UNIVERSIDAD AUTÓNOMA AGRARIA ANTONIO NARRO SUBDIRECCION DE POSTGRADO ACTIVIDAD ANTIFÚNGICA DE EXTRACTOS VEGETALES CONTRA Botrytis cinerea EN FRESA Tesis Que presenta ELIZABETH MARTÍNEZ HERNÁNDEZ como requisito parcial para obtener el Grado de MAESTRO EN CIENCIAS EN PARASITOLOGÍA AGRICOLA Saltillo, Coahuila Diciembre 2017
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UNIVERSIDAD AUTÓNOMA AGRARIA ANTONIO NARRO
SUBDIRECCION DE POSTGRADO
ACTIVIDAD ANTIFÚNGICA DE EXTRACTOS VEGETALES CONTRA Botrytis
cinerea EN FRESA
Tesis
Que presenta ELIZABETH MARTÍNEZ HERNÁNDEZ
como requisito parcial para obtener el Grado de MAESTRO EN CIENCIAS EN PARASITOLOGÍA AGRICOLA
Saltillo, Coahuila Diciembre 2017
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AGRADECIMIENTOS
A la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro por ser de las últimas
instituciones con carácter público y popular que me permitió la posibilidad de
realizar un postgrado.
A la Dra. Yisa María Ochoa Fuentes por su apoyo y sus aportaciones en la
realización de esta investigación.
Al Dr. Francisco Castillo Reyes por formar parte de mi comité de asesoría, por
su apoyo y sobre todo por las aportaciones realizadas en esta investigación.
Al Dr. Roberto Arredondo Valdés por su apoyo, comprensión y paciencia
demostrada hacía mí durante la realización de esta investigación.
A mi director de tesis el Dr. Francisco Daniel Hernández Castillo por la
paciencia que me tuvo y la entrega que demostró en la realización de esta
investigación.
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DEDICATORIA
Con mucho amor a Fidel Martí por su paciencia y sobre todo por ser el gran
motivo de mi vida.
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ÍNDICE GENERAL
Tabla de contenido
ÍNDICE DE CUADROS ..................................................................................... viii
ÍNDICE DE FIGURAS ......................................................................................... ix
Con los extractos de tallo de L. graveolens la cepa H1 de B. cinerea fue inhibida
un 43% a partir de 125 ppm, aumentando a 73% a 1000 ppm (Figura 7). Los
demás extractos mostraron actividad antifúngica a partir de 250 ppm, los
extractos de hoja de L. tridentata, tallo de J. dioica y ruezno de C. illinoinensis
presentaron una inhibición del 41-53%. En cambio, el extracto de hoja de L.
graveolens mostró un aumento de inhibición de 57% a 79% en la dosis más
alta. A 500 ppm los extractos de raíz de J. dioica, hoja de A. lechuguilla y raíz
de A. lechuguilla presentaron inhibición del 76%, 96% y 100% respectivamente.
Además a dosis de 1000 ppm los extractos de hoja de A. lechuguilla y raíz de A.
lechuguilla se mantuvieron con una inhibición de 96% y 100% respectivamente
mostrando ser los mejores en la inhibición de la cepa H1.
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Figura 6. Porcentaje de inhibición de extractos etanólicos resuspendidos
de plantas sobre la cepa H1 de Botrytis cinerea.
El efecto de la actividad antifúngica de los extractos en la cepa M1 se presentó
de manera creciente desde la concentración más baja de 3.9 ppm (Figura 8). El
extracto de raíz de A. lechuguilla tuvo una inhibición del 95% a 500 y 1000 ppm.
Mientras los extractos de hoja de L. tridentata, raíz de J. dioica y ruezno de C.
illinoinensis presentaron inhibición del 83%, 88% y 87% respectivamente a la
concentración más alta. Los extractos de tallo de J. dioica y de L. graveolens
presentaron el 78% y 75% de inhibición a 1000 ppm. Los extractos de hoja de
A. lechuguilla y L. graveolens mostraron una inhibición por debajo del 64%.
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Dosis (ppm)
Larrea tridentata hoja
Agave lechuguilla hoja
Agave lechuguilla raíz
Jatropha dioica raíz
Jatropha dioica tallo
Carya illinoinensis ruezno
Lippia graveolens hoja
Lippia graveolens tallo
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Figura 7. Porcentaje de inhibición de extractos etanólicos resuspendidos
de plantas sobre la cepa M1 Botrytis cinerea.
En la cepa M3 el efecto de la actividad antifúngica de los extractos de hoja de
A. lechuguilla y tallo de L. graveolens se presentó menor al 50% a la
concentración más alta (Figura 9). Los extractos de hoja de L. tridentata, tallo
de J. dioica y raíz de J. dioica obtuvieron una inhibición sobre B. cinerea del
61%, 68% y 70% respectivamente. Sin embargo, los extractos de raíz de A.
lechuguilla, ruezno de C. illinoinensis y hoja de L. graveolens presentaron
porcentajes de inhibición del 83%, 84% y 87% respectivamente. A diferencia de
las cepas H1 y M1 en esta cepa el extracto de hoja L. graveolens obtuvo el
mejor resultado.
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Dosis (ppm)
Larrea tridentata hoja
Agave lechuguilla hoja
Agave lechuguilla raíz
Jatropha dioica raíz
Jatropha dioica tallo
Carya illinoinensis ruezno
Lippia graveolens hoja
Lippia graveolens tallo
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Figura 8. Porcentaje de inhibición de extractos etanólicos resuspendidos
de plantas sobre la cepa M3 B. cinerea.
Todos los extractos acuosos presentaron una actividad antifúngica menor en
comparación con los extractos etanólicos. Los resultados obtenidos en la
actividad antifúngica de los extractos etanólicos de raíz de A. lechuguilla y de
raíz de J. dioica sobre cepas de B. cinerea pueden atribuirse a la composición
fitoquímica de ambos extractos debido a que el etanol (disolvente polar) lleva a
cabo una extracción más alta de compuestos fitoquímicos que en general,
presentan un alto porcentaje de inhibición sobre el crecimiento de hongos
patógenos de plantas (De Rodríguez et al., 2011). El mejor efecto inhibitorio
sobre B. cinerea se obtuvo con el extracto de raíz de A. lechuguilla el que se
caracteriza por presentar saponinas triterpenoides y taninos derivados del
catecol. Las saponinas son glucósidos naturales que debido a la naturaleza de
la aglicona pueden ser terpénicas o esteroidales, actúan permeabilizando las
membranas celulares de los hongos, provocando lesiones que aparecen como
agujeros debido a que forman complejos con esteroles, proteínas y fosfolípidos
de las membranas citoplásmicas (Baumann et al., 2000; Stuardo y San Martín,
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Dosis (ppm)
Larrea tridentata hoja
Agave lechuguilla hoja
Agave lechuguilla raíz
Jatropha dioica raíz
Jatropha dioica tallo
Carya illinoinensis ruezno
Lippia graveolens hoja
Lippia graveolens tallo
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2008). Las saponinas triterpénicas han sido señaladas como el principal
componente antimicrobial en lechuguilla (Hernández et al., 2005; Alcázar et al.,
2014). Resultados obtenidos por Stuardo y San Martín, (2008) comprueban que
las saponinas triterpenoides en extractos acuosos de Quinoa (Chenopodium
quinoa Willd) tratadas con álcali, inhiben el crecimiento micelial y germinación
conidial de B. cinerea. En cambio, los taninos se unen a la proteína rica en
prolina e interfieren con la síntesis de proteínas y en la inhibición de la actividad
enzimática celular; por ejemplo se señala que son los taninos presentes en la
corteza de la madera de Acacia mearnsii lo que le confiere la resistencia contra
los hongos que la afectan (Yamaguchi y Okuda, 1998; Yadav y Agarwala,
2011). Resultados similares obtuvieron González et al., (2015) con extractos
etanólicos de Agave (A. scabra, Salm Dyck) al señalar que este extracto inhibe
el 90% del aislamiento de B. cinerea. No se tienen referencias del uso de
extractos de A. lechuguilla para el control de B. cinerea pero si para el control
de otros hongos. Referencias sobre otros estudios con extractos de A.
lechuguilla indican que los extractos etanólicos inhibieron hasta un 100% el
crecimiento micelial de Rhizoctonia solani y de Colletotricum gloesporoides a
una concentración de 200 y 500 ppm respectivamente (De Rodríguez et al.,
2011; Castillo et al., 2015). También se ha demostrado que los extractos
etanólicos obtenidos de la raíz de lechuguilla presentan mayor actividad
antifúngica que los extractos obtenidos de las hojas, sobre algunos hongos
levaduriformes, filamentosos y actinomicetos (Verástegui, 1995; Verástegui et
al., 2008), como ha sido en el caso de esta investigación contra B. cinerea.
Los compuestos fitoquímicos del extracto de raíz de J. dioica coinciden con los
de raíz de lechuguilla en la presencia de saponinas triterpenoides y taninos
derivados del catecol además de antraquinonas y purinas. Las antraquinonas
pertenecen al grupo de las quinonas que se encuentran ampliamente
distribuidas en la naturaleza principalmente en vegetales, sus coloraciones
varían del amarillo al rojo (Reyes et al., 2015). Las quinonas forman complejos
con los aminoácidos hidrofilicos de las proteínas, la mayoría de las veces
inactivando la proteína y anulando su función (Domingo y López, 2003). Los
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estudios realizados por Kim et al., (2004) indican que las antraquinonas
obtenidas de extractos de semillas de Cassia tora mostraron acción fungicida
contra B. cinerea, Erysiphe graminis, Phytophthora infestans, Puccinia
recondita, Pyricularia grisea y Rhizoctonia solani. Por otra parte, las purinas
pertenecen al grupo de los alcaloides, los que a dosis altas son muy toxicas
para el ser humano (García y Carril et al., 2011). El mecanismo de acción de los
alcaloides parece ser mediante la intercalación entre la pared celular y el DNA
del microorganismo (Domingo y López, 2003).
Los resultados obtenidos con el extracto de J. dioica en esta investigación
difieren a los reportados por Trejo et al., (2015) que obtuvieron el 93.2% de
inhibición en el crecimiento micelial de B. cinerea con una concentración de
2000 ppm del extracto etanólico Jatropha sp., mientras que en esta
investigación se alcanzó una inhibición del 70-88% en las tres cepas
ensayadas, a 1000 ppm.
Finalmente el extracto de hoja de L. graveolens presento compuestos
polifenolicos como flavonoides, taninos, quinonas, cumarinas, saponinas
esteroidales y azucares reductores. Los flavonoides son compuestos fenólicos
que por la presencia en su estructura de hidroxilos fenólicos penetran la
membrana celular, se combinan y precipitan las proteínas protoplasmáticas
desnaturalizándolas y actuando como venenos protoplasmáticos (Puupponen et
al., 2001). Las cumarinas actúan como agentes antimicrobianos y como
inhibidores de germinación. En el caso de psoraleno, esté muestra toxicidad
frente a insectos tras activarse por luz UV provocando la muerte celular por
bloqueo de la transcripción y de la reparación de DNA (García y Carril et al.,
2011). Sin embargo este extracto sólo mostro actividad antifúngica frente a la
cepa M3, resultado que no coincide con los obtenidos por Trejo et al., (2015) en
donde extractos etanólicos de L. graveolens inhibieron el 50% del crecimiento
de B. cinerea a una concentración de 2000 ppm; inhibición muy por debajo de
los extractos de Hoja Sen (Florencia cernuda DC) y Sangre de Drago
(Jathopha sp.) que ellos estudiaron. En cambio, los extractos etanólicos de L.
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graveolens a 500 ppm presentaron un efecto inhibitorio del crecimiento micelial
del 100% contra Rhizopus stolonifer y C. gloeosporioides (De Rodríguez et al.,
2011). El aceite esencial L. origanoides en las concentraciones más altas (500
ppm) presentaron los mayores porcentajes promedio de inhibición (66.2%)
sobre B. cinerea (Andrade et al., 2014).
La diferente actividad antifúngica de los extractos sobre las tres cepas de B.
cinerea se puede atribuir a los distintos niveles de resistencia a múltiples drogas
(MDR) como mecanismo de resistencia de B. cinerea inducidos por fungicidas y
toxinas naturales (Kretschmer et al. (2009) y Leroch et al., (2011). Por lo tanto,
las cepas resistentes han adquirido propiedades que le permiten aumentar su
capacidad de crecimiento en entornos naturales con presencia y en ausencia de
fungicidas (Kretschmer et al., 2009).
Concentraciones inhibitorias al 50% (CI50)
Las CI50 de las cepas de B. cinerea para cada extracto fueron variables entre
extractos y entre las cepas (Cuadro 8).
Cuadro 8. Valores CI50 de los extractos etanólicos resuspendidos sobre
cepas de Botrytis cinerea.
Cepa H1 Cepa M1 Cepa M3
Extractos CI50 CI50 CI50
Larrea tridentata hoja 544 c 126 f 627 c Agave lechuguilla hoja 209 h 198 b 1578 a Agave lechuguilla raíz 211 d 139 d 172 h Jatropha dioica raíz 325 e 119 g 427 e Jatropha dioica tallo 650 b 151 c 594 d Carya illinoinensis
ruezno 694 a 131 e 388 f
Lippia graveolens hoja 348 d 216 a 268 e Lippia graveolens tallo 260 f 86 h 968 b
Valores CI50 representan la media de tres replicas. Medias con la misma letra no son
significativamente diferentes (Tukey, P<0.05).
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En la cepa H1 el análisis de varianza detecto diferencias altamente
significativas (p<0.001) entre las CI50 de los extractos etanólicos resuspendidos.
La CI50 más baja corresponde al extracto de hoja de A. lechuguilla con 209 ppm
y la más alta con ruezno de C. illinoinensis a 694 ppm. En la cepa M3 la CI50
más baja también se presentó con A. lechuguilla pero de raíz a 172 ppm,
mientras la más alta fue con hoja de Agave lechuguilla a 1578 ppm. De igual
manera las medias presentaron diferencias altamente significativas (p<0.001)
entre tratamientos. En la cepa M1 también existen diferencias altamente
significativas entre las CI50 (p<0.001), la CI50 más baja se obtuvo con tallo de L.
graveolens a 86 ppm y la más alta con hoja de L. graveolens a 216 ppm como
se muestra en el Cuadro 8.
Debido a que no se tiene referencias del uso de extractos de A. lechuguilla
sobre B. cinerea se hará referencia de resultados con otros hongos. La CI50
encontrada por Castillo et al., (2015) para la inhibición del crecimiento micelial
en R. solani con extractos de A. lechuguilla fue de 32.5 ppm. Concentración
muy baja en comparación con la encontrada para B. cinerea.
Actividad Antifúngica de los Extractos de Plantas sobre B. cinerea en
Postcosecha
Incidencia de la enfermedad causada por B. cinerea
Los síntomas y signos de B. cinerea sobre los frutos de fresa aparecieron
después de las 24 h de la inoculación; los datos sobre la incidencia se tomaron
a las 48 h, no detectando diferencia significativa entre tratamientos (p> 0.05)
(Cuadro 9). Los frutos tratados con el extracto de raíz de A. lechuguilla a una
concentración de 211 ppm fueron los que presentaron menor incidencia con
64.71% seguido del control negativo que mostro el 69.93%. Mientras el extracto
de hoja de L. graveolens, la mezcla de extractos y el control inoculado con B.
cinerea mostraron el 90% de incidencia. Por lo anterior no se observó que los
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extractos bajo estudio mostraran efecto en disminuir la incidencia de la
enfermedad en los frutos de fresa en postcosecha.
Cuadro 9. Valores de incidencia a las 48 horas de la enfermedad causada
por Botrytis cinerea (cepa M1) en frutos de fresa tratados con extractos
etanólicos.
Tratamiento Descripción Media Grupo
T7 Lippia graveolens hoja + B. cinerea
90 A
T2 Control inoculado con B. cinerea
90 A
T8 Mezcla de extractos + B. cinerea
90 A
T3 Larrea tridentata hoja + B. cinerea
83.98 A
T6 Carya illinoinensis ruezno + B. cinerea
83.98 A
T5 Jatropha dioica raíz + B. cinerea
77.95 A
T1 Control negativo 69.93 A T4 Agave lechuguilla raíz + B.
cinerea 64.71 A
Valores representan la media de cuatro replicas. Medias con la misma letra no son
significativamente diferentes (Tukey, P<0.05)
Tampoco se observaron diferencias significativas entre tratamientos cuando se
consideró la incidencia promedio de las cepas (p> 0.05) (Cuadro 10). Los frutos
tratados con raíz de A. lechuguilla presentaron la menor incidencia de la
enfermedad (59.88%) seguido del tratamiento de mezcla de extractos en
comparación con el testigo negativo (sin inoculación) en el que la enfermedad
se incrementó después de las 48 h a un 70.06%.
Los resultados de Andrade et al., (2014) muestran que los extractos etanólicos
y aceites esenciales de L. origanoides a 500 ppm mostraron un porcentaje de
control de la incidencia del 88% y 94.3% respectivamente por lo tanto
presentaron una menor incidencia de la enfermedad en los frutos de fresa.
Estos resultados pueden ser debido a que los metabolitos secundarios
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(complementarios) volátiles con actividad promisoria biocontroladora se
encuentran de forma concentrada en los aceites esenciales y se obtienen por el
mecanismo de volatilización-condensación, mientras que la extracción con
etanol significa necesariamente el arrastre de otros compuestos de la planta en
elevadas concentraciones lo que puede afectar el potencial biocontrolador
(Hammami et al., 2011).
Cuadro 10. Valores de incidencia promedio de la enfermedad moho gris
causada por Botrytis cinerea (cepa M1) en frutos de fresa tratados con
extractos etanólicos.
Tratamiento Descripción Media Grupo
T1 Control negativo 70.06 A T2 Control inoculado con B.
cinerea 69.49 A
T7 Lippia graveolens hoja + B. cinerea
63.79 A
T3 Larrea tridentata hoja + B. cinerea
63.56 A
T6 Carya illinoinensis ruezno + B. cinerea
63.47 A
T5 Jatropha dioica raíz + B. cinerea
62.42 A
T8 Mix+ B. cinerea 61.42 A T4 Agave lechuguilla raíz + B.
cinerea 59.88 A
Valores representan la media de cuatro replicas. Medias con la misma letra no son
significativamente diferentes (Tukey, P<0.05)
Severidad de la enfermedad causada por B. cinerea
En el Cuadro 11 se muestran los resultados del análisis de varianza para la
severidad de la enfermedad a las 48 h; se observa que la severidad es menor
(p<0.05) en los tratamientos con raíz de A. lechuguilla (T4) y con la mezcla de
extractos (T8), con los menores índices de severidad (0.71-1.13).
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Cuadro 11. Valores de severidad a las 48 horas de la enfermedad causada
por Botrytis cinerea (cepa M1) en frutos de fresa tratados con extractos
etanólicos.
Tratamiento Descripción Media Grupo
T2 Control inoculado con B. cinerea 1.96 A T7 Lippia graveolens hoja+ B.
cinerea 1.33 AB
T5 Jatropha dioica raíz + B. cinerea 1.29 AB T3 Larrea tridentata hoja + B.
cinerea 1.25 AB
T6 Carya illinoinensis ruezno + B. cinerea
1.17 AB
T8 Mezcla de extractos + B. cinerea
1.13 B
T1 Control negativo 0.96 B T4 Agave lechuguilla raíz + B.
cinerea 0.71 B
Valores representan la media de cuatro replicas. Medias con la misma letra no son
significativamente diferentes (Tukey, P<0.05)
Los resultados del análisis estadístico para la severidad promedio de la
enfermedad en la cepa M1 indican nuevamente diferencia significativa entre
tratamientos (p<0.05) (Cuadro 12). Los extractos que redujeron el nivel de daño
de la enfermedad en el fruto fueron raíz de A. lechuguilla (T4) con 1.46 y ruezno
de C. illinoinensis (T6) con un 1.68 comparado con el control inoculado con B.
cinerea que alcanzó un índice de severidad de 2.89.
Cuadro 12. Índices de severidad promedio de la enfermedad moho gris
causada por Botrytis cinerea en frutos de fresa tratados con extractos
etanólicos.
Tratamiento Descripción Media Grupo
T2 Control inoculado con B. cinerea 2.89 A T1 Control negativo 2.06 AB T7 Lippia graveolens hoja+ B.
cinerea 1.91 AB
T3 Larrea tridentata hoja + B. 1.91 AB
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cinerea T5 Jatropha dioica raíz + B. cinerea 1.87 AB T8 Mezcla de extractos+ B. cinerea 1.83 AB T6 Carya illinoinensis ruezno + B.
cinerea 1.68 B
T4 Agave lechuguilla raíz + B. cinerea
1.46 B
Valores representan la media de cuatro replicas. Medias con la misma letra no son
significativamente diferentes (Tukey, P<0.05)
Los tratamientos Mezcla de extractos (T8), raíz de J. dioica (T5), hoja de L.
tridentata (T3), hoja de L. graveolens (T7) y control negativo (T1) obtuvieron
índices de severidad que oscilan de 1.83 a 2.06.
No existen reportes del uso de extractos a base de A. lechuguilla en la
enfermedad causada por B. cinerea para reducir la severidad en frutos de fresa;
sólo se señala el uso del extracto etanólico de canela (Cinnamomum
zeylanicum) como una alternativa al especificar una severidad del 11.8%, en
frutos a una dosis de 15 000 ppm con una frecuencia de aplicación de 6 días
(Pazmiño et al., 2017).
El extracto de raíz de A. lechuguilla se propone como posible aditivo alternativo
para ser usado en recubrimientos comestibles para proteger los frutos de fresa
del daño del moho gris. Rodríguez et al., 2005 señalan que los aditivos en las
formulaciones de los recubrimientos comestibles en frutos postcosecha pueden
proporcionar al producto vegetal funciones más específicas como una actividad
antimicrobiana, para evitar o reducir el crecimiento de microorganismos en su
superficie. Para ello se quiere de aplicaciones pequeñas en los recubrimientos
para que la calidad no se vea afectada como sucedió en esta investigación
(Ramos et al., 2010).
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CONCLUSIONES
Los extractos acuosos evaluados mostraron una baja inhibición sobre
cepas de B. cinerea a la concentración más alta empleada de 1000 ppm.
Los extractos etanólicos de hoja de Agave lechuguilla, raíz de A.
lechuguilla y hoja de Lippia graveolens inhiben el crecimiento micelial
hasta del 100% en las cepas de B. cinerea.
Los CI50 más bajas corresponden a los extractos etanólicos de tallo de
Lippia graveolens (86 ppm), raíz de Jatropha dioica (119 ppm) y hoja de
Larrea tridentata (126 ppm).
Ninguno de los extractos etanólicos estudiados en condiciones de
postcosecha disminuyó la incidencia de la enfermedad en frutos de fresa.
Los extractos de raíz de Agave lechuguilla, mezcla de extractos y ruezno
de Carya illinoinensis disminuyeron la severidad de la enfermedad a
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