Sexual Dimorphism in the Proximal Epiphysis of the Femur in Hominids

Diversidad Humanay

Antropología Aplicada

Esperanza Gutiérrez-RedomeroÁngeles Sánchez Andrés

Virginia Galera Olmo(editoras)

Instituto Universitario de Investigaciónen Ciencias Policiales

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ISBN: 978-84-614-2257-9

Depósito Legal: M-32083-2010

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Dimorfi smo sexual y evolución del fémur en homínidos

Sexual dimorphism in the proximal epiphysisof the femur in hominids

Clavero A1, Trancho G2, Turbón D1

1. Depto. de Biología Animal. Facultad de Biología. Universidad de Barcelona2. Depto. de Antropología Física y Zoología. Universidad Complutense de Madrid

[email protected]

ResumenEl dimorfi smo sexual esquelético es de interés en Antropología Física y en Identifi cación Forense. Se

presenta aquí un análisis cuantitativo de la epífi sis proximal del fémur a partir de una base de datos obte-nida de Tomografías Computarizadas de alta resolución. Hoy día es posible obtener muestras, de efectivo numeroso, de individuos de edad, sexo y procedencia conocidos. Se abre así un campo de enormes posibilidades en las disciplinas mencionadas como la posible sustitución, en un próximo futuro, de las colecciones osteológicas como referentes de variación morfológica humana, en general, y del dimorfi smo sexual en particular.

Las mediciones obtenidas mediante Tomografía Computarizada son homologables a las tomadas directamente sobre el hueso de colecciones osteológicas. Por otra parte, el estudio de la epífi sis proxi-mal del fémur resulta de gran valor para el diagnóstico sexual cuando la pelvis falta o está deteriorada, lo cual es de gran utilidad en estudios forenses y paleoantropológicos. Nuestra investigación analiza la diversidad fi logenética de la epífi sis proximal del fémur en homínidos tomando como punto de referencia el dimorfi smo sexual humano. Los resultados revelan interesantes relaciones entre las muestras antigua y moderna, tanto desde el punto de vista fi logenético como el biomecánico.

Palabras clave: homínidos, bipedismo, fémur, dimorfi smo sexual, TC, Identifi cación Forense, Paleoan-tropología.

AbstractThe sexual dimorphism of the skeleton is of interest in physical anthropology and in forensic identi-

fi cation. We present here a quantitative analysis of the proximal epiphysis of the femur from a database obtained from high-resolution computerised tomographs. Nowadays it is possible to obtain numerous samples of individuals of known age, sex, and origin. This opens up a fi eld of huge possibilities in the dis-

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Diversidad Humana y Antropología Aplicada

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ciplines mentioned, such as the possible replace-ment in the near future of osteological collections as points of reference of human morphological variation in general and sexual dimorphism in par-ticular.

Measurements obtained by Computerized To-mography are equivalent to those taken directly on the bone, for example of osteological collections. On the other hand, in the study of the proximal epi-physis of the femur it is of great value for sexual diagnosis when the pelvis is missing or damaged, which is very useful in forensic and palaeoanthro-pological studies. Our investigation analyzes the phylogenetic diversity of the proximal femur in hominoidea, both extinct and extant, in the context of a wide sample of human femurs visualized by means of TC images. Te results show some inter-esting relationships between the ancient and the modern samples.

Keywords: Hominid evolution, bipedalism, fe-mur, TC, sexual dimorphism, Forensic Identifi cation, Paleoanthropology.

IntroducciónLos cambios evolutivos hacia la locomoción bí-

peda han afectado a la mayor parte del esqueleto. Uno de los complejos anatómicos que mejor re-fl ejan tales cambios es el fémoro-pélvico. Desde un enfoque paleoantropológico, nuestro estudio pretende establecer el dimorfi smo sexual de la epífi sis proximal del fémur en humanos actuales y su relación con fémures de homínidos fósiles.

Actualmente no existe ninguna base de datos completa en humanos actuales, que permita co-nocer aspectos como el dimorfi smo sexual, o la variabilidad poblacional de caracteres osteológi-cos como referentes del registro fósil humano. Los restos de primates fósiles, salvo raras excepciones (Arsuaga et al., 1997), aparecen aislados y se desconoce la variabilidad del grupo al cual per-tenecían. Su comparación con la especie humana actual resulta útil para orientar el diagnóstico de sexo, edad, y evaluar si determinados puede co-rresponder a variación intragrupal o a la específi ca. Se ignora, por ejemplo, si los respectivos pilares externos del ala ilíaca de los coxales de cronología

y lugares de procedencia tan dispares como el lago Turkana (Kenia) —de 1.5 crones—, y de la Caune de l’Aragó (Francia) —de 0.45 crones—, se deben a parentesco específi co o a una actividad postural, como aducen algunos paleoantropólogos.

Por otra parte, son escasos los estudios pa-leoantropológicos que tienen en consideración el dimorfi smo sexual (véase Richmond y Jungers 2008). Buena parte de la difi cultad proviene de que las colecciones osteológicas son parciales, li-mitadas, sesgadas, y la mayoría de ellas están aún sin contextualizar (Eliopoulos et al., 2007, (Kromar and Grivas, 2008). Y sólo algunas de las coleccio-nes osteológicas son de sexo documentado antes de la muerte del sujeto.

El análisis de imágenes obtenidas mediante tomografía con escáner multicorte de alta preci-sión de última generación, con 64 cortes simul-táneos, permite estudiar en 3D el esqueleto en todos sus detalles. Nuestro equipo ha reunido una gran base de datos por sexos, edades y actividad profesional, siendo factible trabajar con una mues-tra altamente representativa y determinar paráme-tros que hasta ahora no se han podido establecer de manera fi able.

Material y métodos

MaterialEl presente trabajo es la ampliación de un

estudio previo (Clavero, 2009), que analizó un conjunto de variables de la epífi sis proximal del fémur, para establecer el dimorfi smo sexual de la muestra y relacionarlo con las epífi sis femorales de otros Hominoidea actuales y fósiles. Desde un enfoque paleoantropológico, nuestro estudio pre-tende establecer el dimorfi smo sexual en la epífi -sis proximal del fémur en humanos actuales y su utilidad para la clasifi cación de fémures de homí-nidos fósiles. Disponemos de una serie de sexo y edad conocidos procedente de Castilla-La Mancha (CASMAN), en la que se han tomado mediciones de sujetos vivos a partir de TC de alta resolución.

Los datos se han generado desde el proyec-to CGL2006-02179 “Patrones de diversifi cación morfológica en homínidos: adaptación, hetero-


Antropología Esquelética y Evolución Humana


cronía y ambiente”, dirigido por D. Turbón. Se ha reunido una base de datos de imágenes DICOM, procedentes de TCs (Tomografías Computarizadas) mediante el acuerdo fi rmado por el Dr. D. Turbón y la Seguridad Social de la Comunidad Autónoma Castilla-La Mancha y conforme a la vigente Ley Or-gánica de Protección de Datos (véanse García et al., 2010 y Lucendo et al., 2010).

En el presente estudio se ha analizado el di-morfi smo sexual de la serie CASMAN, compuesta por epífi sis proximales de 188 humanos actuales (92 varones y 92 mujeres). En el presente estudio también se incorporaron 12 hominoidea actuales no humanos, 4 gorilas, 4 chimpancés y 3 oran-gutanes, cuyas medidas fueron estudiadas en el Museo de Zoología de la Ciudad de Barcelona. Además, y como representantes de fósiles extintos se han añadido los datos de Hispanopithecus laie-tanus, Orrorin tuguenensis, AL-288-1 ‘Lucy’ —un Australopithecus afarensis—, y KNM-WT1500 co-nocido como ‘Turkana boy’ representando a Homo erectus.

MétodoLas variables estudiadas han sido siete:1. Diámetro vertical de la cabeza del fémur

(dvertcab): en norma posterior, distancia máxima entre los extremos superior e inferior de la cabeza femoral.

2. Diámetro horizontal de la cabeza del fé-mur (dhoricab): en norma lateral, distancia hori-zontal máxima entre los extremos opuestos de la cabeza del fémur.

3. Diámetro vertical de cuello del fémur (dvertcue): en norma posterior, distancia mínima entre los extremos opuestos del cuello del fémur.

4. Diámetro transverso del cuello del fémur (dtrancue): a la misma altura del cuello femoral en que se mide el diámetro vertical, desde la nor-ma superior.

5. Ángulo del cuello femoral (ángulo): ángulo cuello-diafi sario, formado por el eje sagital de la cabeza y cuello del fémur en norma lateral y el eje que va del punto más alto del trocánter mayor al punto medio del fémur por debajo del trocánter menor.

6. Altura trocánter menor a cabeza femoral (atrocmen): distancia entre el punto superior del trocánter menor y el punto más alto de la cabeza del fémur.

7. Distancia máxima entre cabeza femoral y trocánter mayor (dmcabtroc): en norma anterior, distancia máxima entre el punto inmediatamente superior a la fovea de la cabeza femoral y el punto más externo del trocánter mayor.

El estudio multivariante consta de dos partes. La primera explora el dimorfi smo sexual humano de la serie CASMAN. La segunda incorpora las di-mensiones del resto de hominoideos mencionados en párrafos anteriores. El análisis estadístico se ha llevado a cabo mediante un Análisis Factorial, apli-cando Componentes Principales como método de extracción, y, posteriormente, la rotación Varimax Normalizada.

El primer objetivo ha sido conocer estadís-ticamente las diferencias sexuales en dos series osteológicas, utilizando medidas de la epífi sis proximal del fémur, cuyo valor discriminante es notorio, añadiendo otras de interés biomecánico primordial cuya diversidad sexual interesa conocer para los futuros análisis mencionados. La equiva-lencia entre las mediciones obtenidas mediante la técnica radiográfi ca TC y la medición directa sobre hueso había sido comprobada por A. Cla-vero (2009), utilizando una pequeña muestra, denominada OLM, de tres fémures izquierdos de la necrópolis medieval de La Olmeda (Pedrosa de la Vega, Palencia), depositada en el Departamen-to de Biología Animal, de la Sección Antropología de la Universidad de Barcelona (Hernández y Tur-bón 1991). Se midieron entonces los tres fému-res tanto directamente, sobre el hueso, como en las imágenes TC, realizadas por el Dr. J.M. Sevilla1, en un equipo de 64 cortes, resultando un total de 19.000 imágenes para el conjunto de los tres fémures. Los resultados no fueron en estadística-mente discrepantes, lo cual era esperable pues el software de aplicación médica no se comer-cializaría si no tuvieran una altísima precisión. Las mediciones fueron tomadas por la misma persona

1 Jefe del Servicio de Radiología del Hospital General Univer-sitario de Guadalajara, e investigador del mencionado pro-yecto CGL2006-02179.




(AC), siendo el error máximo, en un solo caso, de 2 mm. Las medidas se repitieron en aquellos casos de imprecisión, hasta lograr una aproximación fi -able en la replicación.

ResultadosAnálisis del dimorfi smo sexual femoral en hom-bres y mujeres actuales

Las distribuciones se ajustan a la normalidad y los valores perdidos (missing values), muy escasos en la serie CASMAN, por imposibilidad de esta-blecer con la debida precisión el punto objeto de estudio, se recalcularon mediante un análisis de regresión lineal utilizando el resto de dimensiones que no presentaban valores faltantes. Estos pue-den darse, en las series obtenidas mediante TC, cuando la imagen ha sido obtenida en un equipo radiográfi co de pocos cortes, y, por tanto, de menor precisión. Los parámetros centrales y de disper-sión, por sexos, dan valores masculinos mayores que los femeninos. Los coefi cientes de variación no son superiores al 8.5% .

La variable “dvertcab” muestra mayores valores en hombres que en mujeres, en ambas series. Las diferencias son grandes, lo que concuerda con la alta correlación de esta medida con el peso corpo-ral (estatura). Esta variable es una de las máximas del dimorfi smo sexual humano (Ruff, 1988, citado por Aiello y Dean, 1990).

La variable “atrocmen”, también correlaciona-da con la estatura del individuo, presenta valores

según lo esperado. Lo mismo sucede con la varia-ble “ángulo”. Keats et al.1966, —citados por Keats y Sistrom, 2002, pág. 238— dan como valores normales para el ángulo del cuello femoral 128º para hombres y 127º para mujeres. Aunque estos autores no proporcionan valores de dispersión no difi eren mucho de los valores en las series aquí presentadas. El ángulo cuello-diafi sario es más abierto en varones que en mujeres en nuestra se-rie.

La variable “dmcabtroc” es una de las medidas más interesantes del análisis pues refl eja, a la vez, tamaño sexual y longitud del cuello. Está asociada al tamaño del individuo. Valores y coefi ciente se comportan según lo esperado, mayores dimensio-nes masculinas.

El análisis factorial mostró que dos compo-nentes bastaban para explicar la dimensionalidad de los datos (Tabla 1). El primer factor explica el 62.8% y el segundo el 17.1%, siendo el porcen-taje acumulado de ambos el 80% del fenómeno total, antes de la rotación Varimax. Por su parte, el primer factor agrupa a la mayoría de las dimen-siones con valores positivos y correlaciones altas sugiriendo que el tamaño es el rasgo más desta-cado del análisis. La única variable que difi ere, con signo negativo, es el ángulo cuello-diafi sario que es de gran valor en el análisis fi logenético. En la Figura 1 se aprecia cómo las variables de tamaño se separan netamente del mencionado ángulo. El segundo factor es el mismo escenario pero inverti-do prácticamente, con gran peso del ángulo.

Tabla 1. Dimorfi smo sexual femoral en la serie CASMAN. Vectores propios y la contribución explicada de la varianza después de la rotación Varimax.




En la Figura 2 se aprecia la gran diferencia de tamaño entre varones y mujeres para los caracte-res considerados. Los casos que superan el rango del 95% de la variación han sido verifi cados y no son patológicos.

Análisis del dimorfi smo sexual femoral con otros Hominoidea

En esta segunda parte del análisis se ha seguido el mismo proceder, pero introduciendo, esta vez, los

individuos actuales y los extintos de la superfamilia Hominoidea ya indicados anteriormente. Se repite el fenómeno de la primera parte del análisis en cuanto a la agrupación de las variables (Figura 3), aunque cambia su disposición. Los dos nuevos factores ex-plican ahora el 66.9%, el primero, y el segundo el 15.6%, siendo, esta vez, el porcentaje acumulado de ambos del 82.5% del total, antes de la rotación Vari-max. La explicación es la misma que la descrita para la primera parte del análisis (Tabla 2).

Figura 1. Dimorfi smo sexual femoral en la serie CAS-MAN. Posición espacial de cada variable en función de su contribución a cada factor.

Figura 2. Dimorfi smo sexual femoral en la serie CAS-MAN. Posición de cada in-dividuo en la elipse de va-riación al 95% de confi anza.




En la Figura 4 se visualizan relaciones fi loge-néticas interesantes. Sobre la neta separación en-tre hombres y mujeres se superponen los cuatro ejemplares de gorilas. El situado más a la derecha (G4) es un gorila de gran tamaño, hijo del cono-cido gorila albino Copito de Nieve, que vivió en el Zoológico de Barcelona. Su esqueleto se conserva hoy en la colección del Museo de Zoología de esta ciudad.

La variable “ángulo” agranda el espacio mul-tivariado hacia abajo y a la izquierda, donde se observa un interesante asociación entre los oran-gutanes actuales e Hispanopithecus laietanus, encontrado en Can Llobateras (Barcelona), de 9.5 millones de años. Esta cercanía confi rma el

estrecho parecido de visu entre Hispanopithecus laietanu y el fémur de un orangután actual. Otra interesante asociación es la posición casi central, entre hombres y mujeres, del ‘Turkana boy’. KNM-WT 1500 —sigla de referencia del Kenya National Museum-West Turkana—. Se trata de un esqueleto casi completo —tan solo faltan manos y pies— de un muchacho que falleció entre los 11 a 12 años hace ca. 1.6 millones de años.

Orrorin tuguenensis queda situado cerca de Pan y de Pongo, confi rmándose lo propuesto por Richmond y Jungers (2008). Por su parte el aus-tralopiteco AL-288-1 ‘Lucy’, hallado en Etiopía, de una a antigüedad de 3.2 millones de años, es el caso más alejado del conjunto, por su menor ta-

Figura 3. Diversidad sexual femoral humana respecto a otros hominoides. Posición espacial de cada variable en función de su contribu-ción a cada factor.

Tabla 2. Dimorfi s-mo sexual femo-ral en humanos actuales y otros hominoides, ac-tuales y fósiles. Vectores propios y la contribución explicada de la varianza después de la rotación Va-rimax.




maño y, también, por la peculiar morfología de su pequeña cabeza de su fémur en relación con el cuello.

ConclusionesSe ha reunido una base de datos amplia y re-

presentativa de la población actual española tanto adulta como subadulta, reduciendo los sesgos de sexo, edad y clase social a que se ven expuestas las colecciones osteológicas. En el presente estu-dio se estudia la diversidad sexual de la epífi sis proximal del fémur (siete variables) en población castellano manchega (serie CASMAN). Hay claras diferencias respecto a las dimensiones de cabeza del fémur, cuello y ángulo. Que tan sólo dos facto-res hayan sido sufi cientes era lo esperable dadas las marcadas correlaciones entre las variables. Cuestión distinta sería haber introducido variables de la diáfi sis pues suele ser una verdad general-mente aceptada que, en la extremidad inferior, las epífi sis refl ejan “tamaño y fi logenia” mientras que las diáfi sis refl ejan “actividad física”. Quizá ello sea la explicación del enorme grosor de la diáfi sis femoral de los homínidos del Pleistoceno Medio

respecto a los anteriores homínidos y, también, respecto a las poblaciones modernas (Bramble y Liebermann 2001).

Futuros estudios similares al aquí presentado --basados en una muestra amplia y fi able de po-blación actual, mediante imágenes TC--, arrojarán más luz sobre el diagnóstico sexual y la asignación taxonómica de los homínidos fósiles.

AgradecimientosEstudio fi nanciado por los proyectos:

CGL2006-02170/BTE del Ministerio de Ciencia e Innovación y 2009SGR884 de la Direcció General de Recerca de la Generalitat de Catalunya. Agra-decemos al Servicio de Salud Castilla-La Mancha (SESCAM) las facilidades para la obtención de los datos científi cos obtenidos mediante TC. Asimismo agradecemos la Museo de Zoología de la Ciudad de Barcelona (Parc de la Ciutadella) las facilida-des para medir el material osteológico de hominoi-deas no humano, así como al Dr. Salvador Moyà, de l’Institut Català de Paleontologia, el acceso al material paleontológico de hominoideas fósiles a su cargo.

Figura 4. Posición indivi-dual en la diversidad sexual y fi logenética femoral de humanos y otros hominoi-des. Se explica en función de la Figura 3. Resalta el valor del dimorfi smo sexual (hombres u mujeres) así como la peculiar posición de algunos homínidos fó-siles. (El comentario se ha integrado en el texto).




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