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315La Ecologa Qumica de Interacciones Tri-Trficas
La Ecologa Qumica de Interacciones Tri-Trficas
Csar rodrguEz-saona
Departamento de EntomologaP.E. Marucci Center, 125A Lake Oswego
Rd., Chatsworth, NJ 08019
Rutgers UniversityCorreo electrnico:
[email protected]
Resumen. En los ltimos 30 aos han surgido grandes avances en el
estudio de interacciones tri-trficas entre las plantas, sus
herbvoros, y los enemigos naturales (depredadores y parasi-toides)
de estos herbvoros. Varios estudios han examinado los efectos de
los voltiles emitidos por las plantas en el comportamiento de los
enemigos naturales. Estos estudios documentan tambin que, en su
mayora, las plantas emiten una mezcla de compuestos orgnicos
voltiles, los cuales ayudan a los enemigos naturales a ubicar a su
presa u hospedero. Esta mezcla incluye los llamados voltiles de
hojas verdes (aldehdos, alcoholes, y sus respectivos acetatos de
seis carbonos), monoterpenos, sesquiterpenos y compuestos
aromticos. La emisin de estos com-puestos voltiles aumenta
drsticamente cuando los herbvoros, particularmente los de hbito
alimenticio masticador, se alimentan de las plantas. Por lo tanto,
estos compuestos inducidos por la herbivora han sido considerados
como una forma de defensa indirecta en las plantas para combatir a
los herbvoros mediante la atraccin de sus enemigos naturales. se ha
determinado que esta respuesta voltil inducida puede ser especfica,
dependiendo de la especie de herbvoros en las plantas, puede
ocurrir tanto a nivel local como en forma sistmica, ser de larga
duracin, y ocurrir tanto en las partes areas como subterrneas de
las plantas. adems, se han descubierto elicitores en el regurgitado
de los herbvoros que activan produccin de los voltiles en las
plan-tas y se ha determinado la sntesis de novo de varios de estos
compuestos como consecuencia al dao por la herbivora, los cuales
siguen un patrn de emisin diurna. aun as, los potenciales
beneficios de estas interacciones tri-trficas en las plantas y su
aplicacin en los sistemas agrcolas permanecen en su mayora
desconocidos.
IntroduccinTodos los organismos dentro de un ecosistema estn
inter-conectados unos con otros por medio de cadenas alimenticias y
redes trficas (Hunter & Price, 1992; Polis & Winemiller,
1996; schmitz, 1998; Polis, 1999; ohgushi, 2005), y la
comunicacin
13
C. rodrguez-saona. 2012. La Ecologa Qumica de Interacciones
Tri-Trficas, 315-342. En: J. C. rojas y E. a. Malo (eds.). Temas
Selectos en Ecologa Qumica de Insectos. El Colegio de la Frontera
sur. Mxico. 446 p.
315
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316 Temas Selectos en Ecologa Qumica de Insectos
entre ellos es facilitada por seales qumicas presentes en el
medio ambiente (Vet & dicke, 1992; Karban & Baldwin, 1997;
Turlings & Wckers, 2004; ohgushi, 2005; Po-elman et al., 2008).
Histricamente, los estudios sobre interacciones inter-especficas
entre organismos han involucrado slo dos niveles trficos y se han
realizado de una manera independiente (Verkerk, 2004). Por ejemplo,
cientficos en el rea de resis-tencia en plantas contra herbvoros
han estudiado las interacciones entre el herbvoro y sus plantas
hospederas, mientras que cientficos en el rea de control biolgico
han investigado el impacto de los enemigos naturales en poblaciones
de los herbvoros que sirven como presa u hospedero. Pero a partir
de 1980 esto cambi cuando el eclogo y entomlogo Peter Price y sus
colaboradores sealaron que cualquier teora entre las relaciones
planta-herbvoro debe incluir al tercer nivel trfico (Price et al.,
1980). Esto es importante especialmente cuando uno considera que
las interacciones entre mltiples organismos pertenecientes a ms de
dos niveles trficos son comunes en la naturaleza. desde entonces,
han surgido numerosos estudios en interacciones tri-tr-ficas entre
plantas, insectos herbvoros, y los enemigos naturales de estos
herbvoros (tambin referidos como carnvoros e incluyen depredadores
y parasitoides) (Cuadro 1). Estas interacciones ocurren
frecuentemente entre organismos sobre y bajo el suelo y son
mediadas principalmente por compuestos qumicos en las plantas, los
cuales pueden afectar positiva o negativamente a los enemigos
naturales de los herbvoros (Masters & Brown, 1997; Van der
Putten et al., 2001; Wenke et al., 2010).
ltimamente, eclogos, entomlogos y bilogos en general han
enfatizado el estudio de los mecanismos y consecuencias de la
induccin de voltiles de plantas en la atraccin de los enemigos
naturales de los insectos herbvoros. Muchos de estos es-tudios
intentan buscar una nueva estrategia natural, mediante la
manipulacin del comportamiento de los enemigos naturales, para el
control de plagas agrcolas y por medio de ello reducir el uso de
plaguicidas. a partir de ellos es evidente que muchas plantas
cuando son atacadas por insectos herbvoros liberan compuestos
voltiles que son usados por los enemigos naturales para localizar a
su presa u hospedero (Vet & dicke, 1992). debido a que estos
compuestos voltiles inducidos pueden beneficiar tanto a las plantas
que los producen como a los enemigos naturales de los herbvoros de
stas, se les ha clasificado como sinomonas. Esta respuesta inducida
en plantas es tambin referida como una defensa indirecta (dicke
& sabelis, 1988), porque puede resultar en la disminucin de las
poblaciones del herbvoro y por lo tanto, aumentar la capacidad
reproductiva o fitness de la planta. sin embargo, aun cuando estas
interacciones han sido definidas comnmente como mutualistas, el
beneficio en las plantas no ha sido medido suficientemente. Por lo
tanto, aun no se sabe si estos compuestos han sido seleccionados
para cumplir la funcin especfica de atraer a los insectos
carnvoros. Este captulo presenta un resumen de los trabajos
recientes sobre la induccin voltil en plantas a causa del dao por
insectos herbvoros, su importancia como seal qumica en la atraccin
de los insectos benficos como son los depredadores y parasitoides
de los insectos herbvoros, y su uso potencial en el manejo
integrado de plagas.
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317La Ecologa Qumica de Interacciones Tri-Trficas
Cuadro 1. Lista de publicaciones importantes en el estudio de
las interacciones tri-trficas
ao de Publicacin descripcin del Estudio referencia
1980 se indica la importancia y necesidad de estudios
tri-trficos
Price et al. (1980)
1986 Los voltiles inducidos por la herbivora en plantas atraen a
caros depredadores de los herbvoros
dicke (1986)
1990 Las secreciones orales del herbvoro inducen la liberacin de
terpenos en el maz que atraen a sus parasitoides
Turlings et al. (1990)
1992 Los voltiles inducidos por la herbivora son emitidos
sistmicamente
Turlings & Tumlinson (1992)
1995 La enzima -glucosidasa, en la secrecin oral del herbvoro,
es un elicitor de los compuestos voltiles inducidos
Mattiacci et al. (1995)
1995 El cido jasmnico es una fitohormona que induce la liberacin
de voltiles en plantas
Boland et al. (1995)
1997 La volicitina, un cido graso conjugado con un aminocido, es
identificado en el regurgito del herbvoro como elicitor de las
respuestas voltiles inducidas en plantas
alborn et al. (1997)
1997 Los voltiles inducidos son sintetizados de novo en
plantas
Par & Tumlinson (1997)
1998 La atraccin de parasitoides a los compuestos voltiles
inducidas en el campo es especfica dependiendo de la especie de
herbvoro
de Moraes et al. (1998)
1999 La aplicacin externa del cido jasmnico en plantas de tomate
aumenta el parasitismo de larvas del herbvoro en el campo
Thaler (1999)
2001 La emisin de voltiles inducidos en plantas aumenta la
atraccin de depredadores y pueden funcionar como una defensa contra
herbvoros en la naturaleza
Kessler & Baldwin (2001)
2003 Los enemigos naturales de herbvoros son atrados a trampas
cebadas con versiones sintticas de voltiles inducidos en plantas
por la herbivora
James (2003)
2005 (E)--cariofileno es emitido por las races de maz a causa de
la herbivora y atrae a los nemtodos entomopatgenos
rasmann et al. (2005)
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318 Temas Selectos en Ecologa Qumica de Insectos
El comportamiento de los enemigos naturales y los voltiles de
plantasLos voltiles en plantas desempean una funcin importante como
seales de co-municacin en los sistemas tri-trficos incluyendo las
interacciones entre la planta hospedera, el herbvoro, y los
enemigos natural del herbvoro. Los enemigos naturales de los
herbvoros deben seguir cuatro etapas durante el proceso de bsqueda
y selec-cin de su presa u hospedero: 1) ubicacin del hbitat del
hospedero; 2) localizacin del hospedero; 3) reconocimiento y
aceptacin del hospedero; y 4) regulacin del hospedero (Vinson,
1976). El primer paso tomado por los insectos depredadores y
parasitoides en la bsqueda de su presa u hospedero,
respectivamente, es la ubica-cin del hbitat donde stos se
encuentran. Para ello, necesitan seales que puedan
Figura 1. Los compuestos orgnicos voltiles en plantas son
inducidos por la herbivora y atraen a los enemigos naturales
(depredadores y parasitoides) de los herbvoros. Estas interacciones
tri-trficas ocurren sobre el nivel del suelo (en las partes areas
de las plantas) (a), as como bajo el suelo (races) (B). La
respuesta voltil ocurre tanto a nivel local como a nivel sistmica,
es decir, en las partes distales sin dao sufrido por el herbvoro
dentro de la misma planta daada. El cido jasmnico y el cido
saliclico son dos hormonas de defensa que inducen la produccin de
voltiles en plantas.
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319La Ecologa Qumica de Interacciones Tri-Trficas
ser detectables a larga distancia durante su bsqueda (Price et
al., 1980; Vinson, 1981), y que indiquen de forma fiable la
presencia de la presa u hospedero (Vet et al., 1991; dicke, 1999).
Estas seales pueden provenir de compuestos qumicos voltiles
emitidos por las plantas infestadas (Figura 1). se conoce si despus
del dao por un herbvoro, las plantas emiten compuestos voltiles.
Estos compuestos, en la mayora de plantas, son producidos por sus
partes vegetativas a niveles bajos. sin embargo, cuando la planta
es daada por un insecto herbvoro, los niveles de estos compuestos
aumentan drsticamente. Esta seal alerta a los insectos carnvoros de
que la planta est siendo consumida por una posible presa u
hospedero y, por lo tanto, aumentan el xito de los carnvoros en la
bsqueda de su alimento. En muchos casos estas seales son especficas
y confiables en cuanto a la informacin que proveen a los insectos
car-nvoros. Por lo tanto, existen claras ventajas adaptativas para
los insectos carnvoros en poder detectar, distinguir, y responder a
los compuestos voltiles inducidos por las plantas, ya que stos les
permiten discriminar las plantas daadas de las plantas no daadas
dentro del mismo hbitat.
Los voltiles inducidos son ms fiables que los compuestos
emitidos constituti-vamente por la planta ya que indican la posible
presencia de la presa o el hospedero. Por lo tanto, debido a su
alta detectabilidad y fiabilidad, las sinomonas inducidas por el
herbvoro cumplen un papel importante como seales de largo alcance
durante la bsqueda del hospedero por los enemigos naturales (Vet et
al., 1991). Estas caracters-ticas de los voltiles inducidos son
importantes en evitar que los enemigos naturales pierdan tiempo y
energa buscando a una especie de presa u hospedero incorrecto o una
etapa de desarrollo del herbvoro que no es apropiada. Estas
sinomonas contienen suficiente informacin para atraer a los
enemigos naturales al micro-hbitat cerca de la presa u hospedero,
por ejemplo a la planta que est siendo atacada.
una vez localizado el micro-hbitat, otras seales tales como las
kairomonas y la visin pueden ser usadas por los enemigos naturales
para ubicar a su presa u hos-pedero (Vinson, 1976). Estos incluyen
compuestos producidos por el herbvoro o su excremento. Estos
compuestos son bastante confiables porque estn estrechamente
asociadas con la presa u hospedero (sabelis & van de Baan,
1983; Eller et al., 1988, 1992). sin embargo, en su mayora estas
sustancias qumicas no son producidas en grandes cantidades o no son
muy voltiles (Vet & dicke, 1992). Comparado con las kairomonas
asociadas con el herbvoro, las sinomonas inducidas por la herbivora
no son tan especficas pero son emitidas en grandes cantidades y son
muy voltiles (Vet & dicke, 1992).
Voltiles inducidos en plantas e interacciones tri-trficasLos
primeros estudios en demostrar la habilidad de las plantas en
producir voltiles inducidos por el dao del herbvoro y su atraccin a
los enemigos naturales fueron realizados con caros y sus
depredadores (por ejemplo, dicke & sabelis, 1988; dicke et al.,
1990; dicke et al., 1993; Takabayashi & dicke, 1997). dicke
& sabelis (1988)
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320 Temas Selectos en Ecologa Qumica de Insectos
presentaron la primera evidencia de que las plantas emiten una
seal en respuesta al dao por el insecto herbvoro y que sta es
diferente a las plantas sin dao. En estos estudios, los autores
encontraron que el caro depredador, Phytoseiulus persimilis,
utiliza seales voltiles emitidas por las hojas infestadas del
frijol lima, Phaseolus lunatus, para localizar a su presa, la
araita roja, Tetranychus urticae. Estos estudios iniciales
refirieron a este fenmeno como un llanto por ayuda (en ingls: cry
for help), debido a su potencial beneficio evolutivo en plantas
(dicke et al., 1990; dicke & sabelis, 1992). otro sistema
ampliamente estudiado es el del maz (Zea mays), el herbvoro
Spodoptera exigua y su parasitoide Cotesia marginiventris. Turlings
et al. (1991, 1993) demostraron que las plantas de maz producen una
respuesta voltil asociada al dao por las larvas del lepidptero y
que las hembras del parasitoide ge-neralista, C. marginiventris,
aprenden a utilizar estos compuestos para localizar a su hospedero.
Evidencias ms recientes muestran que la deposicin de huevecillos
por el herbvoro hembra en las plantas tambin puede causar la
liberacin de voltiles en plantas que atraen a los parasitoides de
huevecillos (Meiners & Hilker, 1997, 2000; Hilker &
Meiners, 2002; Hilker et al., 2002; Colazza et al., 2004a). Por
ejemplo, el crisomlido Xanthogaleruca luteola al colocar sus
huevecillos induce la produccin de voltiles en las hojas de Ulmus
minor, los cuales atraen a la avispita Oomyzus ga-llerucae (Meiners
& Hilker, 1997, 2000; Wegener et al., 2001).
La respuesta voltil en plantas inducida por el insecto herbvoro
es en su mayo-ra diferente a la respuesta al dao artificial (dicke
et al., 1990; Turlings et al., 1990; geervliet et al., 1997; de
Moraes et al., 1998). Estas repuestas son emitidas no slo en el
lugar daado, sino que tambin son emitidas sistmicamente en partes
distales sin dao sufrido por el herbvoro dentro de la misma planta
(Figura 1) (Turlings & Tumlinson, 1992; dicke et al., 1993; rse
et al., 1996). Turlings & Tumlinson (1992) reportaron que la
larva de S. exigua induce la emisin de voltiles en los lugares
donde ocurri el dao y en aquellos que no han sufrido dao. asimismo,
rse et al. (1996) demostraron una respuesta voltil sistmica en el
algodn que atrae a los enemigos naturales del herbvoro. En estos
momentos se desconoce la seal responsable de la emisin sistmica de
los compuestos voltiles en las plantas. sin embargo, se ha
demostrado que la respuesta voltil sistmica es diferente a la
respuesta sistmica causada por el dao mecnico y por lo tanto, es
activada especficamente por el dao causado por el insecto
herbvoro.
Luego de los estudios iniciales a fines de los aos 1980 e
inicios de los 1990 (Cuadro 1), ha sido confirmada la idea de que
los compuestos voltiles inducidos por la herbivora pueden funcionar
como un medio de resistencia en las plantas mediante la atraccin de
enemigos naturales de los herbvoros. Estudios adicionales han
demostrado que esta respuesta inducida por los herbvoros ocurre en
ms de 49 especies de plantas pertenecientes a 25 familias, adems de
ser inducidas por varios insectos herbvoros con distintos aparatos
bucales y modos de alimentacin, y afec-tar a diferentes enemigos
naturales (Mumm & dicke, 2010). Los voltiles en plantas son
inducidos por insectos masticadores los cuales pueden causar daos
mecnicos
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321La Ecologa Qumica de Interacciones Tri-Trficas
severos en las plantas, como son los escarabajos y larvas de
lepidpteros (dicke, 1999), picadores-chupadores, los cuales se
alimentan del contenido celular de tejidos vegetativos, como son
las chinches del campo (rodriguez-saona et al., 2002; Colazza et
al., 2004b; Williams et al., 2005), e incluso insectos chupadores
que se alimentan del floema, como es el caso de fidos y moscas
blancas (zhu & Park, 2005). aunque en muchos casos la respuesta
voltil en plantas es diferente particularmente entre los insectos
masticadores y los chupadores (Turlings et al., 1998;
rodriguez-saona et al., 2003).
Es importante mencionar que los compuestos voltiles inducidos en
plantas pueden desempear otras funciones, como por ejemplo: a) el
repeler a los herbvoros (dicke, 1986; Bernasconi et al., 1998; de
Moraes et al., 2001) y por lo tanto actuar co-mo alomonas; b)
proteccin contra microorganismos (nakamura & Hatanaka, 2002;
Kishimoto et al., 2005; shiojiri et al., 2006) y el estrs abitico
(Loreto & Velikova, 2001; Velikova et al., 2005; dudareva et
al., 2006); y c) servir como seales de comu-nicacin entre plantas
(Baldwin & schultz, 1983; rhoades, 1983; dolch &
Tscharntke, 2000; Karban et al., 2000) o seales de comunicacin
dentro de la misma planta (Kar-ban et al., 2006; Heil & silva
Bueno, 2007; Frost et al., 2007; rodriguez-saona et al., 2009).
debido a sus mltiples funciones dentro del ecosistema, la razn
evolutiva de estos compuestos voltiles dentro del contexto de las
interacciones tri-trficas no es aun clara (allison & Hare,
2009; dicke & Baldwin, 2010; rodriguez-saona & Frost, 2010;
Kessler & Heil, 2010), por lo tanto, son necesarios ms estudios
para determinar si la atraccin de enemigos naturales por medio de
su emisin contribuye a aumentar la aptitud fsica (fitness) de la
planta.
Variabilidad de la sealLa emisin de compuestos orgnicos voltiles
es comn en plantas (dicke & Vet, 1999). Las plantas daadas por
herbivora pueden producir mezclas de ms de 200 compuestos
diferentes (dicke & van Loon, 2000). una de las caractersticas
impor-tantes de las mezclas de voltiles inducidos es su
variabilidad (dicke, 2000; Turlings & Wckers, 2004). La mezcla
de compuestos voltiles puede variar dependiendo del genotipo o
cultivar de la planta (Loughrin et al., 1995; gouinguene et al.,
2001; Krips et al., 2001; Fritzsche-Hoballah et al., 2002), la edad
de la planta (Takabayashi et al., 1994a; Turlings et al., 2002), la
parte de la planta (Turlings et al., 1993), y las condi-ciones de
crecimiento de la planta (gouinguen & Turlings 2002). La
respuesta voltil inducida puede variar segn la especie y la etapa
de desarrollo del herbvoro (Taka-bayashi et al., 1995; gouinguen et
al., 2003). Takabayashi et al. (1995) encontraron que las plantas
de maz atacadas por larvas de Pseudaletia separata producen mayor
cantidad de voltiles cuando son consumidas por larvas del primero y
cuarto estadio que cuando son consumidas por el quinto estadio
larval. El parasitoide Cotesia kariyai parasita larvas pequeas de
P. separata, y es atrado slo a las voltiles emitidos por plantas
daadas por los primeros estadios larvales.
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322 Temas Selectos en Ecologa Qumica de Insectos
Considerando la gran variabilidad en la emisin de los voltiles
inducidos en plantas, uno puede preguntarse cmo pueden encontrar
los parasitoides y depre-dadores a su hospedero o presa en la
naturaleza? una de las caractersticas ms importantes de los
enemigos naturales, la cual les ayuda a contender contra esta
variabilidad, es su capacidad de aprender por asociacin. Esta
habilidad permite a los enemigos naturales aprender por experiencia
a asociar los voltiles inducidos con la presencia de su presa u
hospedero (Lewis & Tumlinson, 1988; Vet & dicke, 1992; Vet
et al., 1995; allison & Hare, 2009). El aprendizaje a
compuestos voltiles inducidos es adaptativo cuando el ambiente que
se habita es impredecible entre generaciones pero predecible
durante la vida del organismo o, en general, cuando el individuo
encuentra un ambiente que vara de manera regular y predecible (Vet
& dicke, 1992). Vet & dicke (1992) listaron tres criterios
en el aprendizaje: 1) el aprendizaje puede cambiar mltiples veces
mediante la experiencia, 2) lo aprendido se puede olvidar, y 3) el
comportamiento cambia gradualmente hasta alcanzar una asntota. La
capacidad de aprendizaje de los enemigos naturales est influenciada
por la variacin gentica entre individuos (Prevost & Lewis,
1990), su plasticidad fenotpica (Lewis & Tumlinson, 1988; Lewis
et al., 1991), y el estado fisiolgico (Takasu & Lewis, 1993).
Esta capaci-dad de aprendizaje se piensa que es ms importante en
insectos generalistas que en los especialistas (steidle & van
Loon, 2003), porque estos ltimos pueden responder a los compuestos
voltiles de plantas de manera innata.
Especificidad de la sealotra caracterstica importante de las
mezclas de voltiles inducidos en plantas es su especificidad
(dicke, 2000; Turlings & Wckers, 2004). La especificidad de
ciertos sis-temas tri-trficos permite que los enemigos naturales
diferencien las mezclas asocia-das a sus especies presa u
hospederas de otras especies no consumibles (dicke, 1994; du et
al., 1996; dicke, 1999). de Moraes et al. (1998) demostraron la
especificidad de la respuesta voltil en las plantas y que esta
informacin especfica es detectada por los parasitoides. Los autores
encontraron que el tabaco y el algodn producen distintas mezclas
voltiles en respuesta al dao causado por la larva de dos herbvoros
cerca-namente relacionados, Heliothis virescens y Helicoverpa zea
(de Moraes et al. 1998). La avispita especialista, Cardiochiles
nigriceps, explota esta diferencia para ubicar a su hospedero H.
virescens. otros ejemplo de esta especificidad incluye los estudios
por du et al. (1998) y Powell et al. (1998) en el sistema
tri-trfico entre chcharos, el fido del chcharo, Acyrthosiphon
pisum, y su parasitoide Aphidius ervi.
sin embargo, otros autores han reportado la falta de
especificidad en ciertos sistemas tri-trficos. Por ejemplo,
Turlings et al. (1993) encontraron que las avispi-tas C.
marginiventris y Microplitis croceipes son atradas a plantas de maz
inducidas por secreciones orales de saltamontes, los cuales no son
sus hospederos. asimismo, McCall et al. (1993) encontraron que M.
croceipes es atrada igualmente a plantas daadas por larvas de su
hospedero H. zea as como a plantas daadas por larvas de S. exigua,
el cual no es su hospedero.
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323La Ecologa Qumica de Interacciones Tri-Trficas
Interacciones tri-trficas bajo el sueloLas interacciones
tri-trficas no slo ocurren sobre el suelo (en las partes areas de
las plantas), como ha sido indicado anteriormente, sino tambin
ocurren bajo el suelo (en las races de las plantas) (Figura 1).
Comparado con las interacciones sobre el suelo, se conoce muy poco
sobre cmo interactan los organismos a nivel tri-trfico bajo el
suelo y el papel que tienen los compuestos voltiles de las races en
estas inte-racciones. Cuando las races de la confera Thuja
occidentalis o de la fresa (o frutilla) son atacadas por el picudo
Otiorhynchus sulcatus, stas emiten voltiles que atraen a los
enemigos naturales del herbvoro, a los nemtodos entomopatgenos
Heterorhab-ditis megidis (Boff et al., 2001). sin embargo, el
voltil causante de la atraccin no fue identificado. recientemente,
se ha encontrado que cuando las larvas del escarabajo Diabrotica
virgifera virgifera atacan a las races del maz, stas emiten
(E)--cariofi-leno, el cual atrae a nemtodos entomopatgenos (rasmann
et al., 2005). similar a las interacciones sobre el suelo, la
respuesta voltil bajo el suelo parece ser especfica a la especie de
la planta y del herbvoro (rasmann & Turlings, 2008).
El dao del herbvoro en las races puede afectar las interacciones
tri-trficas sobre el suelo. Por ejemplo, la herbivora bajo el suelo
puede disminuir la atraccin de los parasitoides de herbvoros sobre
el suelo (rasmann & Turlings, 2007; soler et al. 2007). rasmann
& Turlings (2007) encontraron que las plantas de maz con dao en
las races causado por el herbvoro D. virgifera virgifera emiten una
mezcla de voltiles diferentes a las plantas sin dao, y los
parasitoides sobre el suelo pueden aprender a rechazar estas
plantas. En ciertos casos esta respuesta puede ser adap-tativa, ya
que el desarrollo de los parasitoides sobre el suelo pueden ser
afectados negativamente en plantas con dao en las races por el
herbvoro (soler et al., 2005). asimismo, la herbivora sobre el
suelo puede influenciar las interacciones tri-trfica bajo el suelo.
Por ejemplo, rasmann & Turlings (2007) reportaron que el dao
foliar por larvas del herbvoro Spodoptera littoralis afecta
negativamente las interacciones tri-trficas entre las races de maz,
el herbvoro D. virgifera virgifera, y el nemtodo entomopatgeno H.
megidis.
Rutas biosintticasLas plantas producen una mezcla compleja de
compuestos voltiles de bajo peso mo-lecular que incluyen los
llamados voltiles de hojas verdes (aldehdos, alcoholes, y sus
respectivos acetatos), monoterpenos, sesquiterpenos, y compuestos
aromticos, entre otros (dudareva et al., 2006; Pichersky et al.,
2006), y que son emitidos por las hojas, flores, tallos y races.
Excepto por las flores, estos metabolitos en general son emitidos a
bajos niveles y son inducidos luego del dao por el herbvoro.
Ciertos com-puestos voltiles de origen vegetal son liberados de
estructuras internas o externas donde son sintetizados y
almacenados (Elzen et al., 1985). Estos compuestos consti-tutivos
son frecuentemente acumulados en niveles altos en glndulas
especializadas o tricomas (Par & Tumlinson, 1997a,b). Por
ejemplo, en algodn (Gossypium hirsu-
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324 Temas Selectos en Ecologa Qumica de Insectos
tum), la ruptura de glndulas foliares ocasiona la emisin de
terpenos almacenados (por ejemplo -pineno, -pineno,
(E)--cariofileno, y -humuleno) y de voltiles de hojas verdes. se ha
propuesto que un posible mecanismo en la regulacin de los
metabolitos almacenados en forma de glucsidos inactivos es que son
liberados de los azcares al momento del dao por el herbvoro, y es
as como estos compuestos son emitidos (Boland et al., 1992). otros
son sintetizados de novo y liberados al momento, horas, o das
despus del dao (Par & Tumlinson, 1997a,b). Estos compuestos
inclu-yen varios terpenos (linalool, (E)--ocimeno,
(E,E)--farneseno, (E,E)--farneseno, dimetil-nonatrieno, y
tridecatetraeno), indol, y el acetato de (Z)-3-hexenilo; los cuales
son emitidos en un patrn diurno con un pico de emisin en la mitad
del da (Lo-ughrin et al., 1994), y coinciden con el periodo mximo
de fotosntesis (Takabayashi et al., 1994b). adems, los compuestos
inducidos especficamente por el herbvoro pueden ser emitidos por
varias horas luego del ataque del dao inicial, pero en general su
emisin disminuye una vez que el ataque cesa.
En estudios de marcaje por radioactividad se determin que estos
compuestos de novo son sintetizados como una respuesta de la planta
al dao por el herbvoro (Par & Tumlinson, 1997a,b). En cmaras
conteniendo 13C dixido de carbono, se encontr que los compuestos de
novo incorporan 13C cuando las plantas son daadas por larvas de un
lepidptero. En algodn, los compuestos terpenoides y el acetato de
(Z)-3-hexenilo sintetizados de novo en respuesta al herbvoro son
emitidos tambin de manera sistmica en las plantas (rse et al.,
1996; Par & Tumlinson, 1997a,b). Mientras que los compuestos
almacenados no incorporaron o incorporaron bajos niveles del
carbono marcado y slo son emitidos a nivel local. Estudios
posteriores de marcaje por radioactividad reportaron que los
compuestos de novo son sintetizados sistmicamente en el lugar de
emisin y no en el lugar del dao y luego desplazados a otras partes
de la planta, que sugiere que una seal interna es movilizada a
partes distales en las plantas daadas, e inicia la biosntesis y
liberacin de los compuestos voltiles (Par & Tumlinson, 1998).
Por lo tanto, la mezcla de compuestos emitidos por el algodn a
causa de la herbivora consiste en compuestos constitutivos
pasiva-mente emitidos por el dao mecnico a las glndulas de hojas, y
aqullos activamente inducidos y que son emitidos durante el
fotoperiodo.
Hasta el momento, han sido identificadas tres principales rutas
biosintticas en la produccin de los compuestos voltiles en plantas:
la ruta de los cidos grasos/li-poxigenasa, la ruta del
mevalonato/no mevalonato que da origen a los terpenos, y la ruta
del cido shikmico/triptfano (Figura 2) (Par & Tumlinson, 1996;
Par & Tumlinson, 1999; arimura et al., 2005; Marn Loaiza &
Cspedes, 2007). La ruta biosinttica de los cidos
grasos/lipoxigenasa es la responsable de la produccin de los
voltiles de hojas verdes (o tambin conocidos como compuestos
voltiles C6 debido a que contienen seis carbonos) y la cetona
(Z)-jasmona. Estos compuestos voltiles se forman a partir de los
cidos grasos poli-insaturados, el cido linoleico (cido
(Z,Z)-9,12-octadecadienico) y el cido linolnico (cido
(Z,Z,Z)-9,12,15-oc-tadecatrienico). ambos cidos son componentes
importantes de las membranas de
-
325La Ecologa Qumica de Interacciones Tri-Trficas
las plantas, y son fragmentados por la enzima lipoxigenasa
cuando stos son liberados por el dao mecnico en las hojas. En el
proceso de conversin a los compuestos voltiles C6, el cido
linolnico es oxidado al cido 9- o 13-hidroperoxilinolnico o una
mezcla de los dos. Estos son luego fragmentados por la enzima
hidroperxido liasa para formar dos compuestos: uno de seis carbonos
(Z-3-hexenal) y otro de 12 carbonos (el cido
12-oxo-Z-9-dodecenico). Luego de re-ordenamientos, reduccio-nes,
y/o esterificaciones, stos producen los compuestos voltiles C6:
(Z)-3-hexenal,
Figura 2. rutas biosintticas involucradas en la sntesis de
voltiles en plantas. Han sido identificadas tres principales rutas
biosintticas en la produccin de los compuestos voltiles en plantas:
la ruta de los cidos grados/lipoxigenasa (1), la ruta del
mevalonato/no mevalonato (2) que da origen a los terpenos, y la
ruta del cido shikmico/triptfano (3).
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326 Temas Selectos en Ecologa Qumica de Insectos
(E)-2-hexenal, (Z)-3-hexenol, y acetato de (Z)-3-hexenilo (Par
& Tumlinson, 1999). Los compuestos C6 son tpicamente liberados
inmediatamente como una repuesta rpida al dao mecnico en las
plantas (Turlings & Wckers, 2004).
Los compuestos terpenos (homoterpenos, monoterpenos, y
sesquiterpenos) son derivados de dos rutas: la del mevalonato (la
cual da origen a los sesquiterpenos) y la del no mevalonato (la
cual da origen a los monoterpenos). Entre los homoterpenos (C11 o
C16) ms comunes se encuentran el dimetil-nonatrieno y el
tridecatetraeno; entre los monoterpenos (C10) estn el -pineno,
-pineno, linalool, limoneno, (E)--ocimeno, y el mirceno; y entre
los sesquiterpenos (C15) se encuentran el (E,E)--farneseno,
(E,E)--farneseno, (E)--cariofileno, y el -humuleno. ambas rutas
com-parten como compuesto intermediario el isopentenil pirofosfato
(IPP), sin embargo, dependiendo del sitio de sntesis da origen a
diferentes terpenos: la sntesis de los monoterpenos ocurre en los
plastidios, mientras que la sntesis de los sesquiterpenos ocurre en
el citosol. En el caso de los sesquiterpenos, IPP proviene del cido
meva-lnico va la ruta del mevalonato. IPP es convertido
enzimticamente en el ismero dimetil-alil-pirofosfato, y dos
molculas de este ismero se condensan para formar geranil
pirofosfato y ste se condensa con otra molcula de IPP para formar
farnesil pirofosfato, el precursor de los sesquiterpenos. En el
caso de los monoterpenos, IPP es sintetizado va la ruta del no
mevalonato gliceraldehdo-3-fosfato/piruvato, donde es convertido a
dimetil-alil-pirofosfato, el cual genera por condensacin el geranil
piro-fosfato, que es el precursor de los monoterpenos. Como se
mencion anteriormente, los terpenos son producidos de novo en
plantas daadas por los herbvoros y por lo tanto, es considerada una
respuesta especfica a este tipo de dao.
Finalmente, la ruta del cido shikmico/triptfano provee los
precursores de la biosntesis de compuestos voltiles aromticos como
son el salicilato de metilo, indol y bencenoides. aunque se conoce
poco sobre las rutas biosintticas que dan origen a los bencenoides
voltiles, stos son producidos a partir de la fenilalanina, la cual
es convertida al cido cinmico por la enzima fenil-alanina-amino
liasa. Esta ruta da origen tambin al salicilato de metilo, el cual
es producido va sntesis del acido saliclico. El indol, un compuesto
voltil que contiene nitrgeno, es producido por la ruta del
triptfano y es un intermediario en la sntesis de triptfano.
Elicitores y mecanismosComo se indic anteriormente, el dao
mecnico ocasiona una respuesta voltil rpida y corta en duracin pero
cuando el herbvoro se alimenta de la planta la res-puesta es mayor
en intensidad y tiempo. debido a esto, muchos eclogos qumicos
especularon que existen elicitores en las secreciones orales o en
el regurgitado de los herbvoros que inducen estas respuestas
voltiles especficas en las plantas (Turlings et al., 1990, 1993).
En un estudio de campo, Bernasconi ockroy et al. (2001)
encon-traron mayor nmero de avispas parasticas en trampas colocadas
cerca de plantas de maz tratadas con el regurgitado de larvas que
en trampas cerca de plantas no
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327La Ecologa Qumica de Interacciones Tri-Trficas
tratadas. El primer elicitor fue derivado del regurgitado de
larvas de Pieris brassicae y fue identificado como la enzima
hidroltica -glucosidasa (Mattiaci et al., 1995). Estos autores
encontraron que -glucosidasa induce voltiles en las hojas del
repollo o col (plantas del gnero Brassica). Los autores demostraron
que la avispa parastica Cotesia glomerata es igualmente atrada a
plantas tratadas con la secrecin oral del herbvoro que a plantas
tratadas con -glucosidasa (Matticaci et al., 1995). Es probable que
la enzima -glucosidasa libera a los compuestos voltiles de los
glucsidos.
Ms recientemente, alborn et al. (1997) identificaron a la
volicitina (n-[17-hi-droxylinolenoil]-L-glutamina) como el
principal elicitor en la secrecin oral de las larvas de S. exigua.
Este compuesto activa la produccin de compuestos voltiles en maz,
que es similar a la emitida por plantas daadas por el insecto
(alborn et al.,
Figura 3. ruta biosinttica involucrada en la sntesis del cido
jasmnico. La volicitina es un elicitor de los voltiles inducidos
por la herbivora de plantas que est presente en el regurgito de
larvas de lepidpteros.
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328 Temas Selectos en Ecologa Qumica de Insectos
1997). La mezcla de voltiles inducidos por la volicitina atraen
a hembras del parasi-toide C. marginiventris, que atacan a las
larvas de S. exigua. La volicitina es un cido graso (el cido
linolnico) conjugado con un aminocido (la glutamina). otros cidos
grasos-aminocidos conjugados parecidos a la volicitina han sido
identificados en larvas de varios lepidpteros (Pohnert et al.,
1999; Halitschke et al., 2001; spiteller & Boland, 2003). Par
et al. (1998) mediante marcaje con 13C encontraron que la por-cin
del cido graso de la volicitina proviene de la planta, mientras que
la glutamina proviene del insecto. se desconoce an el porqu el
herbvoro produce un compuesto que activa la defensa indirecta en
plantas. Es posible que la volicitina cumpla una funcin importante
en la digestin de nutrientes en el insecto (Yoshinaga et al.,
2008). sin embargo, la volicitina no es activa en todas las
plantas. Por ejemplo, las hojas del frijol lima no responden a la
volicitina u otros de los cidos grasos-aminocidos con-jugados
identificados mediante la emisin de voltiles inducidos (Koch et
al., 1999; spiteller et al., 2001). otros elicitores incluyen las
inceptinas (schmelz et al., 2007), caeliferinas (alborn et al.,
2007), y aquellos asociados con la oviposicin de huevos del
herbvoro como son el cianuro de bencilo y bruchinos (oliver et al.,
2002; Hilker et al., 2005; Fatouros et al., 2008).
La volicitina y otros cidos grasos-aminocidos conjugados pueden
inducir la acumulacin del cido jasmnico en plantas (Halitschke et
al., 2001; schmelz et al., 2009). El cido jasmnico es una hormona
de plantas derivada del cido linolnico (Figura 3), el cual activa
genes asociados a la defensas en plantas contra insectos (Karban
& Baldwin, 1997; reymond & Farmer, 1998). La ruta
biosinttica del cido jasmnico es la ms importante en la produccin
de voltiles inducidos en plantas (Hilker et al., 2002; Kessler et
al., 2004). Plantas tratadas con el cido jasmnico o con su derivado
voltil, el jasmonato de metilo, inducen la emisin de voltiles en
plantas (Hopke et al., 1994; dicke et al., 1999; rodriguez-saona et
al., 2001; rodriguez-sao-na et al., 2006). sin embargo, existen
algunas diferencias entre la mezcla de voltiles inducidos por el
cido jasmnico y el herbvoro (dicke et al., 1999; rodriguez-saona et
al., 2006). a nivel de campo, Thaler (1999) encontr que el
parasitismo de larvas aumenta en las plantas de tomate tratadas con
el cido jasmnico. Este estudio no midi la emisin de voltiles en
plantas, pero es posible que el cido jasmnico haya aumentado la
produccin de voltiles. Bruinsma et al. (2009) demostraron que, aun
cuando stos son producidos en menor cantidad, los voltiles
inducidos por el her-bvoro son preferidos por el parasitoide C.
glomerata a los voltiles inducidos por el cido jasmnico. El
precursor del cido jasmnico, el linolenato de metilo, tambin induce
una respuesta voltil en el maz que atrae al parasitoide C. kariyai,
aun cuando esta respuesta es diferente a la inducida por el cido
jasmnico (ozawa et al., 2008). otro compuesto voltil relacionado
con el cido jasmnico, la (Z)-jasmona ha sido tambin identificada
como un elicitor potente de voltiles en el frijol, Vicia faba
(Birkett et al., 2000).
otras fitohormonas asociadas en la emisin de voltiles inducidos
en plantas son el cido saliclico y el etileno (schmelz et al.,
2009). El cido saliclico est involucrado
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329La Ecologa Qumica de Interacciones Tri-Trficas
en la resistencia inducida contra insectos y patgenos, y tambin
es responsable de la induccin de ciertos voltiles en plantas. En
general, la induccin del cido saliclico en plantas es asociada con
el dao causado por insectos chupadores y patgenos (Walling, 2000).
Tratamiento de plantas con cido saliclico o su derivado voltil el
sa-licilato de metilo, puede inducir una respuesta voltil en
plantas (ozawa et al., 2000). En el caso de las plantas de frijol
lima atacados por T. urticae, la activacin de ambas rutas, la del
cido jasmnico y la del cido saliclico, es necesaria para la
atraccin de los caros depredadores (dicke et al., 1999). aun cuando
el salicilato de metilo es comnmente liberado cuando las plantas
son daadas por la herbivora, comparado con la ruta del cido
jasmnico, se sabe poco sobre la importancia de la ruta del cido
saliclico en la emisin de voltiles inducidos por insectos
herbvoros.
Estas hormonas pueden interactuar de forma sinergstica o
antagonstica (Wa-lling, 2000). Por ejemplo, el acido saliclico
puede inhibir la respuesta de la planta al cido jasmnico y
viceversa (Koornneef & Pieterse, 2008). El etileno tambin puede
afectar la emisin de voltiles inducidos en plantas. El precursor
del etileno, el cido 1-aminociclopropano-1-carboxlico, incrementa
la respuesta inducida por el cido jasmnico en el frijol lima y como
consecuencia aumenta la atraccin del caro de-predador P. persimilis
(Horiuchi et al., 2001). Esta interaccin entre fitohormonas puede
manifestarse cuando herbvoros con diferentes aparatos bucales se
alimentan de las plantas (rodriguez-saona et al., 2003;
rodriguez-saona et al., 2005; Moeyeri et al., 2007; zhang et al.,
2009). Esto se debe a que insectos masticadores principalmente
inducen la ruta del cido jasmnico, mientras que los insectos
chupadores inducen principalmente la ruta del cido saliclico
(Walling, 2000). Por ejemplo, rodriguez-saona et al. (2003)
encontraron que las plantas de algodn atacadas por la mosca blanca
Bemisia tabacci reducen la emisin de voltiles inducidos por las
larvas de S. exigua. En las plantas de frijol, la infestacin de B.
tabacci redujo la emisin del mo-noterpeno (E)--ocimeno en plantas
daadas tambin por caros fitfagos, y atenu la atraccin de los caros
depredadores hacia plantas infestadas por su presa (zhang et al.,
2009).
Costos y Beneficiosse piensa que la produccin de los voltiles en
las plantas tiene un bajo costo fisio-lgico. dicke & sabelis
(1989) estimaron un valor productivo en el frijol lima de menos de
0.001% del costo de la produccin de la hoja. asimismo, Hoballah et
al. (2004) concluyeron que los costos de produccin de los
compuestos voltiles indu-cidos por la herbivora de plantas son
compensados por los beneficios otorgados por los enemigos
naturales, siempre y cuando stos estn presentes. sin embargo, estos
compuestos pueden ocasionar un significativo costo ecolgico. una
vez emitidos, los compuestos voltiles pueden ser usados por los
insectos que tienen una relacin mutualista con la planta (como son
los enemigos naturales de los herbvoros), pero tambin por los
insectos antagonistas (como son los mismos herbvoros). Los
insectos
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330 Temas Selectos en Ecologa Qumica de Insectos
herbvoros pueden utilizar estos compuestos para localizar su
alimento, individuos del sexo opuesto, o en el caso de las hembras
ubicar lugares para la oviposicin (Bernays & Chapman 1994).
Varios estudios han demostrado que la emisin de los voltiles
inducidos pueden atraer a los insectos herbvoros, incluyendo a
palomillas, fidos y escarabajos (Landolt, 1993; Bolter et al.,
1997; anderson & alborn, 1999; Halitschke et al., 2008).
Existen conflictos de intereses entre plantas que emiten los
compuestos induci-dos, el herbvoro que se alimenta de esta planta,
y el enemigo natural de este herbvoro (van der Meijden &
Klinkhamer, 2000). Para que las plantas se beneficien, stas deben
emitir una seal que sea especfica en atraer al enemigo natural ms
eficiente para reducir las poblaciones del herbvoro. de igual
manera las plantas deben reducir al mnimo la emisin de voltiles que
atraigan al herbvoro y por lo tanto, incurran en un alto costo
ecolgico. Por otro lado, el herbvoro alimentndose de la planta debe
evitar ser detectado por su enemigo natural, y por lo tanto, en lo
posible, debe redu-cir o eliminar la emisin de estos compuestos
voltiles en plantas que atraen a sus enemigos naturales. En el caso
de los enemigos naturales del herbvoro, stos deben utilizar seales
emitidas por las plantas que sean detectables a larga distancia y
fiables en cuanto a la presencia de su presa u hospedero.
Pocos estudios han documentado el beneficio de los enemigos
naturales a nivel de una mayor aptitud en las plantas. Hasta el
momento slo dos estudios han de-mostrado que los parasitoides
pueden beneficiar la aptitud de la planta (van Loon et al., 2000;
Fritzsche-Hoballah & Turlings, 2001). Estos estudios mostraron
que la alimentacin de larvas parasitadas no reduce la capacidad
reproductiva en plantas comparado con la alimentacin de larvas no
parasitadas. Por ejemplo, van Loon et al. (2000) demostraron que
las plantas de Arabidopsis thaliana atacadas por larvas de Pieris
rapae producen ms semillas cuando estas larvas son parasitadas por
el parasitoide solitario Cotesia rubecula. similarmente,
Fritzsche-Hoballah & Turlings (2001) encontraron que las
plantas de maz atacadas por S. littoralis parasitadas por C.
marginiventris producen ms semillas que plantas atacadas por larvas
no parasitadas. sin embargo, en la actualidad, el punto de si estos
compuestos voltiles inducidos en plantas han sido seleccionados
para la atraccin de enemigos naturales es controver-sial (van der
Meijden & Klinkhamer, 2000; Hare, 2002; Kessler & Heil,
2010). Esto debido a que existen estudios en los que las plantas no
se benefician de los enemigos naturales. Por ejemplo, hay casos que
reportan que el parasitismo de larvas aumenta su consumo en plantas
(Byers et al. 1993; smallegange et al. 2008).
Aplicacin en control biolgicoEn los ltimos 10 aos los cientficos
han investigado la posibilidad de usar los compuestos voltiles en
las plantas para aumentar, conservar, y mejorar la eficiencia de
los enemigos naturales en el control biolgico de plagas agrcolas
(sabelis et al., 1999; Verkerk, 2004; Khan et al., 2008). La
atraccin de los insectos carnvoros a los
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331La Ecologa Qumica de Interacciones Tri-Trficas
compuestos voltiles de las plantas ha sido demostrada
ampliamente en numerosos estudios de laboratorio. sin embargo,
pocos estudios se han realizado a nivel de cam-po. Por ejemplo, en
campos de perales, drukker et al. (1995) encontraron un mayor nmero
de depredadores antocridos cerca de los perales infestados con el
fitfago Psylla. de igual manera, shimoda et al. (1997) encontraron
que el thrips depredador Scolothrips takahashii es atrado en el
campo a jaulas conteniendo plantas de frijol lima y caros fitfagos.
Las plantas de frijol lima emiten una mezcla de terpenos y
salicilato de metilo cuando son atacadas por caros fitfagos (dicke
& sabelis, 1988; dicke et al., 1990). no es posible excluir en
estos estudios que los depredadores fueron atrados por los
herbvoros y no por los voltiles inducidos por las plantas. Luego,
en un sistema natural (no agrcola), Kessler & Baldwin (2001)
demostraron que la mortalidad de huevos de Manduca sexta por un
depredador generalista aumenta en plantas de Nicotiana attenuata
tratadas con una mezcla sinttica de (Z)-3-hexenol, linalool, y
cis--bergamoteno. Esta respuesta fue similar cuando las plantas
fueron tratadas con el jasmonato de metilo (Kessler & Baldwin,
2001).
recientemente ha sido investigado el potencial del uso de
compuestos voltiles sintticos para atraer a los enemigos naturales
en los campos agrcolas. En campos de lpulo, los estudios de James
(2003a,b, 2005) reportaron la atraccin de depreda-dores incluyendo
la chinche Geocoris pallens, la mariquita Stethorus punctum
picipes, la crisopa Chysopa nigricornis, y srfidos a trampas
amarillas pegajosas cebadas con salicilato de metilo. El autor
tambin encontr que el mrido depredador Deraeocoris brevis, el
antocrido Orius tristicolor, y S. punctum picipes fueron atrados a
trampas similares cebadas con el acetato de (Z)-3-hexenilo. En
viedos, trampas pegajosas colocadas en campos cebados con
salicilato de metilo capturaron mayor nmero de C. nigricornis, S.
punctum picipes, D. brevis, O. tristicolor, y otros insectos
depredadores que trampas colocadas en campos sin cebos (James &
Price, 2004). En estudios simila-res, Yu et al. (2008) demostraron
atraccin de la mariquita Coccinella septempunctata hacia trampas
pegajosas cebadas con acetato de (Z)-3-hexenilo en campos de
algodn. Mientras que trampas cebadas con salicilato de metilo
capturaron mayor nmero de la araa Erigonidium graminicolum y el
antocrido Orius similis en algodn (Yu et al., 2008) y C.
septempunctata en campos de soya (zhu & Park, 2005).
reciente-mente, Lee (2010) mostr que trampas cebadas con salicilato
de metilo atraen ms crisopas y O. tristicolor que las trampas sin
cebo. de igual manera, Mallinger et al. (2011) encontraron que
trampas cercanas a los cebos con salicilato de metilo captu-ran
nmeros significativos de srfidos y crisopas en campos de soya. sin
embargo, no hubo diferencias en trampas colocadas a 1.5 m del cebo.
adems, la abundancia de fidos fue menor en campos cebados con el
salicilato de metilo. actualmente, cebos con salicilato de metilo
son comercialmente producidos con el nombre de PredaLure por agBio
Inc. (Westminster, Co). son necesarios estudios complementarios
para investigar si la atraccin de los enemigos naturales a campos
agrcolas cebados con los voltiles de plantas resulta en una
reduccin en las poblaciones del herbvoro o herbvoros, y si esto
ayuda a incrementar la cosecha de estos campos.
-
332 Temas Selectos en Ecologa Qumica de Insectos
Conclusiones y futuras direccionesEn estos momentos tenemos
suficiente evidencia, ambos a nivel de campo y de labo-ratorio, de
que las plantas emiten compuestos orgnicos voltiles que son
inducidos mediante la herbivora y que juegan un papel preponderante
en la relacin entre la planta hospedera, el fitfago y el depredador
o parasitoide. sin embargo, no se ha determinado an de manera
concluyente si la emisin de estos compuestos resulta en una mayor
capacidad reproductiva de las plantas. Esto es importante cuando
uno considera las funciones mltiples que desempean estos compuestos
voltiles en plantas. Por lo tanto, es posible que estos compuestos
hayan sido seleccionados por otros motivos no relacionados con los
enemigos naturales. Futuros estudios debern determinar la
importancia comparativa de cada una de las funciones que desempean
los compuestos voltiles y su contribucin en aptitud de la
planta.
En los ltimos 10 aos ha habido grandes progresos en el rea de
biologa molecular. Es posible ahora estudiar los genes que son
activados por la herbivora (Voelckel & Baldwin, 2004; de Vos et
al., 2005). Es posible tambin manipular estos genes mediante el uso
de plantas mutantes para determinar su papel en interacciones entre
plantas e insectos herbvoros (Kessler et al., 2004). Estas tcnicas
moleculares sern muy tiles en el futuro para entender mejor las
interacciones tri-trficas; en particular, la funcin que cumplen en
la naturaleza los compuestos voltiles en plan-tas, o sus rutas
biosintticas, en la atraccin de los enemigos naturales (e.g.
Kappers et al., 2005). Estos estudios ayudarn a determinar si la
eliminacin de la emisin de estos compuestos voltiles en plantas (o
de sus rutas biosintticas) afectan la aptitud de la plantas
mediante una reduccin en la atraccin de los enemigos naturales de
los insectos herbvoros. Los estudios moleculares ayudarn tambin a
entender mejor las interacciones tri-trficas bajo el suelo y cmo
stas afectan a las interacciones tri-tr-ficas sobre el suelo.
Mediante un mejor conocimiento de los genes involucrados en la
emisin de los voltiles inducidos en plantas, es posible que se
desarrollen mediante ingeniera gentica plantas que sean ms
atractivas a los enemigos naturales o que emitan una mayor cantidad
de voltiles al ser daadas por el herbvoro (como por ejemplo en
degenhardt et al. 2009), sin incurrir en un costo ecolgico.
En la naturaleza, las interacciones tri-troficas son muy
complejas (dicke et al., 2009). Las plantas son comnmente atacadas
por mltiples herbvoros en sus partes areas y subterrneas. Estos
herbvoros en su mayora tienen diferentes aparatos buca-les y modos
de alimentacin que afectan la repuesta voltil de la planta. Estos
insectos herbvoros pueden activar mltiples rutas de defensa
simultneamente en las plantas. Futuros estudios debern determinar
cmo son integradas estas respuestas contra mltiples herbvoros
dentro de un contexto tri-trfico. Para un mejor entendimiento de
estas interacciones, los estudios debern incluir diferentes niveles
de integracin biolgica (rodriguez-saona et al., 2010). Por ejemplo,
estos estudios deben investigar los efectos de mltiples herbvoros
en la preferencia y el desarrollo de los herbvoros y sus enemigos
naturales, la respuesta en las plantas as como las rutas
biosintticas que son activadas, y por ltimo, los genes que son
inducidos en las plantas.
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333La Ecologa Qumica de Interacciones Tri-Trficas
Finalmente, las versiones sintticas de los compuestos voltiles
de plantas pueden formar parte de una nueva estrategia para el
control de plagas agrcolas. sin embargo, estudios recientes han
encontrado que los insectos carnvoros son atrados slo a la fuente
de emisin (Lee, 2010; Mallinger et al., 2011; rodriguez-saona et
al., 2011). si las reas cercanas a la fuente de emisin no contienen
a la presa u hospedero, se corre el riesgo de que estos compuestos
sintticos en vez de ayudar al carnvoro a localizar al herbvoro
ocasionen que estos pierdan su tiempo y energa buscando a su
herbvoro en reas donde stos no estn presentes. otro riesgo que se
corre es que el carnvoro aprenda a asociar la presencia de los
compuestos voltiles con la ausen-cia del herbvoro y que esto afecte
negativamente su comportamiento en su futura bsqueda de la presa u
hospedero. Estos riesgos deben ser considerados en el futuro cuando
se estudien los compuestos sintticos para manipular el
comportamiento de depredadores y parasitoides en campos
agrcolas.
AgradecimientosMuchas gracias a los editores de este libro por
invitarme a escribir este captulo. Mis agradecimientos tambin van
dirigidos al dr. Jos davelouis, al Ing. Luis rodriguez Maurer, y a
dos revisores annimos por los comentarios en una versin anterior de
este captulo, y a robert Holdcraft por las ilustraciones. Este
proyecto fue financiado por un programa especial del usda CsrEEs y
por fondos Hatch.
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stenhagen, g., Loughrin, J. H., & Tumlinson, J. H.
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