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Réponse de deux herbacées de sous-bois, le Maianthemum canadense et l’Eurybia macrophylla, au
réchauffement expérimental en forêt boréale méridionale
Mémoire
Marie-Hélène Jacques
Programme de maîtrise en biologie Maître ès sciences (M.Sc)
Les espèces herbacées de sous-bois sont peu étudiées dans le contexte des changements climatiques.
L’expérience B4WARMED, une simulation de réchauffement climatique en forêt de l’University of Minnesota,
offrait l’opportunité d’étudier la réponse du Maianthemum canadense et de l’Eurybia macrophylla en
interaction avec les autres composantes de leur écosystème. Les effets sur leur croissance, leur reproduction,
leur phénologie et leurs taux de photosynthèse et de respiration ont été évalués, ainsi que les effets sur la
disponibilité de la lumière, de l’eau et des nutriments. En général, ces deux espèces ont été modestement
affectées par les traitements réchauffement. Leur émergence hâtive au printemps augmente leur effort
reproducteur alors que la diminution du contenu en eau du sol semble avoir des effets négatifs à long terme.
Le futur de ces espèces sous un scénario de réchauffement dépend donc, entre autres, de la réponse
phénologique des strates supérieures et des changements au niveau des régimes de précipitations.
v
Abstract
The understory herbaceous species are little studied in the context of climate change. The B4WARMED
experiment, a forest warming facility of the University of Minnesota, provided the opportunity to study the
response of Maianthemum canadense and Eurybia macrophylla in interaction with other components of their
ecosystem. Effects on their growth, reproduction, phenology, photosynthesis and respiration rates were
evaluated, along with the effects on the availability of light, water and nutrients. Overall, these two species
were modestly affected by the experimental global warming treatments. However, their emergence in early
spring promoted their reproductive output while reduced water content of the soil seemed to have negative
effects in the longer term. The future of these species under a warming scenario depends, among other things,
on the response of the upper strata in terms of phenology and on the changes in precipitation patterns.
vii
Table des matières
Résumé ....................................................................................................................................................................... iii Abstract ........................................................................................................................................................................ v Avant-Propos ............................................................................................................................................................. xiii Remerciements ............................................................................................................................................................ v Table des matières ..................................................................................................................................................... vii Liste des tableaux ....................................................................................................................................................... ix Liste des figures .......................................................................................................................................................... xi Chapitre 1 - Introduction générale ................................................................................................................................ 1
1.1 Généralités sur les changements climatiques .......................................................................................... 1 1.2 Problématique .......................................................................................................................................... 2 1.3 Effet de la température sur la croissance des végétaux .......................................................................... 3 1.4 Effet de la température sur la phénologie et l’effort reproducteur ............................................................ 4 1.5 Effet de la température sur la photosynthèse et la respiration ................................................................. 5 1.6 Les changements climatiques et les pathogènes forestiers ..................................................................... 7 1.7 Les dispositifs de simulation du réchauffement climatique ...................................................................... 8 1.8 L’expérience ............................................................................................................................................. 8 1.9 Biologie des espèces à l’étude ................................................................................................................. 9
1.10 Objectifs et hypothèses .......................................................................................................................... 11 Chapitre 2 - Response of two understory herbs, Maianthemum canadense and Eurybia macrophylla to experimental forest warming: early emergence is the key to enhanced reproductive output .......................................................... 15
2.1 ABSTRACT ............................................................................................................................................ 15 2.2 RÉSUMÉ ................................................................................................................................................ 16 2.3 INTRODUCTION .................................................................................................................................... 16 2.4 MATERIAL AND METHODS .................................................................................................................. 19
2.4.1 Biology of the studied species ........................................................................................................... 19 2.4.2 Study site .......................................................................................................................................... 20 2.4.3 The warming technique ..................................................................................................................... 20 2.4.4 Experimental design .......................................................................................................................... 21 2.4.5 Light and water availability ................................................................................................................ 22 2.4.6 Total leaf area, reproductive output and phenology .......................................................................... 22 2.4.7 Photosynthesis and respiration ......................................................................................................... 23 2.4.8 Leaf analysis ..................................................................................................................................... 23 2.4.9 Statistical Analyses ........................................................................................................................... 24
2.5 RESULTS ............................................................................................................................................... 24 2.5.1 Light and water availability ................................................................................................................ 24 2.5.2 Plant phenology ................................................................................................................................ 27 2.5.3 Total leaf area ................................................................................................................................... 28 2.5.4 Reproductive output .......................................................................................................................... 31 2.5.5 Specific leaf area ............................................................................................................................... 34 2.5.6 Photosynthesis and respiration ......................................................................................................... 36 2.5.7 Leaf nutrients and chlorophyll ........................................................................................................... 39
Tableau 2.1. Analysis of variance with mixed effects testing warming treatments and site effects on the early
spring and summer light availability for M. canadense and E. macrophylla. ............................................ 25 Table 2.2. Analysis of variance with mixed effects testing the warming treatments and site effects on the date
of leaf unfolding, leaf withering and length of the growth season of M. canadense and E. macrophylla. 27 Table 2.3. Analysis of variance with mixed effects testing warming treatments and site effects on the total leaf
area, flower and fruit production, percent plant cover and leaf chlorophyll concentration of M. canadense and E. macrophylla. ................................................................................................................................. 29
Table 2.4. Analysis of variance with mixed effects testing the warming treatments, site and time effects on the
specific leaf area, the Asat and Rn both on a area based and on a weight based units for M. canadense and E. macrophylla. ................................................................................................................................. 37
Table 2.5. Analysis of variance with mixed effects testing the warming treatments, site and time effects on the
N, P, K, Ca and Mg concentration of M. canadense and E. macrophylla leaves. .................................... 40
xi
Liste des figures
Figure 1.1. Dessin et distribution du Maianthemum canadense tirés de Flora of North America (eFloras.org). 10 Figure 1.2. Dessin et distribution d’Eurybia macrophylla.. ................................................................................. 11 Figure 1.3 Schéma conceptuel illustrant le réseau d’hypothèses. .................................................................... 12 Figure 2.1 The network of hypotheses being tested in the present study. ........................................................ 19 Figure 2.2. Percentage of the total available light that reached M. canadense and E. macrophylla plants
throughout the season for three warming treatments. ............................................................................. 26 Figure 2.3. Effects of the warming treatments on the mean (± s.e.) dates of leaf unfolding, leaf withering and
length of the growing season for M. canadense and E. macrophylla at each experimental site. ............. 28 Figure 2.4. Effect of the warming treatments on the mean (±s.e.) total leaf area of M. canadense and E.
macrophylla at both study sites, CFC and HWRC. .................................................................................. 30 Figure 2.5. Effect of the warming treatments on different aspects of the reproductive output of M. canadense at
the CFC site.. ........................................................................................................................................... 32 Figure 2.6. Effet of the warming treatments on different aspects of the reproductive output of E. macrophylla at
both sites. ................................................................................................................................................ 33 Figure 2.7. Effect of the warming treatments on the mean (±s.e.) percent cover of 2011 over that of 2009 for
M. canadense and E. macrophylla. ......................................................................................................... 34 Figure 2.8. Specific leaf area of M. canadense at the CFC site (A) and of E. macrophylla at CFC (B) and
HWRC site (C) throughout the season for plants growing at two different temperatures......................... 35
Figure 2.9. Photosynthetic rates under saturating light conditions (Asat) for M. canadense and E. macrophylla through the season on an area basis (A-B-C-D) and on a weight basis (E-F-G). Respiratory rates measured at night (Rn) for M. canadense and E. macrophylla through the season on an area basis (H-I-J-K) and on a weight basis (L-M-N). ........................................................................................................ 38
Figure 2.10. Effects of the warming treatments on the mean (±s.e.) leaf nutrient concentration of E.
macrophylla at both site both in weight based unit. ................................................................................. 41 Figure 2.11. Effects of the warming treatments on the mean (±s.e.) leaf nutrient concentration of M.
canadense at the CFC site both in terms of weight based unit and area based units.. ........................... 42 Figure 2.12. Effect of the warming treatment on Asat under different acclimation scenarios. ........................... 46 Figure 3.1. Schéma conceptuel modifié suite à l’étude. .................................................................................... 51
xiii
Remerciements
J’aimerais remercier en tout premier lieu Line Lapointe, ma directrice, dont j’admire l’esprit scientifique et la
disponibilité et qui a eu l’idée de cette collaboration avec Peter Reich, mon co-directeur, que je remercie
également pour l’extraordinaire opportunité qu’il m’a offerte ainsi que pour ses idées et ses commentaires. Je
remercie le projet B4WARMED d’avoir financé le travail des assistants qui ont travaillé sur mon projet à l’été
2011 ainsi que pour son grand support matériel et instrumental. Je me suis sentie la bienvenue à tous les
niveaux dans cette extraordinaire équipe. Un merci tout particulier à Artur Stefanski, qui gère cette expérience
et qui est un des êtres les plus travaillants qui soit, pour son extrême générosité intellectuelle, technique et
matérielle et son amitié.
Pour leur participation aux évaluations : Stéphane Boudreau, Serge Payette et Steeve Pépin pour qui s’ajoute
également une généreuse contribution technique et statistique, sans compter ses conseils sur la physiologie
végétale. Dans le domaine des conseils sur la physiologie végétale également : Gilbert Éthier et Rebecca
Montgomery. Pour son aide dans les méandres de la rédaction et de la vie en général : Julie Bussières. Pour
son expertise statistique et sa grande disponibilité : Gaétan Daigle. Pour avoir repêché des données dans les
méandres de B4WARMED : Roy Rich et Mikhail Titov.
La liste des assistants est longue. D’abord toute l’équipe de B4WARMED avec, en mention spéciale, ceux et
celles qui ont participé aux mesures de respiration la nuit : Karen Rice, Stefan Hupperts, Colton Miller, Hannah
Tuntland et Camdila Wright. Et tous les autres également : Michelle Cummings, Kaleb Remski, Philipp Green,
Ryan Steenston, Byron Meeks, John Sheppard, Kaleb Welch, Lindsay Wallis et Elliot Vaughan. Les assistants
au laboratoire à l’Université Laval qui ont patiemment comptées et pesées les graines d’aster: Dominique
Manny, Antoine Daignault, Timothée Bitsch et la technicienne, Josée Pelletier qui m’a aidé pour les analyses
de chlorophylle. Sans oublier Pierre Racine qui m’a initié à l’utilisation d’Access et Pascale Audet qui a corrigé
mes formules compliquées dans Excel. Bien qu’elle soit déjà mentionnée, j’insiste sur le fait que je remercie
Karen Rice, parce qu’en plus d’être une assistante de terrain dévouée, elle a été mon amie et complice des
délires les plus fous lors de mon séjour au Minnesota.
Je remercie pour le support financier dans la réalisation de ce projet le Conseil de recherche en sciences
naturelles et génie du Canada et le Fond de recherche Nature et technologies du Québec.
xv
À ma grand-mère Jeannine
avec qui j’ai fait mes premières
observations de la nature
xvii
Avant-Propos
Le premier chapitre de ce mémoire est une introduction générale rédigée en français. Le deuxième chapitre
est rédigé en anglais afin d’être publié dans une revue scientifique. La conclusion générale est également
rédigée en français. La rédaction s’est faite sous la supervision de Line Lapointe.
Le dispositif expérimental, appelé B4WARMED pour Boreal Forest Warming at an Ecotone in Danger, est un
projet du Forest Ecology Lab de l’University of Minnesota dont les chercheurs principaux sont Rebecca
Montgomery, Sarah Hobbie, Jacek Oleksyn et Roy Rich sous la supervision du professeur Peter Reich.
1
Introduction générale
Généralités sur les changements climatiques
Depuis le dernier rapport du Groupe d’experts intergouvernemental sur l’évolution du climat en 2007, le
réchauffement de notre planète n’a montré aucun signe de ralentissement (Barnosky et al., 2012). L’on dit que
les climats qui couvrent actuellement de 10-48% de la planète vont disparaître et que des climats jamais
connus par les espèces actuels vont couvrir de 12-39% de la surface terrestre d’ici un siècle (Williams et al.,
2007). De 1906 à 2005, la température moyenne a augmenté de 0,74°C (IPCC, 2007). Différents modèles
sont actuellement utilisés pour prédire le climat : le plus conservateur prédit une hausse de 1,8°C pour 2090-
2099 par rapport à 1980-1999 alors que le plus pessimiste, prévoit une hausse de 4,0°C (IPCC, 2007). Les
chercheurs peuvent donc affirmer avec confiance que le climat s’est réchauffé sous l’influence des activités
humaines menées depuis 1750, particulièrement par l’augmentation spectaculaire des émissions de gaz à
effet de serre, qui ont augmenté de 70% entre 1970 et 2004 (IPCC, 2007). Certains ont même commencé à
nommer informellement la prochaine ère géologique «anthropocène» tant les activités humaines influencent
l’atmosphère et se répercutent sur le système planétaire (Crutzen, 2002).
Des effets de la hausse de la température sont observés sur les écosystèmes terrestres. Parmi ceux-ci notons
l’augmentation de la longueur de la saison de croissance (Cleland et al., 2007) et des changements dans la
phénologie (Dunne et al., 2003; Sherry et al., 2007; Parmesan, 2007; Khanduri et al., 2008), l’augmentation du
taux de minéralisation et de la disponibilité de l’azote (Rustad et al., 2001), la diminution du contenu en eau du
sol (Harte & Shaw, 1995; Wan et al., 2005; Niu et al., 2008) et un changement de la composition en espèces
et de la structure des communautés (Harte & Shaw, 1995; Hobbie, 1996; Cornelissen et al., 1999; Shaver et
al., 2000).
De plus en plus de méta-analyses ont pour but de dégager des tendances majeures et ainsi mieux cerner de
quelle manière les végétaux répondent à cette augmentation de la température. L’on constate qu’il en reste
encore beaucoup à comprendre sur l’interaction entre une hausse de la température et les facteurs
spécifiques au site car les résultats sont très variables. La prudence est toujours de mise lorsqu’il est question
de projeter à l’échelle du paysage ou du biome, des résultats obtenus à partir de parcelles expérimentales
(Rustad et al., 2001). Des études de réchauffement expérimental, particulièrement en milieu naturel, doivent
encore être menées pour bien quantifier et mieux comprendre les effets d’une hausse de la température sur
les végétaux.
2
Problématique
La strate herbacée joue un rôle particulier dans la structure et le maintien de l’intégrité fonctionnelle des
écosystèmes forestiers (Gilliam, 2007). C’est la strate herbacée qui a la richesse spécifique la plus élevée, soit
en moyenne 80% de la richesse spécifique d’un écosystème forestier tempéré. Celle-ci est également le site
d’interactions compétitives qui ont des conséquences sur la régénération des espèces ligneuses. Aussi,
lorsque la voûte forestière est mature, sa composition affecte celle de la strate herbacée en modifiant la
disponibilité de la lumière ou en augmentant l’hétérogénéité des conditions du sol. Finalement, la strate
herbacée joue un rôle important dans les flux d’énergie et dans le recyclage du carbone et des nutriments.
Bien que, dans une forêt typique de l’hémisphère nord, la biomasse aérienne de la strate herbacée représente
en moyenne aussi peut que 0,2% de la biomasse forestière par rapport à la strate arborescente, elle peut y
représenter 4% de la production primaire nette, soit 20 fois plus que sa contribution à la biomasse (Gilliam,
2007). Selon une étude dans la forêt expérimentale Hubbard Brook où les concentrations en N, P, K, Ca et Mg
du feuillage de plusieurs espèces herbacées et ligneuses ont été comparées, les feuilles des plantes
herbacées sont 30% plus riches en N et P, presque 2 fois plus riches en Mg et presque 3 fois plus riches en K
que les feuilles des arbres (Muller, 2003). Comme la litière issue des herbacées peut représenter jusqu’à 16%
de la litière totale annuelle et se décompose plus de deux fois plus vite que la litière provenant des arbres
(Muller, 2003), ce feuillage riche en nutriments participe grandement au recyclage des nutriments en forêt par
rapport à la biomasse qu’il représente. Dans un autre ordre d’idée, les éphémères printanières réduisent la
perte de nutriments par lessivage au printemps. Ces plantes très hâtives les absorbent dès la fonte de la
neige, avant que la voûte forestière se développe. Ces nutriments seraient autrement perdus car, à ce
moment de l’année, les arbres ont un faible taux d’absorption. Plus tard au printemps, les éphémères libèrent
les nutriments lors de leur sénescence, les rendant alors disponibles pour les arbres qui ont débuté la
production de leur feuillage (Muller & Bormann, 1976).
Malgré l’importance de la strate herbacée, sa réponse à une élévation de la température est mal comprise et
peu étudiée (De Frenne et al., 2010). Les espèces herbacées pourraient être la forme de vie végétale la plus
sensible, notamment au niveau de la phénologie (Farnsworth et al., 1995). C’est dans ce cadre que la
présente étude s’inscrit en testant l’effet d’une hausse de la température sur deux espèces de la forêt boréale
méridionale : le Maianthemum canadense et l’Eurybia macrophylla (anciennement Aster macrophyllus).
3
Effet de la température sur la croissance des végétaux
En général, une hausse de température augmente la biomasse des plantes (Dormann & Woodin, 2002; Arft et
al., 1999; Rustad et al., 2001; Walker et al., 2006; Lin et al., 2010). Cependant, les études individuelles
montrent des résultats hautement variables : augmentation, diminution ou même aucun changement de la
productivité chez les plantes (Rustad et al., 2001). Par ailleurs, une méta-analyse suggère que les effets sur la
biomasse sont moins marqués pour les espèces herbacées (+5,2%, avec un intervalle de confiance à 95% qui
chevauche zéro) que pour les espèces ligneuses (+26,7%) (Lin et al., 2010). Beaucoup de paramètres
propres au site d’étude influencent les changements observés, notamment la quantité d’eau et de nutriments
disponibles ainsi que la nature et la qualité de la matière organique.
L’azote est généralement considérée comme un des principaux éléments limitants dans les écosystèmes
terrestres (Vitousek et al., 1997). Beaucoup d’études ont montré que le taux de minéralisation de l’azote
augmente avec la température (Goncalves & Carlyle, 1994; Hobbie, 1996; Reich et al., 1997; Rustad et al.,
2001). Cette augmentation pourrait stimuler la productivité des écosystèmes limités par l’azote.
L’augmentation de la disponibilité de l’azote et des autres nutriments peut avoir pour effet une augmentation
de la taille des plantes et de leur effort reproducteur (Chapin, 1980). Cependant, il est aussi montré que la
minéralisation de l’azote, tout comme la respiration du sol, diminue si le taux d’humidité du sol diminue (Griffin,
1981; Schimel et al., 2007; Manzoni et al., 2012). En effet, la minéralisation de l’azote dépend de l’activité
microbienne qui est limité par la disponibilité de l’eau (De Dato et al., 2008; Sardans et al., 2008). Donc, les
effets d’un réchauffement sur le taux de minéralisation de l’azote et sur le taux de décomposition dans un
écosystème donné dépendent également de la manière dont les changements climatiques vont affecter le
régime des précipitations à cet endroit. En effet, l’augmentation du stress hydrique est la raison la plus
souvent invoquée pour expliquer l’effet négatif ou l’absence d’effet d’une hausse de la température sur la
croissance des plantes, que ce soit via la diminution du taux de minéralisation de l’azote comme nous venons
de le discuter, ou via une réduction de la photosynthèse causée par la fermeture des stomates afin de réduire
les pertes d’eau par transpiration (Lambers et al., 1998; Larcher, 2003).
4
Effet de la température sur la phénologie et l’effort reproducteur
Les changements de la phénologie ont des conséquences sur le fonctionnement des écosystèmes (Price &
Waser, 1998; Dunne et al., 2003). Des changements de phénologie d’amplitude et de direction différentes, en
réponse aux changements climatiques, pourraient affecter les interactions compétitives au sein des
écosystèmes, mener à de nouveaux patrons de coexistence des espèces et, ultimement, modifier la
composition en espèces des communautés (Waser & Real, 1979; Chuine & Beaubien, 2001; Post et al.,
2001).
Une combinaison de différents éléments participe au déclenchement du développement des végétaux au
printemps : la température, la photopériode et l’atteinte du degré de gel hivernal nécessaire au débourrement.
Alors qu’il est généralement admis que les herbacées répondent plus directement à la température
(Farnsworth et al., 1995; Iversen et al., 2009; De Frenne et al., 2011; Cornelius et al., 2012), la réponse des
arbres est plus complexe. En effet, certaines espèces arborescentes et arbustives répondent plus fortement à
la photopériode, d’autres à la température, d’autres encore ont besoin d’un grand nombre de degrés-jours de
gel hivernal et débourrent plus tard si l’hiver est doux (Murray et al., 1989; Borchert et al., 2005; Körner &
Basler, 2010). Il y a donc un plus grand potentiel de variation interannuelle et de variation entre les
peuplements en ce qui concerne le moment de la fermeture de la voûte forestière que dans l’émergence des
herbacées.
On peut déduire que les saisons de croissance plus longues occasionnées par un réchauffement climatique
seront mises à profit par les plantes dont les mécanismes régulateurs le permettent (Körner & Basler, 2010),
soit les plantes davantage contrôlées par la température comme les herbacées. Cependant, il semble encore
plus crucial de se pencher sur la réponse différentielle de la phénologie des strates inférieures et supérieures
et les nouvelles interactions possibles entre ces dernières sous l’effet du réchauffement climatique.
En effet, beaucoup d’herbacées utilisent au printemps une stratégie nommée «évasion phénologique»
(Crawley, 1997; Richardson & O'Keefe, 2009). Cette stratégie consiste à émerger avant la fermeture de la
voûte forestière afin de prendre avantage de cette brève période où la disponibilité de la lumière est maximale.
Ce moment est utilisé pour faire la plus grande partie de la photosynthèse de la saison (Bazzaz & Bliss, 1971;
Brown et al., 1985; Lapointe, 2001). Cette stratégie pourrait cependant être altérée selon la réponse des
strates végétales supérieures aux changements climatiques. De plus, cette émergence rend les herbacées
plus vulnérables aux épisodes de gel qui peuvent endommager la machinerie photosynthétique ou même
entraîner la mort des feuilles (Gu et al., 2008). Dans le même ordre d’idée, l’émergence hâtive des feuilles
peut parfois causer un développement anormal des feuilles (chez un conifère : Olszyk et al., 1998).
5
Des expériences montrent déjà qu’une hausse de la température entraîne l’émergence hâtive d’espèces
herbacées (Farnsworth et al., 1995). Dans certains cas, des herbacées ayant émergées de façon hâtive se
sont aussi vues sénescer hâtivement (Farnsworth et al., 1995; Jochum et al., 2007). Une sénescence hâtive
devrait cependant avoir moins d’impact sur la quantité de carbone fixé annuellement que le débourrement hâtif
lorsqu’il a lieu alors que le couvert végétal n’est pas encore refermé.
La floraison et la maturation des fruits sont très sensibles à la température, à l’humidité et à la photopériode
(Rathcke & Lacey, 1985). Le succès de la pollinisation, particulièrement dans le cas des fleurs pollinisées par
les animaux, est fortement lié à la date d’ouverture des fleurs (Sherry et al., 2007). Un changement dans les
dates de floraison est aussi susceptible de modifier la maturation des fruits et la dispersion des graines, avec
des impacts non seulement sur la plante et ses compétiteurs, mais sur plusieurs autres niveaux trophiques
(Hovenden et al., 2008b).
Les changements climatiques vont nécessiter la migration ou l’adaptation de certaines espèces végétales car
la température est un élément crucial dans la détermination de la répartition des plantes (Woodward &
Williams, 1987). La survie de plusieurs espèces forestières de sous-bois se trouve menacée car ce sont de
très lentes colonisatrices (Verheyen et al., 2003) et l’on croit qu’elles ne pourront migrer à une vitesse
suffisante pour tenir le rythme imposé par les changements climatiques prévus (Honnay et al., 2002). Pour ces
raisons, il est urgent d’évaluer l’effet de la température sur l’effort reproducteur des plantes herbacées car
seule la reproduction sexuée leur permettra de migrer (Hovenden et al., 2008b). À ce jour, les effets d’une
hausse de la température sur la reproduction sexuée semblent spécifiques à l’espèce car des effets positifs et
négatifs ont été observés selon les espèces (Hovenden et al., 2008a; Pearson & Shah, 1981; De Frenne et al.,
2010; De Frenne et al., 2009).
Effet de la température sur la photosynthèse et la respiration
Les changements des taux de photosynthèse et de respiration causés par le réchauffement des températures,
sont aujourd’hui considérés comme des composantes importantes de la réponse des écosystèmes aux
changements climatiques (Schimel, 1995). En effet, l’équilibre entre la respiration et la photosynthèse est
important autant au niveau de la productivité de la plante qu’au niveau de l’équilibre de l’écosystème et des
flux de carbone dans la biosphère (Campbell et al., 2007). Il n’y a actuellement pas de consensus scientifique
6
sur l’effet d’un changement de température à long terme sur les taux d’échanges gazeux des végétaux. Cette
question est cruciale car c’est ce qui détermine si la végétation est une source ou un puits de carbone : la
différence entre la photosynthèse brute et la respiration se nomme «production primaire nette» (PPN) : quand
la PPN est positive, le bilan de carbone est positif et les plantes augmentent leur biomasse ou leurs réserves.
Au contraire, lorsqu’elle est négative, le bilan de carbone l’est aussi et les plantes dépérissent (Van Oijen et
al., 2010).
Tout d’abord, la photosynthèse et la respiration sont deux phénomènes sensibles à la température (Berry &
Bjorkman, 1980; Loveys et al., 2003; Atkin & Tjoelker, 2003). Ils ne sont pas contrôlés par les mêmes
mécanismes internes et externes (Amthor, 2000; Cannell & Thornley, 2000) et à court terme, leur courbe de
réponse et leur sensibilité à la température n’est pas la même (Dewar et al., 1999) : la réponse de la
respiration est exponentielle alors que la photosynthèse a un optimum plutôt large (Larcher, 2003). Il a donc
été présumé que ces deux flux devaient être modélisés séparément (Agren, 1996). En conséquence, dans les
modèles basés sur ces postulats, la PPN devient rapidement négative avec une augmentation de la
température.
Cependant, plusieurs travaux expérimentaux infirmaient ces modèles et rapportaient plutôt des rapports
respiration : photosynthèse (R :P) très stables, soit autour de 0,40-0,45 sur toute une plage de températures
(Ryle et al., 1976; Winzeler et al., 1976; Monteith, 1981; Dewar et al., 1999). Certains auteurs ont alors
suggéré qu’il était inapproprié de modéliser la photosynthèse et la respiration séparément, les produits de l’un
étant les substrats de l’autre (Gifford, 1995; Gifford, 2003). Des explications physiologiques (Atkin et al., 2005)
et mathématiques (Van Oijen et al., 2010) ont été proposées à ce jour.
Cependant, ce ne sont pas tous les travaux expérimentaux qui observent des rapports R : P constants
(Hartley et al., 2006; Atkin et al., 2007; Campbell et al., 2007). Les différences sont surtout observées lorsque
les plantes sont soumises à des températures supérieures (Atkin et al., 2007) ou inférieures (Campbell et al.,
2007) à celles qui prévalent normalement dans leur environnement. Selon Van Oijen et collaborateurs (Van
Oijen et al., 2010), globalement, les résultats publiés sont en accord avec l’affirmation de Monteith (Monteith,
1981) à l’effet que R : P varie à court terme, mais s’équilibre à long terme (semaines ou plus).
Le phénomène par lequel les taux de photosynthèse et de respiration sont ajustés à une nouvelle température
de croissance se nomme acclimatation. Il s’agit de l’ensemble des ajustements physiologiques pour
compenser le déclin de la performance d’une plante suivant l’exposition à des conditions moins favorables,
dans le cas qui nous intéresse, une température moins favorable (Lambers et al., 1998). L’acclimatation se
déroule sur une courte période de temps et ne découle que de changements morphologiques ou
physiologiques, ce qui la distingue de l’adaptation qui se déroule sur le long terme et découle de changements
7
génétiques. Le degré d’acclimatation de la photosynthèse et de la respiration varie selon les espèces.
Certaines espèces ont une très forte capacité d’acclimatation alors que d’autres sont incapables même d’une
acclimatation partielle (Berry & Bjorkman, 1980; Larigauderie & Korner, 1995; Tjoelker et al., 1999; Xiong et
al., 2000; Loveys et al., 2002; Loveys et al., 2003). Dans certains cas, les processus métaboliques
s’acclimatent au point où les taux à la nouvelle température sont les mêmes qu’à la température initiale. Il
s’agit de la forme la plus prononcée d’acclimatation, appelée «homéostasie» (Stitt & Hurry, 2002; Stitt & Hurry,
2002; Atkin & Tjoelker, 2003). Il existe de plus en plus de preuves que les processus d’acclimatation peuvent
mener à l’homéostasie de la respiration et de la photosynthèse chez les plantes exposées à une gamme de
température modérée (e.g. 15-25°C) (Campbell et al., 2007). Il ne faut pas non plus négliger le fait que
d’autres facteurs peuvent influencer la réponse des taux d’échanges gazeux à la température, comme l’âge de
la feuille, son statut hydrique, la quantité de lumière disponible et la disponibilité des nutriments (Berry &
Bjorkman, 1980).
Les changements climatiques et les pathogènes forestiers
L’expression «pathosystèmes» fait référence à l’écologie particulière d’un pathogène et de ses hôtes.
Typiquement, on considère que les pathosystèmes forment un triangle dynamique de relations entre la ou les
plantes hôtes, le pathogène et l’environnement (Grulke, 2011). Bien entendu, les changements climatiques
vont affecter ces relations en modifiant l’environnement. Les phytopathologistes en ont eu l’intuition dès le
début des années 90, un constat qui a été réitéré de nombreuses fois depuis (Pautasso et al., 2012).
Les pathosystèmes peuvent se transformer de manière à nuire ou à favoriser le pathogène. Les mêmes
conditions vont favoriser un pathogène mais nuire à un autre. Par exemple, Fusarium circinatum, un
champignon qui attaque les pins, est un pathogène limité par le gel qui pourrait voir son aire de répartition
étendue avec l’augmentation des températures minimales atteintes (Watt et al., 2010), alors que Seiridium
cardinale, un champignon qui attaque les cyprès et qui s’infiltre dans ses hôtes via les blessures causées par
le gel, pourrait voir son aire de répartition diminuer (Garbelotto, 2008).
Les conséquences des changements climatiques sur les pathogènes forestiers sont complexes et sont sous-
tendus par une grande variété de mécanismes. Notamment, par le décalage entre les plantes et leur
environnement qui augmente la vulnérabilité des plantes hôtes, par l’évolution accélérée des pathogènes, par
le changement des aires de répartition des hôtes et du pathogène, etc. (Pautasso et al., 2012).
L’augmentation des températures, les modifications des régimes de précipitations, les changements de
fréquences et d’intensité des événements climatiques extrêmes ou catastrophiques, l’introduction de nouvelles
8
espèces sont autant de changements qui affecteront les pathosystèmes de manière imprévisible (Grulke,
2011).
Les dispositifs de simulation du réchauffement climatique
Les manipulations expérimentales de la température sur le terrain sont délicates. Plusieurs techniques
différentes existent : les «open top-chambers», les lampes infrarouges, les serres, le réchauffement passif
nocturne (passive nighttime warming), les câbles chauffants enfouis, chacune ayant des avantages et des
désavantages (Aronson & McNulty, 2009; Shaver et al., 2000). Les lampes chauffantes à infrarouges sont
considérées comme une des techniques les plus appropriées pour les simulations de réchauffement
climatique. Elles se rapprochent plus d’un réchauffement «naturel» car elles utilisent la radiation plutôt que la
conduction ou la convection et elles causent très peu de perturbations (Aronson & McNulty, 2009). Cependant,
des doutes ont été émis quant à leur capacité à reproduire les niveaux de réchauffement prédits, entre autres
au niveau du sol si un couvert végétal important fait obstacle (Aronson & McNulty, 2009), ce qui a
effectivement été observé par la suite (Volder et al., 2010). Les câbles chauffants enfouis sont une autre
méthode fréquemment utilisée. Le flux de chaleur du sol représente une source de radiation nette incidente
souvent négligée, spécialement dans le cas des espèces de sous-bois pour lesquelles il peut représenter 30-
50% de la radiation nette (Ogée et al., 2001). L’on reproche souvent à cette technique de découpler les parties
souterraines et aériennes en chauffant uniquement le sol. Un autre désavantage de la technique des câbles
chauffants enfouis souvent évoqué est la perturbation importante du sol. Cependant, il a été montré que les
effets de cette perturbation sont imperceptibles si on attend 6 à 12 mois entre l’installation et la mise en action
du système (Rustad & Fernandez, 1998).
L’expérience
La collecte de données s’est déroulée dans le cadre d’une vaste expérience appelée B4WARMED pour Boreal
Forest Warming at an Ecotone in Danger, un projet sous la supervision du professeur Peter Reich du Forest
Ecology Lab de l’University of Minnesota aux États-Unis
(http://forestecology.cfans.umn.edu/Research/B4WARMED/index.htm). Cette expérience est, à ce jour, unique
Total chlorophyll (mg g-1) 0.65 0.47 1.18 0.32 2.45 0.11
Chlorophyll a/ b 0.06 0.82 2.45 0.11 0.26 0.77
30
Figure 2.4. Effect of the warming treatments on the mean (±s.e.) total leaf area of M. canadense and
E. macrophylla at both study sites, CFC and HWRC. Letters represent significant differences
according to LSD tests.
Site and treatments
Are
a (
cm
2)
0
5
10
15
20
25
30
CFC
Control +1.8°C +3.6°C
Are
a (
cm
2)
0
50
100
150
200
250
HWRC
Control +1.8°C +3.6°C
b
a
M. canadense
E. macrophyllaa
ab
ab
b
ab
c
31
Reproductive output
M. canadense only flowered at the CFC site. Warming had no significant effect on the percentage of ramets
that flowered, the number of flowers per ramet, nor the number of fruits per ramet (Table 2.3 and Fig. 2.5).
However, the dry weight per fruit was higher in plants from the +1.8°C plots than in both control and +3.6°C
plots.
E. macrophylla only flowered in the heated plots. It flowered 3 times more in the +1.8 °C plots than in the +3.6
°C in plots (Table 2.3 and Fig. 2.6). The flowering ramets in the +1.8 ° C plots had almost twice as many
inflorescences as those in the +3.6 °C plots. The dry weight of E. macrophylla seeds did not vary with growth
temperature. The variables for which statistical differences were observed presented a nonlinear response in
both species. There was no effect of the treatments on the percent cover of 2011 over that of 2009 (Table 2.3).
However, we can see that while the cover was stable in the control plots, the response of the heated plots
varied a lot and that the response tended to be non-linear (Fig. 2.7).
32
Figure 0.5. Effect of the warming treatments on different aspects of the reproductive output of M. canadense at
the CFC site. A. The mean (±s.e.) percentage of ramets that flowered per treatment. B. The mean (±s.e.)
number of flowers per ramet. C. The mean (±s.e.) number of fruits per ramet. D. The mean (±s.e.) dry weight
of individual fruits. Letters represent differences according to an LSD test.
% o
f flo
we
rin
g r
am
ets
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Nu
mb
er
of
flo
we
rs p
er
ram
et
0
5
10
15
20
25
Control +1.8°C +3.6°C
Nu
mb
er
of
fru
its p
er
ram
et
0
1
2
3
4
Treatments
Control +1.8°C +3.6°C
Dry
we
igh
t o
f a
fru
it (
mg)
0.00
0.01
0.02
0.03
0.04
A B
C D
a
bb
33
Figure 0.6. Effect of the warming treatments on different aspects of the reproductive output of E. macrophylla
at both sites. A. The mean (±s.e.) percentage of ramets that flowered per treatment. B. The mean (±s.e.)
number of flower per ramet. C. The mean (±s.e.) dry weight of individual seeds (akenes). Letters represent
differences according to LSD tests.
Treatments
Control +1.8°C +3.6°C
Dry
weig
ht
of
a s
eed (
mg)
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0Treatments
Control +1.8°C +3.6°C
% o
f flow
ering r
am
et
0
2
4
6
8
Num
ber
of
flow
ers
per
ram
et
0
5
10
15
20
25
30
35 BA
C
a
b
a
b
34
Figure 2.7. Effect of the warming treatments on the mean (±s.e.) percent cover of 2011 over that of 2009
((2011-2009)/2009)*100) for M. canadense and E. macrophylla.
Specific leaf area
Specific leaf area (SLA) of M. canadense increased over time while it decreased for E. macrophylla (Fig.
2.8A). Growth temperature did not significantly affect the SLA of any species (Table 2.4). For M. canadense
there seems to be a trend for plants of the +3.6°C plots to have a higher SLA. For E. macrophylla, the effect of
growth temperature on the SLA was almost significant (P = 0.065); leaves in the control plots tended to have a
higher SLA than the ones in the +3.6°C plots, at the CFC site (Fig. 2.8B). However, as mentioned previously,
leaves of E. macrophylla in the control plots at the CFC site were attacked by a pathogen. At the HWRC site,
where all plants were healthy, this trend was not observed (Fig. 2.8C). It thus seemed that in the absence of
pathogen, the growth temperature had no effect on the SLA of E. macrophylla.
M. canadense
Treatment
Control +1.8°C +3.6°C
% c
ha
nge
of
co
ve
r
-50
0
50
100
150
200
250
E. macrophylla
Control +1.8°C +3.6°C
-100
0
100
200
300
400
500
600
35
Figure 2.8. Specific leaf area of M. canadense at the CFC site (A) and of E. macrophylla at CFC (B) and
HWRC site (C) throughout the season for plants growing at two different temperatures. There was no M.
canadense collected at HWRC site because there were too few plants in the plots.
M.canadense at CFC
SL
A (
cm
2 g
-1)
250
300
350
400
450
E.macrophylla at CFC
Week
24 26 28 30 32 34 36
SL
A (
cm
2 g
-1)
250
300
350
400
450
500
A
B E.macrophylla at HWRC
Week
24 26 28 30 32 34 36
Control
+3,6°C
C
36
Photosynthesis and respiration
Asat and Rn were expressed on an area basis (µmol CO2 m-2 s-1) and on a weight basis (nmol CO2 g-1 s-1) to
take into account the trends observed for the specific leaf area. Asat and Rn were measured in control and
+3.6°C plots, except for the last 3 sampling dates where plants of treatment +1.8°C were also measured, in
both species. The photosynthesis and respiration rates observed in the +1.8°C plots were not different from
the rates of the other plots and showed no specific trend. Therefore, only the two treatments that were
measured throughout the season are presented.
Asat of M. canadense decreased with time (Table 2.4). When expressed on an area-based unit, Asat tended
to be higher at the ambient temperature than at +3.6°C: the differences were significant for a few dates only,
mostly at the CFC site (Figs. 2.9A and B). The differences between treatments were less obvious when Asat
was expressed on a per weight unit (data available only for the CFC site, Fig. 2.9E). Leaves from control plots
tended to have a lower SLA (Fig. 2.8A), which could explain the larger differences between treatments
observed for area-based than for weight weight-based Asat.
For E. macrophylla, Asat per leaf area were different among treatments at the CFC site (Asat,+3.6°C >
Asat,control), but not at HWRC (Table 2.4; Figs. 2.9C and D). The difference between treatments disappeared
when Asat was expressed on a per weight basis (Figs. 2.9F and G). The difference caused by the change in
units might be due to the specific leaf area that tended to be higher in plants growing at the ambient
temperature at the CFC site, most likely due to the pathogen. Asat did not differ between treatments either on
an area-based or on a weight-based unit for the healthy plants of the HWRC sites, in accordance with the very
similar SLA reported for the two treatments at that site (Fig. 2.8C).
For both species, Rn were not strongly affected by the warming treatment (Table 2.4; Figs. 2.9H to K). Rn
tended to be higher in control than in +3.6°C plots but differences were significant for only a few dates in both
species. Rn expressed on per leaf area and on a per weight unit exhibited very similar changes over time and
between treatments (Figs. 2.9L to N).
37
Table 2.4. Analysis of variance with mixed effects testing the warming treatments, site and time effects on the specific leaf area, the Asat and Rn both on an area-
based and on a weight-based units for M. canadense and E. macrophylla.
Figure 2.9. Photosynthetic rates under saturating light conditions (Asat) for M. canadense and E. macrophylla
through the season on an area basis (A-B-C-D) and on a weight basis (E-F-G). Respiratory rates measured at
night (Rn) for M. canadense and E. macrophylla through the season on an area basis (H-I-J-K) and on a
weight basis (L-M-N). Asterisks represent significant differences according to LSD tests and sliced by dates.
** *
*
Week
24 26 28 30 32 34 36
Week
24 26 28 30 32 34 36
M.canadense in CFC M.canadense in HWRC E.macrophylla in CFC E.macrophylla in HWRC
*
*
*
*
Rn
(u
mo
l C
O2
2 m
-2 s
-1)
-0.2
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
Week
24 26 28 30 32 34 36
Asa
t (u
mo
l C
O2 m
-2 s
-1)
0
2
4
6
8
10
Control
+3.6°C
Asa
t (n
mo
l C
O2 g
-1 s
-1)
50
100
150
200
250
300
350
*
*
* *
*
Week
24 26 28 30 32 34 36
Rn
( n
mo
l C
O2
g- 2
g-1
s-1)
-10
0
10
20
30
40
50
*
*
A B C D
E F G
H I J K
L M N
39
Leaf nutrients and chlorophyll
In most cases, time affected leaf nutrient concentrations in both species, whereas growth temperature had
limited effect (Table 2.5; Figs. 2.10 and 2.11). The nutrients data was analyzed both in weight and surface
based unit to take the SLA variation into account. As expected, the results were not very different between the
types of unit for E. macrophylla (only data on a weight basis are presented on Figure 2.10) since the SLA was
not affected by the treatments. In E. macrophylla, some nutrient concentrations increased with time (Ca and
Mg) while others decreased (N, P and K). Calcium concentration at the HWRC site, and magnesium
concentration at both sites were higher for the +3.6°C plants at the beginning of the season but became
similar afterwards. In M. canadense, in weight units, K, Ca and Mg concentrations increased with time,
whereas the pattern was not clear for N and P (Figure 2.11). Leaf K concentration was higher for the +3.6°C
plants at mid-season. Once converted to surface unit, the nutrient concentration in N, K and Mg decreased
with time. This opposite trend was due to SLA that increased with time for this species. The plants of the
control plots tended to have higher N and P concentrations than the plants from the +3.6°C plots. There was
no effect of the treatments on the total chlorophyll concentration (chl a +b) or on the ratio of chlorophyll a to b
(Table 2.3) in both species.
40
Table 2.5. Analysis of variance with mixed effects testing the warming treatments, site and time effects on the N, P, K, Ca and Mg concentration of M. canadense
Figure 2.10. Effects of the warming treatments on the mean (±s.e.) leaf nutrient concentration of E.
macrophylla at both site both in weight-based unit. Asterisks represent significant differences according to LSD
tests and sliced by dates, as the interaction treatment × time was significant.
K (
mg g
-1)
30
35
40
45
50
55
60
Ca (
mg g
-1)
4
6
8
10
12
14
16
18
20
Week
24 26 28 30 32 34 36
Mg (
mg g
-1)
1.5
2.0
2.5
3.0
3.5
4.0
4.5
Week
24 26 28 30 32 34 36
HWRC
Control
+3.6°C
CFC
N (
mg g
-1)
16
18
20
22
24
26
28
30
32
34
P (
mg g
-1)
1.5
2.0
2.5
3.0
3.5
4.0
4.5
*
**
42
Figure 2.11. Effects of the warming treatments on the mean (±s.e.) leaf nutrient concentration of M.
canadense at the CFC site both in terms of weight-based and area-based units. Asterisks represent significant
differences according to LSD tests and sliced by dates, as the interaction treatment × time was significant.
K (
mg
g-1
)
20
22
24
26
28
30
32
34
36
*P
(g
m-2
)
0.03
0.04
0.05
0.06
0.07
0.08
0.09
0.10
N (
g m
-2)
0.30
0.35
0.40
0.45
0.50
0.55
0.60
0.65
0.70
K (
g m
-2)
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
P (
mg
g-1
)
1.4
1.6
1.8
2.0
2.2
2.4
2.6
2.8
3.0
N (
mg
g-1
)
13
14
15
16
17
18
19Control
+3.6°C
Ca (
g m
-2)
0.16
0.18
0.20
0.22
0.24
0.26
0.28
0.30
Week
24 26 28 30 32 34 36
Mg
(g
m-2
)
0.04
0.05
0.06
0.07
0.08
Ca (
mg
g-1
)
5
6
7
8
9
10
11
12
Week
24 26 28 30 32 34 36
Mg
(m
g g
-1)
1.6
1.8
2.0
2.2
2.4
2.6
*
43
DISCUSSION
As expected, M. canadense and E. macrophylla emerged earlier in the heated plots, allowing these plants to
benefit from the high light availability that prevails in spring. However, afterwards they received less light due
to the greater plant density in the heated plots. Spring photosynthesis is a key element for the productivity of
many understory species of hardwood forests (Bazzaz & Bliss, 1971; Brown et al., 1985; Lapointe, 2001;
Lapointe, 2001). Their photosynthesis rates are at the highest while the light is at its maximum availability and
rates drop after canopy closure. For some of these species, photosynthetic rates drop after only a few weeks,
sometimes even days (Larcher, 2003). This strategy is called the «phenological escape» because these
species advance their emergence to avoid the shade of taller species that later develop. The absence of
negative effects from a shadier summer on growth and reproductive output of the two studied species might be
explained by the fact that they use the strategy of phenological escape. If these plants had produced most of
their photosynthates before canopy closure, the level of light during the summer has little importance.
Moreover, slight effect or no effect of the treatments was observed on SLA or chlorophyll a/b ratio, two
variables known to be sensitive to light availability. These results indicate that the lowest light levels that
prevail in the heated plots in summer are not dramatic enough to induce strong morphological or physiological
acclimation, compared to the change in light from spring to summer that induce a reduction in Asat in many
species (Taylor & Pearcy, 1976). It is also possible that these plants were already as much acclimated to
shade as their plasticity allowed them.
Excess carbon resulting from enhanced spring C gain was most likely invested into sexual reproduction since
no difference was detectable in terms of total leaf area for both species and carbon losses from respiration
were no higher in warmed plots. It is remarkable that E. macrophylla only flowered in the heated plots. While
the results are clear for sexual reproduction, the response of clonal growth is much more variable. In some
heated plots, the percent cover increased greatly while it did not in others. In comparison, the results for the
control plots were very stable, in accordance with their slow growth rates (Fig. 2.7). Few studies document the
effect of early emergence on perennial herbs, but many studies have shown that early germination favours
fecundity for other plant groups (Rathcke & Lacey, 1985; Verdu & Traveset, 2005). In another herbaceous
understory species, Anemone nemorosa, an early emergence was correlated with an increased percentage of
flowering and increased seed mass (De Frenne et al., 2011). Some species exhibited a decreased investment
in reproduction under warming, but no information about the impact of warming on dates of emergence was
provided (Pearson & Shah, 1981; Hovenden et al., 2008a; De Frenne et al., 2009). The response of
reproductive output to warming appears to be species specific (De Frenne et al., 2011) but the impact of
44
warming on plant phenology needs to be characterized for many species before we can generalize the
response of understory species to climate warming.
Farnsworth et al. (1995) had observed an early senescence of M. canadense in plots where the soil was
heated (+5 °C), contrary to what we reported in the present study. Indeed, M. canadense plants senesced all
at the same time, while E. macrophylla lasted longer in the heated plots. There are numerous factors
controlling the initiation of senescence, among them environmental stresses, photoperiod, temperature,
(Munne-Bosch & Alegre, 2004) or source-sink relationships (Lapointe, 2001). The different timing in the
senescence of the two species can be partially explained by their reproductive strategies: early bloomer for M.
canadense and late summer bloomer for E. macrophylla. The fruits of M. canadense are ripe in September
and the senescence seems to be induced once seeds had completed their development and there is no other
major sink within the plant. Still, many plants that did not bear fruits, senesced also in September, indicating
that some other signals are triggering senescence but the signal did not seem to be temperature. The signal
could also be translocated from fruiting ramets to all other ramets along the rhizome, once fruits have reached
maturity. E. macrophylla seeds mature until the very end of the season; some seeds were actually not ripen
when the plant finally senesced. This species tries to lengthen its growth season as much as it can, and night
frost most likely induces senescence. The effect of warming on shoot senescence might therefore depend on
the reproductive strategy of the species.
The non-linear response of the reproductive output of both species, which was also observed for the total leaf
area and the percent cover (although both not significant), might be related to a potential water stress at the
higher temperature regime. Soil water content decreased with the increase in temperature, and this effect was
present throughout the season (data not published, B4WARMED). However, the summer 2011 was not dry
enough to reduce stomatal conductance in the +3.6°C treatment compared to the control plots (data not
shown). The growth response recorded in 2011, could be the result of water stress from the two previous
seasons (Inghe & Carl, 1985; Inghe & Tamm, 1988).
In this experimental setup, the overstory canopy is not exposed to the treatment. However, the saplings of
woody species planted in the plots were heated. These saplings also advanced their phenology in response to
warming (data not published, B4WARMED). While herbaceous species more strictly rely on the temperature
and snow melt as a signal for emerging (Farnsworth et al., 1995; De Frenne et al., 2011; Iversen et al., 2009;
Cornelius et al., 2012), the response of trees to temperature is more complex and varies among species.
Some tree species respond primarily to temperature like the herbaceous species, particularly pioneer species
such as hazel, poplar and birch (Körner & Basler, 2010). Other species of late succession, such as hackberry,
beech or oak, respond more strongly to photoperiod (Borchert et al., 2005). Moreover, others species see their
45
bud breaking dormancy delayed when the degree-days of winter chilling has not been fulfilled (Murray et al.,
1989). Although the observation of saplings suggests that woody species also advance their phenology in
response to warming, it should be kept in mind that saplings and mature trees of a same species do not
necessarily have the same phenology, saplings tending to break bud earlier than mature trees (Gill et al.,
1998). In a deciduous forest, the time delay between the emergence of the herbaceous species and closure of
the overstory canopy could be decreased, unaltered or enhanced. The effect of warming on the phenological
escape strategy used by many understory species will thus depend on the composition and successional
stage of the forest stand.
The vast majority of M. canadense individuals that flowered were at the periphery of the plots. These ramets
most likely benefited from a greater amount of light than the ramets located in the center of the plot where the
tree seedlings were planted. It is also the case for E. macrophylla, but the effect was less pronounced. This
observation confirms the importance of light availability for these understory species. It should also be kept in
mind that the heated plots were surrounded by the forest at the ambient temperature so the composition and
phenology of pollinating insects was most likely not affected by the warming treatment. A warmer world could
have impacts on the pollinating insects that might influence the reproductive output in a different way.
The effect of the heating treatment on Asat and Rn was not very pronounced in either species. Overall, Asat
and Rn differed only on a few dates, and in such case the rates in +3.6°C plots were always lower than the
rates in control plots. Although it was not possible to establish the temperature response curves of Asat in the
field, the literature indicates that most C3 plants have a broad optimum (Sage & Kubien, 2007), located
between 15° and 30°C (Larcher, 2003). Temperatures during measurements were in this interval (data not
shown).
We must be careful when interpreting Asat and Rn data. It must be reminded that rates were measured at
ambient temperature for both control and +3.6°C plots. In the case of a shift of the thermal optimum of Asat
and Rn, the rates in the heated plots would be lower if measured at the common ambient temperature (Fig.
2.12A). However, lower Asat for the plants in the +3.6°C plots did not necessarily mean scenario A as light
also differed among treatments. Indeed, Asat could be lower because of an acclimation to the lower light levels
that prevail in the +3.6°C plots without any acclimation to temperature (Fig. 2.12B). Scenarios A and B could
also happen simultaneously and cannot be differentiated without temperature response curves. There are two
possible scenarios in absence of acclimation. The most likely to be observed in the present study is that the
increase in temperature was not out of the thermal optimum of the studied species. The photosynthesis and
respiration rates in the heated plots would be the same as the rates in the control plots measured at the
common ambient temperature, but also the same at the increased temperature (Fig. 2.12C). Finally, the same
46
rates would have been measured at the common ambient temperature even if the temperature rise brought the
rates out of their optimum (Fig. 2.12D). This last scenario is unlikely since the temperature must be very warm
to observe a decrease in photosynthesis and negative effects on growth and reproduction would be induced,
all of which were not observed in this experiment.
Figure 2.12. Effect of the warming treatment on Asat under different acclimation scenarios. The black vertical
line represents the measuring temperature for both treatments while the grey vertical line represents the
temperature that actually prevails in the heated plots. Homeostatic acclimation resulting from a shift of the
thermal optimum to fit the new growth temperature (A). Acclimation to lower light availability that induced lower
Asat (B). Absence of acclimation; both control and heated plots temperature are within the thermal optimum of
the plant (C). Absence of acclimation; the increase is high enough to reduce Asat at their respective growth
temperature (D). The scenarios A, C and D could apply to Rn, although the curves would have a different
shape.
What is observed with the Asat of M. canadense could fit scenario A (Fig. 2.12A). There was a slight trend for
a decrease in Asat observed in +3.6 °C plots and the trend is stronger at CFC but only significant on few
dates. As these dates did not coincide with dates of lower water availability in the soil (data not shown), the
slight decrease in Asat under warming treatment could be attributed to a shift of the temperature response
curve towards higher temperature. Still, the results could also fit scenario B (Fig. 2.12B). Warming treatment
47
tended to increase SLA in M. canadense and this trend explained that Asat per unit area exhibited larger
difference between treatments than when Asat were expressed on a per weight basis. However as plants of
the control plots emerged on average 10.5 days (s.e. ±1.24) later than in the heated plots, the lower SLA of
control plants could also be interpreted as a delay in leaf development. If we shift the curves along the x-axis
to take the delay in leaf development into account, the trend becomes weaker but is still apparent. Even
though it is known that a higher SLA can be caused by an acclimation to lower light levels (Lambers et al.,
1998), the chlorophyll a/b ratio do not support a low light acclimation in the heated plots as these ratios did not
differ among treatments. Finally, on most dates, rates were statistically the same so it is not possible to
exclude scenario C (Fig. 2.11C). It is also supported by the fact that no Asat difference was observed in M.
canadense in a previous warming experiment (Farnsworth et al., 1995).
The control plants of E. macrophylla at CFC site were attacked by the pine needle rust which explains the
lower Asat of these plants at this site. At the HWRC, where all plants were healthy the Asat did not differ with
warming treatment, throughout the season. This fits with scenario C, where the increase in temperature did not
bring Asat out of the optimal temperature range. Moreover, E. macrophylla is known to colonize a wide variety
of habitats in terms of light availability (Schulz & Adams, 1995). The difference between the available light of
control plots and heated plots was perhaps not large enough to induce physiological (Asat, chlorophyll) or
morphological acclimation (SLA). It is remarkable that E. macrophylla only flowered in the heated plots despite
no significant change in Asat. The fact that we recorded reproductive output after three years of treatment
could partly explain this discrepancy, as small but cumulative difference in total C gain over the season could
translate, three years later, into a significant investment into sexual reproduction in heated plots. Pathogen
attack on E. macrophylla in the control plots at CFC cannot fully explain the lack of flowering, as plants of the
control plots at HWRC site, although perfectly healthy, did not flower either. It is consistent with our previous
interpretations that photosynthesis in early spring is possibly a key element in the success of these plants.
Unfortunately, we did not record photosynthetic rates early in the season while both species were still
expanding leaves, but it is likely that the plants fixed a large amount of their annual C during the open canopy
period.
Although Rn was significantly lower in +3.6°C plots only on a few dates, this trend was consistent across time
and species. This leads us to scenario A (Fig. 2.12A): the temperature response curves of Rn have shifted
towards a higher temperature and since plants of both treatments were measured at the common temperature
prevailing in the control plots, we measured lower rates in the +3.6°C plants. Acclimation of respiration to
temperature is common over long term period (Atkin & Tjoelker, 2003; Atkin et al., 2006) with rates sometimes
nearly identical in contrasting temperatures. In this experiment, the temperature rise was moderate and the
leaves seemed to have acclimated, almost to homeostasis. However, as Rn was statistically different between
48
treatments only for a few dates, results could also be interpreted according to scenario C. For both species,
and for both Asat and Rn, no matter if the true scenario is A, B or C, we can expect rates to be very similar
between control and +3.6°C, when measured at their specific growth temperature.
The effect of warming on the nutrient content of the leaves is very small. Almost all of the few significant
differences regarding nutrient concentrations were recorded at the beginning of the season, possibly linked to
the fact that the plants of the +3.6°C plots have emerged earlier and are 4-16 days older. Any further
exploration of this aspect of warming is not in the scope of the present study and our data should be
interpreted along with data concerning soil processes and the nutrient concentration data of higher plants.
It is remarkable that at the CFC site, only E. macrophylla located in control plots were attacked by the pine
needle rust, Coleosporium asterum (Dietel) Syd. & P. Syd. C. asterum has five developmental stages. It is the
uredia that produces urediospores which infect E. macrophylla (Nicholls et al., 1967). The urediospores were
certainly on E. macrophylla leaves in each plot, but conditions suitable for germination were only found in the
control plots. The optimal temperature for urediospores germination is 20°C while only 1% of the urediospores
germinate at 30°C and none at 35°C (Fergus, 1959; Nicholls et al., 1967; Fergus, 1959; Nicholls et al., 1967).
Moreover, if the urediospores were exposed for more than 5 hours to a temperature of 35°C none germinated
when the temperature returned to the optimal temperature of 20°C (Fergus, 1959).The heated plots were most
likely too hot for germination, but also too dry. Indeed, the presence of liquid water is essential for germination
for the vast majority of spores (Carlile et al., 2001). We observed on a regular basis throughout the season that
the dew had already evaporated in the heated plots as we arrived at the study site in the morning while it was
still present on the plants of control plots. In a warmer future, changes in the severity and distribution of
pathogens are to be expected. This differential response of the pathogen to warming, reminds us of the
complexity of the response we can expect from entire ecosystems under warming.
CONCLUSION
The clearest effect of warming on M. canadense and E. macrophylla was to induce an earlier emergence,
which allows them to take advantage of the high light conditions available in early spring, which could probably
explain the positive impact observed on the reproductive output of both species. Since several understory
herbs are very slow colonizers (Verheyen et al., 2003) and that it is estimated that their migration rate would
not pace with the projected climate change (Honnay et al., 2002), it is important to characterise how they
49
respond to an increase in temperature in order to predict if they will survive or not at different latitudes in the
future. Understory plant response to warming will most likely vary with their phenology and size, but also with
tree composition of the forests; more studies are thus required before we can generalize the response of
understory herbs to global warming.
51
Conclusion générale
Ce projet de maîtrise a évalué l’effet d’une hausse de la température sur deux espèces herbacées de sous-
bois, M. canadense et E. macrophylla dans un contexte de réchauffement expérimental en forêt. L’objectif était
de clarifier le rôle et l’importance des effets directs et indirects d’un réchauffement sur la croissance et la
reproduction de ces deux espèces.
Figure 3.1. Schéma conceptuel modifié suite à l’étude.
Voici un sommaire des résultats pour chacune des hypothèses testées (Fig. 3.1).
1. L’augmentation de la température va diminuer la quantité de lumière disponible pour les plantes
herbacées de petite taille due à l’augmentation en taille des plantes des strates supérieures.
Résultats : les espèces à l’étude recevaient en effet moins de lumière dans les parcelles chauffées.
Chez les deux espèces, cette diminution ne s’est pas traduite par une diminution du rapport
chlorophylle a/b. Dans le cas de l’E. macrophylla, il n’y a pas eu d’effet sur la surface foliaire
spécifique (cm2 g-1), ni sur les taux de photosynthèse sous conditions lumineuses saturantes. Dans le
cas du M. canadense, la surface foliaire spécifique tend à être plus élevée dans les parcelles
chauffées, mais cette tendance n’est pas supportée par les données relatives à la chlorophylle.
52
Cependant, les taux de photosynthèse sous conditions lumineuses saturantes tendent à être plus
faibles dans les parcelles chauffées.
Interprétation : Maianthemum canadense semble montrer des signes d’acclimatation à une baisse de
la disponibilité de la lumière durant l’été, ce qui n’est pas le cas chez E. macrophylla.
2. L’augmentation de la température va permettre une émergence plus hâtive au printemps.
Résultats : les espèces à l’étude ont effectivement connu une émergence hâtive et ont profité d’une
grande quantité de lumière au printemps. Aucun effet sur la croissance n’a été observé, seulement
des effets positifs sur la reproduction, plus marqués chez l’aster.
Interprétation : l’augmentation de l’allocation à la reproduction sexuée dans les parcelles chauffées
est principalement liée au surplus de C fixé au printemps dû à l’émergence plus hâtive dans ces
parcelles.
3. La photosynthèse et la respiration vont s’acclimater suite à l’augmentation de la température.
Résultats : les résultats quant à la photosynthèse et à la respiration ne s’interprètent pas facilement,
mais dans tous les cas, les taux de photosynthèses et de respiration semblent maintenus ou très près
des taux des plantes des parcelles témoins.
Interprétation : Les changements peu marqués au niveau de la photosynthèse pendant l’été devraient
se traduire par des effets faibles sur la croissance et la reproduction.
4. L’augmentation de la température va diminuer le contenu en eau du sol.
Résultats : le contenu en eau du sol est plus faible dans les parcelles chauffées. L’absence de
sécheresse pendant l’été où a eu lieu la collecte de données n’a pas permis d’observer l’effet d’un
stress hydrique sur la photosynthèse.
Interprétation : la réponse non-linéaire de certaines données concernant la reproduction, et une
tendance similaire pour la surface foliaire totale et le pourcentage de couvert suggèrent un effet
cumulatif négatif des années antérieures en termes de disponibilité de l’eau.
53
5. L’augmentation de la température va augmenter la disponibilité des nutriments.
Résultats : il nous est impossible de savoir directement si la disponibilité des nutriments a
augmentée. La concentration foliaire en nutriments n’a pas augmentée chez les espèces étudiées. La
concentration foliaire des semis ligneux n’est pas plus élevée non plus (données non publiées). Il
semble cependant évident que les parcelles chauffées sont plus denses, ce qui suggère qu’une
quantité d’azote totale plus grande est utilisée par les végétaux de ces parcelles.
Interprétation : Donc, bien que cette hypothèse ne soit formellement soutenue par des données, nos
observations suggèrent que s’il y a plus de nutriments disponibles, ce ne sont pas les espèces à
l’étude qui les ont absorbés.
6. L’augmentation de la température va affecter les pathogènes.
Résultat : L’E. macrophylla a uniquement été attaquée par C. asterum dans les parcelles témoins du
site CFC.
Interprétation : Ceci suggère qu’un réchauffement peut modifier les pathosystèmes. Dans ce cas
précis, les plantes des parcelles témoins ont été défavorisées, mais les résultats pourraient être
complétement différents dans d’autres contextes.
Nos résultats suggèrent qu’une augmentation de la température a un effet positif sur M. canadense et E.
macrophylla en termes de reproduction sexuée grâce à leur émergence hâtive, dans le cas où le contenu en
eau du sol ne devient pas limitant. Ceci s’applique uniquement dans le cas où l’émergence des plantes
herbacées continue de devancer le débourrement des arbres.
Tel que discuté dans le chapitre précédent, la stratégie d’évasion phénologique des herbacées est exacerbée
dans cette expérience, mais ce pourrait ne pas être le cas si toute la voûte forestière était chauffée. Les
interactions entre la phénologie de la voûte forestière et les sous-étages commencent à être étudiées (voir
Gilliam, 2007) mais ont reçues à ce jour peu d’attention dans un contexte de changement climatique. Il est
possible que ces interactions modifient la nature même de la forêt. Dans le futur, une emphase devrait être
mise sur la réalisation d’études qui intègrent toutes les strates de la forêt. Pour l’instant, aucune technique ne
permet d’augmenter la température de parcelles forestières incluant des arbres matures, mais les études
54
utilisant le gradient latitudinal pourraient être de bons outils pour étudier ces interactions plus en profondeur
(voir De Frenne et al., 2011).
Les observations concernant la rouille des aiguilles du pin étaient inattendues. Il est largement admis que les
pathogènes forestiers sont parmi les forces qui façonnent le devenir d’une forêt. Ici, nous avons observé
qu’une augmentation de la température a un impact sur le cycle de vie d’un pathogène. Dans le cas de cette
étude, il s’agit d’un impact positif puisque le réchauffement a littéralement empêché la germination des
urediospores, mais d’autres pathogènes pourraient avoir une réponse différente. Dans un futur où la
température est plus élevée, des changements dans la sévérité et la répartition des pathogènes sont donc à
prévoir.
Plusieurs mesures d’échanges gazeux pourraient parfaire notre compréhension des résultats actuels. Tout
d’abord, des courbes de réponse de la photosynthèse à la température permettraient de discriminer entre les
différents scénarios proposés à la figure 2.12. Ensuite, des mesures de photosynthèse chez le M. canadense
et l’E. macrophylla au printemps permettraient de vérifier si leurs taux sont plus élevés à ce moment et ainsi
confirmer si ces espèces utilisent la stratégie d’évasion phénologique. Enfin, réaliser des courbes de réponse
à la lumière à différents moments durant l’été permettrait de «modéliser» le gain de carbone annuel en
combinant ces données à la quantité de lumière disponible et la surface foliaire totale. Dans un autre ordre
d’idée, connaître les taux de minéralisation de l’azote permettrait d’affiner la compréhension des processus au
niveau du sol.
Idéalement, il faudrait aussi confirmer que les jours secs peuvent avoir des effets négatifs sur les taux de
photosynthèse de ces espèces. Ce phénomène est observé chez les semis ligneux de même que pour la
respiration du sol (données non-publiées, B4WARMED). Il a probablement lieu chez les herbacées également,
mais il ne nous a pas été donné de le mesurer à l’été 2011. En effet, les herbacées ont des racines qui
fouillent le sol moins profondément que celles des espèces de plus grande taille; les herbacées devraient donc
être plus sensibles au stress hydrique que les ligneux à moins que les faibles taux de photosynthèse liées aux
faibles intensités lumineuses qui ont cours durant l’été, les protègent partiellement contre les stress hydriques.
L’on devrait aussi garder à l’esprit que, dans cette expérience, on teste uniquement les effets d’une
augmentation de la température, mais que les changements planétaires sont beaucoup plus complexes.
L’augmentation du CO2 et les modifications des régimes de précipitations auront des effets sur les végétaux,
sans compter les changements dans la phénologie des insectes et animaux qui jouent souvent les rôles de
pollinisateurs, mais aussi de disséminateurs. Les changements de répartition et de sévérité des certains
pathogènes, les modifications des aires de répartition des espèces animales et végétales, comprenant des
espèces invasives ou herbivores, sont d’autres conséquences potentielles des changements climatiques qui
55
sont hors du contexte de cette étude et qui peuvent changer les patrons de coexistence entre les espèces de
sous-bois et les autres composantes de leur écosystème. Néanmoins, notre étude a permis de montrer la
fragilité des espèces herbacées de sous-bois, du fait qu’elles ne semblent pas en mesure de tirer profit autant
que les ligneux, d’un réchauffement climatique. L’allocation à la reproduction a augmenté surtout pour une des
deux espèces, mais il reste à démontrer que cette reproduction accrue est suffisante pour assurer la migration
de l’espèce suite au réchauffement climatique.
57
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