GABRIEL LOBREGAT DE OLIVEIRA PROCESSOS ECOLÓGICOS E EVOLUTIVOS NA COMUNICAÇÃO ACÚSTICA ENTRE GRILOS: PARTIÇÃO DE NICHO ACÚSTICO E SELEÇÃO DE SÍTIOS DE CHAMADO Dissertação apresentada à Universidade Federal de Viçosa, como parte das exigências do Programa de Pós-Graduação em Ecologia, para obtenção do título de Magister Scientiae. VIÇOSA MINAS GERAIS – BRASIL 2014
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GABRIEL LOBREGAT DE OLIVEIRA
PROCESSOS ECOLÓGICOS E EVOLUTIVOS NA COMUNICAÇÃO ACÚSTICA
ENTRE GRILOS: PARTIÇÃO DE NICHO ACÚSTICO E SELEÇÃO DE SÍTIOS DE
CHAMADO
Dissertação apresentada à Universidade
Federal de Viçosa, como parte das exigências
do Programa de Pós-Graduação em Ecologia,
para obtenção do título de Magister
Scientiae.
VIÇOSA
MINAS GERAIS – BRASIL
2014
GABRIEL LOBREGAT DE OLIVEIRA
PROCESSOS ECOLÓGICOS E EVOLUTIVOS NA COMUNICAÇÃO ACÚSTICA
ENTRE GRILOS: PARTIÇÃO DE NICHO ACÚSTICO E SELEÇÃO DE SÍTIOS DE
CHAMADO
Dissertação apresentada à Universidade
Federal de Viçosa, como parte das exigências
do Programa de Pós-Graduação em Ecologia,
para obtenção do título de Magister
Scientiae.
APROVADA: 14 de fevereiro de 2014.
Prof. Dr. Sérvio Pontes Ribeiro Prof. Dr. Ricardo Ildefonso de Campos
Prof. Dr. Carlos Frankl Sperber
(Orientador)
ii
A todos que em meio ao barulho incessante do
homem, param para escutar e se deleitar com o
canto da noite.
iii
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente aos meus pais, por sempre me acompanhar e me apoiar em
meus objetivos. Agradeço por serem pais-corujas, mesmo que eu tente convencê-los do
contrário. Por mais que estamos a muito tempo sempre tão distantes, sinto sempre sua
presença na saudade.
À Gau, meu amor, sempre companheira e segurando a barra pra mim quando precisei.
Por todas as conversas que me alegraram, me reconfortaram e me aliviaram. Obrigado por ter
aparecido em minha vida, e desde então, por me fazer alguém feliz.
Ao Carlos Sperber, com quem eu aprendi muito nos últimos dois anos. Agradeço pelas
nossas conversas, discussões e reuniões sobre meu trabalho e sobre tantos outros assuntos
ecológicos, estatísticos, filosóficos e por aí vai. Muito obrigado pela exaltada empolgação
quando eu falava das minhas ideias de trabalho! YEAAHH!!!
Ao Edison Zefa, por me apoiar a seguir nessa linha de pesquisa, por apostar em mim e
confiar que eu conseguiria trabalhar com uma metodologia tão nova para a gente. Muito
obrigado por se preocupar com minha carreira, por tentar colocar meu pé no chão e por puxar
minha orelha quando precisava. Obrigado por confiar os gravadores SongMeter a mim (ainda
não quebrei eles!).
Ao Luciano, pelas conversas, conselhos e por adorar tomar uma cerveja depois do
campo! Agradeço pela grande ajuda nesse trabalho e pelos ensinamentos.
Aos membros da banca avaliadora, Prof. Sérvio Pontes Ribeiro e Prof. Ricardo Campos,
por terem aceitado o convite e pelas valiosas contribuições, as quais elevaram
substancialmente a qualidade desse trabalho.
À galera da amaZona, por todos os momentos divertidos, pelas conversas, pelas risadas
e pelas ressacas! Morar na república fez esse mestrado se tornar muito mais divertido durante
o tempo que passei em Viçosa.
Ao pessoal da Parambuco, por me acolher e fazer eu me sentir em casa. Obrigado pelas
longas noites de conversa no buraco do tempo da cozinha, pelo bom humor, pelo ótimo
convívio e pela amizade.
A Fabiene, Marcelo, Thiago, Marco Paulo e Cia., por fazer do laboratório um ambiente
muito agradável e divertido de se trabalhar. Obrigado pelas piadas, pelo sarro, pelo café e pelo
bom-humor de todos os dias.
iv
A Alexandre Neutzling e Darlan Redü pelas valiosas conversas sobre biologia,
sociedade, política, universo e por que não também as conversas sobre qualquer besteira que
nos fizesse rir?
Aos professores das disciplinas que me ajudaram a amadurecer minha escrita e meu
conhecimento sobre Ecologia.
À CAPES pela concessão da bolsa de estudos. Ao CNPq e à FAPEMIG pelo auxílio
financeiro: processo 563360/2010-0, edital MCT/CNPq/MMA/MEC/CAPES/FNDCT – Ação
Transversal/FAPs Nº 47/2010 - Sistema Nacional de Pesquisa em Biodiversidade - SISBIOTA
Brasil e processo 556871/2009-0, edital MCT/CNPq/FNDCT nº 19/2009 - projeto PROSET.
A todos aqueles que de uma forma ou de outra me ajudaram durante o decorrer do
Mestrado.
v
SUMÁRIO
RESUMO................................................................................................................................vi
ABSTRACT..............................................................................................................................vii
INTRODUÇÃO GERAL.................................................................................................... .....10
OBJETIVOS........................................................................................................................ .....13
Geral.....................................................................................................................................
Específicos..............................................................................................................................
REFERÊNCIAS......................................................................................................................
CAPÍTULO 1 – PARTIÇÃO DO NICHO ACÚSTICO EM UMA ASSEMBLEIA DE
GRILOS DA MATA ATLÂNTICA..................................................................................... .. 19
INTRODUÇÃO......................................................................................................................
MATERIAL E MÉTODOS................................................................................................. .....23
Área de estudo................................................................................................................. .....23
Gravações sonoras...............................................................................................................
Descrição dos sons de chamado...........................................................................................
Reconhecimento taxonômico a partir dos sinais acústicos.................................................26
Coocorrência ........................................................................................................................
Sobreposição temporal de sinais..........................................................................................
Sobreposição de frequência sonora......................................................................................
Análises estatísticas.............................................................................................................
RESULTADOS................................................................................ ................................... .....29
DISCUSSÃO................................................................................... ................................... .....34
Nicho acústico......................................................................................................................34
Parâmetros temporais............................................................................................................35
Frequência sonora................................................................................................................
CONCLUSÕES......................................................................................................................
REFERÊNCIAS......................................................................................................................
vii
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4
4
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16
18
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26
27
28
28
9
vi
CAPÍTULO 2 – COMPORTAMENTO DE ESTRIDULAÇÃO, INTERAÇÕES
AGONÍSTICAS E SEGREGAÇÃO DE SÍTIOS DE CHAMADO ENTRE DUAS ESPÉCIES
SIMPÁTRICAS DE GRILOS COM SINAIS ACÚSTICOS SEMELHANTE.................. .. 43
INTRODUÇÃO......................................................................................................................
MATERIAL E MÉTODOS....................................................................................................
Área de estudo...................................................................................................................
Amostragem........................................................................................................................
Análises estatísticas.............................................................................................................
RESULTADOS.......................................................................................................................
Comportamento de estridulação.........................................................................................
Interações agonísticas.........................................................................................................
Seleção de sítios de chamado.............................................................................................
DISCUSSÃO.........................................................................................................................
Comportamento de estridulação.........................................................................................
Comportamento agonístico.................................................................................................
Seleção de sítios de chamado.............................................................................................
CONCLUSÕES.......................................................................................................................
REFERÊNCIAS........................................................................................... ..........................
CONCLUSÕES GERAIS........................................................................................ ................
APÊNDICES.............................................................................................................................
34
36
36
37
37
38
38
40
41
42
42
42
43
44
44
33
47
48
vii
RESUMO
OLIVEIRA, Gabriel Lobregat de, M.Sc., Universidade Federal de Viçosa, fevereiro de 2014.
Processos ecológicos e evolutivos na comunicação acústica entre grilos: partição de nicho
acústico e seleção de sítios de chamado. Orientador: Carlos Frankl Sperber. Co-
Orientadores: Edison Zefa e Luciano de Pinho Martins.
A comunicação acústica é amplamente utilizada pelos animais, diminuindo o gasto de energia
na busca ativa por parceiros sexuais. Para que a comunicação seja efetiva, os sinais acústicos
devem passar por três processos: produção dos sinais pelo organismo, propagação dos
mesmos pelo ambiente e recepção dos sinais por um receptor alvo. Por estar intimamente
relacionada ao sucesso reprodutivo, a seleção natural favorece adaptações que aumentam a
eficiência dos sinais em atingir o receptor e minimizam a interferência com outros sons
provindos de fontes bióticas ou abióticas. Neste trabalho, estudamos processos de inibição da
atividade acústica e de diferenciação nos parâmetros sonoros de espécies simpátricas de
grilos, além de estratégias comportamentais relacionadas à emissão e à propagação dos sinais
acústicos. No primeiro capítulo, avaliamos uma assembleia de grilos da Mata Atlântica quanto
a eventuais processos ecológicos de inibição da atividade acústica, em resposta à interferência
sonora interespecífica. Analisamos para todos os pares de espécies a relação entre a
coocorrência das espécies e a similaridade nos parâmetros temporais e na frequência de seus
sons de chamado. Também avaliamos processos de diferenciação dos sinais acústicos ao
aplicarmos análises de modelos nulos sobre os parâmetros do som de chamado das espécies.
Verificamos que: (i) a similaridade entre espécies quanto a componentes temporais dos
parâmetros do som de chamado foi negativamente correlacionada com a coocorrência
temporal entre elas e (ii) a similaridade na frequência sonora não se correlacionou
significativamente com a coocorrência temporal. Também observamos espaçamento regular
entre os valores de frequência das espécies, enquanto que diferenças nos componentes
temporais dos parâmetros sonoros se deram ao acaso. Baseado nisso, inferimos que as
espécies com parâmetros temporais semelhantes minimizam a interferência sonora
interespecífica evitando emissão simultânea de sinais acústicos. O espaçamento regular entre
as frequência sonoras das espécies fornece evidências de pressões seletivas atuando sobre
toda a comunidade que favoreceram frequências sonoras diferentes, levando à partição regular
do espaço sonoro e a diminuição da interferência entre as frequências. No segundo capítulo,
trabalhamos questões relacionadas à produção, propagação e interferência sonora em duas
espécies simpátricas de grilos, Phyllocyrtus amoenus e Cranistus coliurides, que apresentam
viii
frequências sonoras semelhantes. Para isto, avaliamos eventuais estratégias comportamentais
de aumento da intensidade sonora durante a estridulação, as interações agonísticas em relação
à ocupação de poleiros, e sua escolha por sítios de chamado quanto à altura em relação ao
solo e às dimensões das folhas utilizadas como sítio. Verificamos que as duas espécies
apresentaram comportamento semelhante durante a estridulação, utilizando a superfície das
folhas como defletores acústicos e emitindo sinais acústicos em múltiplas direções.
Observamos interações agonísticas intra- e interespecíficas de defesa de sítio de chamado,
sempre com expulsão de um dos competidores ao final. Os sítios de chamado utilizados pelas
duas espécies foram semelhantes quanto às dimensões do limbo foliar, porém as espécies
apresentaram diferenças quanto à altura em relação ao solo. O comportamento de estridulação
observado para as duas espécies nos fornece evidências de que ambas estariam maximizando
o raio de ação dos sinais acústicos emitidos. As interações agonísticas provavelmente se
relacionam à ocupação de melhores sítios de chamado para a propagação dos seus sinais. Ao
considerarmos a semelhança entre as espécies quanto às suas frequências sonoras, sugerimos
que a similaridade nas dimensões das folhas utilizadas como sítio está relacionada à ocupação
de locais onde a propagação de seus sinais é melhor.
ix
ABSTRACT
OLIVEIRA, Gabriel Lobregat de, M.Sc., Universidade Federal de Viçosa, February, 2014.
Ecological and evolutionary processes in cricket acoustic communication: acoustic niche
partitioning and competition for calling sites. Advisor: Carlos Frankl Sperber. Co-
Advisors: Edison Zefa and Luciano de Pinho Martins.
Acoustic communication is used by a large amount of animals for the search of sexual mates
to be easier and reducing energy spent on it. For communication to be successful, signals must
undergo three processes: production by a sound source, propagation through the environment,
and reception by the target receiver. Due to its intimate relationship to reproductive success,
natural selection benefits adaptations that raises the efficiency of signals to reach the receiver
and minimize sound interference with other sounds. In the present work, we assessed
questions related to the three processes of acoustic communication: production, propagation
and receiving. In the first chapter, we study an Atlantic Forest cricket assemblage and
evaluated possible ecological processes of acoustic activity inhibition in response to sound
similarity. We also evaluated processes of acoustic signals differentiation by using null models
approach on the calling song parameteres. We found that resemblance between species in their
calling song temporal components was negatively correlated to temporal coocurrence between
them, but no influence of coocurrence in frequency similarities. We also observed regular
spacing between species sound frequencies, whereas differences in temporal components of
signals didn’t differ from the null model. Thus, we infer that species with similar temporal
parameters minimize sound interference by avoiding calling together. Even spacing in sound
frequency values are evidences of community-wide selective pressures that lead to regular
partitioning of sound space. In the second chapter, we evaluated the behavioral strategies
during sound emission, the possible agonistic interactions and calling site use regarding
height and leaf blade dimensions in two sympatric cricket species (Phylloscyrtus amoenus and
Cranistus colliurides) with similar sound frequencies. We found that both species presented
similar stridulation behavior, using leaf surfaces as sound baffles and emitting acoustic signals
to multiple directions. We observed intra and interspecific agonistic interactions related to
calling site dispute. Calling sites of both species were similar in leaf dimensions, but different
in height. The stridulation behavior provides us evidences of maximization of acoustic signals
range. Agonistic interactions seems to be related to dispute for better calling sites to emit
acoustic signals. Similarities in leaf dimensions may be related to the similarities in their
sound frequencies, so their signals suffer the same constraints imposed by obstacles.
1
INTRODUÇÃO GERAL
A comunicação acústica é amplamente utilizada por vários grupos de animais como
aves, anfíbios, grilos, e cigarras, e permite que estes se comuniquem a longas distâncias,
reduzindo o gasto de energia na busca ativa por parceiros sexuais (BAILEY, 1991;
CLARIDGE, 2006). Para que a comunicação seja efetiva, sinais acústicos devem passar por
três processos: produção dos sinais por uma fonte sonora, propagação dos mesmos pelo
ambiente, e detecção e tradução pelo receptor alvo (FORREST, 1994; MARTEN &
MARLER, 1977; RICHARDS & WILEY, 1980; RÖMER, 1998; WILEY & RICHARDS,
1978). A comunicação acústica está intrinsecamente relacionada às questões reprodutivas, e
espera-se que pressões seletivas tenham atuado sobre os indivíduos aumentando a eficiência
da produção sonora (BENNET-CLARK, 1987; FORREST, 1982, 1991; TOMS, 1984),
promovendo adaptações que maximizem a propagação dos sinais (BRUMM &
SLABBEKOORN, 2005; FORREST, 1994; MARTEN & MARLER, 1977; MORTON, 1975;
RÖMER, 1993; WILEY & RICHARDS, 1978), e facilitando a detecção de seus sinais por
indivíduos receptores (JAIN et al., 2014; POLLACK, 1998; SCHIMIDT et al., 2011, 2013).
A eficiência da produção sonora está relacionada à emissão de sons com alta
intensidade e com características específicas que permitem seu reconhecimento pelo receptor
alvo. Diferentes padrões morfológicos e estratégias comportamentais foram selecionados ao
aumentar a intensidade dos sinais acústicos, aumentando as chances de atrair maior número
de fêmeas em um maior raio de ação dos sinais (BAILEY, 1991; BENNET-CLARK, 1987;
FORREST, 1982, 1991; TOMS, 1984). Já, a especificidade dos sinais acústicos surgiu em
resposta à seleção de indivíduos que atraíssem primariamente parceiros sexuais coespecíficos
através do som (HONDA-SUMI, 2005).
A propagação sonora é influenciada por diversos fatores que afetam a estrutura dos
sinais acústicos ao causar efeitos deletérios como a reflexão, reverberação e absorção de
sinais (BRUMM & SLABBEKOORN, 2005; FORREST, 1994; MARTEN & MARLER,
1977; RÖMER, 1998; WILEY & RICHARDS, 1978). Estruturas como galhos, folhas, troncos
e outros obstáculos afetam a propagação ao criar obstáculos às ondas sonoras causando sua
degradação e diminuindo a distância que alcançam (RICHARDS & WILEY, 1980). As
chances de um obstáculo causar empecilhos para a propagação do som estão diretamente
relacionadas ao comprimento de onda do sinal acústico e ao tamanho do obstáculo (LEROY,
1979). Sinais acústicos que apresentam comprimento de onda de cinco centímetros, por
2
exemplo, conseguem ultrapassar obstáculos com tamanho menor que este por difração.
Considerando que o comprimento de onda é determinado pela frequência sonora, espécies
adaptaram-se através de ajustes da frequência de seus sinais acústicos à estrutura da vegetação
em que vivem, como demonstrado para aves por Morton (1975).
Além da vegetação, gradientes microclimáticos e o solo também podem interferir na
propagação dos sinais. Gradientes microclimáticos formam zonas de diferentes temperaturas
no ar, as quais funcionam como superfícies refletoras quando as ondas sonoras as encontram
(RÖMER; 1998; WILEY & RICHARDS, 1980). Muitas espécies de insetos e anfíbios
superam esse problema ao restringir sua atividade acústica ao amanhecer, entardecer, ou à
noite, onde diferenças na temperatura do ar não são tão pronunciadas (JAIN et al., 2014;
PIERCY et al., 1977; RIEDE, 1996). A degradação do som causada pelo solo é inversamente
proporcional à distância em que uma fonte sonora se encontra do mesmo (FORREST, 1994).
Desta forma, a altura em relação ao solo em que um indivíduo se encontra influencia
substancialmente na distância em que seus sinais se propagam, de modo que quanto mais
distante do solo um indivíduo se encontra, menor a degradação de seus sinais acústicos pelo
solo (ARAK & EIRIKSSON, 1992; PAUL & WALKER, 1979).
A capacidade de um indivíduo reconhecer os sinais acústicos de coespecíficos é
afetada pela interferência sonora causada por fontes abióticas como correntes de ar e corpos
d’água, ou por fontes bióticas como os sons produzidos por outros animais (RÖMER, 1998).
Em ambientes tropicais, a alta diversidade reflete em várias espécies emitindo sinais acústicos
ao mesmo tempo (LANG et al., 2005). Isto gera um ambiente propício para que a
interferência sonora ocorra entre sinais acústicos heteroespecíficos, diminuindo as chances de
detecção destes sinais pelos receptores (WOLLERMAN & WILEY, 2002).
Várias estratégias surgiram como forma de diminuir este processo. Uma delas é a
segregação de frequências sonoras, onde espécies emitem sinais acústicos em bandas de
frequência específicas, diminuindo ou neutralizando a sobreposição com outras espécies
(LEROY, 1979; RIEDE, 1993; RÖMER, 1998; SCHMIDT et al., 2013; SUEUR, 2002). Este
processo é particularmente importante para espécies em que o espectro de frequências sonoras
audível pelos indivíduos é reduzido (demonstrado para algumas espécies de anfíbios e de
grilos), de forma a somente reconhecer sons que possuam frequências semelhantes a dos
sinais acústicos emitidos pela espécie (AMÉZQUITA, 2011; GERHARDT & HUBER, 2002).
O padrão de segregação de frequências é bem evidenciado em comunidades tropicais,
ocorrendo não somente entre diferentes espécies, mas entre grupos taxonômicos mais amplos,
3
como grilos, anfíbios e esperanças (RIEDE, 1993; SCHMIDT et al., 2013; SUEUR, 2002;
ZEFA, 2006).
Outra forma de evitar a interferência sonora é a partição temporal da atividade acústica
entre espécies. A segregação temporal pode ocorrer ao longo de diferentes escalas de tempo.
Espécies podem emitir sinais acústicos em diferentes meses ao longo do ano (SUEUR, 2002),
horários do dia (GOGALA & RIEDE, 1995), ou até mesmo em escalas mais precisas em que
indivíduos dessincronizam seus sinais com o barulho provocado pelo ambiente e por outras
espécies emitindo som (BRUMM, 2006; JAIN et al., 2014; LEROY, 1979). Em ensíferos de
florestas tropicais, a similaridade entre os sinais acústicos pode ser um dos principais fatores
responsáveis por esta segregação (JAIN et al., 2014).
Anfíbios, cigarras e grilos podem também segregar-se espacialmente, ocupando
diferentes microhabitats ou estratos da vegetação (HODL, 1977; SCHMIDT et al., 2013;
SUEUR, 2002). Distâncias maiores entre os indivíduos minimizam as chances de os raios de
ação dos sinais acústicos se encontrarem (JAIN et al., 2014; LATIMER, 1981; SCHMIDT et
al., 2013; SUEUR, 2002). Em ensíferos, o espaçamento pode ocorrer independente de
preferências quanto a algum tipo de microhabitat, mas sim determinado pela percepção mútua
entre eles e consequente escolha de sítios de chamado onde sua distância seja suficiente para
minimizar a interferência sonora (JAIN et al., 2014; LATIMER, 1981). Já para anfíbios e
cigarras, a segregação de microhabitats já se demonstrou importante, principalmente quando
está correlacionada com a semelhança entre os sinais acústicos das diferentes espécies
(HODL, 1977; SUEUR, 2002).
O nicho de uma espécie é definido por Hutchinson (1957) como um hypervolume
multidimensional em que cada dimensão corresponde a um dos fatores (seja ele biótico ou
abiótico) que determinam a persistência da espécie em um determinado local. Ao
considerarmos este conceito, algumas dimensões do nicho de espécies que emitem sinais
acústicos podem estar relacionadas à comunicação sonora (GREENFIELD, 1983;
SCHNEIDER et al., 2008; SCHMIDT et al., 2013). Tais dimensões formam o “nicho
acústico”, o qual é definido como a combinação da frequência sonora dos sinais acústicos
com o espaço físico e o tempo utilizados durante a atividade sonora de uma espécie
(SCHNEIDER et al., 2008). Neste caso, a interferência sonora seria um indicativo de
sobreposição do nicho acústico, o que nos permite avaliar os processos que minimizam a
interferência como processos de partição do nicho acústico (SCHMIDT et al., 2013).
4
Os grilos se comunicam por meio de sinais acústicos produzidos pelas suas asas
anteriores, geralmente para fins reprodutivos (ALEXANDER, 1957; WALKER, 1962). A
baixa variação na frequência sonora, somada à ausência de aprendizado na emissão sonora
(como ocorre em aves e mamíferos) e à relativa simplicidade dos seus sinais acústicos
(BENNET-CLARK, 1999; GERHARDT; HUBER, 2002), tornam os grilos bons modelos
para avaliar questões envolvidas com a sobreposição de nicho acústico e o comportamento
sonoro. Neste trabalho, consideramos os três processos presentes na comunicação sonora
(emissão, propagação e recepção) ao avaliar características comportamentais e processos
ecológicos que possam estar relacionadas ao aumento na eficiência da comunicação pelo som.
No primeiro capítulo desta dissertação, investigamos eventuais processos que
minimizam a interferência sonora entre as espécies de uma assembleia de grilos de Mata
Atlântica, ao avaliar a presença de segregação temporal da atividade acústica entre diferentes
espécies e segregação de valores dos parâmetros sonoros de seus sinais acústicos. No segundo
capítulo, avaliamos o comportamento de estridulação, a seleção de sítios de chamado e as
interações agonísticas entre Phylloscyrtus amoenus e Cranistus colliurides, duas espécies de
grilos com alta sobreposição na frequência sonora do som de chamado.
OBJETIVOS
Geral:
Avaliar a ocorrência ou não de processos de segregação temporal da atividade acústica
em resposta à similaridade dos sinais acústicos, bem como possíveis pressões seletivas ou
processos ecológicos envolvidos na diferenciação dos sinais acústicos em uma assembleia de
grilos da Mata Atlântica. Também avaliar em Phylloscytus amoenus e Cranistus colliurides o
comportamento de estridulação, a seleção de sítios de chamado e a possibilidade de interações
agonísticas envolvidas na ocupação desses sítios.
Específicos:
a) Descrever o som de chamado das espécies de grilos da Reserva Natural Vale
(Linhares/ES) quanto aos parâmetros espectrais e temporais;
5
b) Avaliar a semelhança nos parâmetros espectrais e temporais, e a coocorrência
temporal entre cada par de espécies observadas na área de estudo;
c) Avaliar se há correlação entre a coocorrência temporal e a similaridade no som de
chamado;
d) Avaliar através de modelos nulos se diferenças no som de chamado entre as espécies
ocorrem ao acaso ou são regularmente espaçadas;
e) Caracterizar e comparar o comportamento de estridulação de Phylloscyrtus amoenus
e Cranistus colliurides, destacando a altura em relação ao solo dos sítios de chamado, bem
como as dimensões das folhas utilizadas como sítio;
f) Caracterizar o comportamento agonístico entre machos das duas espécies.
6
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9
CAPÍTULO 1
PARTIÇÃO DO NICHO ACÚSTICO EM UMA ASSEMBLEIA DE GRILOS DA MATA
ATLÂNTICA
G.L. OLIVEIRA1,2
; L.P. MARTINS3, E. ZEFA
4, C.F. SPERBER
2
1 Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Departamento de Biologia Geral, Universidade
Federal de Viçosa, 36570-971, Viçosa – MG, Brasil.
2 Laboratório de Orthoptera, Departamento de Biologia Geral, Universidade Federal de
Viçosa, 36570-971, Viçosa – MG, Brasil.
3 Coordenação de Biodiversidade, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Av.
André Araújo, 2936, Manaus, Brasil.
4 Laboratório de Zoologia de Invertebrados, Departamento de Zoologia e Genética,
Universidade Federal de Pelotas, Campus Universitário Capão do Leão s/n, Capão do Leão,
Brasil.
Resumo Em ambientes tropicais, muitas espécies se comunicam por sinais acústicos simultaneamente, e a
sobreposição destes sinais pode afetar a efetividade da comunicação. Desta forma, é possível que processos
ecológicos de segregação da atividade acústica ocorram entre espécies com parâmetros sonoros semelhantes, ou
que pressões seletivas atuem sobre as espécies causando a diferenciação de seus sinais e diminuindo a
interferência sonora entre elas. Neste trabalho investigamos processos que influenciam a sobreposição de nicho
acústico em uma comunidade de grilos da Mata Atlântica, ao avaliar a segregação da atividade acústica entre
elas quanto a similaridade nos seus sinais acústicos e também se diferenças no som de chamado entre as espécies
se dão ao acaso ou devido a presença de pressões seletivas atuando na comunidade. Quantificamos a
coocorrência temporal entre cada par de espécies das 18h às 00h e testamos sua correlação com a sobreposição
temporal de sinais acústicos e com a sobreposição de frequência sonora. Também quantificamos componentes
temporais (duração do chirp e intervalo entre chirps) e a frequência sonora dos sinais acústicos e avaliamos
através de modelos nulos se diferenças entre espécies quanto aos seus sons de chamado são aleatórias ou não.
Encontramos correlação negativa entre a sobreposição temporal do som de chamado e a coocorrência temporal
entre espécies. Similaridades na frequência sonora não influenciaram a coocorrência entre as espécies, porém
valores de frequência sonora se demonstraram sobredispersos, demonstrando que as diferenças entre eles não
ocorrem ao acaso. Desta forma, sugerimos dois processos responsáveis por diminuir a sobreposição de nicho
acústico entre espécies de grilos: i) semelhanças entre as espécies quanto aos componentes temporais do som de
chamado levam à assincronia de suas atividade acústica e ii) o padrão regular de diferenças na frequência sonora
entre as espécies é resultado de pressões seletivas atuando como forma de diminuir a inferferência sonora
interespecífica.
Palavras-Chave: Grylloidea, bioacústica, ecologia de comunidades, coexistência de espécies,
comunicação acústica.
10
Abstract In tropical environments, many species communicate with acoustic signals simutaneously. This allows
masking interference to occur, decreasing communication efficiency. Thus, it is expected to occur ecological
processes involved in segregation of acoustic activity between species with similar sound parameters, or
selective pressures to act upon species causing differentiation of signals and decreasing sound masking between
them. In this work, we investigate possible processes that act on acoustic niche overlap in a cricket community at
the Atlantic Forest, by evaluating interspecific segregation of acoustic activity in relation to resemblance in
acoustic signals and also testing if differences in calling song between species are random or due to selective
pressures acting on the community. We quantified temporal co-occurrence between each pair of species between
06p.m. and 00a.m. and tested its correlation with temporal overlap of acoustic signals and frequency overlap. We
also quantified temporal components (chirp duration and interval between chirps) and sound frequency to
evaluate with null models if differences in calling song of species are random or not. We found a negative
correlation between temporal overlap of signals and temporal co-occurrence of species. Overlap of frequencies
did not influence the co-occurrence between species, however sound frequency values were over-dispersed,
demonstrating non-randomness of their differences. Thus, we suggest two processes responsible for decreasing
acoustic niche overlap between cricket species: i) resemblance between species in temporal components of
acoustic signals leads to asynchrony of acoustic activity and ii) regular spacing of sound frequency differences
between species results from selective pressures decreasing interspecific sound masking.
Keywords: Grylloidea, bioacoustics, community ecology, species coexistence, acoustic
communication.
INTRODUÇÃO
A comunicação através de sinais acústicos é amplamente utilizada por vários grupos
de animais, geralmente para fins reprodutivos (BAILEY, 1991; CLARIDGE, 2006). A grande
diversidade presente em florestas tropicais (ERWIN, 1983) reflete um grande número de
animais que se comunicam através de sinais acústicos (LANG et al., 2005; SCHIMIDT et al.,
2011). Em ambientes sob condições de alto ruído sonoro e interferência com sinais acústicos
de outras espécies, a detecção, o reconhecimento e a localização dos sinais pelo indivíduo
receptor podem ser prejudicados (LANGEMANN & KLUMP, 2005; RÖMER, 1998;
WOLLERMAN & WILEY 2002).
Dentre os sinais acústicos do repertório dos animais, destaca-se o som de chamado
pela sua função de atrair parceiros sexuais para o acasalamento (SEARCY & ANDERSSON,
1986). O sucesso reprodutivo de machos que emitem o som de chamado é influenciado pela
eficiência de propagação desses sinais e identificação dos mesmos pelas fêmeas (FORREST,
1994). Considerando sua importância, presume-se que pressões seletivas atuam sobre os
indivíduos e consequentemente sobre os sinais acústicos que emitem, minimizando efeitos de
11
interferência sonora e ambiguidade entre diferentes espécies, de forma a aumentar a eficiência
na comunicação sonora.
Várias estratégias foram sugeridas como forma de evitar a interferência sonora entre
espécies. Espécies podem segregar-se espacialmente em diferentes estratos na vegetação,
diferentes microhábitats ou independente de preferências quanto a algum tipo de microhabitat,
mas sim pela percepção mútua entre indivíduos interespecíficos e consequente escolha de
sítios de chamado onde sua distância seja suficiente para minimizar a interferência sonora
(HODL, 1977; JAIN et al., 2014; SCHMIDT et al., 2013). Jain et al. (2014) sugere que a
sobreposição temporal da atividade acústica interespecífica pode ser reduzida em quatro
escalas temporais diferentes: (1) diferenças sazonais (escala temporal de meses); (2)
diferenças no horário de atividade (escala temporal de horas); (3) ambas as espécies possuem
atividade acústica no mesmo horário, mas evitam emitir sinais ao mesmo tempo (escala
temporal de minutos); (4) diferenças nos componentes temporais dos sinais acústicos podem
resultar em baixos níveis de sobreposição (escala temporal de segundos ou milisegundos).
Além da segregação espaço-temporal, a segregação interespecífica de frequências
sonoras também diminui a interferência sonora (LEROY, 1979; RIEDE, 1993, 1997;
SCHMIDT et al., 2013; SUEUR, 2002), especialmente para aquelas espécies que emitem
bandas de frequência estreitas como os grilos, nas quais a sensibilidade dos órgãos receptores
dos sinais a outras frequências sonoras é menor (ver POLLACK, 1998). No entanto, poucos
trabalhos apresentam métodos quantitativos e rigor estatístico para avaliar se tais processos
são determinados pela interferência sonora ou por outros fatores.
A teoria de nicho considera que as chances de duas ou mais espécies coocorrerem
aumentam quando estas apresentam diferenças em seus nichos (CHASE & LEIBOLD, 2003;
GAUSE, 1936; HARDIN, 1960; TILMAN, 1982). O nicho de uma espécie é definido por
Hutchinson (1957) como um hypervolume multidimensional em que cada dimensão
corresponde a um dos fatores (biótico ou abiótico) que determinam a persistência da espécie
em um determinado local. Ao considerarmos este conceito, algumas dimensões do nicho em
espécies que se comunicam acusticamente podem estar relacionadas a este tipo de
comunicação (GREENFIELD, 1983; SCHNEIDER et al., 2008; SCHMIDT et al., 2013).
Tais dimensões formam o “nicho acústico”, o qual é definido como a combinação da
frequência sonora dos sinais acústicos com o espaço físico e o tempo utilizados durante a
atividade sonora de uma espécie (SCHNEIDER et al., 2008). Neste caso, a interferência
12
sonora seria um indicativo de sobreposição do nicho acústico, o que permite considerar
processos que minimizam a interferência sonora como processos de partição de nicho.
Os grilos são um ótimo modelo para avaliar competição acústica devido à baixa
variação na frequência sonora, à ausência de aprendizado na emissão de sinais (como ocorre
em aves e mamíferos) e à relativa simplicidade dos seus sinais acústicos (BENNET-CLARK,
1999; GERHARDT & HUBER, 2002). Neste trabalho, avaliamos o nicho acústico das
espécies de uma assembleia de grilos da Mata Atlântica e testamos as seguintes hipóteses: (i)
espécies de grilos com sinais acústicos semelhantes evitam a emissão simultânea de sinais
acústicos (escala temporal de minutos); (ii) as diferença nos parâmetros temporais e na
frequência sonora entre os sinais acústicos das espécies são regularmente espaçadas,
fornecendo evidências de pressões seletivas estruturando os sinais da comunidade.
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado na Reserva Natural Vale (19º 06’ S 39º 45’ O), unidade de
conservação de 22000 ha, localizada 30 km ao norte do Rio Doce, entre os municípios de
Linhares e Jaguaré, nordeste do Espírito Santo. A Reserva é constituída principalmente por
Floresta de Tabuleiro, um intermediário entre Floresta Ombrófila Mista e Floresta Estacional
Semidecídua, de acordo com a classificação de Jesus e Rolim (2005).
A temperatura média anual é de 23,3ºC, variando em média entre 14,8 e 34,2ºC ao
longo dos meses. O relevo apresenta grandes áreas planas abaixo dos 100 m de altitude em
relação ao nível do mar e o clima é tropical quente e úmido, com estação seca no inverno e
chuvosa no verão, e precipitação média de 1200 mm ao ano. As coletas foram realizadas na
estação seca, entre os dias 22 e 24 de junho de 2012.
Gravações sonoras
Registramos o som ambiente através de gravadores autônomos à prova d’água
SongMeter SM2 (Wildlife Acoustics, Inc.). Cada gravador possui dois microfones apontados
para direções opostas, e um sensor de temperatura regulado para registro a cada 5 min.
13
Programamos os microfones para registrar sinais acústicos com ganho de +36 dB e
filtro de frequências abaixo dos 100 Hz. Os gravadores geraram arquivos com taxa de
amostragem de 44100 amostras por segundo, a qual fornece espectogramas com variação de 0
a 22000 Hz. Esta variação abrange todas as frequências sonoras conhecidas para sinais
acústicos de Grylloidea (ROBILLARD & DESUTTER-GRANDCOLLAS, 2004).
Instalamos quatro gravadores distantes no mínimo 150 m entre si para evitar o registro
de sinais acústicos emitidos por uma mesma fonte sonora em gravadores distintos,
assegurando a independência entre os pontos amostrais. Programamos os gravadores para
registrar o som ambiente por 5 min a cada meia hora, das 18h às 23h30 ao longo de dois dias.
Tal desenho amostral gerou um total de 96 arquivos de áudio de 5 min cada, que representam
96 situações onde as espécies poderiam ou não emitir sinais. Desta forma, a coocorrência
entre as espécies foi avaliada tanto temporalmente (em 12 horários distintos ao longo de 2
dias) quanto espacialmente (em 4 gravadores posicionados em diferentes locais).
Descrição dos sons de chamado
Analisamos os arquivos de áudio do ambiente através do software SongScope V4
(Wildlife Acoustics, Inc.), a partir do qual foram gerados espectogramas através das seguintes
configurações: resolução 16 bit, Fast Fourier Transformation (FFT)-Lenght 512, FFT- Overlap
1/2.
Devido à sua função de atrair fêmeas coespecíficas para o acasalamento e à atuação
como mecanismo de isolamento pré-copulatório (ALEXANDER, 1957; WALKER, 1962), o
som de chamado pode ser utilizado na determinação das espécies que emitem sinais acústicos.
Dessa forma, consideramos os diferentes sons de chamado observados no trabalho como
provenientes de entidades taxonômicas específicas, mesmo não havendo coleta manual e
identificação dos indivíduos.
A partir dos arquivos de áudio do ambiente isolamos arquivos com o som de chamado
de indivíduos de todas as espécies de grilo observadas nas gravações. Tal procedimento foi
realizado para separar o som do indivíduo de sons provenientes de outras fontes sonoras
também presentes na gravação, facilitando a obtenção dos parâmetros do som de chamado.
Analisamos estes arquivos isolados através do software Avisoft SAS-Lab Lite para descrever
o som de chamado quanto à frequência sonora dominante, duração do chirp e intervalo entre
chirps (ver APÊNDICE A para descrição das variáveis do som de chamado). Para espécies
14
que estridulam em trill, desconsideramos o intervalo entre chirps e calculamos a duração do
chirp como o tempo completo de emissão de um trill. A taxa de pulso é um importante
componente temporal do som de chamado, utilizado pelas fêmeas para o reconhecimento de
machos coespecíficos (ver POLLACK, 1998). No entanto, esse componente não foi
considerado pela dificuldade em quantificá-lo, a qual foi provavelmente causada pelo caráter
omnidirecional das unidades de gravação e por efeitos de reverberação que afetaram os sinais
acústicos captados pelos microfones. Os valores dos parâmetros do som de chamado de cada
espécie foram obtidos pela média de três espécimes.
Reconhecimento taxonômico a partir dos sinais acústicos
Diferenças tanto comportamentais como na estrutura sonora dos sinais nos permitiram
diferenciar entre sinais acústicos de grilos e de outros grupos. Cigarras apresentam atividade
acústica predominantemente diurna e seus sinais possuem ampla variação na frequência, ao
contrário dos sinais pure-tone dos grilos (CLARIDGE, 1985). O pico da atividade acústica de
aves ocorre nas primeiras horas da manhã e no final da tarde, sendo poucas as espécies que
estendem sua atividade pela noite (KROODSMA, 1983). Além disso, aves apresentam
modulação na frequência dos seus sinais e se caracterizam por sons mais “melódicos”
(KROODSMA, 1983). Sinais acústicos de esperanças se diferenciam principalmente por sua
maior variação na frequência e maiores valores de frequência sonora (BAILEY & RENTZ,
1990).
O maior problema foi diferenciar sinais acústicos de anfíbios, pois algumas espécies
emitem sinais acústicos muito semelhantes aos dos grilos (FORTI, 2013). No entanto, muitas
espécies apresentam frequência sonora modulada (geralmente abaixo dos 2 kHz) e padrão
temporal de emissão distinto dos grilos (FORTI, 2013). Além disso, o pico da atividade
acústica dos anfíbios está associado a eventos de precipitação, os quais por sua vez suprimem
a atividade acústica dos grilos (SCHMIDT et al., 2013). Estes fatos diminuem as chances de
incorporar sons de anfíbios à análise, embora não as exclua totalmente.
15
Coocorrência
Estimamos a coocorrência, a sobreposição temporal de sinais e a sobreposição de
frequência sonora entre todas as combinações de espécies observadas nas gravações, através
da metodologia proposta por Jain et al. (2014), com modificações.
Para avaliar a coocorrência entre as espécies, verificamos a presença de cada espécie
nos 96 arquivos de som ambiente e calculamos o índice de coocorrência entre duas espécies
como a proporção entre o número de arquivos de áudio em que uma dada espécie x ocorreu
em conjunto com outra espécie y e a quantidade total de arquivos em que a espécie x ocorreu:
Coocorrência x,y = Qtd. de arquivos em que x e y estão presentes
Qtd. de arquivos em que x está presente
É importante salientar que há dois valores de índice de coocorrência para cada par de
espécies. Um deles demonstrando a proporção de arquivos em que x e y estão presentes sobre
o número total de arquivos em que x está presente e o outro sobre o número total de arquivos
em que y está presente. Desta forma, caso haja n pares de espécies observados, teremos 2n
combinações de espécies, cada qual com um valor de índice de coocorrência. O mesmo
raciocínio vale para os dois índices descritos abaixo.
Sobreposição temporal de sinais
Para avaliar a sobreposição temporal de sinais entre as espécies (escala de segundos e
milissegundos), selecionamos um arquivo do som de chamado de cada espécie que
representasse valores mais próximos da média para aquela espécie. Editamos este arquivo de
forma que apresentasse emissão de sinais acústicos sem interrupções ao longo de 30 s, não
desconsiderando os componentes temporais do som como duração do chirp e intervalo entre
chirps. Mixamos os arquivos de cada par de espécies através do software Cool Edit Pro, e
calculamos a sobreposição temporal de sinais como a proporção entre a quantidade de
segundos em que houve sobreposição de sinais entre as espécies x e y e a quantidade total de
segundos que a espécie x emitiu sinais acústicos ao longo do arquivo mixado de 30 s:
16
Sobreposição temporal de sinais x,y = Tempo com sobreposição de sinais entre x e y
Tempo em que x emitiu sinais
Para cada par de espécies, calculamos a sobreposição temporal de sinais três vezes
começando o cálculo em três momentos diferentes do arquivo de som mixado. A partir desses
valores, estabelecemos uma média para o par de espécies. Como os arquivos mixados foram
editados de forma a apresentar emissão de sinais das espécies ao longo de todo o arquivo, o
cálculo de sobreposição temporal de sinais se trata de um modelo que estima a potencial
sobreposição de sinais entre as espécies, caso estas estridulem indiscriminadamente sem
considerar outros aspectos que influenciam o comportamento sonoro como a presença de
inimigos naturais, o vento, entre muitos outros.
Sobreposição de frequência sonora
Para avaliar o quanto os sinais acústicos de duas espécies são semelhantes quanto à
frequência sonora, calculamos a banda de frequência sonora a -20dB através do software
Avisoft SASLab. Para realizar tal análise, escolhemos um arquivo do som de chamado de
cada espécie que representasse valores mais próximos da média de valores para a mesma.
Calculamos a sobreposição de frequência sonora para cada combinação de espécies como a
proporção entre a banda de frequência de uma dada espécie x que sobrepõe com a banda de
frequência de outra espécie y, e a banda de frequência total de x:
Sobreposição de frequência sonora x,y = Frequência sonora sobreposta entre x e y
Variação total da frequência sonora de x
Análises estatísticas
Para avaliar a hipótese 1 de que similaridades no som de chamado entre espécies
diminuem a coocorrência entre elas, correlacionamos o índice de coocorrência com o índice
de sobreposição temporal de sinais e com o índice de sobreposição de frequência sonora
separadamente. Para isto utilizamos o teste de correlação de Kendall-Tau. Este teste baseia-se
no seguinte raciocínio: dado um conjunto de valores (x1,y1), (x2,y2),... (xn,yn), pares de
17
observação (xj,yk) e (xj,yk) são concordantes quando xj>xk e yj>yk ou discordantes quando
xj>xk e yj<yk. A partir disso, calcula-se o coeficiente de Tau (τ) da seguinte forma:
τ = (número de pares concordantes) – (número de pares discordantes)
½ n (n – 1)
O valor de τ varia entre -1 e 1, onde quando todos os valores são concordantes, τ = 1
demonstrando uma correlação positiva, quando todos os valores são discordantes, τ = -1
demonstrando uma correlação negativa e quando as variáveis são independentes τ é próximo
a zero. O teste então testa a probabilidade de duas variáveis X e Y serem independentes a
partir do valor esperado de τ conforme sua distribuição. Dado que as três variáveis (índices de
coocorrência, sobreposição temporal de sinais e sobreposição de frequência sonora) não
apresentaram distribuição normal (Shapiro-Wilk; p < 0,0001), optamos por utilizar este teste
estatístico não-paramétrico.
Caso ocorra partição da atividade acústica (menor coocorrência entre espécies) devido
à similaridade nos sinais acústicos, esperamos que quanto maiores os índices de sobreposição
temporal de sinais e de sobreposição de frequência sonora, menor o índice de coocorrência
das espécies, resultando em uma correlação negativa entre os índices. As análises estatísticas
descritas acima foram realizadas através do software R (R CORE TEAM, 2013).
Para avaliar a hipótese 2 de que diferenças entre o som de chamado (partição dos
sinais acústicos) das espécies não ocorrem ao acaso mas que são regularmente espaçadas,
utilizamos a abordagem de modelos nulos proposta por Chek et al. (2003). Os autores propõe
a utilização de parâmetros dos sinais acústicos como medidas morfológicas para aplicar a
metodologia de Ricklefs (1980), a qual sugere que diferenças em características morfológicas
refletem diferenças ecológicas entre espécies. Desta forma, diferenças regularmente espaçadas
seriam um indicativo de pressões seletivas atuando sobre a comunidade (GOTELLI &
GRAVES, 1996), de forma a promover a partição dos sinais entre as espécies e diminuir a
interferência sonora entre elas.
Submetemos os valores de frequência sonora dominante, duração do chirp e intervalo
entre chirps (ver seção Descrição do som de chamado acima) à analise de “Size Overlap” do
software EcoSim v7.0 (GOTELLI & ENTSMINGER, 2004). Esta análise utiliza a variância
no comprimento do segmento como medida de comparação entre os valores da assembleia
observada e os valores das assembleias aleatorizadas. O comprimento do segmento é
18
calculado da seguinte forma: ordenam-se os valores de um determinado caractere das espécies
do menor para o maior valor na assembleia; após a ordenação, calcula-se o comprimento do
segmento como a diferença aritmética da característica analisada entre espécies que se
apresentam consecutivamente na ordenação. Desta forma, o comprimento do segmento é uma
medida de diferença entre as espécies, e uma baixa variância no comprimento do segmento
indica que as diferenças entre as espécies quanto à característica analisada são semelhantes e
constantes.
Realizamos 10000 aleatorizações para cada um dos três parâmetros sonoros avaliados,
nas quais foram fixos o número de espécies e os valores mínimo e máximo do parâmetro
sonoro observados na assembleia real. Caso a variância no comprimento do segmento da
assembleia real for menor que o de 9500 assembleias aleatorizadas (95% I.C.), rejeitamos a
hipótese nula de que diferenças no parâmetro sonoro são ao acaso. Os dados de duração do
chirp e intervalo entre chirps foram log-linearizados devido a variações muito pronunciadas
entre as espécies, o que poderia aumentar as chances de erro do tipo II (aceitação da hipótese
nula, quando esta é falsa).
RESULTADOS
Registramos o som de chamado de 14 espécies de grilos (Fig. 1). A média e o desvio
padrão dos parâmetros sonoros de cada espécie são apresentados na Tabela 1. A frequência
sonora na assembleia variou entre 2407 e 7290 Hz (mediana = 4931; 1ºQ = 4037; 3ºQ =
6146). As espécies apresentaram sinais acústicos com alta desigualdade na duração do chirp
com valor mínimo de 35 ms e máximo de 5133 ms. Porém, a maior parte apresentou valores
baixos (75% dos valores entre 35 e 662,5 ms). Da mesma forma, o intervalo entre chirps
variou entre 72 e 4754 ms, com 75% dos valores entre 72 e 1403 ms. Algumas espécies
apresentaram alta divergência intraespecífica nos parâmetros temporais.
A partir das 14 espécies observadas foram geradas 182 combinações de espécies a
partir de 91 pares de espécies. A coocorrência entre as espécies foi alta (mediana=0,79; Fig.
2), com 11 pares de espécies coocorrendo em todas as gravações. Isto aconteceu
principalmente devido a seis espécies terem sido encontradas em mais de 95% dos arquivos
de áudio analisados (Tab. 2). Houve sobreposição temporal de sinais entre quase todas as
espécies (178 das 182 combinações de espécies; Tab. 3). No entanto, tal sobreposição foi
relativamente baixa (mediana=0.13; Fig. 3). A sobreposição de frequência sonora ocorreu em
19
poucas espécies (8 dos 91 pares de espécies; Fig. 4; Tab.4). Não observamos segregação das
espécies em diferentes horários (APÊNDICE B).
Figura 1 – Espectogramas do som de chamado de 14 espécies de grilos registradas na Reserva Natural Vale.
Espectogramas são gráficos que representam a intensidade de diferentes frequências sonoras (representadas pelo
eixo y) ao longo do tempo (representado pelo eixo x). Pulsos sonoros produzidos pelo atrito de estruturas
especializadas das tégminas apresentam um determinado valor de frequência sonora. Assim, a forma como estes
pulsos são apresentados nos gráficos nos informa como os sinais acústicos variam quanto à frequência ao longo
do tempo.
20
Tabela 1 – Parâmetros sonoros dos sinais acústicos emitidos pelas 14 espécies observadas na Reserva Natural
Vale. Média, desvio padrão e valores máximo e mínimo são listados. A espécie 6 apresentou intervalos muito
extensos entre uma emissão de sinais e a emissão seguinte, de forma que não quantificamos o intervalo entre
chirps. Valores de intervalo entre chirps foram também desconsiderados para as espécies que estridulam em trill
(espécies 5 e 12).
Espécie Frequência dominante (Hz) Duração do chirp (ms) Intervalo entre chirps (ms)
Sp1 7290 ± 88,9 (7190 – 7360; n=3) 82 ± 6,09 (78 – 89; n=3) 105,6 ± 4,73 (102 – 111; n=3) Sp2 6327 ± 85,04 (6240 – 6410; n=3) 237 ± 38,59 (194 – 268; n=3) 2510 ± 1365,66 (949 – 3481; n=3) Sp3 5682 ± 293,41 (5250 – 5900; n=4) 780 ± 44,2 (729 – 831; n=4) 749 ± 445,76 (742 – 1521; n=3) Sp4 2407 ± 75,05 (2360 – 2490; n=3) 84 ± 1 (83 – 85; n=3) 1136 ± 568,91 (612 – 1741; n=3) Sp5 6253 ± 300,88 (5940 – 6540; n=3) 5133 ± 3998,35 (2197 – 9687; n=3) - Sp6 4687 ± 75,05 (4600 – 4730; n=3) 561 ± 69,51 (481 – 690; n=3) - Sp7 3355 ± 66,58 (3270 – 3400; n=3) 749 ± 24,74 (732 – 767; n=2) 1926 ±185,2 (1795 – 2057; n=2) Sp8 3957 ± 309,24 (3700 – 4300; n=3) 69 ± 7 (61 – 74; n=3) 279 ± 14,64 (266 – 295; n=3) Sp9 5175 ± 403,85 (4900 – 5770; n=4) 172 ± 48,79 (99 – 203; n=4) 660 ± 626,81 (272 – 1595; n=4) Sp10 5333 ± 199,08 (5120 – 5590; n=4) 35 ± 1,15 (33 – 35; n=3) 283 ± 12,5 (272 – 295; n=3) Sp11 6970 ± 321,87 (6630 – 7270; n=3) 51 ± 4,93 (45 – 54; n=3) 1492 ± 141,05 (1353 – 1635; n=3) Sp12 4277 ± 440,71 (3960 – 4780; n=3) 696 ± 272,53 (535 – 1011; n=3) - Sp13 4325 ± 91,92(4260 – 4390; n=2) 113 (n=1) 460 (n=1) Sp14 3530 (n=1) 322 (n=1) 93 (n=1)
Figura 2 – Valores do Índice de Coocorrência das 182 combinações de espécies observadas. Primeira barra da
esquerda para a direita indica valores <0.1, segunda barra valores <0.2 e assim por diante.
21
Tabela 2 – Índice de Coocorrência entre as espécies observadas nos registros sonoros. A porcentagem de
arquivos sonoros em que cada espécie ocorreu é apresentada na última linha. As espécies 2, 4, 5, 8, 9 e 12
ocorreram em mais de 95% dos arquivos sonoros, influenciando positivamente no índice de COT entre elas e as
outras espécies.
Sp1 Sp2 Sp3 Sp4 Sp5 Sp6 Sp7 Sp8 Sp9 Sp10 Sp11 Sp12 Sp13 Sp14
Sp1 0.94 0.75 1.00 0.97 0.81 0.31 0.97 1.00 0.83 0.75 0.97 0.42 0.64
Sp2 0.37 0.73 0.99 0.99 0.66 0.14 0.97 1.00 0.90 0.78 0.78 0.33 0.38
Sp3 0.39 0.96 1.00 1.00 0.69 0.20 0.99 1.00 0.86 0.79 0.71 0.33 0.33
Sp4 0.38 0.96 0.74 0.99 0.67 0.16 0.98 1.00 0.89 0.78 0.77 0.33 0.38
Sp5 0.37 0.96 0.74 0.99 0.67 0.16 0.97 1.00 0.89 0.79 0.77 0.33 0.38
Sp6 0.39 0.96 0.69 1.00 1.00 0.08 0.98 1.00 0.84 0.92 0.98 0.41 0.59
Sp7 0.73 0.97 0.93 1.00 1.00 0.73 1.00 1.00 0.80 0.60 0.33 0.40 0.20
Sp8 0.38 0.96 0.74 1.00 0.99 0.68 0.16 1.00 0.89 0.78 0.77 0.32 0.38
Sp9 0.38 0.96 0.73 0.99 0.99 0.67 0.16 0.97 0.90 0.78 0.77 0.32 0.38
Sp10 0.35 0.97 0.70 0.99 0.99 0.63 0.14 0.97 1.00 0.77 0.78 0.31 0.34
Sp11 0.36 0.96 0.73 0.99 1.00 0.69 0.12 0.97 1.00 0.88 0.87 0.36 0.45
Sp12 0.32 0.97 0.68 0.99 0.99 0.66 0.07 0.97 1.00 0.91 0.88 0.36 0.47
Sp13 0.48 0.97 0.74 1.00 1.00 0.74 0.19 0.97 1.00 0.87 0.87 0.87 0.58
Sp14 0.64 0.97 0.64 1.00 1.00 0.81 0.08 0.97 1.00 0.81 0.94 0.97 0.50
% 37 96 73 99 99 67 16 97 100 90 78 99 32 37
Tabela 3 – Índice de Sobreposição temporal de sinais entre as espécies observadas nos registros sonoros. Houve
sobreposição entre quase todas espécies (não ocorreu somente entre as espécies 2 e 6 e entre 10 e 11), porém a
sobreposição foi baixa (mediana = 0.13).
Sp1 Sp2 Sp3 Sp4 Sp5 Sp6 Sp7 Sp8 Sp9 Sp10 Sp11 Sp12 Sp13 Sp14 Sp1 0.19 0.41 0.29 0.16 0.11 0.42 0.31 0.06 0.13 0.11 0.21 0.33 0.91 Sp2 0.84 0.74 0.07 0.19 0 0.25 0.18 0.21 0.13 0.14 0.39 0.32 0.90 Sp3 0.34 0.14 0.08 0.07 0.04 0.09 0.20 0.21 0.03 0.06 0.10 0.19 0.20 Sp4 0.24 0.01 0.08 0.13 0.01 0.08 0.14 0.06 0.07 0.02 0.16 0.19 0.26 Sp5 0.12 0.04 0.07 0.13 0.02 0.14 0.13 0.05 0.09 0.05 0.16 0.39 0.46 Sp6 0.27 0 0.16 0.03 0.05 0.17 0.36 0.56 0.05 0.04 0.51 0.10 0.78 Sp7 0.31 0.04 0.08 0.07 0.13 0.05 0.15 0.20 0.09 0.06 0.17 0.24 0.26 Sp8 0.44 0.06 0.35 0.26 0.24 0.20 0.30 0.17 0.10 0.07 0.31 0.44 0.83 Sp9 0.04 0.03 0.20 0.06 0.05 0.17 0.21 0.09 0.03 0.02 0.31 0.18 0.31
Sp10 0.18 0.04 0.06 0.11 0.16 0.03 0.18 0.09 0.05 0 0.09 0.25 0.32 Sp11 0.24 0.06 0.06 0.06 0.14 0.03 0.16 0.10 0.05 0 0.10 0.14 0.18 Sp12 0.09 0.07 0.05 0.08 0.09 0.09 0.10 0.10 0.17 0.03 0.02 0.15 0.15 Sp13 0.17 0.04 0.12 0.12 0.02 0.02 0.17 0.16 0.12 0.1 0.04 0.18 0.25 Sp14 0.30 0.07 0.08 0.10 0.10 0.10 0.11 0.19 0.13 0.08 0.03 0.12 0.16
A sobreposição temporal de sinais foi negativamente correlacionada com a
coocorrência entre as espécies (τ = -0.169; p = 0.001; Fig. 5). Quanto maior a potencial
sobreposição temporal entre os sinais acústicos de duas espécies (escala temporal de segundos
e milissegundos), menores as chances de duas espécies apresentarem atividade acústica ao
mesmo tempo (escala temporal de minutos) ou no mesmo local. O mesmo não ocorreu para a
22
sobreposição de frequência sonora (τ = -0.084; p = 0.16). A sobreposição de frequência
sonora entre diferentes espécies não afeta sua coocorrência.
Figura 3 – Valores do Índice de Sobreposição temporal de sinais das 182 combinações de espécies observadas.
Primeira barra da esquerda para a direita indica valores <0.1, segunda barra valores <0.2 e assim por diante.
Figura 4 – Valores do Índice de Sobreposição de frequência sonora das 182 combinações de pares de espécies
observadas. Primeira barra da esquerda para a direita indica valores <0.1, segunda barra valores <0.2 e assim por
diante.
23
Tabela 4 – Índice de Sobreposição de frequência sonora entre as espécies. Poucas espécies sobrepuseram a
frequência de seus sinais acústicos, porém os valores de sobreposição foram altos.
Sp1 Sp2 Sp3 Sp4 Sp5 Sp6 Sp7 Sp8 Sp9 Sp10 Sp11 Sp12 Sp13 Sp14 Sp1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0.36 0 0 0 Sp2 0 0.07 0 0 0 0 0 0 0.38 0 0 0 0 Sp3 0 0.15 0 0 0 0 0 0 0.50 0 0 0 0 Sp4 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Sp5 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Sp6 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Sp7 0 0 0 0 0 0 0.44 0 0 0 0 0 0.53 Sp8 0 0 0 0 0 0 0.36 0 0 0 0 0 0.72 Sp9 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Sp10 0 0.70 0.43 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Sp11 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Sp12 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 Sp13 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0.32 0 Sp14 0 0 0 0 0 0 0.55 0.89 0 0 0 0 0
Figura 5 – Correlação negativa entre o Índice de Sobreposição temporal de sinais e o Índice de Coocorrência.
Cada ponto representa uma das 182 combinações de espécies. A linha de tendência é somente demonstrativa,
pois o teste de Kendall-tau não possui parâmetros que avaliam estatisticamente a significância da mesma.
Verificamos variância no comprimento do segmento significativamente menor do que
o esperado entre os valores frequência sonora dominante dos sinais acústicos das espécies (p
= 0,048; 9515 assembleias aleatorizadas com maior variância no comprimento do segmento
do que a assembleia observada). Os valores apresentaram espaçamento regular, nos levando a
rejeitar a hipótese nula de aleatoriedade nas diferenças entre as frequências sonoras. Em
contrapartida, os parâmetros temporais apresentaram alta variância no comprimento do
24
segmento, demonstrando padrão aleatório de diferenças entre elas (duração do chirp: p =
0,91; período entre chirps: p = 0,24).
DISCUSSÃO
Nicho acústico
Nossos resultados fornecem evidências de que diferentes eixos do nicho acústico de
espécies de grilos podem ser particionados por diferentes processos. Divergências espaciais e
temporais na atividade acústica de diferentes espécies são influenciadas pela similaridade de
seus sons de chamado quanto aos componentes temporais. Somado a isto, diferenças na
frequência sonora de seus sons de chamado são favorecidas por pressões seletivas atuando
sobre a comunidade, dado o espaçamento regular das diferenças quanto a este parâmetro entre
as espécies.
A segregação da atividade acústica entre as espécies observadas no estudo demonstra-
se como um processo de partição do nicho acústico realizado. Diferenças no nicho realizado
podem surgir a partir de processos ecológicos em que espécies ocupam menor amplitude de
recursos do que poderiam devido à competição (CONNEL, 1961; KIELLAND, 1994;
MCKANE et al., 2002; PULLIAM, 2000). Na comunidade observada, espécies que poderiam
ocupar uma maior faixa de tempo do espaço sonoro restringem sua atividade acústica quando
outras espécies com parâmetros temporais semelhantes emitem sinais acústicos.
Em um ambiente onde várias espécies utilizam sinais acústicos, a emissão de
frequências sonoras diferentes pode evitar interferência sonora e garantir maior eficiência em
sua comunicação (LEROY, 1979; SCHMIDT et al., 2013). As diferenças regularmente
espaçadas na frequência sonora que observamos fornecem evidências de pressões seletivas
atuando sobre toda a comunidade. No entanto, vários são os processos que podem ser
responsáveis por estas diferenças.
A competição pelo espaço sonoro é sugerida como uma das forças seletivas, podendo
atuar de duas formas distintas. Uma delas é o deslocamento competitivo, no qual há um
processo evolutivo de diferenciação entre as espécies quanto a características relacionadas a
utilização de um dado recurso, diminuindo a competição interespecífica pelo mesmo
(DAYAN & SIMBERLOFF, 2005). No entanto, para que se sugira que a competição seja o
25
agente causador desta diferenciação, uma série de critérios devem ser observados (CONNEL,
1980; SCHLUTTER & MCPHAIL, 1992).
A competição pode também gerar a exclusão competitiva de espécies que em um
primeiro momento presentes no pool regional, não conseguem se estabelecer na comunidade
local ao serem potencialmente competitivas com espécies já estabelecidas (WEIHER &
KEDDY, 2001). Desta forma, somente espécies que apresentam baixa sobreposição de nicho
conseguem permanecer na comunidade, gerando um padrão de segregação na utilização do
recurso, evidenciado por diferenças em características morfológicas ou fisiológicas
relacionadas ao consumo do mesmo.
O presente estudo carece de aspectos metodológicos que poderiam elucidar qual dos
dois processos estariam gerando o padrão segregado de frequências sonoras. Dentre tais
aspectos, uma base genética no experimento seria crucial para avaliar o deslocamento
competitivo, dado que se trata de um processo evolutivo de diferenciação (CONNEL, 1980).
Além disso, a avaliação do pool regional de espécies facilitaria a compreensão do
comportamento das espécies em diferentes comunidades (a faixa de frequência sonora que
utilizam em diferentes cenários) e da importância da exclusão competitiva na estruturação das
mesmas.
Além da competição, adaptação dos sinais acústicos a arquitetura da vegetação pode
ser responsável pela diferenciação dos sinais (MARTEN & MARLER, 1977; MORTON,
1975; RÖMER, 1993; WILEY & RICHARDS, 1978). Neste caso, a adaptação dos sinais
acústicos das espécies a diferentes estratos da vegetação estaria causando o padrão de
segregação de frequências observado. No entanto, para grilos não há evidências de
estratificação vertical guiada pela adaptação dos sinais à arquitetura do ambiente (DIWAKAR
& BALAKRISHNAN, 2007; JAIN & BALAKRISHNAN, 2012).
Outras formas de segregação podem estar influenciando a sobreposição de nicho
acústico entre as espécies. A segregação temporal na atividade acústica pode ocorrer não só
em escalas temporais pequenas como na assembleia verificada nesse trabalho, mas também
sazonalmente (SUEUR, 2002). Além disso, não avaliamos se há segregação de microhabitats
entre as espécies, a qual poderia assegurar um distanciamento suficiente para diminuir a
interferência sonora entre espécies com sinais acústicos semelhantes (JAIN et al., 2014;
SCHMIDT et al., 2013; SUEUR, 2002).
26
Parâmetros temporais
Devido à similaridade nos parâmetros temporais, o processo de segregação temporal
pode ocorrer de duas formas: i) espécies com maior potencial para sobrepor sinais acústicos
possuem atividade acústica em diferentes horários (GOGALA & RIEDE, 1995; HODL, 1977;
RIEDE, 1997; SUEUR, 2002) ou ii) machos evitam estridular ao mesmo tempo que espécies
com maior potencial para sobreposição de sinais (BRUMM, 2006; JAIN et al., 2014;
LITTLEJOHN & MARTIN, 1969; ZELICK & NARINS, 1985). Não encontramos segregação
no horário de atividade entre as espécies. Isto nos fornece evidências de que a partição desse
eixo do nicho acontece devido à percepção de sinais heteroespecíficos pelos machos, a qual
desencadeia a resposta comportamental de evitar estridular ao mesmo tempo que espécies
com sinais semelhantes.
A ausência de segregação de horários entre a atividade acústica das espécies pode
ocorrer devido aos benefícios de se emitir sinais acústicos ao longo da faixa de horários
observada (fim da tarde e começo da noite). Durante a manhã e a tarde, o calor do sol cria um
gradiente de temperatura do ar no interior da mata, o qual gera zonas de reflexão e refração
das ondas sonoras que afetam negativamente a propagação de sinais acústicos (RICHARDS
& WILEY, 1980; STAADEN & ROMER, 1997; WILEY & RICHARDS, 1978). Somado a
isso, a diminuição na quantidade de luz ao por do sol pode diminuir a eficácia de predadores
orientados visualmente, como proposto por Riede (1996). O mecanismo de segregação
apresentado neste trabalho diminui a interferência sonora entre as espécies, sem restringir o
horário de atividade no qual benefícios relacionados à propagação sonora e à pressão de
predação acontecem.
O Índice de Sobreposição temporal de sinais calcula a potencial sobreposição de sinais
entre as espécies, caso estas estridulem indiscriminadamente sem sofrer qualquer influência
externa. Desta forma, a sobreposição de sinais pode ser diminuída mais ainda caso a
percepção mútua entre machos de espécies diferentes promova eventos de assincronia entre
eles na emissão de sinais (BRUMM, 2006; ver LEROY, 1979; LITTLEJOHN & MARTIN,
1969; ZELICK & NARINS, 1985). Em pares de espécies onde o Índice de sobreposição
temporal de sinais é alto, provavelmente há maior dificuldade em se estabelecer assincronia
entre seus sinais, o que reforçaria a importância da segregação da atividade acústica entre
elas.
27
Frequência sonora
Em algumas espécies de grilos, foi demonstrado que o aparato neuronal de recepção
sonora das fêmeas está sintonizado com a frequência sonora emitida por machos
coespecíficos permitindo que elas filtrem sinais acústicos heteroespecíficos fora da variação
de frequência audível (POLLACK, 1998; SCHMIDT et al., 2011). Desta forma, a segregação
de frequências sonoras entre as espécies observadas nesta assembleia pode aumentar a
eficácia das fêmeas em reconhecer sinais coespecíficos, ao restringir a audição de sinais fora
da variação de frequência emitida pelos machos da sua espécie.
Este mecanismo pode ser ainda mais pronunciado em florestas tropicais. Em
ambientes temperados onde poucas espécies emitem sinais acústicos ao mesmo tempo, a
correspondência entre os sinais acústicos e a sensibilidade ao aparato de recepção sonora pode
ser menor sem que isto comprometa a comunicação intraespecífica (SCHMIDT et al., 2011).
Por outro lado, em ambientes tropicais, como o avaliado neste trabalho, uma baixa
correspondência entre os aparatos produtores e receptores de uma espécie pode levar a
maiores taxas de interferência sonora, devido ao alto número de espécies emitindo sinais
(SCHMIDT et al., 2011). Portanto, devido ao alto número de espécies que se comunicam por
sinais acústicos ao mesmo tempo na assembleia estudada, o padrão de segregação de
frequências observado provavelmente representa um importante mecanismo de diminuição da
interferência sonora.
Não encontramos evidências de que a similaridade na frequência sonora influencia a
coocorrência entre as espécies. Resultados semelhantes foram encontrados por Jain et al.
(2014) em uma assembleia de Ensifera de floresta tropical na Índia. Provavelmente a
similaridade verificada entre as frequências sonoras é insuficiente para que processos
ecológicos de segregação da atividade acústica entre as espécies sejam necessários. Não
descartamos a possibilidade de que entre as poucas espécies que apresentam frequências
sonoras similares, a segregação entre elas possa estar ocorrendo. No entanto, seria necessário
avaliar a relação entre essas espécies separadamente, dado que o padrão de segregação entre
frequências da assembleia como um todo pode mascarar processos ocorrendo de forma
pontual entre essas espécies.
28
CONCLUSÕES
O nicho acústico dos grilos é particionado por dois processos: segregação da atividade
acústica entre as espécies e segregação de frequências sonoras. O primeiro é influenciado pela
semelhança nos componentes temporais do som de chamado, onde as espécies tendem a
estridular em diferentes momentos, evitando a sobreposição entre seus sinais acústicos. No
entanto, como as espécies emitiram sinais acústicos ao longo de todo o horário observado,
descartamos que tal segregação ocorra devido a diferenciação do horário de atividade acústica
entre as espécies. Uma explicação mais plausível é que ocorre a percepção de sinais
heteroespecíficos pelos machos, a qual desencadeia a resposta comportamental de evitar
estridular ao mesmo tempo que espécies com sinais semelhantes.
Os componentes de frequência sonora apresentaram-se segregados entre as espécies da
comunidade. O padrão regular de espaçamento entre a frequência sonora de seus sons de
chamado nos fornece evidências de que tais diferenças não ocorreram ao acaso, mas sim
devido a pressões seletivas que atuam sobre toda a comunidade. Tais pressões seletivas podem
ser guiadas pela competição através de deslocamento competitivo ou exclusão competitiva, ou
ainda por processos de adaptação dos sinais ao ambiente. Novos estudos são necessários para
avaliar quais destes processos seria responsável pela segregação de frequências sonoras na
comunidade observada.
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33
CAPÍTULO 2
COMPORTAMENTO DE ESTRIDULAÇÃO, INTERAÇÕES AGONÍSTICAS E
SEGREGAÇÃO DE SÍTIOS DE CHAMADO ENTRE DUAS ESPÉCIES
SIMPÁTRICAS DE GRILOS COM SINAIS ACÚSTICOS SEMELHANTES
G.L. DE OLIVEIRA 1,2
, C.F. SPERBER 2, L.P. MARTINS
3 e E. ZEFA
4,
1 Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Departamento de Biologia Geral, Universidade Federal
de Viçosa, Campus Universitário, Av. PH Rolfs s/n, Viçosa, Brazil
2 Laboratório de Orthoptera, Departamento de Biologia Geral, Universidade Federal de Viçosa,
Campus Universitário, Av. PH Rolfs, s/n, Viçosa, Brazil
3 Coordenação de Biodiversidade, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Av. André
Araújo, 2936, Manaus, Brazil
4 Departamento de Zoologia e Genética, Universidade Federal de Pelotas, Campus Universitário
Capão do Leão s/n, Capão do Leão, Brazil
Resumo Phylloscyrtus amoenus e Cranistus colliurides são duas espécies simpátricas de grilos que estridulam
no mesmo horário, nos mesmos microhábitats, e com frequência sonora dos seus sons de chamado similares.
Embora estas espécies apresentem diferenças nos parâmetros temporais dos sinais acústicos, acreditamos que
estas diferenças não sejam suficientes para evitar competição acústica entre elas. Neste trabalho, descrevemos
seu comportamento de estridulação e avaliamos se há diferenças no uso de sítios de chamado entre as espécies.
Ambas as espécies apresentaram comportamento de estridulação similar, usando a superfície de folhas como
defletores acústicos e estridulando para várias direções. As duas espécies utilizaram como sítio de chamado,
folhas semelhantes quanto ao comprimento e à largura. No entanto, as espécies apresentaram diferenças na altura
dos sítios de chamado. Além disso, ambas apresentaram comportamento agonístico interespecífico quando
presentes no mesmo sítio de chamado. Interpretamos nossos resultados como evidências de partição espacial de
sítios de chamado e competição por interferência. Embora fêmeas das duas espécies possam ser capazes de
distinguir o som de chamado através de diferenças nos parâmetros temporais, similaridades na frequência sonora
podem levar a interferência sonora entre as espécies. Acreditamos que as similaridades nas dimensões das folhas
utilizadas como sítios de chamado são consequência da semelhança na frequência sonora entre as espécies, pois
sinais semelhantes quanto à frequência propagam-se melhor em locais onde os obstáculos possuem tamanhos
similares. As diferenças observadas quanto à altura do sítio de chamado em relação ao solo podem reduzir a
interferência sonora, e também surgir como resultado de interações competitivas por melhores sítios de chamado.
Palavras-chave: Comunicação acústica, comportamento de agressividade, competição,
Gryllidae, seleção de poleiros, segregação vertical, interferência sonora.
Abstract Phylloscyrtus amoenus and Cranistus colliurides are two sympatric cricket species that stridulate at the
same time, during day and night, on the same kind of substrate, with similar dominant frequency of calling song.
Although these species present differences in the acoustic signal temporal parameters, we do not believe these
differences would be enough for them to avoid competition for calling sites and to partition their acoustic niche.
Here we described their stridulating behaviour and evaluated if there were differences in calling site used. Both
species presented similar stridulating behaviour, using leaves as acoustic baffles, and stridulating towards
multiple directions. Leaf length and width used as calling sites were similar between the two species. However
both species presented differences in the height of calling sites, and reciprocal agonistic behaviour when two
males met on the same calling site leaf. We interpreted our results as evidence for spatial partitioning of calling
site and interference competition. Although females may be able recognize mates using the differences in
acoustic temporal parameters, the similarities in spectral acoustic parameters might lead to sound masking
among males. We interpret the similarities in calling site leaf dimensions as consequence of their similar acoustic
spectral parameters, as similar spectral parameters should propagate optimally in environments with obstacles of
34
the same size. The observed differences in calling site height might reduce sound masking, and might result from
competitive interactions for the best calling sites.
Keywords: Acoustic communication, aggressive behaviour, competition, Gryllidae, perch
selection, vertical segregation, sound masking.
INTRODUÇÃO
O comportamento reprodutivo dos grilos está associado a um repertório acústico
diversificado, geralmente incluindo os sons de chamado, corte e agressividade
(ALEXANDER, 1957, 1962). O som de chamado é emitido pelos machos para atrair as
fêmeas para o acasalamento, atuando como um mecanismo de isolamento pré-reprodutivo
(ALEXANDER, 1961, 1962; OTTE 1992). Devido à forte relação entre o som de chamado e
o sucesso reprodutivo dos machos, estratégias comportamentais que melhoram a emissão e
aumentam a propagação dos sinais acústicos foram selecionadas (FORREST, 1982; ver
HUBBER, et al. 1989).
Muitas espécies de grilos desenvolveram estratégias comportamentais relacionadas ao
comportamento de estridulação e ao melhor posicionamento no sítio de chamado, aumentando
seu sucesso em atrair parceiros sexuais. Paquinhas (Gryllotalpidae) produzem trills curtos
enquanto constroem a entrada de sua toca, até que esta apresente características físicas que
aumentem a amplitude dos sinais acústicos (BENNET-CLARK, 1987). Grilos Oecanthinae
usam o limbo foliar como defletor acústico ao inclinar suas tégminas sobre a folha,
prevenindo interferência entre ondas sonoras fora de fase ao longo da borda das tégminas
(FORREST, 1991). Esta estratégia promove um aumento significativo na intensidade dos
sinais acústicos ampliando a propagação do som de chamado (PROZESKY-SHULZE, et al.
1975).
Estratégias comportamentais podem também estar relacionadas com a direção em que
os sinais acústicos se propagam. Os sinais acústicos dos grilos são altamente direcionais, com
maiores intensidades sendo emitidas a partir das regiões anterior e posterior do seu corpo
(FORREST, 1982, 1991). Desse modo, machos de algumas espécies aumentam a direção de
alcance de seus sinais ao mudar de posição no sítio de chamado, irradiando o som para
múltiplas direções (TOMS, 1984).
A distância que os sinais acústicos alcançam é também determinada pela atenuação,
difração e reflexão dos sinais pelo ambiente circundante. Sinais acústicos são atenuados pelo
solo, pedras, vegetação e por gradientes microclimáticos de temperatura, assim como por
35
turbulências aéreas (FORREST, 1994; RICHARDS; WILEY 1980; ver RÖMER, 1998;
WILEY; RICHARDS, 1978). Esta atenuação é diminuída quando grilos estridulam em sítios
de chamado onde estes efeitos são minimizados, como locais mais altos ou com menor
vegetação em volta (ARAK; EIRIKSSON, 1992; MARTEN; MARLER, 1977; PAUL;
WALKER, 1979). Melhor ocupação de sítios de chamado pode também estar relacionada com
evitar a interferência sonora entre espécies com sons de chamado similares, ao utilizar
diferentes estratos da vegetação ou segregando-se em diferentes micro-habitats (LATIMER,
1981; SUEUR, 2002).
A ocupação de sítios de chamado pode ser influenciada pela competição, pois sítios de
chamado com melhores características propagativas são um recurso finito (ARAK;
EIRIKSSON, 1992). Desta forma, machos de algumas espécies disputam sítios de chamado
em interações agonísticas intraespecíficas (ARAK; EIRIKSSON, 1992). Machos de espécies
simpátricas com parâmetros acústicos semelhantes podem envolver-se em interações
agonísticas interespecíficas, o que pode levar à segregação espacial de sítios de chamado entre
as espécies (LATIMER, 1981).
Populações de Phylloscyrtus amoenus (Burmeister, 1880) e Cranistus colliurides Stål,
1860 ocorrem em simpatria, ambos estridulando ao mesmo tempo durante o mesmo horário
de atividade e compartilhando os mesmos microhábitats ao ocupar a vegetação rasteira e
arbustiva (MARTINS et al., 2012). As duas espécies apresentam frequência sonora
semelhante em seu som de chamado, apesar de haver diferenças nos seus parâmetros
temporais (ZEFA et al., 2013).
As similaridades na frequência sonora refletem preferências similares quanto ao sítio
de chamado? Há segregação vertical entre elas como forma de evitar a interferência sonora?
Preferências similares levam a interações agonísticas entre elas por melhores sítios de
chamado? Neste trabalho, caracterizamos o comportamento de estridulação destas espécies e
lançamos as seguintes hipóteses para estas perguntas: (i) devido às características
propagativas, ambas as espécies utilizam folhas similares como sítios de chamado; (ii) as
espécies apresentam segregação espacial quanto ao sítio de chamado, utilizando alturas em
relação ao solo distintas; (iii) quando encontram-se em um mesmo sítio de chamado, machos
apresentam interações agonísticas interespecíficas. A alta densidade populacional destas
espécies em combinação com seu comportamento reprodutivo diurno nos permitiu estudar
interações intra e interespecíficas além da ocupação de sítios de chamado pelas mesmas.
36
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado na cidade de Capão do Leão (31º48’05”S, 52º25’08”O), sul da
Planície Costeira, estado do Rio Grande do Sul, de Janeiro a Março de 2011. Observamos os
indivíduos em uma área de 60 x 50 m composta por Eucaliptus entremeada com densa
vegetação secundária herbácea, arbustiva e árvores nativas de 5m (Fig. 1). A facilidade de
acesso à área para observação do comportamento dos espécimes, associado à alta densidade
populacional dessas espécies no local, determinou a nossa escolha por essa área de estudo.
Figura 1 – Área de estudo. Árvores de Eucaliptus com espécies nativas de gramíneas, arbustos e árvores
compondo o sub-bosque.
A área de estudo se encontra no bioma Pampa, onde florestas são incomuns e
geralmente associadas a regiões úmidas (IBGE, 1986). A sazonalidade é pronunciada pela
variação na temperatura de 12,3ºC em Julho a 23,2ºC em Janeiro; a umidade relativa do ar
varia pouco entre as estações, com valores médios de 80.7% e a precipitação anual de 1366
mm é distribuída regularmente ao longo do ano (EMBRAPA; UFPEL, 2012).
37
Amostragem
Localizamos machos de Phylloscyrtus amoenus e Cranistus colliurides pelo seu som
de chamado e então observamos cada indivíduo de 5 a 10 minutos. Quando o macho estava
próximo de machos coespecíficos ou heteroespecíficos, aumentamos o tempo de observação a
fim de verificar possíveis interações agonísticas. As observações foram registradas com
câmera Sony DCR-SR68®, incluindo registros verbais de eventos não registrados pela
filmagem.
Para avaliar as características dos sítios de chamado, medimos o comprimento e a
largura das folhas usadas como sítio de chamado (n. obs. = 55). Não medimos dimensões de
galhos ou folhas secas utilizadas como sítio de chamado, devido a dificuldades em tomar
medidas dessas estruturas do mesmo modo feito em folhas verdes. Para avaliar a segregação
de sítios de chamado entre as espécies, medimos a altura em relação ao solo dos sítios de
chamado (n = 65).
Análises estatísticas
Para comparar características do sítio de chamado entre as espécies, executamos uma
análise de variância (ANOVA) de três vias, ajustando modelos lineares mistos com intercepto
aleatório. Consideramos os valores da medida da folha (cada folha apresentou duas medidas,
uma do comprimento outra da largura) como variável resposta e como variáveis explicativas:
“espécie de grilo”, “morfoespécie de planta” e “dimensão da medida” (comprimento ou
largura), além das interações entre “dimensão da medida” com “espécie de grilo” e com
“espécie de planta”. Para contabilizar as duas dimensões da folha (comprimento e largura) em
cada observação, ajustamos as observações de cada macho estridulando como efeito aleatório.
Uma interação significativa de “dimensão da medida” com “morfoespécie de planta”
significa que há diferença no formato das folhas (algumas folhas mais largas que longas,
outras são mais longas que largas) entre espécies de planta; uma interação significativa entre
“dimensão medida” e “espécie de grilo” demonstra que diferentes espécies de grilos utilizam
folhas com formatos diferentes. A variável explicativa “dimensão medida” é um indicador de
forma do limbo foliar. Esperamos que a dimensão da folha seja significativa se algumas folhas
forem predominantemente mais longas do que mais largas e vice-versa. A variável explicativa
“morfoespécie de planta” é significativa caso algumas plantas apresentassem folhas maiores
38
do que outras. A variável “espécie de grilo” é significativa caso as espécies apresentem
diferenças quanto ao tamanho das folhas utilizadas como sítio de chamado. Para avaliar a
significância dos termos explicativos, realizamos um teste de razão de verosimilhança
(likelihood ratio test) com máxima verosimilhança (ML), avaliando o efeito da retirada dos
termos explicativos no desvio explicado pelo modelo (procedimento drop1 no pacote lme4).
Embora não tenhamos quantificado a disponibilidade dos diferentes tipos de folha,
consideramos que como as duas espécies compartilham o tipo de habitat e substrato utilizado,
diferenças quanto aos sítios de chamado utilizados refletiriam diferenças na preferência das
espécies.
Como as duas espécies de grilo aqui estudadas apresentam as mesmas frequências
sonoras, nossa hipótese é que não há diferença no formato nem no tamanho de folhas
utilizadas como sítio de chamado entre espécies de grilos. Assim, esperamos que tanto a
interação de “dimensão da medida” com “ espécie de grilo”, quanto a variável “espécie de
grilo” não apresentam efeito significativo nos valores mensurados das folhas.
Para avaliar a segregação vertical entre as espécies, comparamos a altura do sítio de
chamado das duas espécies através de one-way ANOVA, ajustando um modelo linear
generalizado (GLM) com espécie de grilo como variável categórica explanatória e altura do
sítio de chamado em relação ao solo como variável resposta. Devido a resíduos enviesados,
transformamos os valores da variável resposta em log. Todas as análises estatísticas foram
realizadas através do software R (R CORE TEAM, 2013).
RESULTADOS
Comportamento de estridulação
Observamos o comportamento de estridulação de 20 indivíduos de P. amoenus e 13 de
C. colliurides. Ambas as espécies produzem um trill contínuo e ininterrupto. Todos os
espécimes apresentaram o comportamento de inclinar o corpo lateralmente, para aproximar as
tégminas à superfície do limbo foliar durante a estridulação. A maior parte do tempo, os
indivíduos se posicionaram na borda do limbo foliar, apontando a superfície ventral das
tégminas em direção à concavidade da folha (Fig. 2). Os indivíduos paravam de estridular
quando perturbados por outros animais ou por movimentos da vegetação causados pelo vento.
Alguns machos (P. amoenus: n = 8; C. colliurides: n = 2) pararam de estridular por alguns
39
segundos e mudaram sua posição no sítio de chamado, movendo-se para diferentes partes do
limbo foliar ou para diferentes folhas, direcionando seus sinais para diferentes direções (Fig.
3).
Figura 2 – Macho de Cranistus colliurides estridulando na borda do limbo foliar, usando-o como um defletor
acústico.
Figura 3 – Macho de Phylloscyrtus amoenus estridulando em diferentes locais na folha ou diferentes folhas.
Frequentemente observamos machos das duas espécies estridulando em folhas da
mesma planta, com fêmeas próximas ou caminhando em folhas adjacentes. Não observamos
diferenças no comportamento de estridulação entre as duas espécies de grilos.
40
Interações agonísticas
Registramos um único encontro agonístico intra-específico entre machos de P.
amoenus. O macho residente emitiu trills de quatro a seis segundos e realizou ataques rápidos
contra o macho invasor. Ao fim do encontro, o macho residente estremeceu rapidamente seu
corpo antero-posteriormente duas vezes, e o macho invasor deixou o sítio de chamado.
Registramos dois encontros agonísticos inter-específicos. No primeiro evento, o
residente era um macho de C. colliurides; no segundo evento, o residente era um macho de P.
amoenus. Em ambos os eventos, o invasor expulsou o residente em disputas com investidas
frontais e laterais contra o adversário, coices com as pernas posteriores e emissão de sinais
acústicos. Em um dos eventos, o macho invasor ocupou o mesmo local do limbo foliar
previamente ocupado pelo macho residente (Fig. 4) Não verificamos diferenças entre o
comportamento de agressividade intraespecífico de P. amoenus e o comportamento de
agressividade interespecífico das duas espécies (APÊNDICE C).
Figura 4. – Machos de Cranistus colliurides de Phylloscyrtus amoenus estridulando no mesmo sítio de chamado
antes e depois de encontro agonístico. (A) O sítio de chamado estava previamente ocupado por um macho de C.
colliurides. (B) Depois do encontro agonístico, o macho de P. amoenus utilizou o mesmo local do limbo foliar
para estridular.
41
Seleção de sítios de chamado
As folhas utilizadas como sítio de chamado por P. amoenus apresentaram valores de
comprimento do limbo foliar variando entre 3,8 e 27,7 cm, e largura entre 1 e 5,2 cm. Machos
de C. colliurides utilizaram folhas com limbo foliar variando entre 4,2 e 28,5 cm de
comprimento e 0,9 a 12 cm de largura. Não houve efeito significativo da identidade dos grilos
nas medidas das folhas utilizadas como sítio de chamado, pois tanto a interação “espécie de
grilo”: “morfoespécie de planta”, quanto o termo simples “espécie de grilos”, não afetaram
significativamente as medidas das folhas utilizadas como sítio de chamado (χ < 50,7; p >
0,99). Ou seja, não houve diferenças entre as espécies de grilos quanto às dimensões das
folhas utilizadas como sítios de chamado – nem quanto à forma do limbo foliar (avaliada pela
interação) nem quanto ao tamanho do limbo foliar (avaliado pelo efeito “espécie de grilo”).
A altura em relação ao solo do sítio de chamado de P. amoenus variou entre 18 e 159
cm, 25% das observações abaixo de 36 cm, 50% abaixo de 52 cm e 75% abaixo de 86 cm. C.
colliurides ocupou sítios de chamado com altura entre 5 e 180 cm, mas com uma variação de
valores mais restritiva na maioria dos casos, com 25% dos valores abaixo de 15,3cm, 50%
abaixo de 28 cm e 75% abaixo de 32 cm (Fig. 5). Machos de P. amoenus estridularam em
sítios de chamado mais altos do que C. colliurides (F1,64 = 35,22, p < 0,001).
Figura 5 – Altura em relação ao solo dos sítios de chamado de Cranistus colliurides e Phylloscyrtus amoenus. A
variação na altura dos sítios foi similar para ambas as espécies, porém a primeira mais frequentemente estridulou
em menores alturas.
42
DISCUSSÃO
Comportamento de estridulação
Desde seu surgimento como insetos emissores de sinais acústicos, os grilos tiveram que
lidar com limitações impostas à propagação de sinais acústicos, como o tamanho reduzido das
estruturas ressonantes de suas tégminas e a baixa flexibilidade da quitina (BENNET-CLARK,
1998; MICHELSEN; NOCKE, 1974). Phylloscyrtus amoenus e C. colliurides superam esses
problemas usando a superfície de limbo foliar como defletor acústico. Este comportamento
está bem difundido em Grylloidea (FORREST, 1982), e ocorre de forma mais sofisticada nos
grilos Oecanthinae, os quais produzem com as mandíbulas um orifício no centro da folha no
(PROZESKY-SHULZE et al., 1975). Todos os indivíduos observados utilizaram folhas como
defletores acústicos, sugerindo que em condições naturais tal comportamento é fixado nessas
espécies.
Indivíduos de P. amoenus e C. colliurides mudam a direção dos seus sinais, alternando
sua posição no sítio de chamado durante a estridulação. Isto permite que o som seja irradiado
para várias direções, e pode compensar a alta direcionalidade dos seus sinais acústicos. Tal
comportamento aumenta as chances do som alcançar fêmeas coespecíficas ao aumentar seu
raio de ação (FORREST, 1982). No entanto, emissão de sinais para várias direções pode
dificultar a audição direcional de fêmeas aproximando-se do macho (ver MICHELSEN,
1998). Isto pode explicar porque não observamos este comportamento em um maior número
de machos em ambas as espécies.
Comportamento agonístico
Os conflitos intraespecíficos entre machos de P. amoenus e interespecíficos entre
machos das duas espécies provavelmente representam disputa por melhores sítios de
chamado. Logo após os encontros agonísticos, os vencedores do conflito estridularam no
mesmo local da folha previamente ocupado pelos machos expulsos, sugerindo que tais locais
apresentam características que melhoram a propagação do som ou qualquer outra
característica que aumenta o sucesso dos machos em atrair fêmeas coespecíficas.
Disputas por sítios de chamado foi associada previamente à ocupação de locais onde a
propagação de sinais acústicos é maior (ARAK; EIRIKSSON, 1992), ou à interferência
43
acústica entre machos de espécies que apresentam frequências sonoras semelhantes
(GREENFIELD, 1988; LATIMER, 1981). O comprimento da onda sonora é determinado pela
frequência sonora, e afeta a propagação, difração e reflexão dos sinais em relação ao tamanho
de obstáculos como folhas, galhos e outros objetos presentes no ambiente (ver LEROY,
1979): quanto maior o comprimento de onda, maiores os obstáculos devem ser para refletirem
as ondas sonoras. Como P. amoenus e C. colliurides apresentam frequências sonoras muito
semelhantes (ZEFA et al., 2013), estas espécies compartilham exigências quanto à propagação
de seus sinais, o que poderia explicar a agressividade entre elas por locais específicos para
estridular.
A similaridade entre o comportamento apresentado pelos machos de P. amoenus nas
interações intra e interespecíficas, sugere que a emissão de sinais acústicos durante as
interações agressivas se trata de sinais relacionados ao comportamento de agressividade. A
emissão de sinais de agressividade interespecíficos também foi realizada por C. colliurides.
Todos os sinais conhecidos do repertório acústico de Grylloidea são associados a interações
intraespecíficas (ALEXANDER, 1962), e este novo tipo de sinal acústico levanta novas
questões relacionadas ao comportamento interespecífico dos grilos. Novos estudos devem
analisar os parâmetros temporais e espectrais desses sinais, em conjunto com experimentos de
comportamento, para avaliar se tais sinais se tratam de uma forma de comunicação
interespecífica entre grilos.
Seleção de sítios de chamado
Ambas as espécies apresentam uma distribuição vertical na qual estridularam desde
folhas próximas ao solo até galhos em maiores alturas. No entanto, observamos uma
segregação vertical entre elas, com indivíduos de P. amoenus estridulando em locais mais
altos que C. colliurides. Tal distribuição sugere que estas espécies possam ter selecionado
diferentes microhabitats ao reduzir a interferência sonora entre elas (GREENFIELD, 1988;
HÖDL, 1977; ZEFA et. al, 2013).
Fatores ecológicos e comportamentais podem também estar atuando sobre a distribuição
vertical. Sinais acústicos emitidos em locais mais altos propagam melhor já que a atenuação
promovida pelo solo e pela vegetação rasteira é reduzida (ARAK; EIRIKSSON, 1992; PAUL;
WALKER, 1979; WILEY; RICHARDS, 1977). No entanto, indivíduos estridulando em locais
mais altos e expostos submetem-se a um maior número de interações agonísticas, diminuindo
44
os benefícios de estridular nestes locais (ARAK; EIRIKSSON, 1992). Alternativamente,
estridular em locais mais baixos implica em menor propagação de sinais, porém gasta-se
menos energia e tempo lutando por melhores sítios de chamado com outros machos.
A similaridade nas dimensões das folhas usadas como sítios de chamado por P. amoenus
e C. colliurides estão relacionadas às características espectrais dos seus sons de chamado. A
semelhança na frequência sonora implica em ondas sonoras de tamanhos semelhantes (cerca
de cinco centímetros), de forma que a difração de seus sinais ocorre em obstáculos de mesmo
tamanho (ver LEROY, 1979). No entanto, não medimos as folhas de todas as espécies de
plantas presentes na área de estudo, e a similaridade nos tamanhos foliares pode existir devido
a estes serem similares entre a maior parte das espécies vegetais.
CONCLUSÕES
O comportamento de estridulação de P. amoenus e C. colliurides é similar, com as
mesmas estratégias para aumentar a propagação dos sinais. Diferenças na altura em relação ao
solo dos seus sítios de chamado sugerem que estas espécies evitam estridular no mesmo
microhabitat, minimizando a interferência sonora entre elas. Por outro lado, ocorreram
interações agonísticas entre machos das duas espécies por sítios de chamado específicos. Tais
sítios de chamados podem apresentar melhores características para a propagação de sinais
acústicos, e novos estudos precisam ser realizados para verificar a ocupação de sítios de
chamado por estas espécies, na ausência da outra espécie. Similaridades nas dimensões das
folhas utilizadas como sítio de estridulação, mesmo que as espécies estridulam em diferentes
estratos na vegetação, nos fornece evidências de que as duas espécies apresentam as mesmas
restrições quanto à propagação de seus sinais, o que faz com que utilizem folhas de tamanhos
similares como sítio de chamado.
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47
CONCLUSÕES GERAIS
Os resultados deste trabalho demonstram processos de diminuição da interferência
sonora entre espécies, além de estratégias que potencializam sua emissão sonora e a
propagação de seus sinais. A partição do nicho acústico dos grilos é direcionada pela
segregação da atividade acústica entre espécies com componentes temporais do som de
chamado semelhantes, e pela segregação da frequência sonora de seus sinais acústicos
causada por pressões seletivas que determinam o padrão regular nas diferenças entre as
espécies. Estes processos em conjunto diminuem a interferência sonora e aumentam as
chances de atração de parceiros sexuais.
O comportamento de estridulação dos machos de Cranistus colliurides e Phylloscyrtus
amoenus é semelhante, com as mesmas estratégias utilizadas para aprimorar sua emissão
sonora. O comportamento agonístico observado entre as espécies provavelmente ocorre
devido à disputa por sítios de chamado com melhores características propagativas. A
utilização de folhas com dimensões similares pelas duas espécies provavelmente está
relacionada à similaridade entre seus sinais acústicos, a qual leva à semelhança na forma
como tais sinais se propagam. Sugerimos que a segregação vertical observada entre as
espécies é relacionada à diminuição na interferência entre seus sinais acústicos.
48
APÊNDICE A – Glossário
- Estridulação: produção de sinais acústicos pelo atrito de estruturas especializadas das
tégminas (Fig. A) (ALEXANDER, 1957);
- Onda sonora: som produzido pelo estímulo de um dente da fileira estridulatória (BENNET-
CLARK, 1989; WALKER & CARLYSLE, 1975)
- Pulso: conjunto de ondas sonoras (Fig. B) produzidas durante o fechamento das tégminas,
pelo atrito do plectrum da tégmina esquerda sobre a fileira estridulatória da tégmina direita
(Fig. A) (JANG & GERHARDT, 2006; OTTE & CADE, 1984; SIMMONS, 1988; WALKER
& CARLYSLE, 1975);
- Componentes temporais do som de chamado: variáveis do som de chamado relacionadas à
composição temporal da emissão sonora, ou seja, variáveis que expressam como os grupos de
pulsos são emitidos ao longo do tempo (e.g. taxa de pulso, duração do chirp, intervalo entre
chirps (ver abaixo));
- Taxa de pulso: número de pulsos produzidos durante um segundo (CADE & OTTE, 2000;
OTTE & CADE, 1984; WALKER, 1962; WEISSMAN et al., 1980);
- Chirp: grupos de pulsos emitidos em intervalos regulares ou irregulares (Fig. C)
(DESUTTER-GRANDCOLAS, 1998; JANG & GERHARDT, 2006; OTTE, 1992; OTTE &
CADE, 1984; SIMMONS, 1988);
- Duração do chirp: tempo obtido a partir do início do primeiro pulso até o final do último
pulso de um chirp, quantificado em milissegundos (OTTE et al., 1988);
- Intervalo entre chirps: tempo entre a emissão de um chirp e a emissão do chirp subsequente
(DOHERTY & STORZ, 1992);
- Trill: comportamento de emissão ininterrupta de pulsos ao longo de vários segundos (Fig.
C);
- Frequência sonora: número de ondas sonoras produzidas por segundo, medida em Hz;
- Frequência dominante: frequência sonora com a maior intensidade sonora (dB) da banda de
frequência de um sinal acústico (Fig. D) (BENNET-CARK, 1989; DOHERTY, 1985; JANG
& GERHARDT, 2006; SIMMONS & RITCHIE, 1996);
- Banda de frequência: intervalo entre a frequência máxima e a frequência mínima a -20 dB
abaixo da frequência dominante (Fig. D) (JAIN et al., 2014).
49
Terminologia utilizada no trabalho. A) Exemplar de Cranistus colliurides estridulando: a região circulada mostra
o plectrum da tégmina esquerda impactando os dentes da fileira estridulatória da tégmina direita. B) Pulsos
sonoros representados em um oscilograma (acima) e em um espectograma (abaixo). O pulso é formado por um
conjunto de ondas sonoras. C) Padrões de emissão de sinais em chirp (acima) e em trill (abaixo). D) Espectro de
potência do sinal acústico de grilos. A frequência dominante é o valor de frequência sonora que apresenta maior
intensidade. A banda de frequência é o intervalo de valores de frequência a -20 dB a partir da frequência
dominante.
REFERÊNCIAS
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51
APÊNDICE B – Tabela de ocorrência das espécies nos arquivos sonoros. Os pontos
amostrais são definidos pelos gravadores (g1-g4) nos diferentes horários (18:00 às 23:30) em
dois dias de amostragem (d23 e d24).
Ponto amostral sp1 sp2 sp3 sp4 sp5 sp6 sp7 sp8 sp9 sp10 sp11 sp12 sp13 sp14
g1 - 1800 d23 1 0 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0
g1 - 1830 d23 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0
g1 - 1900 d23 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 0 0
g1 - 1930 d23 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 0
g1 - 2000 d23 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 0 1 0 0
g1 - 2030 d23 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0
g1 - 2100 d23 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 0
g1 - 2130 d23 0 1 1 1 1 0 1 1 1 1 0 1 1 0
g1 - 2200 d23 0 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0 0
g1 - 2230 d23 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0 0
g1 - 2300 d23 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 0
g1 - 2330 d23 0 1 0 1 1 0 0 1 1 1 0 1 0 0
g1 - 1800 d24 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 1 0 0
g1 - 1830 d24 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 0 0
g1 - 1900 d24 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0 1 0 0
g1 - 1930 d24 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0 1 0 0
g1 - 2000 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0 1 0 0
g1 - 2030 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0
g1 - 2100 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0
g1 - 2130 d24 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0
g1 - 2200 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0
g1 - 2230 d24 0 1 0 1 1 1 0 1 1 1 0 1 0 0
g1 - 2300 d24 0 1 1 1 1 0 0 0 1 1 0 1 0 0
g1 - 2330 d24 1 1 0 1 0 0 0 1 1 1 0 1 0 0
g2 - 1800 d23 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1
g2 - 1830 d23 0 1 1 1 1 1 0 1 1 0 1 1 1 1
g2 - 1900 d23 1 1 1 1 1 1 0 1 1 0 1 1 1 1
g2 - 1930 d23 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1
g2 - 2000 d23 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1
g2 - 2030 d23 1 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1
g2 - 2100 d23 1 1 0 1 1 1 0 1 1 1 0 1 1 1
g2 - 2130 d23 1 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 1
g2 - 2200 d23 0 1 0 1 1 0 0 1 1 1 0 1 1 1
g2 - 2230 d23 0 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 1
g2 - 2300 d23 1 1 0 1 1 0 0 1 1 1 1 1 1 1
g2 - 2330 d23 0 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 1
g2 - 1800 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 0 1 1 1 1
g2 - 1830 d24 1 1 0 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 1
g2 - 1900 d24 1 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1
g2 - 1930 d24 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1
Continua...
52
Ponto amostral sp1 sp2 sp3 sp4 sp5 sp6 sp7 sp8 sp9 sp10 sp11 sp12 sp13 sp14
g2 - 2000 d24 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 1
g2 - 2030 d24 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 1
g2 - 2100 d24 1 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 1
g2 - 2130 d24 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 1
g2 - 2200 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 1
g2 - 2230 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0 1 0 0
g2 - 2300 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0 1 0 0
g2 - 2330 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0
g3 - 1800 d23 1 1 1 1 1 1 0 1 1 0 1 0 0 1
g3 - 1830 d23 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 1
g3 - 1900 d23 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 1
g3 - 1930 d23 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1
g3 - 2000 d23 1 1 1 1 1 1 0 1 1 0 1 1 0 1
g3 - 2030 d23 1 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 1
g3 - 2100 d23 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 1 1
g3 - 2130 d23 0 0 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 1
g3 - 2200 d23 1 1 0 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 1
g3 - 2230 d23 0 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0
g3 - 2300 d23 0 1 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1
g3 - 2330 d23 0 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0
g3 - 1800 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 0 1 1 0 1
g3 - 1830 d24 1 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 1 1
g3 - 1900 d24 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 1 1 0 1
g3 - 1930 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1
g3 - 2000 d24 1 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 1
g3 - 2030 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0
g3 - 2100 d24 0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0
g3 - 2130 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0
g3 - 2200 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0 1 0 0
g3 - 2230 d24 0 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0
g3 - 2300 d24 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 0
g3 - 2330 d24 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 0 1 0 0
g4 - 1800 d23 0 0 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0
g4 - 1830 d23 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0
g4 - 1900 d23 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0
g4 - 1930 d23 0 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0
g4 - 2000 d23 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0
g4 - 2030 d23 0 1 0 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0
g4 - 2100 d23 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0
g4 - 2130 d23 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 0 1 0 0
g4 - 2200 d23 0 1 0 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 0
g4 - 2230 d23 0 1 0 1 1 0 0 1 1 1 1 1 1 0
g4 - 2300 d23 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 0
g4 - 2330 d23 0 1 0 0 1 0 0 0 1 1 1 1 0 0
g4 - 1800 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 0 1 1 0 0
Continua...
APÊNDICE B, Continuação
53
Ponto amostral sp1 sp2 sp3 sp4 sp5 sp6 sp7 sp8 sp9 sp10 sp11 sp12 sp13 sp14
g4 - 1830 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0
g4 - 1900 d24 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 0
g4 - 1930 d24 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 0
g4 - 2000 d24 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 0
g4 - 2030 d24 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 0
g4 - 2100 d24 0 1 0 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 0
g4 - 2130 d24 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 1 0
g4 - 2200 d24 0 1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0
g4 - 2230 d24 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 1 0
g4 - 2300 d24 0 1 0 1 1 0 0 1 1 1 0 1 0 0
g4 - 2330 d24 0 1 1 1 1 0 0 1 1 1 1 1 0 0
Total de ocorrências 36 92 70 95 95 64 15 93 96 86 75 95 31 36
APÊNDICE B, Continuação
54
APÊNDICE C – Descrição detalhada das interações agonísticas entre Phylloscyrtus amoenus
e Cranistus colliurides
Observamos dois eventos agonísticos entre as espécies, entre dois pares de machos
diferentes. No primeiro, o conflito começou após a aproximação de um macho de
Phylloscyrtus amoenus no sítio de chamado de um macho de Cranistus colliurides. Ambos os
machos caminharam ao redor um do outro, eventualmente promovendo coices com a perna
posterior e executando ataques frontais rápidos, seguidos de recuos rápidos do oponente. Um
dos chutes do C. colliurides residente jogou o P. amoenus invasor para fora do limbo foliar. O
vencedor provisório começou a estridular um trill contínuo com duração de 48 segundos, no
centro do limbo foliar. Após isso, o P. amoenus invasor reapareceu e começou a estridular; o
residente C. colliurides promoveu coices contra o oponente duas vezes. O macho de P.
amoenus levantou suas tégminas e começou a estridular novamente, concomitantemente
estremecendo seu corpo anteroposteriormente, de forma similar ao comportamento agonístico
observado para esta espécie. Após isto, o C. colliurides residente saiu da folha. O P. amoenus
vencedor estridulou no mesmo local da folha previamente ocupado pelo macho de C.
colliurides (Fig. 4, Capítulo 2).
No segundo evento, um macho de P. amoenus estava estridulando na borda de uma
folha, quando um macho de C. colliurides se aproximou. Logo após ocorrer o toque entre os
dois machos, o macho de P. amoenus parou de estridular e foi para o centro da folha, onde
começou a estridular um curto trill. Ambos os machos caminharam um ao redor do outro.
Após um toque de antenas, o C. colliurides invasor começou a emitir curtos trills.
Eventualmente, P. amoenus residente retornou ao local original onde estava estridulando
previamente, começou a estridular, seguido pelo macho de C. colliurides o qual também
começou a estridular. Ambos os machos estridularam na mesma folha ao longo de 35
segundos. O P. amoenus residente parou de estridular, caminhou em direção ao C. colliurides
invasor, o qual parou de estridular e começou a efetuar coices com suas pernas posteriores
contra o macho de P. amoenus. Após o C. colliurides invasor voltar a estridular novamente, o
macho de P. amoenus saiu da folha, ocupando outra em local mais alto e voltou a estridular. O
macho de C. colliurides começou a andar em direção ao macho de P. amoenus diversas vezes,
das quais sempre que havia toque de antenas entre elas, o macho de P. amoenus parava de
estridular e ia para outra folha mais distante. A perseguição levou o macho de P. amoenus a
ocupar um local mais baixo cerca de 30 cm da folha onde este evento agonístico começou. O
55
comportamento agonístico intraespecífico de P. amoenus apresentou várias semelhanças com
o comportamento interespecífico apresentado pela mesma espécie. Ambos apresentaram
emissão de trills curtos, coices com as pernas posteriores e rápidos tremores antero-
posteriores do corpo.
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