ja toitaineid.
Seega määrab konkurentsi intensiivsuse taime jaoks just lähestikku paiknevate liigikaaslaste
või erinevat liiki isendite ruumiline jaotus, mitte kogu populatsiooni tihedus (Firbank et al
1987).
Saamaks aru, kuidas taimed konkureerivad ressursi pärast, tuleb mõista, millisel kujul on
antud ressurss kättesaadav, kuidas see liigub ja kuidas taimed seda omastavad. Eri ressursside
pärast võistlemisel rakenduvad eri mehhanismid. Taimed võivad reageerida vabadele
ressursilaikudele, suurendades kasvu nendesse piirkondadesse. Tühimiku tekkele puurindes
reageerivad puud harunemisega vabadesse laikudesse, saamaks maksimaalselt valgust.
Noored võsud kasvavad vaba valguslaigu olemasolul kiiresti pikkusesse. Mõned isendid ja
mõned liigid reageerivad vabade ressursside olemasolule palju efektiivsemalt kui teised,
6
mistõttu on nad antud tingimustes ka paremad konkurendid (Gurevitch et al 2006).
Sarnaselt leiab aset konkurents toitainete ning vee pärast - toitaineterikastesse laikudesse
kasvatatakse tihe juurestik. Nii saavutab taim eelise elutähtsate toiteelementide omastamisel
teise isendi ees, kellega toitainevaesel mullal konkureeritakse. Eri liiki taimede juured
suudavad imada toitaineid erineval hulgal ning just need erinevused võivad mõjutada isendite
konkurentsivõimet.
Üks võimalikke lähenemisviise taimede konkurentsi mehhanismide kirjeldamisel ongi
Grime’i vaatepunkt, mille kohaselt konkurentsivõime põhineb erinevustes taime kasvumääras
ja morfoloogias, st taimede võimes haarata võimalikult palju ressursse (Van Andel 2005).
Konkurentsis saavad eelise liigid, kes suudavad kõige rohkem ressursse omastada ja seeläbi
oma kasvu suurendada.
Teine võimalik vaatepunkt konkurentsi mehhanismide selgitamisel on Tilman’i teooria.
Taime poolt ressursside ammutamise määra võib kasutada kui suurust, millega hinnatakse
konkurentsi mõju kahe liigi vahel (Van Andel 2005). Tilmani teooriast tulenev R* reegel
ütleb, et kui kaks või enam liiki konkureerivad sama ressursi pärast, siis liik, kes suudab
säilitada positiivse per capita kasvu madalaima ressursi koguse juures, tõrjub teised liigid
välja (Gurevitch et al 2006).
Näib, nagu välistaksid need kaks lähenemisviisi teineteist. Tegelikult nii ei pruugi olla.
Oletame, et liik A ja B konkureerivad mingi ressursi pärast. Eksperimendi alguses,
mittetasakaalulises seisundis domineerib liik A, sest suudab omastada suuremal hulgal
ressursse ning tal on suurem kasvukiirus. Edaspidi, tasakaalu tingimustes on eelisseisus liik B,
sest ta kasutab ressurssi efektiivsemalt, tal on madalamad nõudmised. Lõpuks, kui on
saavutatud süsteemi tasakaal, võib liik B liigi A välja tõrjuda.
1.1.3 Konkurentne mõju ja vastus
Viisist, kuidas taimedevahelist konkurentsi uuritakse ja millistes ühikutes mõõdetakse ning
väljendatakse, tuleneb ka läbiviidud eksperimentide tulemuste interpreteerimine. D. Goldberg
eristas omavahel konkurentse mõju (ingl k competitive effect), mida avaldab taim oma
naabritele, ning konkurentse vastuse (ingl k competitive response), mis iseloomustab taime
reageerimist konkurentidele (Gurevitch et al 2005; Violle et al 2009). Nende kahe
eraldiseisva komponendi tunnustamine aitab mõista, kuidas taimed omavahel interakteeruvad.
7
Eri liikide isendite konkurentsivõimet saab hinnata selle põhjal, kui vähe nad reageerivad
konkurentide olemasolule või kui tugevalt nad suruvad alla teisi indiviide. Seletades
konkurentsi mehhanismide toimimist eri liiki organismide vahel, tuleb arvesse võtta mõlemat
konkureerivat osapoolt. Kui soovime aga uurida ainult konkurentsi mõju, on piisav, kui
mõõdame taime reaktsiooni, mille kutsuvad esile konkureerivad naabrid. Seda suurust saab
rakendada nii indiviidi tasemel (indiviidi fitnessi komponent, nagu kasvukiirus, ellujäämus,
reproduktsioon) kui populatsiooni tasemel (st populatsiooni suurus või kasvukiirus, koosluse
suhteline liigirikkus) (Van Andel 2005). Neid kahte komponenti on aga looduses keeruline
eristada, sest nad mõlemad on seotud ressursi tarbimise mehhanismidega ning esinevad
enamasti samal ajal. Violle et al (2009) viisid läbi eksperimendi, kus kasutasid konkurentse
mõju ja vastuse hindamiseks taimede fütomeetriakatset. Vahemerelises kliimas kasvavasse
monokultuuri, mis koosnes kaheksateistkümnest dominantsest liigist, istutati fütomeetritena
kaks Bromus madritensis (Vahemere luste) indiviidi. Uuriti kahte ressurssi: valgust, kuna
sellel on ülioluline tähtsus maapealse konkurentsi kujunemisel, ning veevaru, kuna see on
peamine limiteeriv ressurss taimede kasvuks vahemerelistes keskkondades. Monokultuuris
kasvavate taimede kõrgus ja juurte sügavus iseloomustas muutusi valguse ja vee
kättesaadavusel ning oli seega korreleeritud konkurentse efekti tugevusega. Hindamaks
konkurentse mõju suurust kvantitatiivselt, mõõdeti liigi Bromus madritensis maapealset
biomassi, lehe eripinda ning lehe veepotentsiaali, sest nende muutused kajastasid valguse ja
vee kogust, mida taimed elutsükli jooksul tarbisid, ning iseloomustasid seega ressursside
tarbimist naabertaimedega konkureerides. Tulemused näitasid, et taimetunnuste mõõtmist
saab kasutada edukalt ressursi tarbimise indikaatoritena konkurentsi hindamiseks.
1.2 Allelopaatia
1.2.1 Allelopaatia üldiseloomustus
Üheks konkurentsi vormiks taimedel loetakse ka allelopaatiat. Allelopaatia on taimede
vastastikune mõjutamine keemiliste ühendite eritamise kaudu. Allelopaatia võib olla
autotoksiline (allelopaatia sama liigi isendite vahel) või heterotoksiline (allelopaatia eri liiki
isendite vahel) (Jilani et al 2008). Taimed mõjutavad üksteist füsioloogiliselt aktiivsete
lenduvate ainete ja juureeritistega, mille abil mõjutatakse taimekoosluste liigilist koosseisu
ning suktsessiooni kulgu. Allelopaatilistel kemikaalidel on aga veel mitmeid ökoloogilisi
8
funktsioone nagu taime kaitse, toitainete kelaatumine (peamiselt metallide
kompleksühenditesse sidumine) ning mullaelustiku regulatsioon (Inderjit et al 2011).
Mitte kõik allelokemikaalid, millel on potentsiaalselt negatiivne mõju teistele taimedele, ei
pruugi põhjustada allelopaatiat tegelikkuses (Van Andel 2005, Jilani et al 2008). Mulda
vabanenuna osalevad allelokemikaalid mitmetes keemilistes ning bioloogilistes protsessides,
mille käigus nad tihti kas detoksifitseeritakse, muudetakse toksilisemaks või kasutavad neid
süsinikallikana mullaorganismid uute toksiinide toomiseks (Jilani et al 2008).
Allelokemikaalide mõju madalates kontsentratsioonides on stimuleeriv, kontsentratsiooni
suurenedes muutub see inhibeerivaks ning lõpeb fütotoksilist taset saavutades täieliku taime
kasvu inhibitsiooniga. Enamik keemilistest inhibiitoritest, mida taimed eritavad, on nn
sekundaarsed metaboliidid (Van Andel 2005, Gawronska et al 2006, Jilani et al 2008, Inderijt
et al 2011, Thorpe et al 2011). Oma keemiliselt koostiselt varieeruvad allelokemikaalid
lihtsatest süsivesikutest keerukate polütsükliliste aromaatsete ühenditeni. Kinoonid ning
fenoolid on enim kirjeldatud allelopaatiliste fütotoksiinide klassid. Üks uuritum
allelokemikaal on liigi Sorghum bicolor (harilik sorgo) poolt toodetud sorgoleoon, lipofiilne
bensokinoon, mis toimib inhibiitorina fotosüsteem II tööle (Jilani et al 2008).
Hiljutistes uuringutes on rõhk asetatud just fenoolsetele ühenditele: lihtsatele fenoolidele,
fenoolsetele hapetele ning polümeersetele fenoolidele (kondenseerunud tanniinid,
flavonoidid) (Van Andel 2005, Kato-Noguchi 2011). Mulda vabanenuna mõjutavad nad
taimede arengut otse, osaledes taime metaboolsetes protsessides, või mõjudes juure
sümbiontidele. Fenoolidel on mõju peaaegu kõikidele metaboolsetele protsessidele nagu
mitokondriaalne hingamine, fotosüntees, klorofülli süntees, veevahetus, valkude süntees ning
mineraalne toitumine (Van Andel 2005). Fenoolid mängivad olulist rolli ka lagundamis-,
mineralisatsiooni- ning huumuse tekke protsessides, kujundades kasvuala kvaliteeti.
(Gawronska et al 2006).
1.2.2 Allelokemikaalide püsivus mullas
Allelopaatiliste ühendite iseloom sõltub nii abiootilistest kui biootilistest teguritest mullas.
Allelokemikaalide aktiivsust mõjutavad mitmed mulla omadused: orgaanilise aine sisaldus,
ioonvahetusvõime, reaktiivne mineraalne pind ning biootilised tõkked (Jilani et al 2008).
Fenoolsed happed reageerivad abiootiliselt mullaga, tõenäoliselt läbi kompleksühendite
9
moodustamise, katalüüsitud oksüdatsiooni ja/või seotakse mulla orgaanilisse materjali. On
täheldatud, et fenoolsete hapete sorptsioon on seotud orgaanilise aine ning mangaanioksiidi
sisaldusega mullas. Suurenenud mangaaniioonide sisaldus mulla-fenoolsete hapete
suspensioonis viitab, et pärast mullale sorptsiooni fenoolsed happed oksüdeeritakse (Jilani et
al 2008).
Paralleelselt abiootiliste reaktsioonidega mõjutavad kemikaalide aktiivsust ka biootilised
protsessid. Mikroorganismid toodavad ensüüme, mis katalüüsivad fenoolsete hapete
oksüdatsiooni ning polümerisatsiooni reaktsioone (Jilani et al 2008). Eriti kõrge on fenoolsete
ühendite adsorptsioon mikroobse tegevuse toimel happelistel toitainetevaestel muldadel (Van
Andel 2005). Lubjarikastel muldadel metaboliseeritakse enamik fenoolseid komponente just
mikroobide poolt.
1.2.3 Abiootiline ja biootiline stress
Taimede allelopaatia on tugevalt seotud abiootiliste ning biootiliste stressifaktoritega.
Abitootilise stressi faktorid nagu raskmetallide sisaldus, nõrk päikesevalgus, kõrge
temperatuur ning toitainete vähesus suurendavad allelokemikaalide tootmist ning seeläbi ka
allelopaatilist aktiivsust (Kato-Noguchi 2011). Mitmed taimed on võimelised indutseerima
kaitsemehhanisme ka biootiliste stressifaktorite vastu, mis võivad olla võõrliikide invasioon,
konkurents, herbivooria, parasitism, autotoksilisus või stressi signaliseerimine (Gawronska et
al 2006). Kato-Noguchi (2011) viis läbi uurimuse selgitamaks keemilisi interaktsioone
teineteisega konkureeriva riisi ning invasiivse umbrohu Echinochloa crus-galli (tähk-
kukehirss) vahel. Leiti, et riisi seemnetes suurenes allelopaatilise ühendi karnosooli
(C20H26O4) kontsentratsioon 2,6-3,1 korda, kui riisi kasvatati fosfori- või lämmastikuvaeses
söötmes. Seega võib riisi allelopaatiline aktiivsus umbrohu vastu olla tingitud konkurentsist
toitainete pärast. Riisi kasvatamisel aga koos umbrohu seemnetega suurenes karnosooli
kontsentratsioon 5,3-6,3 korda. Tähk-kukehirsi poolt eritatud juureeritised, mis esinesid
kontsentratsioonil rohkem kui 30 mg/L, mõjutasid riisi allelopaatilist aktiivsust ning
karnosooli kontsentratsiooni tõusu enim. Arvatakse, et riisi seemned tunnevad ära mingi
võtmekomponendi tähk-kukehirsi juureeritistes, mis suurendab omakorda karnosooli
produktsiooni ning sekretsiooni riisis. Riisi allelopaatiline vastus võib olla seega keemiliselt
indutseeritav kaitsemehhanism (Kato-Noguchi 2011).
10
1.2.4 Allelopaatia evolutsiooniline kontekst
Kuigi allelokemikaalide produktsiooni, esinemise ning mõju määravad igal konkreetsel juhul
lokaalsed abiootilised ning biootilised keskkonnatingimused, mõjutab neid protsesse suures
plaanis liikide evolutsiooniline ajalugu. Hiljutised tööd, mis seovad keemilise ökoloogia
biogeograafia ning evolutsioonilise bioloogiaga, võimaldavad uusi lähenemisi ökosüsteemide
biokeemiliste protsesside tundmaõppimisel. Seletamaks evolutsioonilise ajaloo mõju
bioloogilistele interaktsioonidele, on välja pakutud „uue relva hüpotees“ (ingl k The Novel
Weapons Hypothesis NWH), mille kohaselt aitab allelopaatia kaasa mõnede võõrliikide
invasiooni edukusele. Invasiivsed taimeliigid toodavad sekundaarseid metaboliite, mille
mõjuga on nendega koos evolutsiondeerunud liigid kohastunud, kuid mis on uudsed nende
mittelooduslikus levialas. Nimetatud kemikaalide uudsus annab invasiivsetele liikidele eelise,
kuna kohalikel taimedel puudub kohastumus võõrliigi allelopaatiliste ühendite toimele
(Inderjit et al 2011, Thorpe et al 2011). Võõrliigid võivad avaldada väga olulist mõju
toitainete ringele mullas, kuna eritatavad kemikaalid interakteeruvad eriti mulla
mikroobikooslusega (Thorpe et al 2011). Hüpoteesi toetavad ka mõned hiljutised tööd
katehhiini uurimise vallas. (±)- Katehhiin, mida eritatab Centaurea stoebe – Euraasiast pärit
invasiivne liik Põhja-Ameerikas – oli üks esimesi isoleeritud kemikaale, millel arvati olevat
uudne allelopaatiline mõju. Thorpe ja Callaway (2011) uurisid Centaurea stoebe ja katehhiini
mõju mulla ammonifikatsiooni- ning nitrifikatsiooni protsessidele liigi looduslikus levilas
Rumeenias ning mittenatiivses levilas Montanas (Põhja-Ameerikas). Leiti, et Centaurea
stoebe ja katehhiin vähendasid nitrifikatsiooni intensiivsust Montanas, Rumeenias aga
Centaurea stoebe olulist mõju lämmastikuringele ei täheldatud. Eriti alandas nitrifikatsiooni
intensiivsust (lisaks Centaurea stoebe enda NO3− mullast tarbimisele) katehhiini biokeemiline
inhibeeriv mõju nitrifitseerivatele bakteritele. Seega võib spekuleerida, et nitrifitseerivad
bakterid on Centaurea stoebe mittelooduslikus levialas Montanas katehhiinile vähem
resistentsemad. Avastati ka, et mõned looduslikud taimeliigid on Centaurea stoebe
invasioonile tolerantsemad kui teised (Inderjit et al 2011). Selgus, et indiviidid, mille
vanemad on kokku puutunud Centaurea stoebe poolt eritatud allelokemikaalidega ning selle
üle elanud, on muutunud nüüd vastupidavamaks selle umbrohu invasioonile. See on samuti
kooskõlas NWH hüpoteesiga, mille kohaselt looduslikud taimed võivad evolutsioneeruda
vastusena võõrliikidele.
11
1.2.5 Stressi signaliseerimine
Osad mulda eritatavad kemikaalid on otsese mõjuga sihtmärktaimele, inhibeerides selle
kasvu. Osad kemikaalid- keemilised signaalid- mõjuvad aga kaudselt. Hiljutistes töödes on
spekuleeritud, et need ühendid osalevad taimede vahelises suhtluses (Dicke et al 2003).
Signaliseerimine toimub kahjustatud ning mittekahjustatud taimede vahel. Näiteks leiab
signaliseerimine aset vastusena herbivoori või patogeeni rünnakule. Kahjustatud
peremeestaim on võimeline eritama lenduvaid ühendeid või juureeritisi nii vigastatud kui ka
mittevigastatud piirkondadest. Kui need keemilised signaalid jõuavad kahjustamata
naabertaimeni, võivad need naabertaimes esile kutsuda kaitsemehhanismide vallandumise või
sekundaarsete signaalide vabastamise (Gawronska et al 2006). Arvatakse, et taimed, kes
suudavad aktiveerida oma kaitsemehhanismid vastusena naabri poolt eritatud signaalidele, on
võimelised ajastama oma kaitse tõhusamalt ning omavad seetõttu eelist taimede ees, kes on
„kurdid“ oma naabrite suhtes (Dicke et al 2003).
1.3 Parasitism
Parasitism on eri liikide vaheline interaktsioon, mis on ühele poolele (parasiidile) kasulik ning
teisele (peremeestaimele) kahjulik. Parasitism taimede seas on laialtlevinud fenomen,
esinedes ligi 4000-l liigil peaaegu kõikjal maailmas (Press et al 2004). Taimeparasiidid
võivad olla ühe- või mitmeaastased rohttaimed, ronitaimed, põõsad ning puud. Peremehest
sõltuvus eri liikide seas on varieeruv. Fakultatiivsed parasiidid on võimelised elama
autotroofselt ning paljunema peremeestaime kontaktita, kuid võivad naabertaimede
olemasolul oportunistlikult neil parasiteerida. Obligaatsed parasiidid vajavad aga oma
elutsükli läbimiseks peremeestaime kontakti. Parasiitseid taimi klassifitseeritakse ka nende
fotosünteetilise võime alusel. Hemiparasiidid on võimelised fotosünteesima, kuigi
fotosünteesi efektiivsus varieerub märgatavalt eri liikide vahel. Holoparasiitidel puudub
klorofüll, nad on heterotroofid ning kogu eluks vajaliku süsiniku hangivad nad
peremeestaimest. Tunnustatud peamistest taimeparasiitide rühmadest hõlmab vaid kolm
hemiparasiite ning kaheksa on täielikult holoparasiitsed (Westwood et al 2010).
12
Taim-taim parasitismi rolli taimekoosluse struktuuri kujundamisel sageli kas ignoreeritakse
(Press et al 2004) või tuntakse halvasti (Van Andel 2005). Läbi arvukate seoste biootilise ning
abiootilise keskkonnaga on parasitismil aga kaugeleulatuv mõju koosluse struktuurile ja
funktsioonile. Parasitism mõjutab peremeestaime kasvu, allomeetriat ning reproduktsiooni.
Parasitism vähendab peremeestaime fitnessi, mis omakorda viib konkurentsete
interaktsioonide muutusteni peremeestaime ning teiste taimede vahel ja seeläbi mõjutab
koosluste struktuuri ja koosseisu, samuti aga populatsiooni dünaamikat. Herbivooride ning
tolmeldajate aktiivsus ning mitmekesisus sõltub sageli omakorda parasiitsete taimede
olemasolust ning nende mõjust peremeestaimele. Seetõttu võib parasiittaimi pidada nn
„päiskiviliikideks“ (ingl k keystone species). Samuti on parasiitsed taimed suutelised muutma
ümbritsevat füüsilist keskkonda – kaasa arvatud mulla vee- ja toitainete ringlust ja lokaalset
mikrokliimat - mistõttu arvatakse need olevat ka nn ökosüsteemi insenerid (ingl k ecosystem
engineer) (Press et al 2004).
Parasiitseid taimi iseloomustab võime hankida peremeestaimest ressursse spetsiaalsete
parasiitsete struktuuride haustorite abil (Westwood et al 2010). Haustori funktsioonid on
peremeestaimele kinnitumine, juhtkimpu tungimine ning ressursside transportimine
peremeestaimest parasiiti. Läbi haustori toimub vee, mineraalide ning mitmesuguste
orgaaniliste ühendite ühesuunaline liikumine (Van Andel 2005). Haustori teket võib lugeda
põhietapiks mitteparasiitsete taimede evolveerumisel parasiitseteks (Westwood et al 2010).
Fakultatiivsetel hemiparasiitidel moodustuvad juurtel külgmised haustorid, mida on tavaliselt
mitu. Obligaatsetel parasiitidel moodustub aga terminaalne (peamine) haustor. Mõned liigid
on võimelised moodustama nii terminaalseid kui lateraalseid haustoreid (Westwood et al
2010).
Keemiline sidevahetus peremeestaime ning sümbiontse taime vahel on ülioluline protsess
füüsilise kontakti loomisel nii parasitismis kui sümbioosis (Kato-Noguchi 2011). On teada, et
parasiitne soomukaliste Orobanchaceae sugukond moodustab haustori vastusena
peremeestaime juurte poolt eritatavatele keemilistele ja kombatavatele stiimulitele (Westwood
et al 2010). Haustorite teket indutseerivad mitmesugused kemikaalid, kaasaarvatud fenoolsed
happed, kinoonid ja flavonoidid. Võttes arvesse kui paljud juurte poolt eritatud
fütokemikaalid võiksid potentsiaalselt indutseerida haustorite teket, on tõenäoline, et
parasiidid võisid evolveeruda vastusena peremeestaime mitmesugustele signaalidele
(Westwood et al 2010). Kui haustor on pärast peremeessignaalidega kokkupuudet
13
moodustunud, tekitab see peremeestaimega kas floeem-floeem ühenduse või transporditakse
vett ning toitaineid nii floeemi kui ksüleemi kaudu (Cardoso et al 2011).
1.3.1 Peremehespetsiifilisus
Enne haustorite teket pidi aga varajastel parasiitsetel taimedel arenema ennekõike võime
eristada oma juuri potentsiaalse peremeestaime omadest. Võime eristada oma juuri teistest on
esimene samm peremeesspetsiifilisuse kujunemisel (Westwood et al 2010). Enamik
parasiitseid taimi on generalistid- nad on võimelised kasutama paljusid erinevaid peremehi
(Press et al 2004; Van Andel 2005; Westwood et al 2010). Taimed, mis suudavad
parasiteerida vaid ühel või paaril peremeestaimel, on pigem erandid. Üks uurituim näide on
Orobanchaceae sugukonna esindaja Epifagus virginiana, kes on võimeline parasiteerima vaid
pöögiliste perekonda kuuluval liigil Fagus grandifolia (Press et al 2004). Eesti soomukalised
on samuti peremeesspetsiifilised – põdrajuure-soomukas (Orobanche bartlingii) parasiteerib
vaid põdrajuurel (Libanotis montana) ning suur soomukas (Orobanche elatior) on võimeline
vaid põldjumikal (Centaurea scabiosa) parasiteerima. Kuigi suurel osal parasiitsetel taimedel
on lai ring peremeesliike, on mitmel neist siiski tugevad eelistused peremehe valikul. Mis viib
parasiidi spetsialiseerumisele ning peremehespetsiifilisuse tekkele ongi üks olulisi küsimusi
parasiitsete taimede bioloogias (Westwood et al 2010). Uuringute põhjal arvatakse, et
eelistatakse peremeestaimi, kes on kõrgema lämmastikusisaldusega nagu liblikõielised, või
peremeestaimi, mille vaskulaarsüsteemid on vabalt ligipääsetavad (Press et al 2004). Kuna
parasiidi edukuse määravad võime moodustada peremeestaimega püsiv ühendus ning võime
panna vastu peremeestaime resistentsusmehhanismidele (Westwood et al 2010), eelistavad
parasiidid liike, kellel on madalam kaitsevõime. Samuti võidakse eelistada peremeestaimi, kes
on ressursiallikana kauem kasutatavad, näiteks eelistatakse mitmeaastasi puittaimi
üheaastastele rohttaimedele. Peremehe valik võib oleneda ka antud koosluses kättesaadavate
peremeestaimede liigirikkusest (Press et al 2004).
1.3.2 Strigolaktoonide roll
Mõndade obligaatsete parasiitide idanemiseks on vaja nende eelnev mõjutamine peremehe
keemiliste signaalainetega. Spetsiaalsete kemikaalide indutseerivat mõju seemnete
idanemisele on uuritud Orobanchaceae sugukonda kuuluvates perekondades Striga,
Orobanche ja Phelipanche, mis on ühed enim kahju tekitavatest umbrohtudest
14
põllumajanduses (Westwood et al 2010) Nende signaliseerivate molekulide, mida nimetatakse
strigolaktoonideks, funktsioonide avastamine on täiendanud oluliselt teadmisi nii parasiitide
arengu kui peremeestaime äratundmismehhanismide kohta.
Striga, Orobanche ja Phelipanche perekondade elutsüklid on sarnased. Nad toodavad väga
väikeseid seemneid, mille vältel püsivad nad elujõulisena kuni 14 aastat(Cardosa et al 2011).
Enne idanemist on vajalik stratifitseerimine, mis muudab seemned vastuvõtlikuks
peremeestaime stiimulitele ehk strigolaktoonidele, mis indutseerivad nende idanemist.
Strigolaktoonide avastamisel jäi esialgu arusaamatuks, miks produtseerivad peremeestaimed
ühendeid, mis edendavad parasitismi. Vastus sellele küsimusele leiti hiljutiste uuringute
käigus, kui selgus strigolaktoonide indutseeriv mõju arbuskulaarse mükoriisa (AM) hüüfide
harunemisele (Westwood et al 2010; Cardosa et al 2011). AM seened reageerivad
strigolaktoonide kontsentratsiooni tõusule mullas hüüfide harunemise suurendamisega.
Seeläbi suureneb seene võimalus kohata mullas potentsiaalset partnerit ning moodustada
seenjuur. Strigolaktoonidel on ka mitmeid rolle taime füsioloogias, mis selgitab nende
eritamist ka mittemükoriissete taimede poolt. Strigolaktoonid reguleerivad võrse harunemist,
inhibeerides harunemist fosforivaestes oludes. Äsjased uuringud on näidanud ka
strigolaktoonide võimalikku mõju juure elongatsioonile, juurekarvade pikenemise
inhibitsioonile, lateraalsete juurte moodustumisele ning fotosünteesi valgustpüüdva kompleksi
mehhanismidele (Cardosa et al 2011). Arvatakse, et strigolaktoonid mõjutavad ka parasiitide
peremehespetsiifilisust. Üks taim võib toota mitmeid erinevaid strigolaktoone erinevates
kogustes. Erinevatel strigolaktoonide strukturaalsetel variantidel võib olla aga erinev mõju
seemnete idanemisele. Samuti on täheldatud, et sama liigi parasiitsetel taimedel on erinev
tundlikkus eri liiki peremeestaimede juureeritistele (Cardosa et al 2011).
Strigolaktooni kasutamine parasiittaime poolt on hea näide selle kohta, kuidas signaale
modifitseeritakse täitmaks alternatiivset funktsiooni. Kuna strigolaktooni poolt vahendatud
harunemisprotsesside reguleerimine õistaimedel on iidne mehhanism, on tõenäoline, et
parasiitsed taimed jagasid sama biosünteesirada. Spekuleeritakse, et parasiitsed liigid võisid
peatada strigolaktooni biosünteesi alaliselt, kaotades evolutsiooniliselt selle funktsiooni, või
on see ajutiselt maha surutud (Westwood et al 2010). Sellisel juhul said parasiittaimede
seemned kasutada strigolaktooni eksogeenselt kutsumaks esile idanemist (Cardosa et al 2011)
ning edasises arengus sai parasiitne taim omandada strigolaktooni kas peremeestaimest läbi
otsese ksüleemiühenduse või aktiveerides enda biosünteetilist rada. Teise võimalusena on
15
pakutud võimalus, kus parasiitsetel taimedel võis olla küll normaalne strigolaktooni
biosünteesi rada, ent on muudetud vastus signaalile. On võimalik, et parasiidid suudavad
eristada endogeenset strigolaktooni eksogeensest ning nad reageerivad sellele vastavalt
(Westwood et al 2010).
1.4 Fasilitatsioon
Võrdlemisi hilise ajani kirjeldasid mitmed ökoloogid fasilitatsiooni eelkõige kui üht
taimekoosluste suktsessiooni liikumapanevat mehhanismi (Brooker et al 2008). Viimastel
aastakümnetel läbi viidud uurimused on aga juhtinud tähelepanu sellele, et fasilitatsioon e
taimedevaheline positiivne interaktsioon on palju üldisem nähtus, mis mõjutab oluliselt
taimekoosluste bioloogilist mitmekesisust, struktuuri ja dünaamikat (Brooker et al 2008;
Sasaki et al 2010; Liancourt et al 2011; Pugnaire et al 2011). Van Andel (2005) defineerib
fasilitatsiooni kui interaktsiooni eri liiki indiviidide vahel, mille korral üks liik (abistaja)
muudab abiootilist keskkonda viisil, mis soodustab teise liigi (abistatav) kasvu ja/või
ellujäämist.
Fasilitatsioonile arvestavate mutualismi mudelite puhul tähistatakse interaktsiooni tulemit
tavaliselt märkidega +/+, mis viitab vastastikusele kasule. Kuigi mutualistlikud
interaktsioonid naabertaimede vahel on võimalikud, võib abistaja mõju abistatavale
varieeruda positiivsest nullini (+/0 kommensalism) ning mõningaid interaktsioone võib
klassifitseerida isegi parasiitseteks (+/−) (Booker et al 2008).
Tüüpiliselt esineb fasilitatsiooni karmide keskkonnatingimustega piirkondades. Seetõttu
viiakse fasilitatsiooni käsitlevaid eksperimente tihti läbi just kõrbelistes ning poolkõrbelistes
ökosüsteemides, mida iseloomustab ressursside (vesi ja toitained) vaesus ning suur
variatsioon kättesaadavuses. Nendes keskkondades põhjustavad dominantsed mitmeaastased
taimed muutusi mikrokliimas ning mulla omadustes. Taimede võra all moodustuvad nn.
„viljakad saared“, mis tänu oma kõrgele bioloogilisele aktiivsusele koondavad olulise hulga
kohalikust floorast ning faunast (Sasaki et al 2010).
16
1.4.1 Peamised fasilitatsiooni mehhanismid
1.4.1.1 Vari
Suurte taimede võrastik kaitseb ekstreemsete temperatuuride eest, vähendades kuumusest
põhjustatud stressi ja vee kadu transpiratsioonil, kaitstes nii taimi fotoinhibitsiooni eest.
Selline kaitse on eriti oluline taimede noorjärkude puhul. Mitmeaastaste taimede vari
vähendab temperatuurikõikumiste amplituudi ning evapotranspiratsiooni. Selle läbi suureneb
mullaniiskus ning võrreldes ümbritseva palja maapinnaga veebilanss tasakaalustub (Pugnaire
et al 2011).
1.4.1.2 Mulla omaduste parandamine
Kuumades ning kuivades keskkondades esinevatele taimedele on iseloomulikud sügavale
ulatuvad juured. Nende abil ammutavad nad päeval sügavamatest niiskematest mullakihtidest
vee ning transpordivad selle ülemistesse kuivematesse kihtidesse, kuhu nad õhtul, kui
õhupilud on suletud, ka vee vabastavad (Van Andel 2005). Sügavalt tõstetud vett kasutavad
nii ammutavad taimed ise, aga sellest võib kasu saada ka naabruses kasvav pindmise
juurestikuga taimestik (Pugnaire et al 2011). Suhkuvahtraga (Acer saccharum) läbi viidud
uuring näitas, et puu poolt ammutatud vesi kattis 60% ümbritseva pindmise juurestikuga
alustaimestiku veevajadusest. Taimed, kes kasutasid hüdrauliliselt tõstetud vett, olid
võimelised säilitama kõrgemat transpiratsioonitaset ning neid mõjutas väiksem veestress kui
neid taimi, kellel ei ole ligipääsu sellele veeressursile (Van Andel 2005).
Lisaks võimaldab mitmeaastaste taimede sügav juurestik imada ning transportida sügavatest
kihtidest toitaineid, mida saavad tarbida ka pindmise juurestikuga taimed, kellele muidu
oleksid need kättesaamatud. Samuti on puude võrad võimelised kinni püüdma õhus hõljuvaid
osakesi, mis talletatakse taime. Seetõttu on mitmeaastaste taimede võrastiku all olevad mullad
tihti toitaineterikkamad kui ümbritsevad taimestikuta alad (Pugnaire et al 2011). Seda efekti
on kirjeldatud eriti savannides ning poolkõrbelistes ökosüsteemides, kus on selgelt eristunud
taimestunud ning taimestikuta ala. Sasaki et al (2010) uurisid põõsaste fasilitatiivset mõju
rohttaimestikule, mõõtes mullas N:P suhet. Tulemused näitasid, et põõsastik parandab
toitainete ning vee sisaldust ja kättesaadavust mullas, ent fasilitatiivne mõju ei ole lineaarselt
seotud põõsastiku tihedusega. Keskmise katvusega alal mõõdeti kõige balanseeritum N:P
suhe, samuti suurim liigirikkus ning funktsionaalsete tüüpide mitmekesisus. Põõsastiku
17
tiheduse suurenemisel positiivne mõju aga vähenes. Tavaliselt leiab suure tiheduse korral aset
valgus- või toitainetekonkurents (Pugnaire et al 2011), antud eksperimendis oli väheneva
trendi põhjuseks mulla struktuuri muutus. Taimed kogusid enda ümber liiva, mistõttu vähenes
aleuriidi osakaal ning mullastik muutus laiguliseks.
1.4.1.3 Nursery plant syndrome
Vee defitsiidiga elupaikades esineb laialdaselt nähtus, mida teadusslängis kutsutakse
„hooldaja taime sündroomiks“ (ingl k „nurse plant syndrome“). Selle all mõeldakse olukorda,
kus taimede jaotumus ruumis on positiivselt seotud tänu asjaolule, et ühe liigi seemik areneb
sama või teise liigi kaitset pakkuva võrastiku all (Pugnaire et al 2011). Hooldajataimed on
abistatavatele taimedele kasulikud mitmel moel: nad püüavad kinni seemneid, pakuvad
paremat vee ning toitainetega varustatust, parandavad mikrokliimat ning kaitsevad
herbivooride eest. Hooldaja taimede all esinevad paremad tingimused suurendavad
taimekoosluste liigirikkust, suurendades nn vabade nišide hulka. (Soliveres et al 2011).
Eksperimendis, mis viidi läbi vahemerelise kliimaga keskkonnas neljal järjestikul aastal,
selgus, et looduslikult esineval põõsastikul on pidevalt kestev abistav mõju puude seemikute
ellujäämusele. Taoline tulemus oli otseselt vastuolus traditsioonilise taasmetsastamise
praktikaga, kus enne puude istutamist põõsastik, selle arvatava konkurentse mõju tõttu puu
seemikutele, eemaldatakse (Brooker et al 2008).
1.4.2 Hiljutised arengud fasilitatsiooni uurimisel
Fasilitatsioon on tavaliselt komplekssete interaktsioonide tulem. Positiivsed interaktsioonid
arvatakse esinevat sagedamini taimekooslustes, kus valitseb kõrgendatud abiootiline stress
(Pugnaire et al 2011). Seega füüsilise stressi või tarbijate surve tugevnemisel suureneb
fasilitatiivsete interktsioonide sagedus. Stressi-gradiendi hüpotees (SGH) ennustab positiivset
monotoonset mustrit keskkonna karmuse ning taim-taim positiivsete interaktsioonide
esinemise sageduse vahel (Soliveres et al 2011). SGH’i toetavad arvukad eksperimendid, kuid
mitmed autorid on arvamusel, et fasilitatsioon toimib küürselg-kõvera mudeli (ingl k hump-
backed curve) baasil. Nii väga madala kui ka kõrge keskkonnastressi puhul domineerib
konkurents ning fasilitatsioon esineb pigem mõõduka stressi korral (Van Andel 2005;
Brooker et al 2008; Pugnaire et al 2011; Soliveres et al 2011). Üleminek fasilitatsioonilt
konkurentsile suurenenud stressitingimustes esineb tõenäoliselt juhul, kus kõige enam
18
limiteerivat ressurssi on nii vähe, et abistajataim ei suuda oma vajadusi katta (Pugnaire et al
2011). Hiljutised eksperimendid on mõned autorid viinud aga arvamusele, et puudub
üleüldine antud koosluses kõiki liike võrdselt mõjutav stressigradient. Stressitase teatud
keskkonnatingimustes sõltub iga liigi kohastumuslikust omapärast (Solivares et al 2011).
Stress on kontseptsioon, mis on rakendatav indiviidile, mitte kogu kooslusele. Fasilitatiivsete
interaktsioonide tulem (intensiivsus, olulisus ja sagedus) sõltub liigi konkurentsivõimest ning
stressitaluvusest (Liancourt et al 2011). Arvatakse, et liigid, kes on keskkonnastressile
leplikumad, on võimelised intensiivses konkurentsis edukamalt püsima jääma. Fasilitatsioon
on seega olulisem liikidele, kellel on madal stressitaluvus, kuid kõrge konkurentse vastuse
võime. Liancourt et al (2011) viisid läbi eksperimendi, kus uurisid biootiliste interaktsioonide
mõju üheaastasele rohttaimele Brachypodium distachyon, mida korjati nii vahemerelise
kliimaga piirkonnast kui kõrbelisest piirkonnast ning istutati ariidsesse keskkonda liigi leviala
piires. Põõsastiku mõju oli vahemerelisest piirkonnast pärit indiviididele olulisem, nad ei
olnud võimelised paljunema hooldajataimede olemasoluta. Seega said vahemerelisest
ökosüsteemist pärit madalama põuataluvusega indiviidid abistaja olemasolust rohkem kasu
kui stressile vastuvõtlikumad ariidsed indiviidid.
1.5 Mutualism
Mutualism on evolutsioonilise tagapõhjaga kahepoolselt kasulik interaktsioon, mis põhineb
vastastikusel abistamisel ressursside hankimisel, sealhulgas ressursiks võivad olla nii toitained
kui „teenus“. Mutualism kõrgemate taimede vahelise interaktsioonina on harva esinev nähtus,
mutualism soontaimede ning mikroorganismide vahel mängib taimkoosluse toimimises aga
väga olulist rolli (Van Andel 2005). Tüüpilised mutualismi näited on interaktsioon
liblikõieliste ning lämmastikku fikseerivate bakterite vahel, samuti taim-tolmeldaja
interaktsioonid ning mükoriisa (viimast kahte interaktsiooni tutvustan lähemalt ka
alapeatükkides).
1.5.1 Taim-tolmeldaja interaktsioonid
Ligi 70% õistaimedest tolmeldatakse loomade poolt (Fontaine et al 2006), kes võivad olla nii
putukad, linnud, nahkhiired kui ka näiteks väikesed kukkurloomad (Van Andel 2005). Taim-
tolmeldaja interaktsioon on mutualism, kus tolmeldaja huvi seisneb taime õietolmu või
19
nektari tarvitamises ning õistaim vajab tolmeldajat õietolmu levitamiseks võimalikult kaugele,
vältimaks lähiristumist ja hõivamaks uusi levialasid.
Hiljutised analüüsid on näidanud, et taim-tolmeldaja interaktsioonid hõlmavad nii täielikke
spetsialiste kui täielikke generaliste (Johnson et al 2000, Fontaine et al 2006). Toetudes
mitmetele uurimustele on autorid spekuleerinud, et spetsialiseerumine on valdav tendents
tolmeldamissuhetes. Mittesuguluses taimedel, kes jagavad sarnaseid tolmeldajaid on sageli
morfoloogiliselt sarnased õie tunnustekogumid, mida nimetatakse tolmlemissündroomideks.
Näiteks saab eristada mesilase ning liblika poolt tolmeldatavaid taimi. Arvatakse, et nende
õied on evolutsioneerunud konvergentse evolutsiooni käigus tolmeldaja jaoks äratuntavaks.
Spetsiifilisust taim-tolmeldaja süsteemides kutsutakse esile kindlate lõhnade ja värvide
kombinatsioonide äratundmisega ja õie morfoloogiaga, mis piirab ligipääsu nektarile.
Hiljutised tõendid laialtlevinud generalismi kohta tolmeldamissüsteemides on viinud aga
arusaamale, et seos õie tunnuste ning tolmeldajate vahel ei ole nii lihtne ega selgesti mõistetav
kui seni arvatud. On näidatud, et kindla sündroomiga taimi võivad võimalusel külastada ka
teistesse rühmadesse kuuluvad putukad, kes siiski seeläbi taime fitnessi panustavad (Johnson
et al 2000). Kas on tolmeldamissündroomid efektiivsed õite külastajatel vahet tegemisel või
on spetsiifilisus sageli vaid vaesustunud tolmeldajate koosluse tulemus, on endiselt teadmata
ning vajab eksperimentaalset uurimist. Eriti tuleb seda mõista looduskaitse seisukohast, kuna
intensiivsel maakasutusel, elupaikade fragmenteerumisel ning võõrliikide asustamisel on
kriitiline mõju taim-tolmeldaja süsteemidele (Van Andel 2005). Sellisel juhul mängib
spetsialiseerumise ulatus taimedel kahtlemata olulist rolli taimekoosluse mitmekesisuse
püsimisel. Kõrge väljasuremisriskiga on taimeliigid, kes on spetsialiseerunud ühele
tolmeldajaliigile, samas kui generalistide reaktsioonid ühe või mõne tolmeldajaliigi kaole
võivad olla üsna paindlikud (Johnson et al 2000, Van Andel 2005).
Mõistmaks, kuidas taimekooslused reageerivad tolmeldava fauna mitmekesisuse muutustele,
viisid Fontaine et al (2006) läbi eksperimendi, kus manipuleerisid nii taimede kui
tolmeldajate funktsionaalse mitmekesisusega. Nektari kättesaadavuse alusel eraldasid nad
taimede kaks funktsionaalset rühma: avatud õitega taimed ning torujate õitega taimed.
Tolmeldajate puhul määrati rühmad suiste pikkuse järgi: lühikeste suistega sirelased, kes
eeldati olevat spetsialiseerunud avatud õitega taimede tolmeldamisele ning pikemate suistega
mesilased, kes arvati olevat generalistid. Seejärel konstrueeriti taim-tolmeldaja võrgustikud,
kus kombineeriti taimede ja loomade erinevad funktsionaalsed rühmad. Tulemustest selgus, et
20
kooslused, kus tolmeldasid nii sirelased kui mesilased ning mis sisaldasid mõlemat taime
funktsionaalset rühma, olid kõige liigirikkamad. Sellisel juhul said nii mesilased kui sirelased
keskenduda mõlemad oma sihtmärktaimele, mis viis efektiivsematele ning paremini jaotatud
külastustele taimede funktsionaalsete rühmade seas. Kuna enamik looduslikest
taimekooslustest sisaldavad nii avatud kui torujate õitega taimi, mängib tolmeldajate
funktsionaalne mitmekesisus järelikult olulist rolli nii ökosüsteemide toimimisel kui
püsimisel.
1.5.2 Mükoriisa
Mükoriisaks ehk seenjuureks nimetatakse seente ja taimejuurte kooselulisi vorme, kus seen ja
taim on vastastikku kasulikes suhetes. Mükoriisa korral tekivad taimejuure- ja seenerakkude
ühisstruktuurid, mille kaudu toimub orgaanilise süsiniku transport taimest seenorganismi ja
vee ning mineraalainete transport seenest taime. Eristatakse mitut erinevat tüüpi mükoriisat,
mille klassifikatsioon rajaneb eelkõige seenjuure morfoloogilis-anatoomilistel erinevustel.
Arbuskulaarne mükoriisa (AM), mille olemusele ja rollile keskendub põhjalikumalt töö teine
pool, esineb peamiselt rohumaadel. Ektomükoriisa (ECM) moodustub peamiselt puittaimedel
ning on iseloomulik boreaalsetele ja parasvöötme metsadele. Erikoidne mükoriisa (EM), mis
on füsioloogiliselt võrreldav ektomükoriisaga, esineb ainult kanarbikulistel ja seetõttu on see
tüüpiline nõmme tüüpi taimekooslustes, samuti tundras (Van Andel 2005).
Hiljutised empiirilised ja teoreetilised lähenemised osutavad, et mükoriisa mõju
taimekooslusele ei piirdu vaid vastastikku toitainete vahetamisega. Mükoriisa täiendavad
mõjud peremeestaimele on haigusresistentsuse suurendamine, paranenud veevahetus ning
mulla keemiliste omaduste muutmine (Hartnett et al 2002). On täheldatud, et ECM ja EM
seened on võimelised ensümaatiliselt lagundama valke, tselluloosi, kitiini ja ligniini.
Orgaanilises või anorgaanilises vormis olevate toitainete proportsiooni muutused mullas
muudavad omakorda taimede suutlikkust toitaineid omastada (Van Andel 2005).
Mükoriisa mõjutab taimekooslusi ka ühise seeneniitide võrgustiku (ingl k common mycelial
network) loomise teel. Üks või mitu mükoriisset seent võivad koloniseerida kaht või rohkemat
sama- või erineva liigi taime. Kuna arbuskulaarset ja ektomükoriisat moodustavatele
taimedele pole omane märkimisväärne peremehespetsiifilisus (Van Andel 2005; Selosse et al
2006), on just nendele mükoriisadele iseloomulik selline seeneniitide võrgustik. Seeneniidid
21
ühendavad taimed ühtseks võrgustikuks, mida mööda võib liikuda süsinik. Ebavõrdse ressursi
jaotuse korral võib üks taim saada teise ees aga konkurentse eelise, mis omakorda võib
põhjustada nihkeid taimeliikide domineerimises, kooseksisteerimises ning taimekoosluste
mitmekesisuses (Johnson et al 1997, Hartnett et al 2002, Selosse et al 2006). Ühine
seeneniidistik võib aidata kaasa ka järgmise põlvkonna ellujäämisele ning arengule.
Seemikud, kes kasvavad vanemate taimede läheduses, koloniseeritakse tänu ühisele
seeneniitide võrgustikule kiiremini ja rohkemate seensümbiontidega (Selosse et al 2006).
Mükoriisa arvatakse sageli esindavat nn klassikalist mutualismi, mitmed uuringud näitavad
aga ka mükoriisa neutraalset ja negatiivset mõju taime kasvule (Johnson et al 1997, Hartnett
et al 2002, Selosse et al 2006). Johnson et al (1997) hindasid taime-seene mutualismi
kulu:tulu tasakaalu. Traditsiooniliselt seisneb mükoriisa tulu taimele limiteerivate ressursside
ligipääsu suurendamises mullas, eriti paraneb liikumatute toitainete (sealhulgas P, Cu, Zn ja
ammooniumlämmastik) omastamine, orhideede ning monotropoidide puhul ka orgaanilise C
tarbimine. Mükoriisa kulu on aga fotosüntaatide allokatsioon seende. Limiteeriv ressurss on
võtmekomponent mükoriisse mõju kulu:tulu analüüsil taime kohasusele. Seende paigutatud
süsinik on kulu vaid siis, kui seda muidu oleks kasutatud taime kohasuse suurendamiseks.
Seensümbiondi tegevuse läbi saadud ressursid on tulusad vaid juhul, kui need on piiratud
koguses. Seega, kui kulud ületavad tulusid, näiteks tugevalt väetatud mullas, võib mükoriisne
ühendus mõjuda parasiitsena. Mükoriisse ühenduse mutualistlik või parasiitne iseloom
taimele võib tuleneda: 1) arengufaktoritest; 2) keskkonnafaktoritest; või 3) genotüüpilistest
faktoritest.
22
Arbuskulaarne mükoriisa
1.6 Arbuskulaarse mükoriisa üldiseloomustus
Arbuskulaarne mükoriisa (varem nimetatatud ka vesikulaar-arbuskulaarseks) on tõenäoliselt
vanim mükoriisatüüp, mida moodustavad seened, kes kuuluvad kõik eranditult hõimkonda
krohmseened (Glomeromycota). AM seeni, mida on kirjeldatud praegu ligikaudu 200
morfoliiki(Van Andel 2005; Moora et al 2010), peetakse vanimateks maismaataimedega
sümbioosis elavateks organismideks (Moora et al 2010). Mitmetele fossiilsetele leidudele
ning fülogeneetilistele analüüsidele tuginedes arvatakse, et arbuskulaarse mükoriisa iidne
sümbioos sai alguse juba 460 miljonit aastat tagasi. Spekuleeritakse, et AM seened mängisid
olulist rolli ka maismaa koloniseerimisel kõrgemate taimedega (Bonfante et al 2008, Smith et
al 2012). AM seened on obligaatsed mükoriisamoodustajad ning nende elutegevus on
võimalik ainult koos taimega (Bonfante et al 2008). Seetõttu on nende kultiveerimine labori
tingimustes võimalik ainult koos taimedega, mis omakorda on oluliselt raskendanud nende
uurimist. Kuna AM on paljudes ökosüsteemides üldlevinud, on nendega välitingimustes
eksperimenteerimine samuti väljakutset pakkuv (Johnson et al 1997) – eriti keeruline on läbi
viia eksperimente, kus on nõutavad mittemükoriissed olud (Titus et al 1998). Arbuskulaarne
mükoriisa esineb põhiliselt rohttaimedel ja vähemal määral ka sammal- ning
sõnajalgtaimedel. Troopikas esineb see mükoriisa tüüp siiski üpris sageli ka puudel ning
parasvöötmes näiteks pajul.
Arbuskulaarse mükoriisa kõige iseloomulikumaks anatoomiliseks tunnuseks on põõsasjalt
harunenud seenehüüfide ehk arbuskulite esinemine taimejuure parenhüümkoe rakkudes. AM
seened sisenevad taime risoidide (sammal-ja sõnajalgtaimedel), juurekarvade (kõrgematel
taimedel) või epidermi rakkude kaudu, kuid arenevad eelistatult koorkihirakkudes (Bonfante
et al 2008). Peened seenehüüfid tungivad rakkude vahele ning moodustavad rakkudesse
sisenemisel reeglina dihhotoomselt harunenud struktuure. Arbuskulit moodustav seenehüüf
tungib küll läbi juure rakukesta, kuid ei läbi taimeraku membraani. Kahe organismi
23
membraanide kokku puutumisel tekib ulatuslik piirpind, mis võimaldab tõhusamat ainete
ülekannet taime ja seene vahel (Bonfante et al 2008). Seen kasvab juure sees rakust rakku
hüüfikeerdude ning väiksemate arbuskulitena (paris-tüüp) või paralleelsete hüüfidena rakkude
vahel, kusjuures vaid nende külgharud sisenevad rakkudesse moodustamaks arbuskuleid
(arum-tüüp). Nende kahe põhitüübi kõrval esineb veel arvukalt vahepealseid vorme (Bonfante
et al 2008; Smith et al 2012). Lisaks arbuskulitele võivad osa seeni juure rakkudes või
rakuvaheruumides moodustada lipiidirikkaid põielaadseid struktuure, mida nimetatakse
vesiikuliteks (Bever et al 2001). Arbuskulaarse mükoriisa puhul koloniseeritud taimejuur
koloniseerimata taimejuurest väliselt ei erine, sest juure pinnal ei arene (erinevalt
ektomükoriisast) seenehüüfistikku ning juurekarvad säilivad. Mullas moodustab seen
üksikutest hüüfidest koosneva võrgustiku, mis reeglina taimejuurtest eriti kaugele ei ulatu.
Küll aga võib ühendada kõrvutikasvavate taimede juured ühisesse võrgustikku (Johnson et al
1997, Selosse et al 2006). Mullas asetsevate seenehüüfide tippudel võivad areneda kuni 800
mikromeetrise läbimõõduga eosed, mis võivad teatud perioodi vältel püsida mullas
puhkeseisundis ning seejärel idaneda ja koloniseerida järgmise juure. Neid eoseid on kuni
viimase ajani kasutatud peamiselt AM seente määramiseks ja klassifitseerimiseks (Bever et al
2001).
Arbuskulaarne mükoriisa on vastastikku kasulik suhe, kus taim varustab seent orgaanilise
süsinikuga ning seen omakorda aitab taimel hankida mineraalaineid ja vett. AM seened
katavad kuni 90% taime P vajadusest (Moora et al 2010) teatud tingimustel aitavad nad kaasa
ka N omastamisele (Zobel et al 1997). Fosfor on taimedele elutähtis element, ent seda on
mullast raske omastada. Peamiselt absorbeeritakse fosforit ortofosfaadi (H2PO4−) vormis, mis
esineb peamiselt happelistes muldades. Aluselistes muldades esineb fosfor aga HPO42- või
PO43- ioonina ja on seetõttu halvemini omastatav. Veelgi enam, negatiivse laenguga ioonide
transportimine rakku toimub vastu elektrokeemilise potentsiaali gradienti, kuna rakk on
negatiivse membraanipotentsiaaliga. Aktiivne mineraalainete transport nõuab aga täiendava
energia kasutamist nii seentel kui taimedel. Seetõttu pole üllatav, et taimed on töötanud välja
arvukaid strateegiad, mille abil nad kas tõhustavad P omastamist mullast (kiire juurte kasv,
juurekarvad, arbuskulaarne mükoriisa) või vabastavad fosforit raskesti kättesaadavatest
allikatest mitmete mehhanismide abil (ekto ja erikoidne mükoriisa, klasterjuured) (Smith et al
2012).
24
Lisaks toitainetega varustatuse suurendamisele, on arbuskulaarsel mükoriisal ka nn varjatud
tulud: mulla struktuuri parandamine, toksiinide sisalduse vähendamine taimes, kaitse
patogeenide ning põua eest. Näiteks on teada, et arbuskulaar-mükoriissed taimed vähendavad
fosfaadi transporterite sünteesi oma juureraku membraanis, kuna kasutavad seenelt fosfaati
vastu võtvaid transportereid. Kuna taim kasutab samu transportereid nii arsenaadi kui fosfaadi
transpordiks, väheneb fosfaadi ülesvõtuga ka arsenaadi neelamine (Smith et al 2012). AM
seened mõjutavad taimekoosluse struktuuri ja ülesehituse kujunemist ning nende mõjud
avalduvad nii otseselt kui kaudselt (Joonis 1). AM poolt vahendatud ressursside jaotamisel on
otsene mõju konkurentssuhetele koosluses, AM mõjutab dominantsussuhteid, taimede
liigirikkust ning ökosüsteemide produktiivsust (Hausmann et al 2009). Samuti võib AM
mõjutada ökoloogilisi interaktsioone taimede ning teiste organismide vahel, nagu taim-
herbivoor, taim-tolmeldaja või taim-patogeen suhted (Zobel et al 1997). Mükoriissete seente
mõju peremeestaime kooslusele on kontekstist sõltuv, olenedes peremeestaime liigist,
naabritest, taime elutsüklist, ressursside kättesaadavusest ning abiootilistest tingimustest
(Hartnett et al 2002). Järgnevates alapeatükkides kirjeldangi lähemalt arbuskulaarse
mükoriisa rolli taimekoosluse struktuuri kujundajana.
25
Joonis 1. Lihtsutatud skeem, mis illustreerib mükoriissete seente mõju taime
indiviididele ja taim-taim interaktsioonidele ning põhjustab muutusi taimestikus (Moora
et al 2010).
Koosseis Liigirikkus Funktsionaalsus
Mükoriisa
Kolmandad osapooled (k.a.
herbivoorid, teised
mutualistid
Suktsessioon Võõrtaimede invasioon
Ökosüsteemi taastamine
Muldade stabiliseerim
ine
Mükoriissed
ühendused
Erinev mükotroofsus
Toitumine
(C, N, P, H
2 0)
Muutused
taimestikus
26
1.7 Arbuskulaarse mükoriisa mõju mehhanismid taimede vahelistele interaktsioonidele ja nende kooseksisteerimisele
AM seened võivad mõjutada taim-taim interaktsoone potentsiaalselt kahe mehhanismi kaudu.
Esiteks, mõned seened on peremeestaimele kasulikumad kui teised. AM seened erinevad
võimelt parandada mineraaltoitumist, ammutada vett ning kaitsta patogeenide eest (Johnson et
al 1997, Hart et al 2003, Moora et al 2010). Bever et al (2001) täheldasid AM seente
liigirikkust hindavas eksperimendis, et mõned seened on tõepoolest taime kasvu edendamises
efektiivsemad kui teised. Seega on mõnede taimeliikide arenguks vajalik kindlate seeneliikide
esinemine. Taimed, mille biomass suureneb märgatavalt AM seente esinemisel, reageerivad
positiivselt kolonisatsioonile ning on mükoriisast sõltuvad. Teatud tingimustes, tavaliselt
vähese valguse ning madala temperatuuriga keskkondades või tugevalt väetatud muldadel
võib taime biomass seensümbiontide juuresolekul aga väheneda (Zobel et al 1997). Järelikult
võib sõltuda teatud taimeliigi esinemine looduses sellest, milline taime- ning milline
seenetakson kohtuvad (Bever et al 2001).
Teine taimede vahelisi interaktsioone mõjutav mehhanism on ühise seeneniitide võrgustiku
loomine (Moora et al 2010). Ühine seeneniitide võrgustik võib soodustada taimede
kooseksisteerimist, kuna see võib võrdsustada ressursside jagunemist dominantsete ning
subordinaatsete peremeestaimede vahel. Kui dominant ammutab mullast rohkem toitaineid
kui subordinaat, võib tekkida kontsentratsiooni gradient. See võib omakorda panna
võrgustikus liikuma toitained dominandilt subordinaadile (Hart et al 2003). Assimilaatide
jaotus ühe liigi suuremast taimest teise liigi väiksemasse taime viiks omakorda suuruse
ebavõrdsuse vähenemisele ning ühtlasema suurusega koosluse tekkele (Zobel et al 1997,
Koide et al 2002, Van Andel 2005). Enamik eksperimentaalsetest tulemustest aga sellist
toitainete transporti ei toeta. Kuna AM seente poolt vahendatav toitainete otsene transport
mullast taime on märgatavalt tõhusam, jääb arusaamatuks, mis tingimustes ja kas üldse
taimedevaheline toitainete ülekanne toimib (Hartnett et al 2002, Hart et al 2003). Arvatakse,
et ühise seeneniitide võrgustiku kaudu võib toimuda ka süsiniku transport. Näiteks võib
süsinik liikuda fotosünteesivate taimede ning mükoheterotroofide (seentel parasiteerivad
mittefotosünteesivad taimed) vahel moodustunud ühises seeneniitide võrgustikus (Selosse et
27
al 2006). Hiljutised C isotoopidega läbi viidud eksperimendid on näidanud, et naabertaimede
vahelisel süsiniku transpordil ei ole C sisenenud vastuvõtva taime juurekudedesse, vaid püsib
AM seente kudedes (Johnson et al 1997, Hart et al 2003). Juurtes olevad seenstruktuurid
toimivad justkui laiendatud mütseelina, mille kaudu seened, olenemata autotroofsete
peremeestaimede vajadustest, vastavalt vajadusele süsinikku transpordivad (Moora et al
2010). Üldiselt on andmed fotosünteesivate taimede vahelisest süsiniku liikumisest aga
endiselt puudulikud ning vajavad edasist uurimist.
Aastaid on taimeökoloogide huvi keskmes olnud mehhanismid, mis võimaldavad
konkureerivate taimede kooseksisteerimist. Sellist kooseksisteerimist on raske seletada, kuna
konkurentse väljatõrjumise tulemusena peaksid esinema valdavalt monokultuurid (Zobel et al
1997, Hart et al 2003, Bever et al 2010). Üks võimalik mehhanism, mis vahendab taimede
kooseksisteerimist ja säilitab mitmeliigilisust konkurentsetes tingimustes, on arbuskulaarset
mükoriisat moodustavate seente mõju taimedele.
Mitmete taimkatsete käigus on selgunud, et AM võib taimedevahelist konkurentsi kas
võimendada, tasakaalustada või üldse mitte mõjutada. Moora et al 2010 analüüsisid taimede
konkurentset vastust mittemükoriissetes ning mükoriissetes eksperimentaalsetes tingimustes.
Selgus, et AM sümbioos mõjutab liigisisest ning -vahest konkurentsi erinevalt. AM seente
kohalolu kas võimendab või ei mõjuta üldse liigisisest konkurentsi. AM seente tasakaalustav
mõju konkurentsile ilmneb liigivaheliste interaktsioonide puhul- kui noortaimed
konkureerivad täiskasvanud taimedega. Seemikute sidumine juba eksisteerivasse seeneniitide
võrgustikku võimaldab noortaimedel püsida paremini konkurentsitingimustes. Sel juhul
võivad AM seened vähendada interspetsiifilise konkurentsi tugevust.
1.7.1 Arbuskulaarse mükoriisa mõju liigilisele mitmekesisusele
Taimede erinev koloniseeritus ja kasvuvastus mükoriisale võib tingida nendevaheliste
konkurentsisuhete muutmise: arbuskulaarne mükoriisa võib liigirikkust nii suurendada kui
vähendada (Hartnett et al 2002). Mitmete eksperimentide käigus on selgunud, et taimede
kooseksisteerimine sõltub AM seente olemasolust, kusjuures koosluse liigilise mitmekesisuse
määrab dominantide ning subordinaatide mükoriisne sõltuvus (Hart et al 2003, Urcelay et al
2003). Kui dominantne taimeliik saab mükoriisast teiste taimedega võrreldes rohkem kasu,
siis seensümbiontide olemasolu võib taimekoosluse liigilist mitmekesisust piirata ning kui
28
kooslustes alla surutud taimed on mükoriisast rohkem sõltuvad, võib liigirikkus hoopis tõusta
(Hartnett et al 2002; Hart et al 2003).
Urcelay et al (2003) pakkusid empiiriliste andmete põhjal välja lihtsustatud mudeli, kus
seotakse omavahel taimede mükoriisne sõltuvus, domineerivus ning koosluse liigirikkus.
Liigirikkusele avaldab soodsaimat mõju olukord, kus subordinaadid on tugevalt mükoriissed.
Liigirikkus tõuseb ka siis, kui nii dominandid kui subordinaadid on mükoriisast sõltuvad. See
võib toimida tänu ühisele seeneniitide võrgustikule, mille kaudu dominandilt subordinaadile
ressursse jaotatakse. Kui enamik taimi koosluses on aga mittemükoriissed või vähe
mükoriisast sõltuvad, ei avalda AM seened vähemalt lühikeses perspektiivis liigilisele
koosseisule mõju. Seega, teades subordinaatide mükoriisse sõltuvuse ulatust, on võimalik
ennustada, kas koosluse liigiline mitmekesisus AM seente esinemisel suureneb või väheneb.
Kuna AM seened mõjutavad taimede toitainete, peamiselt fosfaatioonide, omastamist, mängib
toitainete kättesaadavus liigilise koosseisu kujundamisel samuti olulist rolli. Kui fosfori
kättesaadavus on madal, on konkurents taimede vahel tugev ning AM võib anda
mükoriissetele taimedele konkurentse eelise. Suure fosfori kättesaadavusega muldadel on P
omastamine AM seente abil aga tõenäoliselt ebaoluline. AM ülalpidamise kulu võib ületada
sümbioosist saadava tulu, vähendades mükoriisse taime võimet konkureerida oma
mittemükoriissete naabertaimedega (Johnson et al 1997). Arvatakse, et tugevalt väetatud
muldadel väheneb AM seente esinemine ning mükoriisast sõltuvate taimede liigiline koosseis
ning seega väheneb ka liikide mitmekesisus. Nõrgalt väetatud mullad aga toetavad tugevalt
mükoriissete taimede koosluste toimimist (Johnson et al 1997; Hart et al 2003).
1.8 Arbuskulaarse mükoriisa mõju noortaimede arengule
Taimekoosluste mitmekesisuse säilimise seisukohalt on oluline järgmise põlvkonna taimede
ellujäämise ja kasvu soodustamine (van der Hejden 2004, Gerz 2011). Arbuskulaarse
mükoriisa seente kolonisatsioon võib mõjutada nii taimede reproduktsiooni kui järeltulijate
ellujäämust.
AM seente kolonisatsioon võib märgatavalt suurendada seemnete produktsiooni (Gange et al
2005). Fosfori ning lämmastiku vähene kogus pidurdab nii taimede vegetatiivset kasvu kui
seemnete produktsiooni. AM seened parandavad peremeestaime toitainetega varustatust ja
seega ka paljunemist (Zobel et al 1997, Koide et al 2002). Samuti võib mükoriisne
29
kolonisatsioon mõjutada toitainete jaotumist seemnetoodangu ning vegetatiivse kasvu vahel.
Lisaks seemnete tootmisele võib mükoriisa mõjutada ka õietolmu kvaliteeti. Katsetes on
näidatud, et mükoriisne kolonisatsioon võib suurendada in vitro taime tolmutoru kasvu
kiirust, mille tagajärjel viljastatakse rohkem munarakke ning moodustub rohkem seemneid
kui mittemükoriissetel taimedel, kelle tolmutoru aeglasemalt areneb (Koide et al 2002).
Arbuskulaarne mükoriisa võib suurendada ka järeltulijate ellujäämust. Eksperimendis liigiga
Avena fatua (tuulekaer) täheldati, et mükoriisa moodustanud vanemate seemned kasvasid
kiiremini. Mükoriisne kolonisatsioon ei suurendanud individuaalset seemne kaalu ega
lämmastiku sisaldust, vaid tõstis fosfori sisaldust seemnes 62% võrra võrreldes
mittemükoriissete taimede seemnetega. Liigiga Abutilon theophrasti läbi viidud uurimuses
selgus aga, et mükoriisa suurendas järeltulijate kaalu, pikkust, lehe pindala, lateraalse juure
moodustamist, juure eripikkust ning õitsvate taimede osakaalu. Samuti ilmnes, et varajases
paljunemisfaasis said seemned mükoriissest kolonisatsioonist rohkem kasu kui vegetatiivse
kasvu ajal (Koide et al 2002).
Kuna on ebatõenäoline, et noore taime juured suudaksid konkureerida täiskasvanud taime
omadega, peetakse üheks olulisemaks seemikute ellujäämist soodustavaks teguriks nende
sidumist ühisesse seenevõrgustikku. Kui seemikud seotakse eksisteerivasse mükoriissesse
võrgustikku, moodustuvad ühendused juba vanemate taimede ning seemikute vahel.
Olemasolev ühine seeneniitide võrgustik võimaldab noortaimedel saada kasu laialdasest
toitaineid transportivast võrgust, millele neil vastasel juhul ligipääsu ei oleks. Näiteks
võimaldab ühine seeneniitide võrgustik areneda seemikutel tingimustes, kus suuremad taimed
neid varjutavad (Zobel et al 1997), sest ühise seenevõrgu kaudu võib toimuda süsiniku
transport. AM positiivset mõju seemnelisele uuenemisele on hinnatud mitmetes
eksperimentides rohumaadel (Hartnett et al 2002, van der Hejden 2004, Selosse et al 2006).
Van der Hejden (2004) uuris AM seente kolonisatsiooni mõju seemikute arenengule
mitmeaastases rohttaimede koosluses. Nelja taime (kaks rohttaime Prunella vulgaris ja
Trifolium pratense ning kaks kõrrelist Bromus erectus ja Brachypodium pinnatum) seemned
külvati eksperimentaalsetesse rohumaakooslustesse, kus manipulteeriti AM seente esinemise
ning liigilise koosseisuga. Selgus, et AM seente juuresolekul kasvasid seemikud suuremaks
ning sisaldasid rohkem fosforit. Veelgi enam, seemikud, mis kasvasid oludes, kus esinesid
erinevad seensümbiontide liigid, sisaldasid erineval hulgal fosforit. Seega reageerivad taimed
erinevalt eri AM seeneliikidele ning tihti on see vanusest sõltuv või oleneb
30
kolonisatsioonivastus erinevatest tingimustest eksperimendi alguses ning lõpus. Tulemused
näitavad, et AM seened aitavad kaasa seemikute arenemisele, kuna seovad tekkivad seemikud
ulatuslikku hüüfsesse võrgustikku, mille abil varustavad seemikuid toitainetega ning
edendavad nende arengut. Mitmetes uurimustes on täheldatud aga ka mükoriissete
täiskasvanud taimede soodustava mõju puudumist (Selosse et al 2006, Moora et al 2010).
Arvatakse, et ühine seeneniitide võrgustik võib pakkuda mingisugust abi üksteisega
ühenduses olevatele taimedele, kuid selle kasu varjutavad sageli taimede vahelised
konkurentsed interaktsioonid (Moora et al 2010).
Arvatakse, et seemnete idanemise ning kasvama hakkamise etappidel mängivad olulist rolli
ka nn mikroobse tagasiside mehhanismid (Hart et al 2003; Bever et al 2010). Kui muutused
seenekoosluses suurendavad kohalikult domineerivate taimeliikide esinemist, tekitab see
positiivse tagasiside mehhanismi, mistõttu väheneb taimekoosluse mitmekesisus kohalikul
skaalal. Kui aga muutused seenekoosluses põhjustavad domineerivate taimeliikide esinemise
vähenemise, võib negatiivne tagasiside mõjuda soodustavalt taimede kooseksisteerimisele
(Bever et al 2001, Bever et al 2010). Van der Hejden (2004) kontrollis antud eksperimendiga
ka positiivse tagaside toimimist. Selle kohaselt peaksid AM seened vahendama positiivse
tagasiside mehhanismi sama taimeliigi järjestikuste põlvkondade vahel. Positiivse tagasiside
esinemisel saavad seemikud (teine generatsioon) suurimat kasu ühendusest sama AM seene
taksoniga, kes edendas enim ka täiskasvanud taime (esimene generatsioon) kasvu. Antud
uurimuse tulemused aga AM seente poolt vahendatud tagasiside mehhanismi ei toetanud.
Tõenäoliselt mängis selles rolli peremehespetsiifilisuse puudumine (van der Hejden 2004;
Bever et al 2010). AM seenetaksonitel, mida eksperimendis kasutati, on võrdlemisi lai ring
peremeesliike ning see võib hoida ära positiivse (või negatiivse) tagasiside tekke.
1.9 Multitroofilised suhted
Arbuskulaarse mükoriisa mõju taimkooslusele avaldub sagedasti kaudselt, kuna AM mõjutab
interaktsioone taimede ning nende konkurentide, herbivooride ja teiste mikroorganismide
vahel (Hartnett et al 2002). AM seened põhjustavad olulisi muutusi taime kasvus, viljakuses
ning keemilises koosseisus, mistõttu võivad nad potentsiaalselt mõjutada ka teisi organisme,
kes nendest taimedest toituvad (Hartley et al 2009). Samuti reageerivad taime ehituse
muutustele mitteherbivoorsed organismide rühmad nagu tolmeldajad ja parasitoidid (Gange et
al 2005, Hartley et al 2009).
31
1.9.1 Arbuskulaarse mükoriisa mõju taim-tolmeldaja interaktsioonidele
AM võib suurendada mitmeid taime tunnuseid, mis omavad olulist rolli taimede suhetes
tolmeldajatega: kogu taime suurust, õite arvu, õite suurust ning toodetud õietolmu kogust.
Nendele tunnustele reageerivad tolmeldavad putukad. Gange et al (2005) viisid läbi
eksperimendi, kus uurisid, kas need taimetunnused mõjutavad tolmeldajate külastuste arvu
mükoriissetel ja mittemükoriissetel taimedel. Seensümbiontidega koos ning ilma kasvanud
üheaastasi taimi (Centaurea cyanus, Tagetes erecta ning Tagetes patula) tolmeldavate
putukate külastused loendati kahekuulise perioodi jooksul. Tulemustest selgus, et mükoriisat
moodustavaid taimi külastati kõigi kolme liigi puhul tihemini. Tolmeldajad, kes reageerisid
enim taimede mükoriissusele, kuulusid rühmadesse kahetiivalised (Diptera) ning
kiletiivalised (Hymenoptera). Eksperimendi põhjal järeldati, et mükoriissed seened
suurendavad tolmeldajate külastuste arvu, kuid seda põhjustavad mehhanismid on taimeliigiti
erinevad. Liigil Centaurea cyanus on tolmeldajaid mõjutavateks taimetunnusteks eelkõige
õite arv taime kohta, liigil Tagetes patula on selleks õisiku suurus ning liigil Tagetes erecta
mõjutab tolmeldaja külastamissagedust nektari produktsioon õisiku kohta.
Gange et al (2005) arutlesid eksperimendi tulemusi analüüsides, et arbuskulaarsel mükoriisal
ning taim-tolmeldaja interaktsioonidel võib olla ka kaudne ning vähem mõistetav efekt
taimekoosluse struktuuri kujunemisele. On teada, et teatud koosluses esinevaid mükoriisseid
taimi võivad tolmeldajad rohkem külastada ning neil võib olla paranenud seemnete tootmine,
võrreldes mittemükoriissete liigikaaslastega. Juhul, kui need mükoriissed taimed kasvavad
suuremaks, neid ründab vähem herbivoore ning nende järeltulijad on jõulisemad, võivad nad
panustada ebaproportsionaalselt geneetilist materjali järgmisesse generatsiooni. Mükoriissus
saab muuta koosluse struktuuri läbi mitmesuguste mõjude taimede kasvule ning konkurentsile
(Johnson et al 1997, Zobel et al 1997, Hartnett et al 2002, Hart et al 2003, Hausmann et al
2009, Moora et al 2010). Nende tulemuste põhjal on võimalik spekuleerida, et lisaks
eelpoolnimetatule on mükoriisal taime populatsiooni geneetilisele struktuurile ka vähem
hoomatavaid mõjusid, mida vahendavad kõrgemate troofiliste tasemete organismid.
1.9.2 Arbuskulaarse mükoriisa mõju taim-herbivoor ja taim-patogeen interaktsioonidele
AM seente ning herbivooride, patogeenide või parasiitsete taimede vastastikused suhted
võivad samuti mõjutada taim-taim interaktsioone (Hartnett et al 2002; Moora et al 2010).
32
Olulist rolli nende suhete toimimisel mängib toitainete kättesaadavus. AM parandab
toitainetega varustatust ning seensümbiontide esinemine juures võib vähendada
mullapatogeenide poolt põhjustatud kahju suurust (Johnson et al 1997). Patogeenide
kolonisatsiooni allasurumiseks võib olla mitmeid mehhanisme: mükoriisa võib suurendada
taime resistentsust patogeenidele, haarata enda alla patogeeni arenguks vajaliku ruumi või
muuta juure füsoloogiat nii, et see muutuks patogeeni jaoks ebasobivaks toiduressursiks
(Jaizme-Vega et al 1997). Samuti võivad AM seened abistada taime kaotatud biomassi
asendamisel pärast herbivoori tekitatud kadusid. AM võib parandada taimede vastupidavust
karjatamisele, kuna pärast biomassi kadu on selle tagasikasvamise võime sageli limiteeritud
fosfori ning lämmastiku vähese kättesaadavuse tõttu. Mükoriissus muudab ka taime biomassi
jaotumist nii, et taim suudaks püsida paremini karjatamise tingimustes (Hartnett et al 2002).
Kõrge toitainete kättesaadavusega mullas ei pruugi mükoriisast biomassi kompenseerimisel
kasu olla, kuna seende paigutatud süsinik võib ületada seensümbiondi olemasolust saadavaid
tulusid ja seeläbi vähendada taime tagasikasvamist. Viimast hüpoteesi toetab ka Walling et al
(2006) poolt teostatud eksperiment, kus AM seente kolonisatsioon ei suurendanud biomassi
asendamist pärast taimmaterjali kadu ning hoopis vähendas taime konkurentsivõimet antud
tingimustes.
Kuna teatud AM seened suurendavad taime kasvu ning lehtede toitainete sisaldust, on mõned
mükoriissed taimed herbivooride poolt eelistatumad kui mittemükoriissed taimed. Kui
herbivoorid või patogeenid eelistavad atraktiivsemaid mükoriisseid taimi mittemükoriissetele
naabritele, võivad viimased hakata koosluses domineerima (Moora et al 2010).
Mükoriissusele reageerivad ka putukatest herbivooride parasitoidid, kes võivad eelistada
mükoriisseid taimi mittemükoriissetele. Arvatakse, et AM seened mõjutavad teatud keemiliste
ühendite eritamist taimest. Sellele reageerivad putukate looduslikud vaenlased ning seetõttu
väheneb herbivooride tihedus (Hartley et al 2009).
1.10 Arbuskulaarse mükoriisa mõju suktsessioonile
AM seente esinemine mullas mängib olulist rolli taimekoosluse suktsessiooni kulgemisel
(Hart et al 2003) Suktsessiooni vaadeldakse kui koosluse vahetumist, kus konkurentsivõimelt
nõrgemad pioneerliigid asendatakse tugevamate hilissuktsessiooniliste liikidega (Moora et al
2010). Lisaks konkurentsile on taimekoosluste suktsessiooni toimimise mehhanismina olulisel
kohal fasilitatsioon (Brooker et al 2008). AM seente olemasolu mõjutab taimede
33
kooseksisteerimist, kuna varustab mükoriisast sõltuvaid taimi muidu limiteerivas koguses
olevate toitainetega ning võimaldab seeläbi neil välja tõrjuda vähem mükoriisseid taimi.
Seega vahetuvad suktsessiooni käigus koosluses mittemükoriissed taimeliigid mükoriissete
taimeliikidega (Hartnett et al 2002).
Vaba substraadi taimedega kolonisatsiooni kiirus ning edukus ei olene ainult taime
efektiivsest levimisest, vaid ka AM seente olemasolust ökosüsteemis (Titus et al 1998).
Suktsessiooni varajastel etappidel on AM seente hulk hiljutise mulla häiringu tõttu väike ja
nad on paigutunud füüsiliselt eraldatud laikudena (Hart et al 2003). Varajased taimekolonistid
pole sageli mükoriisast sõltuvad, küll aga võivad nad olla fakultatiivselt mükoriissed, st
võimelised võimalusel moodustama mükoriisa. Fakultatiivselt mükoriissed taimed
soodustavad AM seente immigratsiooni ja kogunemist ning mõjutavad seeläbi tugevalt
mükoriissete hilissuktsessiooniliste koosluste moodustumist. Varajased mükoriissed
kolonistid võivad muuta ka abiootilist keskkonda sobivamaks järgnevate liikide saabumiseks
(Titus et al 1998). Mükoriisaseened ning nende juureväline mütseel parandavad mulla
struktuuri, sidudes mullaosakesi hüüfidega ning suurendades seeläbi mulla vastupanu
erosioonile. Samuti eritavad arbuskulaar-mükoriissed seened märkimisväärsetes kogustes
aeglaselt lagunevat glükoproteiini glomaliini. Seeläbi aeglustub muldade läbikuivamine ning
paraneb õhustatus (Moora et al 2010).
1.11 Arbuskulaarse mükoriisa seente koosluste ruumiline jaotus
Erinevad uurimused on näidanud, et AM seente kooslused varieeruvad nii ajas kui ruumis
(Davison et al 2011, Uibopuu et al 2012). Nii AM seente esinemine kui puudumine,
muutused seente mitmekesisuses ning koosseisus võivad põhjustada muutusi ka soontaimede
koosluste struktuuris (Uibopuu et al 2012). Arvatakse, et kindlad seenekooslused võivad
määrata taimeliikide esinemise ning leviku teatud ökosüsteemides. Davison et al (2011)
näitasid Koeru salumetsas, et vanades ja noortes metsades esinevad erinevad seenekooslused.
Koeru salukuusikus viisid eksperimendi läbi ka Uibopuu et al (2012), kes uurisid erinevas
suktsessioonistaadiumis olevate AM seenekoosluste mõju alustaimestiku taimeliikidele. Nad
hindasid kaheksa taime kasvuvastust AM seentele, mis olid pärit suktsessiooniliselt noorest ja
vanast metsaökosüsteemist. Selgus, et vanade metsade alustaimestiku kasvuvastus
arbuskulaarsele mükoriisale oli suurem kui noortes metsades, kuigi kasvuvastuse suund ja
ulatus erinesid liigiti. Seega mõjutavad AM seenekooslusi ka erinevad maakasutusviisid.
34
Eksperimendis näidati, et intensiivne metsamajandamine on kujundanud seenekooslusi
noortes metsades ning mõju, mida avaldavad seenekooslused alustaimestiku taimeliikidele, on
erinev, võrreldes madala majandamise intensiivsusega vana metsaga. Tulemused osutavad, et
AM seened on olulised taimekoosluste struktuuri ning levikut mõjutavad komponendid,
kusjuures metsa majandamine võib mõjutada alustaimestikku läbi muutuste seenekoosluses
(Uibopuu et al 2012).
35
Kokkuvõte
Taimede esinemise koosluses määravad arvukad biootilised interaktsioonid, mis võivad olla
nii positiivse, negatiivse kui neutraalse mõjuga. Käesoleva töö esimene pool tutvustas
erinevaid interaktsioonitüüpe taimekooslustes- kirjeldasin konkurentsi, allelopaatiat,
parasitismi, fasilitatsiooni ning mutualismi. Töös oli hinnatud ka nende olulisus
taimekoosluse struktuuri kujundamisel. Lisaks otsestele interaktsioonidele taimede vahel
mõjutavad taimeliikide edukust ka koosluses esinevad kaudsed interaktsioonid. Praeguse
taimekoosluste toimimist kirjeldava teooria kohaselt on taimede kooseksisteerimise
võimaldamiseks vajalikud stabiliseerivad mehhanismid. Referatiivse ülevaate teine osa
keskenduski arbuskulaarse mükoriisa olemusele ning mehhanismidele, millega AM
potentsiaalselt võib vahendada taim-taim interaktsioone. AM seened võivad mõjuda
taimekooslustele otseselt, muutes taimetunnuseid; või kaudselt, mõjutades taimede ning
teistel troofilistel tasemetel olevate organismide vahelisi suhteid. AM seente mõju
taimekoosluste suktsessioonile ning levikule oli samuti kirjeldatud. Töös oli toodud välja ka
mõned AM seente populatsioonide uurimisel esinevad piirangud. Suutmatuse tõttu eristada
morfoloogiliste tunnuste põhjal seene indiviide on meie teadmised seente bioloogiast endiselt
piiratud. Sel põhjusel on ka ühise seeneniitide võrgustiku ökoloogiline roll ning evolutsioon
halvasti mõistetud. On ilmne, et mükoriissete uuringute edukus sõltub molekulaarsete
meetodite kasutuselevõtust. Samuti on oluline, et AM seentekoosluste mõju arvestataks
taimekoosluste taastamisel. Tunnustades seda, kui olulised on taimekoosluse toimimise
seisukohalt taimedevahelised interaktsioonid ning AM seente interaktsioone vahendav mõju,
võimaldab meil paremini mõista ka looduslike koosluste vastupidavust ning tundlikkust
inimtegevusega kaasnevatele muutustele.
36
Summary
Biotic interactions in plant communities
Multiple biotic interactions determine plant performance in the field. These interactions may
be positive, negative or neutral. The first half of this work concentrated on different types of
interactions in plant communities- competition, allelopathy, parasitism, facilitation and
mutualism were described and discussed. Their importance in structuring plant communities
was also evaluated. It is clear that the success of species in a community is affected not only
by direct interactions between plants, but also by indirect interactions among groups of
species. Current plant community theory postulates that stabilizing mechanisms are essential
for plant coexistence. The other part of this literature review concentrated on the
characteristics of arbuscular mycorrhizae and the mechanisms through which AM could
potentially influence plant-plant interactions. It was shown that AM fungi may influence plant
communities directly by changing plant traits, or indirectly by influencing the relationships
between plants and organisms of other trophic levels. The effects of AM fungi on the
succession and on the distribution of plant communities were also presented. The paper
described some limitations when studying AM fungi populations. Because of our inability to
distinguish among fungal individuals using morphological characteristics, our knowledge of
fungal biology is still limited. For this reason, our understanding of the ecological role and
evolution of common mycelial network is also constrained. Apparently, future progress will
depend on the use of molecular techniques. It is also important that AM fungi should be
considered in restoration of plant communities. Recognizing the importance of interactions
and arbuscular mycorrhizal mediation in communities helps us to better understand resistance
and susceptibility of natural communities to human-induced change.
37
Tänuavaldused
Olen väga tänulik Mari Moorale ning Martin Zobelile, oma juhendajatele, kes olid suureks
abiks minu bakalaureusetöö valmimisel.
38
Kasutatud kirjandus
Bever, J. D., Dickie, I. A., Facelli, E., Facelli, J. M., Klironomos, J., Moora, M., Rillig, M., C., Stock, W. D., Tibbett, M., Zobel, M. 2010. Rooting theories of plant community ecology in microbial interactions. - Trends in Ecology and Evolution (2010) 25 : 468-478.
Bever, J. D., Schultz, P. A., Pringle, A., Morton, J. B. 2001. Arbuscular Mycorrhizal Fungi: More Diverse than Meets the Eye, and the Ecological Tale of Why. – BioScience (2001) 51 : 923-932.
Bonfante, P., Genre, A. 2008. Plants and arbuscular mycorrhizal fungi: an evolutionary-developmental perspective. - Trends in Plant Science (2008) 13 : 492-498. Brooker, R.W., Maestre, F.T., Callaway, R.M., Lortie, C.L., Cavieres, L.A., Kunstler, G., Liancourt, P., Tielborger, K., Travis, J.M.J., Anthelme, F., Armas, C., Coll, L., Corcket, E., Delzon, S., Forey, E., Kikvidze, Z., Olofsson, J., Pugnaire, F., Quiroz, C.L., Saccone, P., Schiffers, K., Seifan, M., Touzard, B., Michalet, R. 2008. Facilitation in plant communities: the past, the present, and the future. - Journal of Ecology (2008) 96 : 18-34.
Cardoso, C., Ruyter-Spira, C., Bouwmeester, H. J. 2011. Strigolactones and root infestation by plant-parasitic Striga, Orobanche and Phelipanche spp. - Plant Science (2011) 180 : 414-420. Davison, J., Öpik, M., Moora, M., Zobel, M. 2011. Arbuscular mycorrhizal communities in plant roots are not random assemblages. – FEMS Microbiology Ecology (2011) 73 : 103-115.
Dicke, M., Agrawal, A. A., Bruin, J. 2003. Plants talk, but are they deaf? – Trends in Plant Science (2003) 8 : 403-405. Firbank, L. G., Watkinson, A. R. 1987. On the analysis of competition at the level of the individual plant. - Oecologia (1987) 71 : 308-317.
Fontaine, C., Dajoz, I., Meriguet, J., Loreau, M. 2006. Functional Diversity of Plant–Pollinator Interaction Webs Enhances the Persistence of Plant Communities. - PLoS Biol (2006) 4 : 0129-0135.
Gange, A. C., Smith, A., K. 2005. Arbuscular mycorrhizal fungi influence visitation rates of pollinating insects. – Ecological Entomology (2005) 30 : 600-606.
39
Gerz, M. 2011. Mükoriisne sümbioos ja selle mõju taimekoosluste struktuurile. (online). [moritz.botany.ut.ee/...2011/Maret_Gerz_baka.pdf]. 09. Aprill 2012.
Ghulam, J., Shaukat, M., Chaudry, A. N., Hassan, I., Akram, M. 2008. Allelochemicals: sources, toxicity and microbial transformation in soil- a review. - Annals of Microbiology (2008) 58 : 351-357.
Golisz, A., Gawronska, H. 2006. Allelopathy and biotic stresses. In: Reigosa, M. J. (ed.), Allelopathy: A Physiological Process with Ecological Implications. Springer, The Netherlands, pp. 211-227.
Gurevitch, J., Scheiner, S. M., Fox, G. A. 2006. The Ecology of Plants, Sinauer Association, Sunderland, pp. 225-256.
Hart, M. M., Reader, R. J., Klironomos, N. 2003. Plant coexistence mediated by arbuscular mycorrhizal fungi. - Trends in Ecology and Evolution (2003) 18 : 418-423. Hartley, S., E., Gange, A., C. 2009. Impacts of Plant Symbiotic Fungi on Insect Herbivores: Mutualism in a Multitrophic Context. - Annual Review of Entomology (2009) 54 : 323–342. Hausmann, N. T., Hawkes, C. V. 2009. Plant neighborhood control of arbuscular mycorrhizal community composition. - New Phytologist (2009) 183 : 1188-1200. Hartnett, D. C., Wilson, G. W. T. 2002. The role of mycorrhizas in plant community structure and dynamics: lessons from grasslands. – Plant and soil (2002) 244 : 319-331. Inderjit, Wardle, D. A., Karban R., Callaway R. M. 2011. The ecosystem and evolutionary contexts of allelopathy. – Trends in Ecology and Evolution (2011) 26 : 655-662. Jaizme-Vega, M., C., Tenoury, P., Pinochet, J., Jaumot, M. 1997. Interactions between the root-knot nematode Meloidogyne incognita and Glomus mosseae in banana. – Plant and Soil (1997) 196 : 27-35.
Johnson, N. C., Graham, J. H., Smith, F. A. 1997. Functioning of Mycorrhizal Associations Along the Mutualism-Parasitism Continuum. – New Phytologist (1997) 135 : 575-586. Johnson, S. D., Steiner, K. E. 2000. Generalization versus specialization in plant pollination systems.– Trends in Ecology and Evolution (2000) 15 : 140-143.
Kato-Noguchi, H. 2011. Barnyard grass-induced rice allelopathy and momilactone B. - Journal of Plant Physiology (2011) 168 : 1016–1020. Koide, R., T., Dickie, I., A. 2002. Effects of mycorrhizal fungi on plant populations. – Plant and Soil (2002) 244 : 307-317.
40
Liancourt, P., Tielbörger, K. 2011. Ecotypic differentiation determines the outcome of positive interactions in a dryland annual plant species. - Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics (2011) : 259–264.
Moora, M., Zobel, M. 2010. Arbuscular mycorrhizae and plant-plant interactions. Impact of invisible world on visible patterns. In: Pugnaire, F. I. (ed.), Positive interactions and plant community dynamics. Boca Raton, FL, USA: CRC PRESS, pp. 79-98. Press, M. C., Phoenix, G. K. 2004. Impacts of parasitic plants on natural communities. - New Phytologist (2005) 166 : 737-751. Pugnaire, F. I., Armas, C., Maestre, F. T. 2011. Positive plant interactions in the Iberian Southeast: Mechanisms, environmental gradients, and ecosystem function. - Journal of Arid Environments (2011) 75 : 1310-1320. Sasakia, T., Yoshiharab, Y, Undarmaa, J., Ohkurod, T. 2010. Ecological stoichiometry explains larger-scale facilitation processes by shrubs on species coexistence among understory plants.- Ecological Engineering (2010) 36 : 1070–1075.
Selosse, M-A., Richard, F., He, X., Simard, S.W. 2006. Mycorrhizal networks: Des liaisons dangereuses? - Trends in ecology & evolution (2006) 21 : 621-628.
Soliveres, S., Eldridge, D. J., Maestre, F. T., Bowker, M. A., Tighe, M., Escudero, A. 2011. Microhabitat amelioration and reduced competition among understorey plants as drivers of facilitation across environmental gradients: Towards a unifying framework. - Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics (2011) 13 : 247-258. Smith, S. E., Smith, F. A. 2012. Fresh perspectives on the roles of arbuscular mycorrhizal fungi in plant nutrition and growth. – Mycologia (2012) 104 : 1-13.
Zobel, M., Moora, M., Haukioja, E. 1997. Plant coexistence in the interactive environment: arbuscular mycorrhiza should not be out of mind. – Oikos (1997) 78 : 202-208. Thorpe, A., Callaway, R.M. (2011) Biogeographic differences in the effects of Centaurea stoebe on the soil nitrogen cycle: novel weapons and soil microbes. - Biol. Invasions (2011) 13 : 1435–1445. Titus, J., H., del Moral, R. 1998. The role of mycorrhizal fungi and microsites in primary succession on Mount St. Helens. - American Journal of Botany (1998) 85 : 370-375. Uibopuu, A., Moora, M., Öpik, M., Zobel, M. 2012. Temperate forest understorey species performance is altered by local arbuscular mycorrhizal fungal communities from stands of different successional stages. – Plant Soil (2012) (online) [http://www.springerlink.com/content/22x5741122pg276k]. 21. mai 2012. Urcelay, C., Diaz, S. 2003. The mycorrhizal dependence of subordinates determines the
41
effect of arbuscular mycorrhizal fungi on plant diversity. – Ecology Letters (2003) 6: 388–391. Walling, S. Z., Zabinski, C. A. 2006. Defoliation effects on arbuscular mycorrhizae and plant growth of two native bunchgrasses and an invasive forb. - Applied Soil Ecology (2006) 32 : 111-117. Van Andel, J. 2005. Species interactions structuring plant communities. In: Van Der Maarel, E. (ed.), Vegetation Ecology. Oxford: Blackwell Publishers, pp. 239-260. van der Heijden, M. G. A. 2004. Arbuscular mycorrhizal fungi as support systems for seedling establishment in grassland. - Ecology Letters (2004) 7 : 293–303. Westwood, J. H., Yoder, I. Y., Timko, M. P., dePamphilis, C. W. 2010. The evolution of parasitism in plants. - Trends in Plant Science (2010) 15 : 227-235.
Violle, C., Garnier, E., Lecoeur, J., Roumet, C., Podeur, C., Blanchard, A., Navas, M-L. 2009. Competition, traits and resource depletion in plant communities. - Oecologia (2009) 160 : 747–755.