New Identificação e caracterização dos genes da família MADS-box …repositorio.unicamp.br/bitstream/REPOSIP/334196/1/... · 2019. 6. 11. · classes de genes homeóticos (A,

HELENA AUGUSTO GIOPPATO

Identificação e caracterização dos genes da família MADS-box em

Passiflora organensis

ORIENTADOR: MARCELO CARNIER DORNELAS

CAMPINAS

2019

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS

INSTITUTO DE BIOLOGIA

DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA VEGETAL

HELENA AUGUSTO GIOPPATO

Identificação e caracterização dos genes da família

MADS-box em Passiflora organensis

Orientador: Marcelo Carnier Dornelas

CAMPINAS

2019

Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia

da Universidade Estadual de Campinas como

parte dos requisitos exigidos para a obtenção do

título de Mestra em Biologia Vegetal.

Este trabalho corresponde à versão final dissertação

defendida pela aluna Helena Augusto Gioppato e

orientada pelo Prof. Dr. Marcelo Carnier Dornelas

FICHA CATALOGRÁFICA

BANCA EXAMINADORA

Prof. Dr. Marcelo Carnier Dornelas

Prof. Dr. Fábio Pinheiro

Prof. Dr. Jean Carlos Cardoso

A Ata da defesa com as respectivas assinaturas dos membros encontra-se no

SIGA/Sistema de Fluxo de Dissertação/Tese e na Secretaria do Programa da Unidade.

AGRADECIMENTOS

À Universidade Estadual de Campinas - UNICAMP, aos seus professores, alunos e

funcionários, que tornam possível a expansão da formação acadêmica para a formação pessoal.

Ao Instituto de Biologia da Unicamp pelos cursos em Ciências Biológicas e Mestrado

em Biologia Vegetal, que me trouxeram até esta dissertação.

Ao CNPq por ter financiado este projeto de pesquisa.

Ao Centro de Energia Nuclear na Agricultura – CENA/ ESALQ – Universidade de São

Paulo, por todo apoio desde o cultivo das plantas e análises de biologia molecular até as

amizades que lá encontrei, uma delas a doutoranda Tatiana de Souza Moraes, com quem aprendi

e ainda aprendo muito sobre biologia e sobre a vida.

Ao orientador Prof. Dr. Marcelo Carnier Dornelas que desde a iniciação científica me

orienta, me ensina e me incentiva a ir além, sempre confiando muito em meu trabalho, por toda

a dedicação em me orientar este tempo todo e em especial neste projeto.

Ao Prof. Dr. Diego Ismael Rocha, por todos os ensinamentos durante minha iniciação

científica, os quais com toda certeza foram fundamentais para que chegasse até aqui.

Às Profas. Dras. Sandra Maria Carmello-Guerreiro e Adriana Martinelli Pinheiro,

convidadas para as bancas examinadoras de etapas anteriores à defesa, por todas as sugestões e

contribuições para o melhor desenvolvimento do trabalho.

Aos Profs. Drs. Fábio Pinheiro e Jean Carlos Cardoso, convidados para a banca

examinadora, por aceitarem o convite e contribuírem com o trabalho.

Ao meu pai Silvio por ter me apresentado desde pequena o universo da ciência e pelo

incentivo em permanecer na área, sempre contribuindo para a minha formação pessoal e

intelectual, à minha mãe Georgete pelo amor incondicional e por todo apoio e incentivo que me

dá para seguir em frente com minhas escolhas, e aos meus irmãos Gustavo e Fernando pela

amizade e lições de vida que temos juntos.

Às amizades que me acompanham desde a graduação pela companhia e apoio

constantes, que sempre fizeram a diferença no meu dia a dia. Agradeço especialmente a minha

grande amiga Carla Maneira da Silva por estar sempre presente para me apoiar e compartilhar

as alegrias e mazelas da vida acadêmica.

Às amigas, Jusceley, Tatiane, Mariana e Bruna, companheiras de bancada e campo que

alegraram meus dias no laboratório, cada uma a sua maneira.

Aos amigos do Departamento de Biologia Vegetal, especialmente à Natália Volpi, Juan

e Franklin Magnum, que comigo compartilharam o conhecimento e a amizade, e me auxiliaram

sempre que necessário, por toda a ajuda, pela companhia e aprendizados que tornaram o

trabalho ainda mais prazeroso.

RESUMO

Uma importante questão da biologia vegetal é como as novidades morfológicas foram

produzidas e como elas afetaram o processo evolutivo. Para se estudar essa questão, foi

necessário lançar mão de estudos na área da biologia do desenvolvimento. Estes estudos

levaram à descrição de diversos genes reguladores que controlam muitos processos de

desenvolvimento em todos os organismos. Alguns destes genes fazem parte de uma família

multigênica chamada MADS-box, que entre as angiospermas, é responsável por regular vários

processos de seu desenvolvimento, dentre eles o desenvolvimento floral. Duplicações ou perdas

parálogos de MADS-box podem alterar o padrão de desenvolvimento das estruturas florais. O

gênero Passiflora é um dos grupos de angiospermas que possui indivíduos que produzem

estruturas complexas cujas origens ainda não foram elucidadas, como os filamentos da corona.

Sendo assim, e considerando também o seqüenciamento recente do genoma de uma espécie de

Passiflora, Passiflora organensis, o presente trabalho identificou e caracterizou 72 genes da

família MADS-box nesta espécie, bem como possíveis expansões ou retrações da família, e a

partir destes dados, inferir possíveis explicações para a morfologia floral distinta encontradas

dentro do gênero Passiflora. Oito genes foram relacionados ao desenvolvimento de estames e

carpelos. Análises da expressão diferencial destes genes revelaram um papel potencial na

diversificação das estruturas florais em Passilfora.

ABSTRACT

An important issue in plant biology is how the morphological novelties were produced and how

they affected the evolutionary process. In order to study these subjects, it was necessary to use

studies in the field of developmental biology. These studies have led to the description of

several regulatory genes that control many developmental processes in all organisms. Some of

these genes are part of a multigenic family called MADS-box, which among the angiosperms,

is responsible for regulating various processes of its development, among them the floral

development. Doubling or loss paralogs of MADS-box may alter the pattern of development of

floral structures. The genus Passiflora is one of the groups of angiosperms that has individuals

that produce complex structures whose origins have not yet been elucidated, such as the corona

filaments. The present work identified and characterized 72 genes of the MADS-box family in

this species, as well as possible expansions or retractions of the family, and from this data, to

infer possible explanations for the distinct floral morphology found within the genus Passiflora.

Eight genes were related to the development of stamens and carpels. Analyzes of the differential

expression of these genes revealed a potential role in the diversification of floral structures in

Passiflora.

LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS

Genes MADS-box de Arabidopsis thaliana:

AP1 APPETALA 1

AP2 APETALA 2

AP3 APETALA 3

AG AGAMOUS

CAL CAULIFLOWER

FUL FRUITFULL

PI PISTILLATA

STK SEEDSTICK

SHP SHATTERPROOF

SEP SEPALLATA

TM6 TOMATO 6

GOA GORDITA

TT16 TRANSPARENT TESTA 16

Genes MADS-box de Passiflora

organensis:

PoAP1 APPETALA 1

PoAP2 APETALA 2

PoAP3 APETALA 3

PoAG AGAMOUS

PoPIci PISTILLATA com íntrons

PoPIsi PISTILLATA sem íntrons

PoSTK SEEDSTICK

PoSHP SHATTERPROOF

PoSEP SEPALLATA

PoTM6 TOMATO 6

PoGOA GORDITA

PoTT16 TRANSPARENT TESTA 16

RT-qPCR e RT-PCR:

Ct Cycle Threshold (ciclo no

qual a reação atinge o limiar

da fase exponencial)

FW Primer no sentido ‘forward’

RV Primer no sentido ‘reverse’

Tm Temperatura de anelamento

Genes de referência:

CAC Clathrin adaptor complex;

ADAPTOR PROTEIN-2

SAND SAND family protein;

MONENSIN

SENSITIVITY1

SUMÁRIO

RESUMO

ABSTRACT

LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS

INTRODUÇÃO GERAL ......................................................................................................... 11

OBJETIVOS GERAIS ............................................................................................................. 18

OBJETIVOS ESPECÍFICOS ................................................................................................... 19

CAPÍTULO I: Identificação dos genes ortólogos aos genes da família MADS-box em

Passiflora organensis .............................................................................................................. 20

Resumo ................................................................................................................................. 20

Abstract ................................................................................................................................. 20

Introdução ............................................................................................................................. 21

Objetivos ............................................................................................................................... 25

Materiais e métodos .............................................................................................................. 25

Material genômico ............................................................................................................ 25

Identificação dos genes da família MADS-box em Passiflora organensis ...................... 25

Caracterização estrutural dos genes MADS-box de Passiflora organensis...................... 26

Resultados e discussão .......................................................................................................... 27

Identificação e filogenia dos genes MADS-box de Passiflora organensis....................... 27

Estrutura gênica dos genes MADS-box de Passiflora organensis ................................... 30

CAPÍTULO II: Identificação dos genes de classe B da família MADS-box em Passiflora

organensis ................................................................................................................................ 32

Resumo ................................................................................................................................. 32

Abstract ................................................................................................................................. 32

Introdução ............................................................................................................................. 33

Objetivos ............................................................................................................................... 34


Material genômico ............................................................................................................ 34

Identificação dos genes de classe B da família MADS-box em Passiflora organensis ... 34

Caracterização estrutural dos genes de classe B da família MADS-box de Passiflora

organensis ......................................................................................................................... 35


Filogenia e alinhamentos dos genes de classe B da família MADS-box em Passiflora

organensis ........................................................................................................................ 36

Estrutura gênica dos genes de classe B de Passiflora organensis .................................... 44

CAPÍTULO III: Validação do gene PoPIsi em Passiflora organensis ............................... 49

Resumo ................................................................................................................................. 49

Abstract ................................................................................................................................. 49

Introdução ............................................................................................................................. 49

Objetivos ............................................................................................................................... 51



CAPÍTULO IV: Caracterização do padrão de expressão dos genes de classe B da família

MADS-box em Passiflora organensis .................................................................................... 59

Resumo ................................................................................................................................. 59

Abstract ................................................................................................................................. 59

Introdução ............................................................................................................................. 60

Objetivos ............................................................................................................................... 60


Material vegetal ................................................................................................................. 60

Microscopia de varredura (MEV) ..................................................................................... 60

Extração de RNA, síntese de cDNA e RT-qPCR ............................................................. 61


Rt-qPCR ........................................................................................................................... 66

Conclusões Gerais .................................................................................................................. 81

Bibliografia ............................................................................................................................... 81

ANEXOS............................................................................................................................................... 90

11

INTRODUÇÃO GERAL

As angiospermas dominam os ambientes terrestres com um número estimado de

295.383 espécies, as quais representam quase 95,8% de todas as plantas vasculares conhecidas

atualmente. Elas fazem parte do grupo vegetal mais diverso e que obteve o maior sucesso

evolutivo até hoje (Christenhusz e Byng 2016). Uma série de eventos ao longo da evolução

contribuiu para tal sucesso, contudo existe um número considerável de evidências que sugerem

que dentre todos os eventos que favoreceram o sucesso das angiospermas, o mais determinante

deles foi o desenvolvimento das flores, isso porque elas são as principais responsáveis pela

atração de polinizadores. Em outras palavras, as flores foram capazes de ‘terceirizar e fidelizar

o processo de polinização’ (Sazima e Sazima 1978; Fenster et al. 2004; Theissen e Melzer 2007;

Zhu et al. 2017). As flores são as estruturas reprodutivas das angiospermas, e a maioria delas

apresenta uma estrutura típica organizada em quatro círculos concêntricos, chamados verticilos.

O primeiro e mais externo desses verticilos é formado pelas sépalas, cuja função geralmente é

a proteção dos outros órgãos florais até a antese. Em seguida estão as pétalas, as quais

geralmente são pigmentadas e vistosas, uma vez que sua principal função é a atração de

polinizadores. Esses dois primeiros verticilos envolvem os dois últimos, formados pelas

estruturas reprodutivas masculina e feminina, sendo estas os estames e carpelos,

respectivamente (Figura 1a).

Essa organização floral é a encontrada em flores de Arabidopsis thaliana (Coen e

Meyerowitz 1991). Por ser uma planta de fácil cultivo e manutenção, e principalmente por ter

sido a primeira espécie vegetal que teve seu genoma completamente sequenciado (Arabidopsis

Genome Initiative 2000), A.thaliana é o organismo modelo para estudos de biologia vegetal.

Nos últimos dezoito anos essa espécie foi intensamente estudada o que fez com que inicialmente

uma parte considerável dos modelos experimentais fossem desenvolvidos com base nos seus

mecanismos genéticos e fisiológicos (Bevan e Walsh 2005). O processo do desenvolvimento

floral, portanto, não foi diferente. Em 1991, Coen e Meyerowitz propuseram um modelo

molecular para o desenvolvimento floral, chamado de modelo ABC, o qual foi criado com base

em estudos de mutantes homeóticos de A.thaliana, nos quais as identidades dos órgãos florais

são diferentes. Em A.thaliana existem três classes de mutantes, A, B e C (Figura 1). Os mutantes

de classe A apresentam carpelos ao invés de sépalas no primeiro verticilo, e estames ao invés

de pétalas no segundo verticilo (Figura1b). Mutantes de classe B têm sépalas no lugar das

pétalas no segundo verticilo, e carpelos no lugar dos estames no terceiro verticilo (Figura 1c).

Os mutantes de classe C, por sua vez, possuem pétalas no lugar dos estames no terceiro verticilo,

e sépalas no lugar dos carpelos no quarto verticilo (Coen e Meyerowitz 1991) (Figura 1d).

12

A partir dos fenótipos dos mutantes de classes A, B e C sugeriu-se a existência de três

classes de genes homeóticos (A, B e C) que controlam a identidade dos órgãos florais. Cada

uma das três classes de genes afeta dois verticilos adjacentes. Os genes de classe A (AP1 e AP2)

quando expressos sozinhos levam à formação de sépalas no primeiro e mais externo dos

verticilos. O segundo verticilo, as pétalas, é formado a partir da expressão combinada dos genes

de classe A com os genes de classe B (PI e AP3). A combinação da expressão dos genes de

B

A C

B

C A C A

B

S P E C C E E C S S C C S P P S

Selvagem Mutante A Mutante B

a d c b

Mutante C

Figura 1: Representação do modelo molecular ABC e os mutantes homeóticos (Coen and Meyerowitz,

1991). a. Modelo ABC de uma flor tipo selvagem; b. Mutante do tipo A em que os dois primeiros

verticilos são afetados com as sépalas sendo substituídas por carpelos e as pétalas por estames; c.

Mutante do tipo B no qual o segundo e o terceiro verticilos são afetados: pétalas substituídas por sépalas

e os estames substituídos por carpelos; d. Mutante do tipo C no qual os estames do terceiro verticilo são

substituídos por pétalas e os carpelos do quarto verticilo substituídos por sépalas.

Adaptado de Vestibular Ufba 2012, segunda fase

13

classe B com os de classe C (AG) dá origem aos estames no terceiro verticilo. O quarto verticilo

com os carpelos, por sua vez, surge a partir da expressão exclusiva dos genes de classe C,

completando a estrutura da flor (Figura 1a). Além disso, o modelo ABC possui mais duas

premissas: (1) a expressão dos genes de classe B independe da expressão dos genes de classes

A e C e atividade dessas duas classes gênicas são mutuamente exclusivas; (2) genes de classe

C determinam o meristema floral (Theissen et al. 2000).

Posteriormente, através de estudos com transgênicos, descobriu-se que os genes do

modelo ABC são necessários, mas não são suficientes para a especificação da identidade dos

órgãos florais (Honma e Goto 2001). Além deles, foram incluídas mais duas classes gênicas no

modelo inicial, as classes D e E, sendo que os genes de classe D (STK, SHP1 e SHP2) atuam

no desenvolvimento dos óvulos no interior dos carpelos, e os genes de classe E (SEPs)

participam do desenvolvimento dos quatro verticilos florais (Pelaz et al. 2000; Pinyopich et al.

2003). Dessa forma o modelo original foi expandido para ABCDE (Theißen e Saedler 2001)

(Figura 2). Todos os genes do modelo, com exceção de APETALA2 (AP2) pertencem à uma

família multigênica chamada MADS-box, que em A.thaliana apresenta 107 membros até o

momento (Theißen 2001; Parenicova 2003). Esse número é resultado de pelo menos duas

duplicações totais do genoma e diversas outras duplicações gênicas independentes (Purugganan

et al. 1995; Theißen e Saedler 2001; Becker e Theißen 2003; Martinez-Castilla e Alvarez-

Buylla 2003; Nam et al. 2003; Zahn et al. 2005).

Figura 2: Representação esquemática do modelo molecular

ABCDE expandido demonstrando o conjunto de classes de genes

envolvidos na determinação da identidade e organização de cada

órgão floral (Adaptado de Theißen e Saedler 2001; Zahn et al.

2005).

14

Nas últimas décadas, estudos de biologia genética e evolutiva do desenvolvimento

(‘evodevotica’), mostraram que os mecanismos moleculares capazes modificar a morfologia de

um indivíduo sempre ocorrem a partir da alteração dos padrões de expressão de genes que

atuam na regulação e no controle do desenvolvimento. Existem dois mecanismos principais

capazes de alterar o padrão de expressão de um gene. O primeiro deles (1) se dá através da

alteração das suas regiões regulatórias com o acumulo de mutações não deletérias. O segundo

mecanismo (2), por sua vez, ocorre através da duplicação de genes que codificam fatores de

transcrição seguida de diversificação (sub- ou neofuncionalização) das suas regiões regulatórias

e/ou codificadoras.

Genes duplicados, por sua vez, podem surgir a partir de diferentes formas, sendo que as

principais delas são a poliploidização, a duplicação segmentada ou in tandem, e a transposição.

Geralmente, após serem duplicados, a maioria das cópias gênicas acumulam mutações

deletérias em suas regiões codificadoras ou regulatórias, o que resulta na perda de função ou no

seu silenciamento (Nei e Roychoudhury 1973; Lynch 2000). Entretanto, algumas cópias podem

‘sobreviver’. Com mais cópias de um mesmo gene presentes no genoma, existe mais material

genético disponível para que novas funções sejam geradas a partir do mecanismo (1) de

alteração do padrão de expressão explicado anteriormente, sem que haja a perda da função

‘ancestral’, dando origem a novos genes (Des Marais e Rausher 2008).

Em plantas, esses eventos de duplicação que favorecem o “nascimento” de novos genes

são bem mais comuns do que em animais: em plantas já foram identificados pelo menos 12

grandes eventos de duplicação enquanto que em animais foram identificados apenas 3 (Murat

et al. 2012). A principal hipótese para explicar essa diferença entre as linhagens e a maior

plasticidade genômica das plantas é o fato de que em animais, a presença precoce dos sistemas

de cromossomos sexuais X/Y ou Z/W em praticamente todas as linhagens deste reino, com

exceção de invertebrados, alguns peixes e anfíbios, podem fazer com que eventos de duplicação

(principalmente duplicações totais do genoma) tenham efeito deletério, uma vez que os

cromossomos sexuais, por não serem homomórficos, ficam sujeitos ao efeito da catraca de

Muller mesmo que as populações se reproduzam sexuadamente, pois os cromossomos sexuais

não podem sofrer recombinação (Murat et al. 2012).

Essa maior plasticidade do genoma vegetal (quando comparado ao genoma animal),

portanto, permite que uma rede maior de genes possa interagir de formas diferentes, gerando

padrões de expressão distintos que podem afetar o fenótipo das plantas. Isso é observável, por

exemplo, no padrão morfológico dos órgãos florais estabelecido pela expressão dos genes da

família MADS-box.

15

Em teoria, todas as flores, independente da espécie, deveriam ter seus órgãos florais

organizados de acordo com o modelo ABCDE. Contudo, na natureza esse padrão sofre

variações em diversos grupos de angiospermas. As espécies de Zingiberaceae apresentam

estames petaloides (Bartlett e Specht 2010), orquídeas possuem o labelo (uma pétala

modificada) (Mondragón-Palomino e Theißen 2008), etc. Estas estruturas que a princípio não

são explicadas pelo modelo molecular ABCDE, podem ser consideradas novidades evolutivas

e foram relacionadas com duplicações gênicas seguidas de divergência de função de membros

da família gênica MADS-box pertencentes à classe B (Kim et al. 2004; Hernández-Hernández

et al. 2007; Rijpkema et al. 2010).

Outro exemplo de morfologia floral distinta é encontrado entre as flores do gênero

Passiflora. Desde que foram descritas pela primeira vez nas Américas por exploradores

europeus no século XVI, e durante o século seguinte, as flores de Passiflora foram motivo de

fascínio e interesse principalmente dos colecionadores de plantas. Parte dessa fama era devida

a grande diversidade de formas e cores de suas espécies, mas o principal motivo para tamanha

evidência na época, na realidade era o simbolismo atribuído às suas flores. Quando foram

descritas as primeiras espécies de Passiflora, a morfologia floral destas foi relacionada à

crucificação de Cristo (Ulmer e MaCDougal 2004). Algumas ilustrações produzidas durante o

século XVII pelos europeus representavam as flores de Passiflora com coroas de espinhos no

lugar do que hoje chama-se de filamentos da corona, uma analogia a coroa de espinhos usadas

por Cristo no momento de sua crucificação. As cinco pétalas e cinco sépalas representavam os

dez discípulos fiéis (Judas e Pedro desconsiderados), os cinco estames, representavam os

ferimentos e os três estigmas representavam os três pregos utilizados para pregar Cristo na cruz

(Ulmer e MaCDougal 2004). Além disso, muitas espécies florescem de novembro à meados de

abril, período no qual ocorrem as celebrações religiosas da Páscoa. Essa relação da morfologia

floral com a religião foi tão forte na época, que o nome designado ao gênero dessas plantas foi

Passiflora, que em sua etimologia significa ‘flor da paixão’, referente à paixão de Cristo (Ulmer

e MaCDougal 2004).

Atualmente o gênero Passiflora (Passifloraceae) é representado por mais de 600

espécies, sendo o maior dentro da família Passifloraceae. Inicialmente acreditava-se que o

gênero Passiflora poderia ser subdividido em aproximadamente 23 subgêneros (Ocampo et al.

2015), entretanto estudos recentes sugerem que Passiflora pode ser organizado em apenas 4

subgêneros: Astrophea (~60 espécies), Deidamioides (13 espécies), Decaloba (~215 espécies)

e Passiflora (~240 espécies) (Hansen et al. 2006; KUBITZKI 2007; Muschner et al. 2012).

16

As plantas de Passiflora são essencialmente tropicais, reconhecidas por sua morfologia

floral particular que geralmente apresenta um ou mais verticilos de estruturas filamentosas entre

as pétalas e os cinco estames, chamados de corona, e um androginóforo que corresponde a uma

coluna no centro da flor que eleva o androceu e o gineceu (Figura 3) (Schmid et al. 1995).

As espécies do subgênero Decaloba (objeto de estudo deste trabalho) geralmente são

pequenas trepadeiras, com flores e frutos igualmente pequenos. Entre elas está a Passiflora

organensis, uma espécie nativa da Serra dos Órgãos, Rio de Janeiro, Brasil. Suas folhas, durante

a fase juvenil, podem ter dois ou três lóbulos e apresentam pontuações ou manchas de cor verde

clara ou mesmo prateadas, sobre as três nervuras centrais na face adaxial, além de uma

coloração arroxeada na face abaxial (Figuras 4A, 4B).

Figura 3: Esquema de um corte longitudinal de uma flor de Passiflora.

Estigma

Ovário

Estame

Androginóforo

Corona

Pétala

Sépala

17

Durante as fases adultas vegetativa e reprodutiva, as plantas passam a produzir gavinhas,

suas folhas passam a ter apenas dois lóbulos, as manchas verde claras ou prateadas

desaparecem, e surgem nectários extraflorais na face abaxial (Figuras 4C e 4D). Esses nectários

extraflorais atraem outros organismos, como algumas espécies de formigas, que protegem a

planta contra ataques de herbívoros ao patrulharem a planta em busca de néctar como recurso

alimentar (Coley e Barone 1996; Agosti e Alonso 2000; Cogni et al. 2003; McGarry e Ayre

2012). As flores de P.organensis são pequenas, chegando a no máximo 5 cm de diâmetro, com

sépalas e pétalas cremes, enquanto que os filamentos da corona são roxos, com pontas e base

brancas (Figura 5) (Ulmer e MaCDougal 2004).

Figura 4: Folhas de P.organensis nas fases juvenil (A, B) e adulta (C, D). A. Face adaxial da folha

juvenil com as manchas prateadas características da fase juvenil; B. Face abaxial da folha juvenil

apresentando coloração arroxeada característica da espécie; C. Face adaxial de folha na fase adulta,

sem a presença das manchas prateadas, com gavinha na axila (marcador da fase adulta)e uma fileira

na região mediana da folha com as marcas dos nectários extraflorais, sendo um outro marcador da

fase adulta; D. Face abaxial de folha na fase adulta, com a presença de nectários extraflorais

evidentes e manutenção da coloração roxa. Fotos: Helena A. Gioppato

A B

C D

18

Assim como os estames petaloides de espécies de Zingiberaceae e o labelo das

orquídeas, os filamentos da corona em Passiflora também não se encaixam no modelo ABCDE

e a identidade desse órgão floral ainda não é bem compreendida (Hemingway et al. 2011).

Neste contexto e considerando o fato de que P.organensis já possui seu genoma

sequenciado por nosso grupo, o presente trabalho pretende identificar e caracterizar ortólogos

dos genes da família MADS-box em P.organensis, além de caracterizar o padrão de expressão

de alguns genes dessa família. A hipótese central deste trabalho é que variações no padrão de

expressão de membros da família MADS-box da classe B estejam relacionadas com o

desenvolvimento dos filamentos da corona. Para testar esta hipótese serão empregadas

ferramentas apropriadas ao estudo do desenvolvimento floral, que incluem técnicas de

bioinformática e análises de expressão gênica.

OBJETIVOS GERAIS

Identificar e caracterizar ortólogos dos genes da família MADS-box em P.organensis,

bem como caracterizar o padrão de expressão dos genes de classe B dessa família.

Figura 5: Flores de P.organensis. Fotos: Helena A. Gioppato.

19

OBJETIVOS ESPECÍFICOS

A partir da caracterização dos ortólogos da família MADS-box e do padrão de

expressão dos genes de classe B desta mesma família gênica, o presente trabalho visa contribuir

para a compreensão dos mecanismos moleculares envolvidos no desenvolvimento dos

filamentos da corona.

20

4. CAPÍTULO I

Identificação dos genes ortólogos aos genes da família MADS-box

em Passiflora organensis

Resumo

Estudos de evodevótica levaram à descrição de vários genes reguladores que controlam diversos

processos de desenvolvimento em todos os organismos. Alguns deles fazem parte de uma

família multigênica chamada MADS-box. Entre as angiospermas, vários processos de seu

desenvolvimento são controlados por genes da MADS-box, os quais atuam como seletores

homeóticos. Como exemplo, todos os genes do modelo molecular ABC, com exceção do gene

APETALLA2 (AP2), são genes MADS-box e são responsáveis pelo controle das fases vegetativa

e reprodutiva, e também pelo desenvolvimento e pela arquitetura floral. Sendo assim,

determinou-se que as mudanças na estrutura de um gene MADS-box, no seu padrão de

expressão e/ou da sua função foram as principais causas de inovações no desenvolvimento

reprodutivo na evolução das plantas. Considerando portanto a grande relevância desta família

gênica nos processos de desenvolvimento vegetal, especialmente no desenvolvimento floral, e

também o seqüenciamento recente do genoma da espécie Passiflora organensis, este capítulo

é inteiramente focado na análise da família MADS-box como um todo em P.organensis. Foram

identificados cerca de 70 genes da família MADS-box, com representantes das principais

subfamílias já caracterizadas em plantas modelo. Análises de expansão e retração do número

de parálogos em cada subfamília aponta para uma possível relação entre a evolução da família

MADS-box e a diversificação floral em Passiflora.

Abstract

Studies of evodevotics lead to the description of several regulatory genes that control

developmental processes in all organisms. Some of them are all part of a multigenic family

called MADS-box. Among the angiosperms, several processes of their development are

controlled by MADS-box genes that act as a homeotic selector. As an example, all genes of the

ABC molecular model, except for the APETALLA2 (AP2) gene, are MADS-box genes and they

are responsible for the control of vegetative and reproductive phases, and also for the floral

development and architecture. By that information, it has been assumed that changes in MADS-

box gene structure, expression pattern and/or function have been the main cause of innovations

in reproductive development during plant evolution. Considering the high relevance of the

21

MADS-box gene family in plant developmental processes, especially in floral development,

and also the recent genome sequencing of a Passiflora species, Passiflora organensis, by our

group, this chapter is entirely focused on the analysis of the MADS-box family as a whole in

P.organensis. About 70 genes of the MADS-box gene family were identified, with

representatives of the main subfamilies already characterized in model plants. Analyzes of

expansion and retraction of the number of paralogs in each subfamily points to a possible

relationship between the evolution of the MADS-box family and floral diversification in

Passiflora.

Introdução

Inicialmente os estudos de biologia do desenvolvimento e evolução eram duas frentes

distintas de abordagens biológicas que não se relacionavam. Além disso, acreditava-se que a

evolução era a única responsável pela diversidade das formas da natureza. Contudo, nas últimas

três décadas essas duas frentes da biologia (desenvolvimento e evolução) passaram a ser

estudadas em conjunto com o auxílio das abordagens genéticas, no que hoje chama-se de

genética evolutiva do desenvolvimento, ou ‘evodevótica’. (Theissen et al. 2000). Os estudos

nessa área mostraram que existe uma relação entre os genes (genótipo) e as estruturas

(fenótipo), além de explicar como essa relação se comporta ao longo da evolução. Dessa forma,

todo o processo do desenvolvimento fenotípico de um ser vivo passou a ser interpretado como

o resultado de uma rede de genes que dão as instruções sobre a morfologia, em conjunto com

sinais, tanto endógenos quanto ambientais, para dar origem às formas que se encontram na

natureza (Theissen et al. 2000). Dessa forma é possível dizer que a diversidade e a

complexidade dos organismos são o produto resultante não apenas de processos evolutivos

como acreditava-se, mas sim da relação entre a evolução e processos do desenvolvimento.

Além de tais esclarecimentos, os estudos de evodevótica também levaram a descoberta

de que genes regulatórios que codificam fatores de transcrição são responsáveis pelo controle

dos processos de desenvolvimento de animais, plantas e fungos (Theissen et al. 2000).

Alguns desses genes regulatórios fazem parte de uma família multigênica chamada de

família MADS-box. Esta é encontrada tanto em animais e fungos quanto em plantas, fato este

que sugere que o ancestral comum desses três grupos provavelmente apresentava ao menos um

gene MADS-box e, portanto, a família tem no mínimo 1 milhão de anos (Theißen et al. 1996).

Análises filogenéticas estabeleceram que os genes MADS-box de animais e fungos são

divididos em dois grupos: MADS-box do tipo SRF (SERUM RESPONSE FACTOR-like), que

atuam principalmente na diferenciação celular nos mamíferos; e os MADS-box do tipo MEF2

22

(MYOCYTE ENHANCER FACTOR2-like), que atuam na diferenciação celular de músculos

(Theißen et al. 1996; Theissen et al. 2000). Diferentemente dos animais que possuem apenas

dois genes MADS-box, as plantas possuem algumas dezenas deles. Com o sequenciamento

completo do genoma de A.thaliana (Arabidopsis Genome Initiative 2000) foi possível

identificar 107 MADS-box (Theißen 2001; Parenicova 2003). Além de A.thaliana, os genes da

família MADS-box foram identificados em diversas outras espécies de plantas, como por

exemplo Populus trichocarpa: 102 genes MADS-box (Leseberg et al. 2006); uva (Vitis

vinífera): 58 genes (Diaz-Riquelme et al. 2009); arroz (Oryza sativa): 75 genes MADS-box

(Arora et al. 2007) ; e maçã (Malus domestica): 146 genes MADS-box (Tian et al. 2015). Isso

se deve à uma série de eventos de duplicações gênicas ou até mesmo do genoma todo, pelos

quais as plantas passaram ao longo da evolução (Purugganan et al. 1995; Becker e Theißen

2003; Martinez-Castilla e Alvarez-Buylla 2003; Nam et al. 2003)

Todos os membros da família MADS-box codificam fatores de transcrição com grande

importância nos processos do desenvolvimento (Schwarz-Sommer et al. 1990a; Riechmann e

Meyerowitz 1997; Becker e Theißen 2003). Além disso, existe um domínio de reconhecimento

e ligação ao DNA, chamado domínio MADS-box, comum a todos os membros da família, e

que deu nome à ela, sendo um acrônimo referente aos quatro primeiros membros encontrados

e identificados (MCM1 identificado em Saccharomyces cerevisiae; AGAMOUS identificado

em Arabidopsis thaliana; DEFICIENS identificado em Antirrhinum majus; SRF identificado

em Homo sapiens).

Nas plantas, genes MADS-box atuam como reguladores importantes em diversos

processos do desenvolvimento vegetal (Schwarz-Sommer et al. 1990b; Riechmann e

Meyerowitz 1997; Becker e Theißen 2003). Entre as angiospermas, todos os genes do modelo

ABC, com exceção dos gene APETALLA2 (AP2) fazem parte dessa família (Theißen et al. 1996;

Riechmann et al. 2000; Theißen 2001; Melzer et al. 2014). Outros grupos vegetais, como

briófitas, pteridófitas e gimnospermas, também possuem genes da família MADS-box,

entretanto as funções ainda são pouco conhecidas (Becker et al. 2000; Shepard e Purugganan

2002; Chen et al. 2017a; Ruelens et al. 2017).

Levando em consideração a relevância e a quantidade de genes que pertencem à família

MADS-box em plantas, diversos estudos vêm sendo conduzidos a fim de entender e explicar

melhor sua origem, evolução e funções.

De acordo com análises filogenéticas, estabeleceu-se que os MADS-box de plantas são

divididos em duas linhagens, MADS-box do tipo I e do tipo II, e que os membros de cada

linhagem são ortólogos dos genes SRF e MEF2, respectivamente, de animais e fungos

23

(Henschel et al. 2000; Gramzow e Theissen 2010). Cada uma dessas duas linhagens passou por

diferentes pressões seletivas ao longo da evolução. Existem evidências de que os genes MADS-

box do tipo I tem uma taxa maior de “nascimento e morte” gênicas e estão sob uma menor

pressão purificadora do que os MADS-box do tipo II, os quais possivelmente, após eventos de

duplicação, adquiriram novas funções em um curto período de tempo enquanto que os genes

do tipo I, não (Nam et al. 2004). Dessa forma, deleções de genes redundantes pouco importantes

para o desenvolvimento vegetal não gerariam grandes problemas (Nam et al. 2004).

Em A.thaliana, os genes MADS-box que fazem parte da linhagem tipo I possuem um

ou nenhum íntron e na sua estrutura proteica existem apenas dois domínios: domínio MADS-

box, o qual é extremamente conservado; e o domínio C-terminal, muito pouco conservado

(Figura 6) (Alvarez-Buylla et al. 2000; De Bodt et al. 2003; Parenicova 2003). Essa linhagem

ainda é subdividida em quatro outros subgrupos: Mα, Mγ, Mβ e Mδ (Figura 7) (Parenicova

2003). Em plantas, os genes dessa linhagem também são chamados de ‘M-type genes’ e as

funções dos membros de toda essa linhagem foi pouco estudada até o momento.

Já os genes MADS-box de tipo II fazem parte da linhagem que em animais corresponde

ao gene MEF2 e são divididos em dois subgrupos: MIKCC e MIKC* (Figura 7) (Parenicova

2003). A estrutura proteica destas duas linhagens apresenta quatro domínios bem característicos

que se distribuem desde a região N-terminal até a C-terminal, sendo eles: domínio MADS-box

(M), que é considerado o mais conservado e que codifica uma região de ligação ao DNA

(Riechmann e Meyerowitz 1997); o domínio intermediário (I), domínio queratina-like (K);

domínio caboxiterminal (C) que é o mais variável e divergente (Figura 6) (Purugganan et al.

1995). Devido a extrema conservação da organização modular nesses domínios, a linhagem do

tipo II também é denominada MIKC (Parenicova 2003).

Os genes MIKC (linhagem tipo II), diferentes dos da linhagem tipo I, foram

extensamente estudados e, portanto, suas funções já são conhecidas e caracterizadas. Os genes

dessa linhagem podem ser divididos em dois clados: MIKCC e MIKC* (Parenicova 2003), com

base na divergência das sequências do domínio I, sendo que nos genes do subgrupo MIKC*

este domínio é maior (Henschel et al. 2002; Verelst et al. 2006) (Riese et al. 2005).

24

Os genes MIKCC já foram identificados na maioria dos principais grupos vegetais

(angiospermas, gimnospermas, pteridófitas e briófitas) e vários deles participam do

desenvolvimento floral, da regulação das fases vegetativa e reprodutiva e do desenvolvimento

de frutos (Bowman et al. 1993; Alvarez-buylla et al. 2000; Theißen 2001; Becker e Theißen

2003; Kaufmann et al. 2005). Já os genes MADS-box MIKC* foram originalmente

identificados em exemplares de briófitas, e também estão presentes em A.thaliana (Kofuji et al.

2003). Suas funções não são tão bem compreendidas como as dos genes MIKCC, contudo

existem evidências de que A.thaliana possui 6 genes MIKC* que apresentam papel fundamental

no desenvolvimento dos grãos de pólen (Verelst et al. 2006, 2007; Adamczyk e Fernandez

2009).

~ 60 aminoácidos ~ 50 aminoácidos ~ 70 aminoácidos

~ 40 aminoácidos

Tipo II

Tipo I

Adaptado de Alvarez-Buylla et al., 2000

Figura 6: Estrutura proteica das duas principais linhagens dos genes da família MADS-box.

MADS-box

Mγ

Mα

Tipo I

Mβ

Tipo II

ou MIKC

Mδ

MIKC*

MIKCC

Figura 7: Ilustração das principais linhagens gênicas da família MADS-box.

25

Considerando a grande relevância desta família gênica no desenvolvimento vegetal e

principalmente no desenvolvimento floral como apresentado acima, além do recente

sequenciamento de uma espécie de Passiflora, Passiflora organensis, por nosso grupo, este

capítulo está inteiramente voltado para a análise da família MADS-box como um todo em

P.organensis.

Objetivos

Os objetivos deste capítulo são a identificação e caracterização de todos os ortólogos

dos genes da família MADS-box em Passiflora organensis a partir de comparações com os

genes da mesma família de Arabidopsis thaliana em termos filogenéticos e estruturais.

Materiais e métodos

Material genômico

Nosso grupo obteve recentemente o sequenciamento completo do genoma de três

genótipos de P. organensis (Dornelas et al. publicação em preparação). Um genoma consensual

para a espécie, com cobertura de pelo menos 80x/base está em fase de anotação, mas já

disponível para busca de sequências por similaridade, com o uso do algoritmo BLAST (Altschul

et al. 1997; Proost et al. 2009; Van Bel et al. 2012). Os membros da família MADS-box foram

obtidos através de uma abordagem já utilizada anteriormente pelo nosso grupo (Dornelas e

Rodriguez 2001; Dornelas et al. 2007) através da utilização de bait-sequences e Markov-

Montecarlo Chain search, com o uso do consenso da região conservada de reconhecimento de

DNA das proteínas MADS, gerada pelo programa COBBLER (Consensus Biasing By Locally

Embedding Residues, http://blocks.fhcrc.org/blocks/cobbler.html) com a utilização do

Phytozome v. 9.1 (Goodstein et al. 2012) e PLAZA (Van Bel et al. 2012) para a obtenção das

sequências conservadas.

Identificação dos genes da família MADS-box em Passiflora organensis

A predição total dos genes de P.organensis foi feita através do uso do banco de dados

de sequenciamento do genoma dessa espécie (dados ainda não publicados, Prof. Dr. Marcelo

Dornelas, IB/UNICAMP) e o software Augustus (versão 3.2.3, Keller, Kollmar, Stanke, &

Waack, 2011) para as três bibliotecas existentes. Em seguida, a partir dos modelos gênicos dos

genes MADS-box de A.thaliana, foi feita a predição de todos os possíveis genes ortólogos da

família MADS-box dentro de cada biblioteca através do uso do algoritmo BLASTp (Altschul et

al. 1997) utilizando-se como sequências isca as sequências proteicas de A.thaliana. A partir dos

26

resultados obtidos, cada um dos candidatos a MADS-box foi avaliado através de um BLASTp

feito no National Center for Biotechnology Information

(https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi). A biblioteca LB15042 foi escolhida como primeira a

ser analisada.

Após a identificação das sequências corretas, o software BioEdit foi utilizado para a

busca dos genes candidatos dentro de cada contig indicado nos resultados das análises

anteriores. A partir de um arquivo de texto gerado para as sequências de DNA com tradução

dos quadros abertos de leitura, foi possível identificar e caracterizar a estrutura de cada gene

estudado.

A confirmação da identidade dos genes de P.organensis foi obtida através de uma

análise filogenética em que as sequências proteicas resultantes dos genes que foram

previamente identificados, foram alinhadas e com as sequências proteicas dos genes da família

MADS-box de A.thaliana. A filogenia foi construída a partir de um alinhamento no qual todas

as proteínas MADS-box encontradas no genoma de P.organensis foram alinhadas de maneira

múltipla global às proteínas MADS-box de A.thaliana usando o algoritmo L-INS-i do software

MAFFT v7 (Katoh e Standley 2013). Este algoritmo de alinhamento iterativo permite o melhor

alinhamento de genes muito variáveis nas regiões fora dos domínios, reduzindo a penalidade

de gaps.

O alinhamento das proteínas produtos dos genes MADS-box foi submetido ao ajuste de

modelo de substituição de aminoácidos, usando o teste “ModelFinder” (Kalyaanamoorthy et al.

2017) implementado no software IQ-TREE v1.5.4 (Nguyen et al. 2015). Seguindo o critério

AKAIKE, o modelo de maior ajuste foi o JTT+F+G4, usado em seguida na reconstrução

filogenética. A filogenia, por fim, foi reconstruída pelo método de Máxima Verossimilhança

do software IQ-TREE v1.5.4 (Nguyen et al. 2015) com teste de sustentação de ramos por

bootstraps, usando 1000 repetições.

A partir da filogenia, foi possível inferir possíveis eventos de duplicações ou perdas

gênicas nas duas espécies, sendo que os dados apresentados são referentes à comparação entre

P.organensis e A.thaliana, ou seja, uma expansão em uma das duas espécies só é uma expansão

se comparada à outra incluída na análise, o que não significa que é uma expansão em relação a

outros grupos de plantas não incluídos na filogenia.

Caracterização estrutural dos genes MADS-box de Passiflora organensis

A caracterização estrutural dos genes MADS-box foi feita a partir de uma busca pela

sequência proteica dentro do arquivo de texto com a tradução dos quadros abertos de leitura

27

gerado para cada uma das sequências de DNA correspondentes, seguida pelo estabelecimento

das fronteiras entre éxons e íntrons feito de forma manual através dos resultados obtidos

inicialmente pelo software AUGUSTUS (versão 3.2.3, Keller et al., 2011). A checagem dessas

fronteiras pré-estabelecidas foi feita de forma preditiva pelo servidor NetGene2Server (DTU

Bioinformatics).

O resultado dessa caracterização é um arquivo que contém as informações sobre a

sequência, estrutura e tamanho do gene. A partir desses dados, a estrutura gênica pôde ser

representada de forma ilustrativa com a utilização do software GSDS 2.0 Gene Structure

Display Gene (Hu et al. 2015).

Resultados e discussão

Identificação e filogenia dos genes MADS-box de Passiflora organensis

Através da predição gênica feita pelo software AUGUSTUS, foram encontrados 93406

genes na biblioteca LIB15042, 98938 genes na biblioteca LIB15043 e 98068 genes na

biblioteca LIB15044. Em média o genoma de P. organensis possui aproximadamente 96.804

genes preditos. Em seguida, foi feita a predição de todos os possíveis genes MADS-box dentro

de cada biblioteca através do BLASTp que resultou nos seguintes valores: biblioteca LB15042

possui 104 possíveis genes MADS-box; biblioteca LB15043 possui 110 possíveis genes

MADS-box; biblioteca LB15044 possui 106 possíveis genes MADS-box. A partir destes dados

iniciais, partimos do princípio de que existem por volta de uma centena de genes desta família

em P.organensis, contudo, assim como o número de genes totais, é provável que este valor

esteja bem acima da realidade, mas serve como um ponto de partida.

Inicialmente as três bibliotecas estavam sendo analisadas de forma simultânea, com uma

checagem manual de todos os 320 possíveis MADS-box. Entretanto, por questões de tempo,

decidiu-se analisar uma biblioteca por vez, sendo que a primeira a ser totalmente analisada foi

a LB15042. A escolha desta como sendo a primeira deve-se a menor presença de sequências

incompletas, fato identificado previamente quando as três bibliotecas ainda estavam sendo

analisadas em conjunto.

A partir da busca pelos ortólogos dos genes MADS-box no banco de dados de

P.organensis criado a partir de seu genoma sequenciado, das 104 sequências dos possíveis

genes MADS-box sugeridos pela predição gênica na biblioteca LB15042, apenas 72 de fato

fazem parte dessa família gênica e estão com suas sequências completas.

De acordo com as análises filogenéticas, dos 72 MADS-box encontrados até o

momento, 32 deles fazem parte do tipo I e 40 do tipo II. Tanto em P.organensis quanto em

28

A.thaliana, o subgrupo da família MADS-box que mais sofreu expansão foi o Mα, enquanto

que P.organensis apresentou mais retrações em relação a A.thaliana (Figura 8, Tabela 1).

Por serem mais estudados, expansões e retrações de subgrupos de MADS-box de tipo II

são mais significativas para questões biológicas e por isso esse grupo será discutido com mais

detalhamento, especialmente os subgrupos que fazem parte do modelo molecular ABC

(Parenicova 2003; Litt e Kramer 2010).

Figura 8: Filogenia de todos os genes MADS-box encontrados no genoma de P.organensis juntamente com

os genes desta mesma família de A.thaliana. Os clados identificados em tons de azul fazem parte do grupo dos

MADS-box de tipo I (Mα, Mγ, Mβ e Mδ) enquanto que os demais fazem parte do grupo de tipo II (MIKC* e

MIKCC), divididos em seus subgrupos. Os genes de P.organensis são indicados por cores distintas. Círculos

coloridos representam expansões de P.organensis em relação a A.thaliana; círculos pretos representam

expansões de A.thaliana em relação a P.organensis; triângulos coloridos representam retrações de P.organensis

em relação a A.thaliana; e triângulos pretos representam retrações de A.thaliana em relação a P.organensis.

29

MADS-box do tipo II

Dentre os genes deste grupo, foram encontrados 16 ortólogos dos genes que fazem parte

do modelo ABCDE em A.thaliana, sendo eles um APETALA 1 – AP1, (classe A), dois

PISTILLATAS - PI, três APETALA 3 – AP3, um TRANSPARENT TESTA 16 – TT16, um

GORDITA - GOA (classe B), um AGAMOUS - AG (classe C), três SEEDSTICK -STK , e quatro

SEPALLATA - SEP (classe E). Em relação à A.thaliana, a classe B de P.organensis foi a que

sofreu a maior expansão, pois em A.thaliana existem apenas um gene AP3 e um gene PI.

Em relação a retrações, a comparação entre as duas espécies mostra que este tipo de

evento ocorreu apenas em P.organensis, sendo uma delas nos MADS-box do tipo I, no

subgrupo Mγ, e as outras duas nos MADS-box do tipo II, sendo uma no subgrupo A e outra no

subgrupo C/D (Tabela 1).

Tabela 1: Valores de expansões e retrações nos principais grupos das duas grandes linhagens da família

MADS-box, tipos I e II, respectivamente.

MADS-box do tipo II

EXPANSÕES P.organensis A.thaliana

A - 1

B 3 -

C/D 1 1

E 2 2

FLC - 1

SVP 1 -

SVP-like 1 -

SOC 1 2

ANR1-like - 1

RETRAÇÕES P.organensis A.thaliana

A 1 -

B - -

C/D 1 -

E - -

FLC - -

SVP - -

SVP-like - -

SOC - -

ANR1-like - -

MADS-box do tipo I

EXPANSÕES P.organensis A.thaliana

Alfa 4 6

Beta - 1

Gama 3 2

Delta 1 -

RETRAÇÕES P.organensis A.thaliana

Alfa - -

Beta - -

Gama 1 -

Delta - -

30

Estrutura gênica dos genes MADS-box de Passiflora organensis

A estrutura de cada um dos 72 genes MADS-box encontrados na biblioteca LIB15042

de P.organensis é condizente com o esperado de acordo com a literatura, sendo os MADS-box

de tipo I (M-type), com exceção dos Mδ, apresentam um ou nenhum íntron e sua extensão

gênica, agora sem nenhuma exceção, varia de menos de 1kb a até quase 3kb (Parenicova 2003)

(Figura 10). Mesmo fazendo parte da linhagem tipo I, os genes do subgrupo Mδ apresentam

bem mais de um íntron, fato este também relatado na literatura (Parenicova 2003). Entretanto,

suas estruturas proteicas não apresentam os quatro domínios característicos dos MADS-box de

tipo II, portanto, mesmo com a presença de mais éxons e íntrons, os genes do subgrupo Mδ

fazem parte da linhagem tipo I.

Os genes MADS-box de tipo II (MIKC), por sua vez, apresentam vários éxons e íntrons

com extensões variando entre pouco mais de 1kb até mais de 15kb (Parenicova 2003) (Figura

9). Em P.organensis, contudo, foi encontrado um gene de classe B que não apresenta nenhum

íntron. A veracidade desse dado, assim como suas possíveis origem e consequências para a

fisiologia e o desenvolvimento da planta serão abordadas nos próximos capítulos.

Figura 9: Representação gráfica das estruturas gênicas de todos os genes MADS-box do tipo II, também

chamados de MIKC, de P.organensis. Os genes deste grupo estão separados nos subgrupos assim como

estão dispostos na filogenia da Figura 8.

31

Figura 10: Representação gráfica das estruturas gênicas de todos os genes MADS-box do tipo I,

também chamados de M-type, de P.organensis. Os genes deste grupo estão separados e identificados

com cores diferentes nos subgrupos que foram identificados na filogenia da Figura 8.

32

5. CAPÍTULO II

Identificação dos genes de classe B da família MADS-box em


Resumo

Os mecanismos moleculares que deram origem às flores, principal órgão das angiospermas,

ainda não são bem conhecidos. Entretanto, sabe-se que alguns membros da família gênica

MADS-box desempenham papeis fundamentais nos processos de desenvolvimento floral,

atuando principalmente na determinação e na identidade dos órgãos florais. Diversos estudos

relacionados à evolução dos genes MADS-box em plantas deixam clara a presença de uma

quantidade considerável de eventos de duplicação, seguidos de divergência de funções em

membros dessa família, principalmente entre os genes do modelo ABC. De acordo com a

literatura, algumas dessas duplicações que afetaram principalmente genes de classe B deste

modelo contribuíram para a diversificação da morfologia floral das angiospermas. Neste

capítulo foram analisados os genes de P.organensis da linhagem de tipo II do subgrupo B, o

qual apresentou mais eventos de expansão. Foram encontrados oito genes pertencentes à esse

subgrupo, sendo três parálogos AP3, dois parálogos de PI, um parálogo de GOA, um de TT16

e um parálogos de TM6.

Abstract

The molecular mechanisms that gave rise to flowers, which are the main organs of angiosperms,

are still not well known, but there is no doubt that some members of the MADS-box gene family

play key roles in floral development processes. Members of the MADS-box family encode

transcription factors that are important for several developmental processes, including the floral

arrangement of angiosperms. Several studies related to the evolution of MADS-box genes have

uncovered the presence of a considerable amount of duplication events, followed by divergence

of functions in members of this family, especially among the genes of the ABC model.

According to the literature, some of these duplications that mainly affected class B genes of this

model contributed to the diversification of floral morphology of angiosperms. This chapter

seeks to analyze in more detail the B class genes of the family MADS-box in P.organensis and

to suggest possible implications for the floral structure of this group. Were analyzed the genes

of type II lineage of subgroup B in P.organensis, once this gene class presented more expansion

33

events. Eight genes belonging to this subgroup were found, with three AP3 paralogs, two PI

paralogs, one GOA paralog, one TT16, and one TM6 paralog.

Introdução

Devido ao fato de cada tipo de polinizador possuir diferentes morfologias, habitats,

necessidades nutricionais e sistemas sensoriais, houve uma pressão seletiva para que as plantas

desenvolvessem características que de alguma forma fossem capazes de atraí-los, garantindo

maiores chances de reprodução (Hermann e Kuhlemeier 2011). Dessa forma, as características

florais, principalmente aquelas relacionadas a morfologia do perianto, podem ser consideradas

adaptações para ‘manipular’ o processo de polinização (Fenster et al. 2004).

Como estabelecido pelo modelo ABC, os órgãos que compõem o perianto (sépalas e

pétalas) são formados a partir da atividade de genes de três classes do modelo ABCDE clássico,

sendo elas as classes A, B e E. As sépalas são resultado da expressão de genes A+E, enquanto

que as pétalas são produto da atividade de genes A+E+B (Theißen e Saedler 2001).

Análises filogenéticas mostram que genes da função A foram os últimos integrantes do

modelo ABC a surgir e provavelmente evoluíram a partir de genes de classe E (a mais antiga

das cinco classes). A função desses genes é produzir pétalas, logo apenas as angiospermas

possuem genes de classe A. Sendo assim, por serem muito recentes em termos evolutivos, eles

fazem parte da classe com função menos conservada (Litt 2007; Pabõn-Mora et al. 2013;

McCarthy et al. 2015). Os genes de classe B, por sua vez, são mais antigos que os de classe A,

também sendo encontrados em gimnospermas (Theißen e Becker 2004; Lovisetto et al. 2018;

Winter et al. 2018), sendo que nas angiospermas eles participam do desenvolvimento dos

estames e das pétalas.

Nas últimas décadas, diversos estudos mostraram que a grande diversidade de

morfologias do perianto, como o das orquídeas e espécies da ordem Zingiberales, está

relacionada com a atividade de genes de classe B e suas duplicações (Tsai et al. 2005; Bartlett

e Specht 2010; Cantone et al. 2011; Chen et al. 2017b).

Dado que as flores de Passiflora apresentam morfologia bastante distinta com

características exclusivas do grupo que a princípio não são explicadas pelo modelo ABC

clássico, além do registro de que em outros grupos com morfologias florais distintas parte dessa

diversificação se deve a duplicações de genes de classe B da família MADS-box (Gioppato e

Dornelas 2018), este capítulo está voltado para a análise e caracterização mais detalhadas dos

genes MADS-box de classe B já identificados previamente no capítulo anterior.

34

Objetivos

Identificar e caracterizar os genes MADS-box de classe B ortólogos em P.organensis e,

a partir disso avaliar possíveis eventos de expansão e/ou retração da classe gênica e como tais

eventos afetam a morfologia floral.


Material genômico

Nosso grupo obteve recentemente o sequenciamento completo do genoma de três

genótipos de Passiflora organensis (Dornelas et al. publicação em preparação). Um genoma

consensual para a espécie, com cobertura de pelo menos 80x/base está em fase de anotação,

mas já disponível para busca de sequências por similaridade, com o uso do algoritmo BLAST

(Altschul et al. 1997; Proost et al. 2009; Van Bel et al. 2012). Os membros da família MADS-

box foram obtidos através de uma abordagem já utilizada anteriormente pelo nosso grupo

(Dornelas e Rodriguez 2001; Dornelas et al. 2007) através da utilização de bait-sequences e

Markov-Montecarlo Chain search, com o uso do consenso da região conservada de

reconhecimento de DNA das proteínas MADS, gerada pelo programa COBBLER (Consensus

Biasing By Locally Embedding Residues, http://blocks.fhcrc.org/blocks/cobbler.html) com a

utilização do Phytozome v. 9.1 (Goodstein et al. 2012) e PLAZA (Van Bel et al. 2012) para a

obtenção das sequências conservadas.

As sequências proteicas dos genes MADS-box encontrados no genoma de P.organensis,

juntamente com as sequências proteicas dos MADS de Arabidopsis thaliana foram alinhadas

com o uso do software Clustal X, com uma matriz de penalidades BLOSUM, gap opening cost

= 10 e extended gap cost = 0.1. A árvore filogenética foi construída pelo método de

agrupamento dos vizinhos – Neighbor-Joing method (Nei e Saitou 1987) utilizando o software

MEGA 7 (Kumar et al. 2016). Valores de bootstrap>80% (1000 reamostragens) foram

apresentados nos ramos da árvore filogenética.

Identificação dos genes de classe B da família MADS-box em Passiflora organensis

A partir da predição total dos genes de P.organensis que foi feita através do uso do

banco de dados de sequenciamento do genoma dessa espécie (dados ainda não publicados, Prof.

Dr. Marcelo Dornelas, IB/UNICAMP) e do software AUGUSTUS (versão 3.2.3, Keller,

Kollmar, Stanke, & Waack, 2011) para as três bibliotecas existentes, seguida pela predição de

todos os possíveis genes ortólogos da família MADS-box dentro de cada biblioteca através do

uso do algoritmo BLASTp (Altschul et al. 1997) utilizando-se como sequências isca as

35

sequências proteicas de A.thaliana, foi possível avaliar cada um dos candidatos através de um

BLASTp feito no National Center for Biotechnology Information

(https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi) a fim de identificar apenas os genes MADS-box de

classe B dentro do genoma de P.organensis.

Após a identificação das sequências corretas, o software BioEdit foi utilizado para a

busca dos genes candidatos dentro de cada contig indicado nos resultados das análises

anteriores. A partir de um arquivo de texto gerado para as sequências de DNA com tradução

dos quadros abertos de leitura, foi possível identificar e caracterizar a estrutura de cada gene

estudado.

A confirmação da identidade dos genes de P.organensis foi obtida através de uma

análise filogenética em que as sequências proteicas resultantes dos genes que foram

previamente identificados, foram alinhadas e com as sequências proteicas dos genes da família

MADS-box de A.thaliana. A filogenia foi construída pelo método de agrupamento dos vizinhos

– Neighbor-Joing method (Nei e Saitou 1987) utilizando o software MEGA 7 (Kumar et al.

2016). Valores de bootstrap>80% (1000 reamostragens) foram apresentados nos ramos da

árvore filogenética.

Caracterização estrutural dos genes de classe B da família MADS-box de Passiflora

organensis

A caracterização estrutural dos genes MADS-box de classe B foi feita a partir de uma

busca pela sequência proteica dentro do arquivo de texto com a tradução dos quadros abertos

de leitura gerado para cada uma das sequências de DNA correspondentes, seguida pelo

estabelecimento das fronteiras entre éxons e íntrons feito de forma manual através dos

resultados obtidos inicialmente pelo software Augustus. A confirmação dessas fronteiras pré-

estabelecidas foi feita de forma manual e posteriormente foram checadas de forma preditiva

pelo servidor NetGene2Server (DTU Bioinformatics).

O resultado dessa caracterização é um arquivo que contém as informações sobre a

sequência, estrutura e tamanho de cada gene. A partir desses dados, a estrutura gênica pôde ser

representada de forma ilustrativa com a utilização do software GSDS 2.0 Gene Structure

Display Gene (Hu et al. 2015).

https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi

36

Resultados e Discussão

Filogenia e alinhamentos dos genes de classe B da família MADS-box em Passiflora

organensis

Em A.thaliana existem quatro genes que pertencem à essa classe, sendo PISTILLATA

(PI) e APETALA3 (AP3) os principais e GORDITA (GOA) e TRANSPARENT TESTA 16

(TT16), estes dois últimos chamados de B-sisters (Becker et al. 2001). A duplicação que deu

origem aos genes B e B-sisters ancestrais ocorreu após a divergência das pteridófitas (~400

milhões de anos) e antes da separação de gimnospermas e angiospermas (~300 milhões de

anos), uma vez que essas linhagens são encontradas em gimnospermas e angiospermas, mas

não nas pteridófitas (Goremykin et al. 1997; Mnster et al. 1997; Becker et al. 2000; Theissen et

al. 2000).

Posteriormente, cada uma dessas duas linhagens sofreu outros eventos de duplicação,

sendo que o evento que deu origem às linhagens PISTILLATA e APETALA3 aconteceu nas

angiospermas, antes da divisão desse grupo em monocotiledôneas e eudicotiledôneas (Kramer

et al. 1998). Ainda mais recentemente, mais especificamente antes da divergência das

eudicotiledôneas, a linhagem APETALLA3 passou por mais um evento de duplicação, o qual

deu origem a uma nova linhagem gênica, a TM6 (TOMATO MADS-box 6). Essa linhagem foi

identificada durante estudos em membros da família Solanaceae, sendo que essa duplicação

não foi mantida em A.thaliana (Drinnan et al. 1994; Kramer et al. 1998; Kramer e Irish 2000).

Por esse motivo, foi incluída a sequência do gene TM6 (ou TDR6) de tomate (Solanum

lycopersicum) durante as análises e discussão.

A identificação dos homólogos putativos dos genes MADS-box em P.organensis,

revelou a existência de oito membros pertencentes à classe B (Figura 11). De acordo com os

resultados de similaridade expressos pelo algoritmo BLAST, com as suas posições nas árvores

filogenéticas e bem como pela presença de domínios conservados (considerados assinaturas

moleculares de cada grupo; Parenicova, 2003), estes possíveis ortólogos foram denominados:

PoAP3.1, PoAP3.2, PoAP3.3, PoPisi e PoPIci; PoTT16 e PoGOA, PoTM6.

A partir da filogenia, é possível afirmar que em P.organensis as linhagens PISTILLATA

e APETALA3 foram duplicadas e que, diferente de A.thaliana, a linhagem TM6 não foi perdida

em P.organensis.

A fim de facilitar a compreensão, os eventos de duplicação serão analisados e discutidos

de forma independente para cada uma das duas linhagens.

37

Linhagem APETALA3

Na literatura é possível encontrar diversos exemplos de duplicações gênicas seguidas de

divergência, inclusive em membros da família MADS-box, as quais geralmente são

relacionadas a inovações evolutivas que geralmente afetam a morfologia floral (Tsai et al. 2004;

Jaramillo e Kramer 2007; Viaene et al. 2009; Bartlett e Specht 2010; Cantone et al. 2011; Pan

et al. 2011; Roque et al. 2013; Sharma e Kramer 2013). Um exemplo clássico são as orquídeas,

que apresentam um perianto diferenciado e exclusivo do grupo. Diferente de outras espécies,

que possuem um conjunto homogêneo de órgãos no perianto, as orquídeas apresentam três tipos

distintos de órgãos: tépalas externas, tépalas laterais internas (ambas coloridas, características

comuns de pétalas), e uma única tépala modificada chamada de labelo. Essas características,

sobretudo a presença do labelo, podem ter contribuído para a especialização de diferentes tipos

de polinizadores (Dressler 1993; Rudall e Bateman 2002; Cozzolino e Widmer 2005).

Diversos estudos indicam que a morfologia diferenciada do perianto das orquídeas é

resultado da atividade de quatro genes AP3, produtos de duplicações seguidas de alterações nas

Figura 11: Filogenia de todos os genes MADS-box de classe B de Passiflora organensis, juntamente

com os genes MADS-box de classe B de Arabidopsis thaliana e o gene TM6 de Solanum lycopersicum.

A filogenia foi obtida através do método do vizinho mais próximo (Neighbor-Joining).

38

suas regiões codificadoras (Tsai et al. 2004, 2005; Kim et al. 2007; Mondragón-Palomino e

Theißen 2008; Chang et al. 2010; Xu et al. 2010).

Contudo, A.thaliana que é a planta modelo melhor caracterizada até hoje, possui a

morfologia floral clássica e em seu genoma existe apenas um gene AP3. Ao comparar a

quantidade e as relações filogenéticas do genes de classe B de A.thaliana com P.organensis,

mais especificamente do gene AP3, foram encontrados em P.organensis três parálogos AP3,

chamados de PoAP3.1, PoAP3.2, PoAP3.3, respectivamente.

De acordo com os alinhamentos das sequências dos três parálogos de P.organensis com

o AP3 de A.thaliana (Figuras 12 e 14), o gene PoAP3.1 é o que possui mais mutações

acumuladas. Além disso, os parálogos PoAP3.2 e PoAP3.3 possuem sequências proteicas

idênticas, com a sequência genômica divergindo em apenas 6 nucleotídeos não adjacentes

(Figura 15).

Existem algumas possibilidades para explicar a origem desses genes. Uma delas seria a

ocorrência dois eventos de duplicação, o que faria com que um único gene passasse a ter quatro

cópias, sendo que um deles foi perdido ao longo da evolução (Figura 13a). Esses eventos de

duplicação, por sua vez poderiam ser duplicações totais do genoma, ou isoladas. Neste caso, o

mais provável é que as duplicações tenham sido isoladas, uma vez que outros grupos de genes

MADS-box não apresentam tantos parálogos. Uma outra possibilidade seria a ocorrência de

dois eventos de duplicação isoladas, sendo que o segundo tenha ocorrido apenas em uma das

duas cópias, dando origem aos três parálogos resultantes, sendo que a cópia que não duplicou

teria acumulado mais mutações (Figura 13b).

Figura 12: Filogenia dos genes MADS-box de classe B, com enfoque nos ramos que incluem os

parálogos AP3 em P.organensis.

39

Entre os dois possíveis cenários propostos acima, o mais provável de ter acontecido é o

cenário ‘b’ (Figura 13b), pois de acordo com a filogenia a duplicação da segunda cópia que deu

origem aos PoAP3.2 e PoAP3.3 parece ser bem recente, uma vez que os comprimentos de ramo

estão de acordo com o número de mudanças entre as sequências e que entre essas duas

sequências, não há praticamente nenhuma diferença (Figura 15). Caso houvesse uma

duplicação também na outra cópia, para não ser possível encontrar as duas sequências

resultantes, uma delas teria que ter acumulado mutações suficientes para perder a característica

de gene, já que mesmo com o acúmulo de mutações fazendo com que um gene deixe de ser

funcional, sua sequência ainda seria encontrada no genoma. Para que um gene perca sua

identidade, o número de mutações acumuladas deve ser muito alto, o que leva muito tempo se

considerarmos que este acúmulo ocorre de forma neutra (imagina-se que não há pressão de

seleção negativa para perda de um desses genes, pois as outras duas cópias ainda podem ser

encontradas, sugerindo que, neste caso, o aumento de cópias não seja selecionado

negativamente). Sendo assim, para que o cenário da hipótese ‘a’ faça sentido, a duplicação que

deu origem à cópia PoAP3.1 teria que ter acontecido há muito tempo. Contudo, dado que a

duplicação que deu origem às cópias PoAP3.2 e PoAP3.3 é recente e aparentemente próxima à

cópia PoAP3.1, a hipótese do cenário ‘b’ é a mais plausível.

Sendo assim, e considerando que as flores de P.organensis possuem estruturas

particulares no seu perianto (os filamentos da corona), é possível supor que essas duplicações

de AP3 identificadas em seu genoma tenham relação com a presença dos filamentos da corona

característicos de espécies do gênero Passiflora. Contudo, ainda são necessárias outras análises

para averiguar essa suposição, uma vez que já está muito bem descrito na literatura que os genes

da família MADS-box só apresentam função biológica quando suas proteínas interagem entre

si formando complexos proteicos (Theißen e Saedler 2001; Theißen et al. 2016).

GENE 1.1’

GENE 1.1”

GENE 1.2’

GENE 1.2”

GENE 1

GENE 1”

GENE 1’ GENE 1’

GENE 1“

GENE 1.1’

GENE 1.2’

GENE 1

GENE 1”

Figura 13: Representação esquemática das duas possíveis origens dos parálogos AP3 em P.organensis.

Os triângulos vermelhos representam eventos de duplicação; tracejado preto representa linhagem

perdida.

a b

40

Figura 14: Alinhamento das sequências proteicas dos parálogos PoAP3.2 e PoAP3.3 de P.organensis

com a sequência do gene AP3 de A.thaliana. A sequência de A.thaliana esta destacada em negrito e os

aminoácidos destacados envermelho das demais sequências correspondem às alterações em relação à

A.thaliana. A última linha chamada de “Clustal Co” indica o grau de conservação dos resíduos através

de três símbolos: “*”, “:” e ‘.’, sendo que “*” indica 100% de conservação entre os resíduos; “:” indica

trocas com um grau alto de conservação (STA, NEQK, NHQK, NDEQ, QHRK, MILV, MILF, HY,

FYW); “.” indica trocas pouco conservadas (CSA, ATV, SAG, STNK, STPA, SGND, SNDEQK,

NDEQHK, NEQHRK, FVLIM, HFY). Além disso, espaços vazios na linha “Clustal Co” indicam que

não há conservação entre os resíduos.

41

Linhagem PISTILLATA

Assim como as orquídeas que possuem morfologia floral diferente do previsto pelo

modelo clássico, algumas espécies da família Zingiberaceae apresentam estames petaloides, os

quais são importantes na interação das flores e seus polinizadores (Sakai et al. 2013). Estudos

mostraram que essas estruturas são decorrentes de uma duplicação seguida de divergência entre

os membros da linhagem de PISTILLATA (Bartlett e Specht 2010).

Figura 15: Alinhamento das sequências genômicas dos parálogos PoAP3.2 e PoAP3.3 de P.organensis.

Os trechos grifados em amarelo e verde representam os éxons de PoAP3.2 e PoAP3.3, respectivamente.

Grifado em azul, estão destacadas as posições dos nucleotídeos conservados dentro das regiões

codificadoras. Os nucleotídeos em roxo representam as diferenças entre as sequências nas regiões não

codificadoras.

42

As análises comparativas relativas a quantidade e às relações filogenéticas do genes de

classe B de A.thaliana com P.organensis, agora especificamente do gene PI, revelaram que

diferentemente de A.thaliana que possui apenas um gene PI, em P.organensis existem dois

parálogos, PoPIsi e PoPIci, provavelmente produtos de um evento único de duplicação. Estes

genes foram nomeados dessa forma de acordo com suas estruturas genômicas que serão

apresentadas posteriormente neste capítulo.

Também diferente de A.thaliana, as flores de P.organensis possuem estruturas bastante

distintas tanto no perianto quanto nos estames. Com base nessas informações e nos dados

encontrados na literatura relacionando duplicações de genes desta linhagem com inovações

morfológicas no perianto e nos estames, é possível especular uma possível relação entre esses

dois parálogos e a presença dos filamentos da corona e do androginóforo nas flores de

P.organensis.

Linhagem TM6

Como já citado anteriormente a maioria das eudicotiledôneas, com exceção de

Arabidopsis e Antirrhinum (as duas principais plantas modelo para estudos de genética e

desenvolvimento), possui dois parálogos resultantes de um evento de duplicação na linhagem

AP3 (há ~92 milhões de anos), chamados de euAP3 e TM6 (Hernández-Hernández et al. 2007;

Theißen et al. 2016). A principal diferença entre as proteínas produzidas pelos dois parálogos

se encontra no em seus domínios C-terminais, sendo que a proteína do gene TM6 apresenta um

motif paleoAP3 que também é encontrado nas monocotiledôneas, angiospermas basais e

eudicotiledoneas basais, enquanto que a linhagem AP3 possui um motif euAP3 que só está

presente no núcleo eudicotiledoneas.

Assim como a maioria das eudicotiledoneas, P.organensis possui um membro da

linhagem TM6, que foi chamado de PoTM6 (Figura11). O papel da linhagem TM6 dos MADS-

box da classe B não é bem compreendido, uma vez que esta linhagem está ausente em

A.thaliana. Contudo, em outras linhagens onde o TM6 não foi perdido, como é o caso do tomate

(Solanum lycopersicum) e da petúnia (Petunia hybrida), a função que em A.thaliana está

concentrada em AP3, sufreu uma subfuncionalização, passando a dividir funções com o gene

TM6 (Drinnan et al. 1994; Kramer et al. 1998; Kramer e Irish 2000; Kim et al. 2004;

Vandenbussche 2004; de Martino 2006; Rijpkema et al. 2006; Broholm et al. 2010). Sendo

assim, a maior parte dos estudos relacionados a essa linhagem foram conduzidos nessas duas

espécies.

43

Diferente dos genes PISTILLATA e APETALA3, o gene TM6 é expresso de forma mais

ampla, de forma que sua proteína também é detectada em carpelos e óvulos, além do padrão

comum nos estames e nas pétalas (Vandenbussche et al. 2004; de Martino 2006). Além disso,

o padrão de expressão desse gene difere entre tomate e petúnia (de Martino 2006; Rijpkema et

al. 2006).

Linhagem B-sister

De acordo com análises filogenéticas envolvendo toda a família de genes MADS-box,

a classe B apresenta diversos eventos de duplicação em sua história evolutiva, sendo que o

primeiro deles provavelmente deu origem à duas linhagens chamadas de B e B-sister,

(Purugganan 1997; Kramer et al. 1998; Irish 1999; Theissen et al. 2000; Becker et al. 2001;

Nesi et al. 2002; Lamb e Irish 2003; Stellari et al. 2004; Zahn et al. 2005; De Folter et al. 2006;

Hernández-Hernández et al. 2007; Yamada et al. 2009). Os genes da linhagem B, originalmente

o APETALA3 (AP3) e o PISTILLATA (PI), geralmente são expressos nas pétalas e nos estames

das flores de angiospermas, enquanto que os genes da linhagem B-sister, que em A.thaliana são

os genes TRANSPARENT TESTA 16 (TT16) e GORDITA (GOA), são expressos exclusivamente

nos órgãos femininos das flores, principalmente nos óvulos (Theißen et al. 1996; Theissen et

al. 2000; Becker et al. 2001; De Folter et al. 2006). Ambas as proteínas apresentam um motif

conservado no domínio C-terminal (Becker et al. 2001)

No genoma de P. organensis também foram encontrados ortólogos putativos dos genes

GORDITA (GOA, ou AGL-63, Prasad et al., 2010), e TRANSPARENT TESTA 16 (TT16) (Deng

et al. 2012), os quais foram chamados de PoGOA e PoTT16, respectivamente.

Em A.thaliana, o gene TT16 é geralmente expresso predominantemente nos órgãos

reprodutivos femininos, mais especificamente na região interna do tegumento dos óvulos. Além

disso, já foi identificado que a proteína codificada por esse gene é necessária para o

desenvolvimento correto dos tegumentos das sementes, além da pigmentação dos mesmos

(Nesi et al. 2002).

Já o gene GOA, identificado como um parálogo recente de TT16, em A.thaliana

contribui para o desenvolvimento inicial do tegumento externo dos óvulos e também parece ter

grande importância no desenvolvimento do fruto (Erdmann et al. 2010; Prasad e Ambrose 2010;

Prasad et al. 2010). Considerando o fato de GOA ser realmente um parálogo de TT16, as

diferentes funções podem ser explicadas por alterações na região codificadora de GOA, o qual

adquiriu uma nova função, levando a diferentes interações proteicas e a um novo padrão de

44

expressão em frutos, enquanto que TT16 manteve a função ancestral atuando nas sementes

(Nesi et al. 2002; Erdmann et al. 2010).

Dado que as sementes dos frutos de Passiflora geralmente são pigmentadas e possuem

tegumento externo bastante lignificado, existe uma grande possibilidade dos genes PoTT16 e

PoGOA estarem envolvidos com o desenvolvimento das sementes e também dos frutos.

Contudo, ainda são necessárias outras análises com esses tecidos, especificamente, para

averiguar qualquer tipo de expressão.

A partir destes resultados, é possível concluir que houve uma expansão da classe B dos

genes MADS-box em P.organensis nas duas principais linhagens (AP3 e PI), o que é produto

de uma série de eventos de duplicação. Isso faz com que P.organensis apresente o dobro de

membros da classe B quando comparada com A.thaliana (Bowman et al. 1991; Coen e

Meyerowitz 1991; Arris et al. 2004). Se essa expansão da classe B contribui de alguma forma

para a morfologia floral distinta encontrada entre as espécies de Passiflora é uma hipótese que

ainda deve ser testada, pois com os resultados obtidos até o momento, não é possível afirmar se

todas essas cópias são funcionais do ponto de vista biológico, ou se a redundância que podem

representar será eliminada ao logo da evolução, seja por acumulo de mutações deletérias

levando à seleção negativa, ou pelo surgimento de novas funções (processos de sub ou

neofuncionalização).

Estrutura gênica dos genes de classe B de Passiflora organensis

Os resultados da caracterização estrutural em éxons e íntrons das sequências genômicas

dos genes de classe B de P.organensis revelaram que além do grupo ter sofrido uma expansão

considerável, ainda existem algumas particularidades relevantes desses genes MADS-box de

classe B de P.organensis. Para facilitar a compreensão, cada grupo de ortólogos será abordado

de forma independente a seguir.

Figura 16: Estruturas gênicas de genes de classe B. As porções coloridas representam os éxons e os

traços representam os íntrons. Em vermelho estão representados os genes de A.thaliana, em azul os de

P.organensis, e em verde está o gene TM6 de Solanum lycopersicum.

45

PoAP3.1, PoAP3.2, PoAP3.3

As análises estruturais mostraram que dentre os três parálogos, PoAP3.1 é o único que

assim como o gene AP3 de A.thaliana (AtAP3) possui sete éxons, sendo que o último, quando

comparado com AtAP3, é bastante reduzido, tendo aproximadamente metade do tamanho do

seu ortólogo em A.thaliana. Contudo, graças à um quarto íntron maior, sua extensão genômica

é bastante similar ao AtAP3 como ilustrado nas Figuras 16 e 17.

Já os genes PoAP3.2 e PoAP3.3 apresentam estruturas gênicas idênticas entre si, porém

bastante distintas das de PoAP3.1 e AtAP3. Estes parálogos possuem apenas seis éxons, um a

menos do que PoAP3.1 e AtAP3, e ambos têm menos de 1500 pares de base, valor este que

apresenta aproximadamente 1000 pares de base a menos do que PoAP3.1 e AtAP3.

A partir dessas informações, a hipótese de que PoAP3.1 é o parálogo mais divergente

dentre os três presentes em P.organensis é mais uma vez corroborada, já que tanto sua

sequência quanto sua estrutura gênica são as que mais se assemelham ao gene AP3 de

A.thaliana. Contudo, o que essas informações significam em termos biológicos ainda não é

passível de afirmação, uma vez que mais testes devem ser conduzidos a fim de avaliar as

funções e interações proteicas de cada um deles.

PoPIci e PoPIsi

As análises da estrutura gênica dos dois ortólogos putativos de PI mostraram que um

deles, PoPIci, possui um padrão de éxons e íntrons similar ao recorrente entre os genes MADS-

box do grupo II ao qual eles pertencem, com apenas um éxon a mais do que o PI de A.thaliana

(AtPI) e algumas variações no tamanho tanto dos éxons quanto dos íntrons (Figura 18). O gene

PI de A.thaliana possui os primeiros éxon e íntron maiores do que os de P.organensis, enquanto

que os segundo e último íntrons de P.organensis são mais extensos.

Já o parálogo do gene PoPIci, identificado como PoPIsi, não possui nenhum íntron.

Sua estrutura genômica é composta por um único éxon, como ilustrado na figura (Figura 18).

Figura 17: Estruturas gênicas de genes AP3 em escala. As porções coloridas representam os éxons e os

traços representam os íntrons. Em vermelho está representado o gene de A.thaliana, em azul os de

P.organensis.

46

Dessa forma, surgiram as denominações “ci”, que significa “com íntrons”, e “si”, referente a

“sem íntrons”.

Uma vez que genes da família MADS-box tipo II sem íntrons nunca foram reportados

na literatura, considerou-se a possibilidade de que essa observação fosse um artefato gerado

pelos programas de montagem da sequência do genoma de P. organensis. A averiguação dessa

hipótese será apresentada de forma detalhada no Capítulo III.

Entretanto, do ponto de vista biológico, e considerando que ambas as cópias existam e

sejam funcionais, é possível especular funções e interações desses genes, assim como

estabelecer relações com a morfologia floral de espécies do gênero Passiflora.

Uma vez que as proteínas produtos dos genes MDAS-box de tipo II atuam em

complexos multiméricos, e que P.organensis possui o dobro de genes de classe B quando

comparada com A.thaliana, pode-se supor que, sendo funcionais, as proteínas dos parálogos

PoPIci e PoPIsi atuem em conjunto com os três parálogos de AP3 e com o parálogos de TM6.

Essa maior rede de interações proteicas pode ter relação com o desenvolvimento de estruturas

distintas, como os filamentos da corona.

PoTT16

Assim como em A.thaliana, P.organensis possui apenas um gene TT16, o qual apresenta

estrutura genômica semelhante ao gene TT16 de A.thaliana, tendo o mesmo número de íntrons

e éxons, com tamanhos relativamente similares (Figura 19). Já é bem estabelecido que em genes

MADS-box do grupo II (MIKC) é comum a presença de um primeiro íntron mais extenso, e de

acordo com a literatura, é provável que esse primeiro íntron contenha sequências regulatórias

(Kaufmann et al. 2010). Análises futuras poderão corroborar esta hipótese.

Figura 18: Estruturas gênicas de genes PI. As porções coloridas representam os éxons e os traços

representam os íntrons. Em vermelho está representado o gene de A.thaliana, em azul os de

P.organensis.

47

PoGOA

Em P.organensis foi encontrado apenas um gene GOA, assim como em A.thaliana. O

gene PoGOA apresenta estrutura genômica semelhante ao gene de A.thaliana, tendo um éxon

a mais. Em relação a extensão dessas regiões gênicas, o primeiro íntron e o último éxon de

PoGOA são maiores dos que os de A.thaliana. Os demais éxons e íntrons apresentam tamanhos

relativamente similares com os de A.thaliana (Figura 20).

Como citado anteriormente, já é bem estabelecido que em genes MADS-box do grupo

II (MIKC) é comum a presença de um primeiro íntron mais extenso, e de acordo com a

literatura, é provável que esse primeiro íntron contenha sequências regulatórias, hipótese que

será verificada futuramente (Kaufmann et al. 2010).

PoTM6

A comparação entre as estruturas genômicas do gene TM6 de Solanum lycopersicum e

de P.organensis mostra que em termos de número e tamanho de éxons estrutura genômica de

PoTM6 é conservada, além de também possuir íntrons em posições conservadas para os genes

MADS-box do tipo II (FIG). Contudo, o gene TM6 de tomate possui o quarto íntron com quase

2000 pares de base (pb) enquanto que em P.organensis esse íntron possui um pouco menos do

que 1000pb. Assim como nos casos de PoAP3, PoTT16 e PoGOA, análises futuras das

sequências dos íntrons de PoTM6 permitirão determinar a presença potencial de sequências

regulatórias nessas regiões gênicas.

Figura 19: Estruturas gênicas de genes TT16. As porções coloridas representam os éxons e os traços

representam os íntrons. Em vermelho está representado o gene de A.thaliana, em azul o de

P.organensis.

Figura 20: Estruturas gênicas de genes GOA. As porções coloridas representam os éxons e os traços

representam os íntrons. Em vermelho está representado o gene de A.thaliana, em azul o de

P.organensis.

48

Figura 21: Estruturas gênicas de genes TT16. As porções coloridas representam os éxons e os traços

representam os íntrons. Em verde está representado o gene de Solanum lycopersicum, em azul o de

P.organensis.

49

6. CAPÍTULO III

Validação do gene PoPIsi em Passiflora organensis

Resumo

Como descrito nos capítulos anteriores, foi identificada a presença de diversas expansões de

subgrupos da família MADS-box, sendo um deles os genes de classe B, do modelo ABC. Foram

propostas algumas explicações para a origem das novas cópias, contudo, um dos genes, PoPIsi,

por apresentar uma estrutura gênica muito divergente do previsto para esta classe de genes, não

teve sua possível origem discutida, uma vez que a sua existência no genoma de P.organensis

ainda deveria ser averiguada. Este capítulo apresenta uma análise particular deste gene, a fim

de confirmar ou não a existência de PoPIsi e, uma vez confirmada, propor explicações para a

sua provável origem.

Abstract

As described in the previous chapters, several expansions of subgroups of the MADS-box

family were identified, being that one of them is the B-class genes from the ABC model. Some

explanations for the origin of the new copies were proposed. However, one of the genes, PoPIsi,

presented a gene structure very divergent from that predicted for this class of genes, did not

have its possible origins discussed since its existence in the genome of P.organensis should still

be confirmed. This chapter presents an analysis of this gene particularly, in order to confirm or

not the existence of PoPIsi and, once confirmed, to propose explanations for its probable origin.

Introdução

A morfologia de um organismo pode ser modificada a partir de uma alteração do padrão

de expressão de genes-chave que regulam o desenvolvimento, seja por mudanças nas regiões

regulatórias ou pela duplicação de genes-chave (Lynch 2000; Long 2001; Soltis et al. 2007;

Ren et al. 2018). Atualmente sabe-se que as duplicações gênicas são uma das maiores fontes de

variabilidade genética (Coneryz 2000; Bowers et al. 2003; Jaillon et al. 2007). Genes

duplicados, por sua vez, podem ser resultado de dois processos distintos: duplicação total do

genoma (poliploidização) (Whole Genome Duplication, WGD) ou duplicações gênicas de

regiões específicas do genoma (Small-scale genome duplication, SSD) (duplicação segmentada

ou in tandem; ou por transposição) (Lynch; Coneryz 2000). Geralmente, depois de duplicados,

50

a maioria das cópias gênicas resultantes acumulam mutações deletérias com o tempo levando-

as a perda de função ou ao seu silenciamento (Nei e Roychoudhury 1973; Coneryz 2000). Essas

sequências não funcionais ainda podem ser encontradas com as características de um gene no

genoma de um indivíduo, contudo apenas estudos mais detalhados podem revelar a sua

funcionalidade ou não. Para que uma sequência não apresente mais as características de uma

sequência gênica, é necessário que se decorra um tempo relativamente longo em escala

evolutiva.

Entretanto, existe a possibilidade de algumas cópias serem mantidas, o que em termos

genéticos significa mais espaço e material disponíveis para que novas funções surjam sem que

a função “ancestral” seja perdida, originando novos genes (Des Marais e Rausher 2008).

Análises de famílias gênicas como a dos fatores de transcrição MADS-box, indicam que

em plantas houveram diversos eventos de duplicação ao longo da história evolutiva do grupo,

e além disso sugerem que as duplicações e a divergência desses genes que afetam o

desenvolvimento foram cruciais para a irradiação e o sucesso das angiospermas (Bodt et al.

2005; Maere et al. 2005; Zahn et al. 2005; Veron et al. 2007; Van De Peer et al. 2009).

Como descrito nos capítulos anteriores, os genes da família MADS-box, em plantas

passaram por diversos eventos de duplicação ao longo da evolução e por isso são bastante

numerosos nesses organismos. Nas angiospermas esses genes participam do processo de

desenvolvimento floral e podem ser divididos em dois grandes clados: MADS-box de tipo I e

de tipo II (Parenicova 2003). Esses dois clados apresentam diferenças evidentes na estrutura e

na extensão gênica de seus membros, sendo que os MADS-box de tipo I são menores e possuem

poucos ou nenhum íntron, enquanto que os MADS-box de tipo II são bem mais extensos e

apresentam muitos íntrons (Parenicova 2003).

Em Passiflora organensis, contudo, foi identificada a presença de um gene MADS-box

de tipo II que não apresenta nenhum íntron em sua estrutura, o gene PISTILLATA sem íntrons

(PoPIsi) que pertence à classe B do modelo molecular ABCDE. Como não há registro de um

gene MADS-box de tipo II sem íntrons na literatura, considerou-se a possibilidade deste gene

de P.organensis ser um artefato da técnica de montagem do genoma. Tendo isso em vista, este

capítulo objetiva analisar o gene PoPIsi sob abordagens distintas a fim de validar ou não sua

sequência e presença no genoma de P.organensis. Para isso serão empregadas análises do DNA

genômico de P.organensis e de sintenia, uma vez que dados deste tipo de análise são vastamente

usados para se estabelecer a ocorrência de poliploidias ancestrais, para a identificação de

rearranjos cromossômicos, para avaliar a expansão e retração de famílias gênicas e para se

51

estabelecer ortologias (Sampedro et al. 2005; Tang et al. 2008; Dewey 2011; Jiao e Paterson

2014).

Objetivos

Averiguar a presença do gene PoPIsi (PISTILATA sem íntrons) no genoma de Passiflora

organensis e sugerir possíveis explicações para sua origem e as consequências no

desenvolvimento vegetal, caso se comprove a existência do gene em questão.


A fim de avaliar a probabilidade do gene PoPIsi ser apenas um artefato da montagem

do genoma ou se de fato ele existe em P.organensis, foi feita uma PCR convencional utilizando-

se como material para análise o DNA genômico que foi extraído de plantas de P.organensis as

quais foram cultivadas in vitro e aclimatadas em casa de vegetação (estas com seu genoma

sequenciado) as quais foram chamadas de ‘S’, e também de plantas da mesma espécie

encontradas no campo, cujas amostras foram chamadas de ‘F’. Para cada tipo de planta (S ou

F) foram feitas três extrações independentes.

Para poder analisar o material genômico extraído, foram desenhados quatro pares de

primers cujos fragmentos correspondiam a diferentes regiões do gene PoPIsi, como ilustrado

nas figuras 22 e 23. As sequências de cada primer, assim como os respectivos dados de

qualidade podem ser encontradas na Figura 23.

Além das análises de RT-PCR, as sequências proteicas e a região genômica em que cada

uma delas (PoPIci e PoPIsi) se encontra também foram estudadas a fim de sugerir possíveis

explicações para a origem de um gene MADS-box de tipo II sem nenhum íntron.

Os alinhamentos, a identidade e a similaridade das sequências foram feitos na

plataforma on-line The Sequence Manipulation Suite (Stothard 2000). Também foram feitas

análises de sintenia a fim de verificar regiões genômicas conservadas ao redor de PoPIci e

PoPIsi.

Escolhemos Populus trichocarpa como espécie a ser comparada com P.organensis, pois

de acordo com análises filogenéticas essas duas espécies são grupos próximos passíveis de

comparação, além de que o genoma de P.trichocarpa já está anotado (Leseberg et al. 2006;

Tuskan et al. 2006). Arabidopsis thaliana não foi incluída na análise, uma vez que de acordo

com a literatura, genes do grupo B das espécies de Brassicaceae divergiram de forma diferente,

não apresentando sintenia com as demais famílias botânicas (Zhao et al. 2017).

52

A partir da sequência do gene PISTILLATA de P.trichocarpa (PtPI), foi possível

encontrar sua localização no genoma desta espécie através do recurso visualização gráfica

disponível no portal da NCBI - National Center for Biotechnology Information

(https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi), o que possibilitou a busca pelas sequências dos genes

que flanqueiam PtPI, além da identificação da posição deles em relação ao PtPI e o sentido

(5’→3’ ou 3’→5’) de cada um dos genes. Foram selecionados 16 genes, sendo 8 localizados a

3’ e 8 a 5’do PtPI, os quais foram nomeados com uma letra de ‘A’ à ‘O’ para efeitos práticos.

As sequências proteicas de cada um desses genes foi usada como sequência isca num

BLASTp executado no próprio terminal do computador e não na plataforma online, contra o

genoma de P.organensis, o qual foi previamente transformado num banco proteico através de

ferramentas disponibilizadas em:

https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi?CMD=Web&PAGE_TYPE=BlastDocs&DOC_TYPE

=Download.

Uma vez que os genes PoPIsi e PoPIci se encontram em regiões (também chamadas de

contigs) distintas do genoma, os resultados do BLASTp foram interpretados de forma binária,

ou seja, na lista de contigs gerada para cada gene ao redor de PtPI foi identificado se e em qual

região do genoma de P.organensis a sequência isca de P.trichocarpa se encontrava. Os

resultados do BLASTp ainda fornecem os alinhamentos com cada região do genoma, o que

permitiu a identificação do sentido de cada gene, assim como sua posição em relação aos genes

PoPIsi e PoPIci. A partir dessas informações, foi possível gerar uma figura que ilustra de forma

simples se há ou não sintenia e qual o posicionamento aproximado de cada gene nos contigs de

P.organensis.


https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi?CMD=Web&PAGE_TYPE=BlastDocs&DOC_TYPE=Download

https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi?CMD=Web&PAGE_TYPE=BlastDocs&DOC_TYPE=Download

53

CDS_PoPI – LIB15042:

ATGGGAAGGGGCAAGGTTGAGATCAAGAGGATTGAAAACTCGACCAACAGGCAGGTGACTTACTCAAAGAGGAAAAATGGG

ATCATCAAGAAAGCTCAGGAGATCACTACTTTGTGTGATGCCAAAGTTTTTCTATTGATGTTTGCCGGTTCTGGTAAGATG

CATGAGTACTGCAGCCCTTCTACTACTCTGGACGATGTGTTGGACAAATATCAGAGGCAGTCAGGCAACAGATTGTGGGGT

GCTGAGCATGAGAGCCTGAAGAACGAGATTGATAGAATCAAGAAAGAGAACGACACCATGAAGATTGAGCTCAGGCACCTG

AAAGGGCAAGACCTCACATCTTTGTCCCACAGAGAGCTGATGACCATATCGGAAGCCCTTGAAAATGGCATCAACACTGTT

CGTGAGAAACAGGTAGACTACTGCAGGATGATGGAGCAAAAGACTCAAGTTTTGGAGGACGAGTGCAAGCACCTCGGCTAC

CTTCTGCACCAAGGAGATATGGCTATGGAAGTGGATGAAAAAAGTCAGATGGAGAGTGCCTATCATCAGGAGAGGCTGAGG

GAGTACAACTCCCAGATGCCTTTTCCCTTCAGGTTGCAACCTATTCACCCCAATTTGCAGAATCAGATGTACTACTAG Sequência genômica_PoPI – LIB15042:

AAAAGAAGGTGGTACCAACACGGATTGAATTAAGTAAAGAAGGTTCGTGTTAGTTTAAGTATTTAATCAGGATTCAAACCC

GAAAAGATATATTAATAGGAAGTTCATCGAAAGAGGAAATACTCGAGAAATCTAAAAAAAAAAAGGAAAAAGAAGAAGGTG

GTCCTGATTTGGAGAACTGACTCATAAGTCTAATTGCCTCGAAAGACCAAACAATGTCCATGTACTTTCCAAGCCACAGCT

AGATTTTCCTATCCAGGAAAATTTATCCCATTCATATTTTGGATTTTCCTTTTGTGCTGGCTTCTGTCAATGCAGCAAGAT

CTGCAGCAATTTAATAGATACATCATATTTCTGTAGATGAAGTTATGACTTGAAGAATCTCTTCGCTATAGTACACAGATT

GTCAAGTACAGAACAGGATAATGGCTTCATCTGCTAAATTTTCCTCTCATAATGTTACATGTGGGATCATCCACATTCATT

GTTCTGCCATTAAAGAACTTCCTGTCCTGAACGTTCAATAAATATCCTTGGCAAGATGATTACACAGTTATGGAAGTCCTC

TTTCTAACGGTTGAATTAAATCCTATGTTTCATACATGATCTTTCTCTGATAAGTACATAATTCCCTAACTAGGGAAGGGT

TCAAGCAATGGCACATTATACCCACCCCACCTACTTGTGGTCCATGTTAAGGTGTATCCAATGAGATCCGCATCAGTTCAT

CGCATTCTCATTAACGTTGCAAGAGACACAAACCATGCATTTCTATATAAACTGCTGATCTACAATACCCTTGAAACAGAC

AAAACAGAAGAATAAAACCAACAAGTCAAGTTAATATATTTAACAATTATTGCTGCGGAATCGAGATCCGGAAAAGAGATT

AATCTTGTTGTTGAAAAGGATGCTCATACTGCTTTTTGATGTTACTAGCTTATGCCATGCTAGTGGAAAAAATCATAACAA

AGACAAATATCCATGCCTGTTGAACTCCTAACAATAGCATGTGTCTGTCGCTTTGTTGCATTAATTTCAGCTAACATGGTT

GCATTTGAAGCACTGACATTGACTGATGAGGCTCAGAATGTAATTCCAGGACGGCCGGGGACCAAAGATATGATGAAGTTG

TTTGGGTTTTGAAGAGCTCAACGTACATCTTTTCTTCTTGAGAATTAGGAAGGGGGAGAGGAAAGGGTTTCTTGTGTCGAG

AGACAGAGATGGGAAGGGGCAAGGTTGAGATCAAGAGGATTGAAAACTCGACCAACAGGCAGGTGACTTACTCAAAGAGGA

AAAATGGGATCATCAAGAAAGCTCAGGAGATCACTACTTTGTGTGATGCCAAAGTTTTTCTATTGATGTTTGCCGGTTCTG

GTAAGATGCATGAGTACTGCAGCCCTTCTACTACTCTGGACGATGTGTTGGACAAATATCAGAGGCAGTCAGGCAACAGAT

TGTGGGGTGCTGAGCATGAGAGCCTGAAGAACGAGATTGATAGAATCAAGAAAGAGAACGACACCATGAAGATTGAGCTCA

GGCACCTGAAAGGGCAAGACCTCACATCTTTGTCCCACAGAGAGCTGATGACCATATCGGAAGCCCTTGAAAATGGCATCA

ACACTGTTCGTGAGAAACAGGTAGACTACTGCAGGATGATGGAGCAAAAGACTCAAGTTTTGGAGGACGAGTGCAAGCACC

TCGGCTACCTTCTGCACCAAGGAGATATGGCTATGGAAGTGGATGAAAAAAGTCAGATGGAGAGTGCCTATCATCAGGAGA

GGCTGAGGGAGTACAACTCCCAGATGCCTTTTCCCTTCAGGTTGCAACCTATTCACCCCAATTTGCAGAATCAGATGTACT

ACTAGTCATCATTTTTCATGTCAAAGACCCTCTACCCTAGCTTGCTTTATTCAATAAGTCTCTCAGTAAATCCAGGTTTTT

GTTTTCTTCGACCTTGCTTCTCTGCAAGAAGAACAACAAACTCCTGACACTCCAGTTTGTACCATTATGTATTAATCTATC

CACCATCCTTGAGTTTATGTCAGAATCCACTTCTCTTCACTATCATCTTTCTTATTCAATATAGTATTCTGTCCCATTACT

CATCACAAAATTATTATGTAAAACAAGGATTCTTCTCAATAGAAAATTACTAAGGTTCGAATCTTAGAAATAATGAAAGTC

CGGAAAAAAATTAATTTGTTACCGACAATAATTTTTATTATAAAATTGGCTTCTTCATCATTTATCAATTTTAATAAATAG

TTGTGTTATATAATTATCTTTTTGGGAAAAAGACACAACATCAACATTGTTTGATAACAGAAGTCAAAAGTCAAACCAAAA

TATAAGCCAAAAAAAAATAAAAAGCCAAACGAAGTCAACTTGGCCATCGCTCACCCCAATGGTTTCTTCCCTTTTCTTTGA

TTGAATCTGTTATTTACTTTTGATTTTTTGGGTTACAAGGAAGTTTGTTTTGGTTTTTTGGTTTCATGTAATAAAAACAAA

ACCATATTCTGGTAGTTCATTCTGAGGCTATTCTGAGGCTACATTTTGTTTGTCCTAACTGGCTCTGTGGAGTGCAGGCCA

CAGGATAGGAAGTCTTAGCCCTGTTTCAGTTTCCTTCTGTTTCTCTCCTCTCCGTGTCAGGTTCATGGCCTATATATCATT

TCATTGATCCATCGGGTTTCCTTTCAAGTTG

Figura 22: Representação gráfica das sequencias genômica e da CDS de PoPIsi de Passiflora

organensis. A sequência grifada em amarelo corresponde ao gene PoPIsi dentro da sequência

genômica. Os nucleotídeos em cores diferentes correspondem aos primers desenhados para a PCR

convencional. O par em vermelho corresponde aos primers PoPIsi1F e PoPIsi1R, o par em azul aos

primers PoPIsi2F e PoPIsi2R, em verde estão os primers PoPIsi3 e PoPIsi3R, e em roxo os primers

PoPIsi4F e PoPIsi4R, como indicado na Figura 23, a seguir. O fragmento entre cada par de primers de

uma mesma cor, corresponde ao fragmento esperado após a PCR.

54


De acordo com os dados de estrutura genômica apresentados previamente, o parálogo

do gene PoPIci, identificado como PoPIsi, possui apenas um éxon (daí as denominações “ci”,

com íntron e “si”, sem íntron), como ilustrado na Figura18 apresentada no Capítulo II. Uma

vez que genes da família MADS-box tipo II sem íntrons nunca foram reportados na literatura,

considerou-se a possibilidade de que essa observação fosse um artefato gerado pelos programas

de montagem da sequência do genoma de P. organensis.

Para averiguar esta hipótese, as sequências de PoPIsi foram buscadas nas outras duas

bibliotecas genômicas disponíveis para P. organensis (LIB15043 e LIB15044). Estas buscas

resultaram na identificação de dois possíveis ortólogos de PI, um contendo íntrons e um sem

íntrons, em ambas as bibliotecas como ilustrado na Figura 24. Desta forma, a possibilidade

desta observação ser o efeito de um erro de montagem foi reduzida.

PoPIsi1

OLIGO start len tm gc% seq

LEFT PRIMER 384 20 54.81 40.00 TGAAAATGGCATCAACACTG

RIGHT PRIMER 370 20 52.17 35.00 GAAGAAAACAAAAACCTGGA

SEQUENCE SIZE: 841

INCLUDED REGION SIZE: 841

PRODUCT SIZE: 347, PAIR ANY COMPL: 3.00, PAIR 3' COMPL: 0.00

PoPIsi2

OLIGO start len tm gc% seq LEFT PRIMER 1 20 54.75 40.00 CATCCACATTCATTGTTCTG

RIGHT PRIMER 971 20 54.69 45.00 GCCTCTGATATTTGTCCAAC

SEQUENCE SIZE: 1205



PoPIsi3

OLIGO start len tm gc% seq LEFT PRIMER 102 20 55.14 35.00 ATGAAGTTGTTTGGGTTTTG

RIGHT PRIMER 975 20 55.18 50.00 CTGGAGTGTCAGGAGTTTGT


PoPIsi4

OLIGO start len tm gc% seq

LEFT PRIMER 634 20 55.07 45.00 GATGGAGCAAAAGACTCAAG

RIGHT PRIMER 879 20 53.60 50.00 CTAGGGTAGAGGGTCTTTGA

SEQUENCE SIZE: 1040



Figura 23: Sequencias dos pares de primers desenhados para PCR convencional com DNA de Passiflora

organensis, com suas especificações (len = tamanho do primer; tm = temperatura de anelamento; gc% =

porcentagem de GC; seq= sequência do primer).

http://bioinfo.ut.ee/primer3-0.4.0/primer3_www_results_help.html#PRIMER_START

http://bioinfo.ut.ee/primer3-0.4.0/primer3_www_results_help.html#PRIMER_LEN

http://bioinfo.ut.ee/primer3-0.4.0/primer3_www_results_help.html#PRIMER_TM

http://bioinfo.ut.ee/primer3-0.4.0/primer3_www_results_help.html#PRIMER_GC

http://bioinfo.ut.ee/primer3-0.4.0/primer3_www_results_help.html#PRIMER_OLIGO_SEQ
















55

RT-PCR

Os resultados da análise por RT-PCR indicaram que P. organensis possui um ortólogo

putativo do gene PI, sem íntrons, uma vez que todos os pares de primers testados, inclusive os

que incluiriam regiões intrônicas caso o gene possuísse algum íntron, e o par que abrange toda

a sequência gênica de PoPIsi, foram amplificados e todos os fragmentos apresentaram o

tamanho esperado (Figura 25).

Além disso, foram realizadas análises das regiões intergênicas na periferia de PoPIsi

com a utilização da ferramenta de BLAST disponível no National Center for Biotechnology

Information (https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi), nas quais foi possível identificar a

presença de sequências retrotransposons próximas ao PoPIsi, sugerindo que a duplicação que

deu origem a PoPIsi possa ser resultado de atividade de retrotransposição.

Figura 25: Resultado

da PCR com primers

para o gene PoPIsi em

gel de agarose 1%.

Amostras S: DNA

oriundo de plantas

cultivadas in vitro que

foram aclimatadas em

casa de vegetação e

possui seu genoma

sequenciado; Amostras

F: DNA oriundo de

plantas coletadas em

Minas Gerais, Brasil.

Os números que seguem

a identificação da

amostra indicam qual

par de primers foi

usado.

Figura 24: Alinhamento das sequências de PoPIsi dos três genomas de P.organensis. As colunas em

preto representam 100% de conservação entre os aminoácidos das três sequências.


56

Análises de sequências

Além das diferenças estruturais entre os dois parálogos, foram identificadas diferenças

entre suas sequências proteicas. O alinhamento de ambas as proteínas está representado na

Figura 26. Além disso, a identidade e a similaridade entre elas foram calculadas através do

software The Sequence Manipulation Suite (Stothard, 2000 -

http://www.bioinformatics.org/sms2/index.html) que possui plataforma on-line. Os resultados

mostraram que em um alinhamento de 216 aminoácidos, 148 deles são idênticos entre as duas

sequências e 23 resíduos apresentam similaridade. Em porcentagem, as duas sequências

apresentam 68,52% de identidade e 79,17% de similaridade (Figura 26).

Essas diferenças nas sequencias proteicas matematicamente podem parecer pequenas,

contudo, em termos biológicos pequenas alterações na sequência de aminoácidos de uma

proteína podem acarretar na mudança da sua estrutura tridimensional, o que consequentemente

afeta as funções e interações proteína-proteína. Dessa forma, mesmo que um gene seja expresso

e produza uma proteína, não implica que o gene em questão possua obrigatoriamente alguma

função biológica, pois sua proteína pode não ser funcional.

Sintenia

De acordo com os resultados da análise de sintenia, é possível afirmar que o gene PoPIci

é o gene que foi duplicado provavelmente por mecanismos de retrotransposição dando origem

ao PoPIsi, pois o gene PoPIci quando comparado ao PISTILLATA de P.trichocarpa apresenta

regiões com sequências gênicas conservadas, enquanto que o gene PoPIsi não (Figura 27). Este

resultado é mais uma evidência de que a possível origem deste gene se deu a partir da atividade

Figura 26: Alinhamento das sequências proteicas de PoPIci e PoPIsi. Colunas em preto representam

100% de conservação entre os aminoácidos; colunas em cinza representam trocas conservadas entre os

aminoácidos (similaridade); colunas em branco são referentes as trocas sem nenhum grau de

conservação entre os aminoácidos. Os valores de tamanho do alinhamento, resíduos idênticos, similares

e as porcentagens de identidade e similaridade também estão indicados na figura.

Results for PoPIsi vs PoPIci:

Alignment length: 216

Identical residues: 148

Similar residues: 23

Percent identity: 68.52

Percent similarity: 79.17

http://www.bioinformatics.org/sms2/index.html

57

de um retrotransposon, que incorporou a sequência de um mRNA do PISTILLATA original, fez

a transcrição reversa e inseriu essa sequência em outra região do genoma (Finnegan 2012;

Schulman 2013).

Supondo que o gene PoPIsi não seja produto de atividade de retrotransposon e sim de

um evento de duplicação, se este evento tivesse ocorrido no cromossomo todo, ou até mesmo

numa região mais restrita do cromossomo, outros genes além do PISTILLATA também teriam

sido duplicados e suas sequências também seriam encontradas ao redor de PoPIsi. Como

verificou-se que não há sintenia entre a região ao redor de PtPI e PoPIsi, a hipótese que melhor

explica a existência desse gene MADS-box de tipo II sem íntrons é a atividade de um

retrotransposon, ainda considerando que estes compreendem grande parte dos genomas

vegetais (Schulman 2013).

5’ 3’

Figura 27: Representação gráfica da sintenia encontrada entre os dois genes PISTILLATA de

P.organensis com o ortólogo de P.trichocarpa. Os genes que flanqueiam os PISTILLATA estão

representados por letras e o sentido de cada um deles é indicado pela seta. As relações sintênicas estão

indicadas pelas faixas verdes. Esta figura não está em escala para facilitar a visualização. Figura: Helena

A. Gioppato.

5’

5’ 3’

3’

58

Tabela 2:

Definition Gene Symbol Protein_ID

A Histone-lysine N-methyltransferase ASHH2 LOC18099600 XP_006383592.2

B Pentatricopeptide repeat-containing protein

At1g77360

LOC7469172 XP_024457764.1

C Glutathione S-transferase TCHQD LOC7468479 XP_006383591.1

D Zinc finger MYM-type protein 1 LOC18099599 XP_024457599.1

E Probable receptor-like protein kinase At1g11050 LOC7460976 XP_024457763.1

F Amino acid permeasse 3 LOC746917 XP_002306650.2

G Amino acid permeasse 3 LOC18099598 XP_006383588.1

H Cyclin-A1-1 LOC7460975 XP_002306649.1

I DNA topoisomerase 2-binding protein 1-A LOC18099602 XP_024456872.1

J NAD kinase 2, chloroplastic isoform X1 LOC7469175 XP_024456874.1

K 1-aminocyclopropane-1-carboxylate oxidase 5 LOC7496179 XP_002307461.1

L Probable receptor-like serine/threonine-protein

kinase At5g57670

LOC7460980 XP_024457732.1

M Uncharacterized protein LOC18099604 isoform

X4

LOC18099604 XP_024457109.1

N NAD(P)H-quinone oxidoredutase subunit M,

chloroplastic

LOC7469178 XP_002306657.2

O Probable calcium-binding protein CML44 LOC7469180 XP_002306659.1

P BTB/POZ domain-containing protein At4g08455 LOC7469182 XP_002307463.3

59

7. CAPÍTULO IV

Caracterização do padrão de expressão dos genes de classe B em


Resumo

Uma vez que a morfologia floral é produto da atividade de genes do modelo molecular ABC, e

que com exceção de apenas um gene do modelo, todos os outros fazem parte da família MADS-

box, o estudo do padrão de expressão dos membros dessa família no gênero Passiflora poderia

esclarecer os mecanismos moleculares envolvidos no desenvolvimento e morfologia floral.

Dado que a família gênica que engloba os genes deste modelo foi inteiramente analisada e

caracterizada previamente de uma espécie do gênero (Passiflora organensis), foi possível

estudar o padrão de expressão de alguns dos genes do modelo ABC a fim de esclarecer as bases

moleculares do desenvolvimento floral de Passiflora.

Abstract

Since floral morphology is a product of gene activity from the ABCDE molecular model, and

with the exception of only one gene from the model, all others are part of the MADS-box family,

the study of the expression pattern of the members of this family in the genus Passiflora could

clarify the molecular mechanisms involved in floral morphology and development. Given that

the gene family that encompasses the genes of this model was entirely analyzed and

characterized as presented previously, and also the fact that our group possesses the genome

sequenced from a species of the genus (Passiflora organensis), it was possible to study the

pattern of expression of some of the genes of the ABC model in order to clarify the molecular

bases of the floral development of Passiflora.

60

Introdução

Entre as espécies de Passiflora observa-se uma grande diversidade de morfologia floral.

Todos as espécies que pertencem ao gênero apresentam flores com um grupo de estruturas

filamentosas e elaboradas, cujo conjunto é chamado de corona, a qual se encontra entre os

verticilos das pétalas e dos estames, e o androginóforo, estrutura que eleva o ovário, os estames

e os estigmas (Schmid et al. 1995; Ulmer e MaCDougal 2004).

Essa diversidade morfológica faz com que este gênero de plantas seja um excelente

modelo para estudos a respeito dos mecanismos envolvidos no desenvolvimento floral (Ulmer

e MaCDougal 2004; Amela García et al. 2007; Kubitzki 2007).

Uma vez que a morfologia floral é produto da atividade de genes do modelo molecular

ABCDE, e que com exceção de apenas um gene do modelo, todos os outros fazem parte da

família MADS-box, o estudo do padrão de expressão dos membros dessa família no gênero

Passiflora poderia esclarecer os mecanismos moleculares envolvidos no desenvolvimento e

morfologia floral.

Dado que a família gênica que engloba os genes deste modelo foi inteiramente analisada

e caracterizada previamente como apresentado nos capítulos anteriores, e o fato do nosso grupo

possuir o genoma sequenciado de uma espécie do gênero (Passiflora organensis), foi possível

estudar o padrão de expressão de alguns dos genes do modelo ABCDE a fim de esclarecer as

bases moleculares do desenvolvimento floral de Passiflora.

Objetivos

Caracterizar o padrão de expressão dos genes MADS-box de classe B em diferentes

tecidos, durante fases distintas do desenvolvimento.


Material vegetal

Plantas de Passiflora organensis oriundas da coleção de germoplasma de Passiflora,

foram cultivadas in vitro e em casa de vegetação, no IB/UNICAMP e no CENA/USP,

Piracicaba, São Paulo.

Microscopia eletrônica de varredura (MEV)

Para a caracterização morfoanatômica das estruturas dos botões florais em diferentes

fases do desenvolvimento, algumas amostras que representam cada uma das três fases (botões

pequenos, médios e grandes) foram coletadas e fixadas em paraformaldeído 4%. Posteriormente

61

as amostras foram desidratadas em série de concentração crescente de etanol, secas ao ponto

crítico (CPD 030, Bal-Tec, Balzers, Alemanha), montadas em suporte metálico com fita dupla-

face e metalizadas com ouro coloidal (SCD 050, Bal-Tec, Balzers, Alemanha). As análises

foram realizadas em microscópio eletrônico de varredura com câmera digital no Núcleo de

Apoio à Pesquisa em Microscopia Eletrônica Aplicada a Agricultura (NAP/MEPA) da ESALQ

– Universidade de São Paulo.

Extração de RNA, síntese de cDNA e RT-qPCR

Os genes de P. organensis ortólogos aos genes do modelo ABC descrito para A.thaliana

(mais seus eventuais parálogos) foram analisados por RT-qPCR para confirmar a expressão

diferencial.

RNAs de diversos tecidos de P.organensis foram extraídos, sendo eles: botões florais

em três estágios diferentes de desenvolvimento, chamados de PEQUENO, MÉDIO e

GRANDE, sendo que os botões G foram coletados um dia antes da flor entrar em antese

(Figuras 28, 29 e 30).

Cada um dos três tipos de botões coletados para análise foram caracterizados

morfoanatomicamente por microscopia eletrônica de varredura (MEV) quando possível e por

microscopia em lupa. As estruturas florais de cada uma das amostras está ilustrada nas figuras

abaixo.

b c

Figura 28: Botão floral pequeno de P.organensis. A. Botão retirado da planta; B. Corte longitudinal de

botão pequeno fotografado em microscopia de varredura mostrando as estruturas encontradas na flor nesta

fase do desenvolvimento. É possível identificar o ovário piloso, os estigmas, as anteras, as sépalas e pétalas

e os filamentos da corona.; C. Detalhe da porção apical do estigma que ainda não atingiu seu

desenvolvimento completo.; D e E. Detalhe em dois aumentos distintos dos filamentos da corona isolados

com o opérculo na camada abaixo.

Estigma

Ovário

Esta

me

Co

ron

a

62

z

Além dos botões, também foram coletados ápices de plantas em fase juvenil (que ainda

não produzem gavinhas), ápices de plantas em fase adulta, ápices de plantas em fase adulta

reprodutiva (que já produzem gavinhas e botões florais) (Figura 31), e órgãos da flor em antese

separadamente (brácteas, sépalas, pétalas, corona, estames, carpelos e coluna do androginóforo)

(Figura 32).

B

Figura 29: Botão floral médio de P.organensis. A. Botão retirado da planta; B. Corte longitudinal de

botão pequeno fotografado em microscopia de varredura mostrando as estruturas encontradas na flor

nesta fase do desenvolvimento. É possível identificar o ovário piloso, os estigmas, as anteras, as sépalas

e pétalas, o opérculo e os filamentos da corona.; C. Detalhe da porção apical do estigma que já está

totalmente desenvolvido nesta fase do desenvolvimento floral.

Sépala

Pétala

Estame

Ovário Filamento da corona

Estigma

A B

Estame Ovário

Estigma

Sépala + pétalaFilamento da corona

Figura 30: Botão floral grande de P.organensis. A. Botão retirado da planta; B. Corte longitudinal de botão

pequeno fotografado na lupa mostrando as estruturas encontradas na flor nesta fase do desenvolvimento. É

possível identificar o ovário piloso, os estigmas, as anteras, as sépalas e pétalas, o opérculo e os filamentos

da corona. Todas essas estruturas já estão completamente desenvolvidas.

63

Os experimentos de RT-qPCR foram feitos utilizando-se três replicatas biológicas para

cada tipo de amostra.

Os RNAs foram extraídos segundo o método Rneasy® Plant Mini Kit (QUIAGEN) para

todos os tecidos. Depois de extraídos, foi feito um tratamento com Ambion DNA-free™ Kit

(Invitrogen) para remoção de qualquer DNA remanescente nas amostras. O RNA total foi

quantificado por espectrofotometria (Nanodrop – Thermo Scientific, Wilmington, EUA) e a

pureza foi determinada pelas razões de OD260/OD280 e OD260/OD230 (1,80 – 2,00). Em

seguida foi feita a síntese de cDNA utilizando até 5 μg de RNA com o kit SuperScript® III

First-Strand Synthesis – InvitrogenTM, de acordo com instruções do fabricante. Antes da

reação de RT-qPCR, o cDNA obtido foi submetido a reação da PCR com primers específicos

do gene ACTIN1 (ACT1) (Tabela 1), para verificar a correta amplificação das amostras.

A análise de RT-qPCR foi realizada no equipamento StepOne Real-Time PCR System

(Applied Biosystems, Foster City, EUA), no LBCM/CENA/USP para as amostras de ápices

juvenil, vegetativo e reprodutivo e no LabFMP IB/UNICAMP – Campinas para as demais

Figura 31: Ápices de P.organensis em três momentos diferentes do desenvolvimento. a. Ápice juvenil;

b. Ápice adulto vegetativo; c. Ápice adulto reprodutivo.

a b c

PERIANTO

ANDROGINÓFORO

CORONA

Figura 32: Conjunto de órgãos florais de P.organensis coletados para extração de RNA.

64

amostras (botões e órgãos florais). Os primers utilizados para RT-qPCR, foram desenhados de

maneira que um fragmento entre 80 e 200 pb fosse obtido. Preliminarmente eles foram testados

para eficiência e a especificidade foi confirmada pelo ponto de fusão médio dos fragmentos

amplificados (curva de melting), por meio da presença de um único pico (Figuras 1 e 2). Foram

utilizados primers para detecção dos genes alvo PoAP3.1, PoAP3.2, PoAP3.3, PoTM6, PoPIci,

PoPIsi e PoGOA e dos genes de referência CLATHRIN ADAPTOR COMPLEX (CAC) e

MONENSIN SENSIVITY 1/SAND family protein (SAND) (Scorza, 2015), utilizados para a

normalização da expressão gênica (Tabela 3), considerado um dos mais estáveis em P. edulis

de acordo com as análises conduzidas por (Scorza 2015).

A reação de RT-qPCR foi realizada em volume final de 10 μL, utilizando-se 1 μL cDNA

(100 ng/μL), 0,20 μL de cada primer (10 μM), 6 μL Fast SYBR Green Master Mix (Applied

Biosystems) e 2,6 μL água Milli-Q autoclavada, em placa de 96 poços (0,1 ml; MicroAmp –

Applied Biosystems). Foram realizadas 3 réplicas biológicas e 3 réplicas técnicas para cada

gene analisado. Para amplificação, utilizou-se o programa padrão do equipamento Step One

Real-Time PCR System (Applied Biosystems), no modo Standard. O valor do ciclo threshold

(Ct) foi determinado para os genes alvo e para os genes de referência. A análise de eficiência

de cada reação foi realizada com o auxílio do software LinRegPCR (Ramakers et al. 2003) e a

quantificação relativa da expressão dos genes foi analisada pelo método descrito por (Pfaffl

2001)em que:

Equação 1: ∆𝐶𝑡 = 𝑐𝑜𝑛𝑡𝑟𝑜𝑙𝑒 − 𝑎𝑚𝑜𝑠𝑡𝑟𝑎

Equação 2: 𝐸𝑥𝑝𝑟𝑒𝑠𝑠ã𝑜 𝑅𝑒𝑙𝑎𝑡𝑖𝑣𝑎 =(𝐸𝑓.𝑔𝑒𝑛𝑒 𝑎𝑙𝑣𝑜)∆Ct alvo

(𝐸𝑓.𝑔𝑒𝑛𝑒 𝑟𝑒𝑓)∆Ct ref

Como controle, utilizou-se a amostra que apresentou o maior valor de Ct, ou seja, de

menor expressão. O resultado final reflete quantas vezes mais um mesmo gene é expresso em

comparação com diferentes tecidos vegetais (diferentes órgãos florais ou um mesmo tecido em

fases distintas do desenvolvimento).

As análises estatísticas foram feitas utilizando o software R (www.r-project.org). Todos

os dados foram submetidos a uma análise de variância (ANOVA) e as médias foram testadas

pelo teste de Tukey com 5% de nível de significância.

65

Tabela 3: Sequências dos primers utilizados para amplificação dos respectivos genes para a reações de

RT-qPCR, com o respectivo tamanho do fragmento amplificado.

Gene Sequência do primer Tamanho do

amplificado (bp)

Finalidade

PeCAC

FW TCAAGAGGGAGTGCGTTCAC 90 RT-qPCR

RV CAACCAACAGCGCCTGTAAC

FW GCTTCCGCCGTCTACTTCTT 86 RT-qPCR

RV TCCACCATATTTCCGCCCAC

PeSAND

FW GGAGCTGCTTCTCCCCATTT 78 RT-qPCR

RV AGGGCCACCAATTCCAATGA

FW GGTGCTGAACCGAGTGAAGA 78 RT-qPCR

RV GGTACTCTGCGGGTCCAAAA

PoPIci

FW CAACCCATTCAGCCAAATCT 167 RT-qPCR

RV GTCAGGAACAATCCCTGGAA

FW GCTTCATTCTGCAACAGCAA 118 RT-qPCR

RV ACTCGGAAGGCAAACGGTAT

PoPIsi

FW CAGATGCCTTTTCCCTTCAG 197 RT-qPCR

RV CTGGAGTGTCAGGAGTTTGTTG

FW TGGCTATGGAAGTGGATGAA 94 RT-qPCR

RV CTGAAGGGAAAAGGCATCTG

PoAP3.2 e PoAP3.3

FW CCACACTATGGCTTGGATGA 130 RT-qPCR

RV TCAGAATCGACCTGAGATGC

FW CGCGAACGATTGAATAAGGT 191 RT-qPCR

RV ATATGAGGGCCACCACTTTG

PoTM6

FW ACGGGTTAGTGGACGATGAG 164 RT-qPCR

RV CTCTGGTGCCCATTAAGGAA

FW CAGTTGAAATGGCAAGTGGA 67 RT-qPCR

RV CTAGGGTTGTGGGTTTGGTG

PoGOA

FW CTCGGTGAAGACCCTCGTAG 80 RT-qPCR

RV AGGGTTGGCTGGATAGTGTG

FW CTCGGTGAAGACCCTCGTAG 117 RT-qPCR

RV GTTGGTAAGGTGGAGGCTGA

PoAP3.1

FW TGGCTTTGAAGACAATGGTG 98 RT-qPCR

RV CCAAGCGAGGGATAATCTGT

FW TCCGAGAACGCATGAATAAG 125 RT-qPCR

RV GTGTGGACCTTCGCTTCTTG

PoACT1

FW AGAGCATCCAGTCCTCCTCA 200 RT-qPCR

RV TATGGGAACTGTGTGGCTCA

66


RT-qPCR

A fim de facilitar a compreensão, os resultados oriundos da RT-qPCR serão

apresentados em blocos correspondentes aos tipos de amostras (ápices, botões e órgãos florais).

Cada bloco contém os resultados do padrão de expressão de todos os genes de classe B de

P.organensis testados.

Os gráficos com as curvas de melting de cada gene utilizado, indicando amplificação

específica ou não, estão apresentados nas figuras 33, 34 e 35 abaixo.

Figura 33: Determinação da curva de melting, na reação de RT-qPCR, mostrando a formação de um

único produto de amplificação para os genes de referência PeCAC e PeSAND.

PeCAC

PeSAND

Figura 34: Determinação da curva de melting, na reação de RT-qPCR, mostrando a formação de

vários produtos de amplificação para os primers testados para o gene PoTT16.

67

Figura 35: Determinação da curva de melting, na reação de RT-qPCR, mostrando a formação de um

único produto de amplificação para os genes alvos PoPIci, PoPIsi, PoAP3, PoTM6, PoTT16.2 e PoBsis,

nas três amostras utilizadas para cada primer.

PoPIci

PoPIsi

PoAP3.

1

PoTM6

PoGOA

PoAP3.2

e

PoAP3.3

68

ÁPICES

PoAP3 (1, 2 e 3)

Para ajudar a compreender melhor a função dos genes PoAP3.1, PoAP3.2, PoAP3.3,

PoTM6, PoPIci, PoPIsi e PoGOA no processo de desenvolvimento de P.organensis, estudamos

o padrão de expressão desses genes durante o desenvolvimento juvenil, adulto vegetativo e

adulto reprodutivo com uso de RT-qPCR. Os padrões de expressão desses genes estão

mostrados nas Figuras 36 a 48.

Em consequência do alto grau de identidade entre as sequências dos dois parálogos

PoAP3.2 e PoAP3.3 de P.organensis (Figura 15, Capítulo II) não foi possível obter primers

específicos para cada um deles. Dessa forma, o resultado da RT-qPCR remete à amplificação

dos dois parálogos simultaneamente.

Em A.thaliana o gene AP3 geralmente é expresso durante a fase adulta reprodutiva da

planta, durante a formação dos primórdios dos órgãos florais, principalmente nos primórdios

das pétalas e dos estames, uma vez que este é um gene de classe B (Bowman et al. 2012). Os

resultados indicam que o parálogo PoAP3.1 possui maior nível de expressão durante a fase

juvenil em relação às outras fases do desenvolvimento (Figura 36A). Esse padrão de expressão

não é embasado pela literatura, uma vez que a princípio este gene é responsável pela identidade

de órgãos florais (pétalas e estames), presentes apenas na fase adulta reprodutiva da planta.

Já o nível de expressão dos parálogos PoAP3.2 e PoAP3.3 simultaneamente se mostrou

significativamente maior durante as fases vegetativa e reprodutiva quando comparadas com

ápices na fase juvenil, o que é de certa forma compatível com o esperado de acordo com a

expressão de AP3 em A.thaliana (Figura 36B) (Coen e Meyerowitz 1991).

0,00

0,50

1,00

1,50

2,00

2,50

3,00

3,50

4,00

4,50

5,00

JUVENIL VEGETATIVO REPRODUTIVO

Exp

ress

ão R

ela

tiva

PoAP3.1

0,00

1,00

2,00

3,00

4,00

5,00

6,00

7,00


PoAP3.2 e PoAP3.3

Figura 36: Expressão relativa dos genes de classe B PoAP3.1 (A), PoAP3.2 e PoAP3.3 (B) de Passiflora

organensis por RT-qPCR em ápices de plantas em três diferentes fases do desenvolvimento, sendo elas,

juvenil, adulto vegetativo e adulto reprodutivo. Os dados estão expressos em média ± Erro padrão. Médias

seguidas da mesma letra não diferem entre si pelo teste Tukey p<0,05.

A B

a

b

b

a

a

b

69

PoPI (‘ci’ e ‘si’)

Em relação aos genes PISTILLATA, o nível de expressão de PoPIci foi

significativamente maior na fase adulta reprodutiva quando comparado com as outras fases do

desenvolvimento (Figura 37A), como era o esperado de acordo com o padrão de expressão de

PI em A.thaliana, uma vez que este gene está envolvido na especificação da identidade de

pétalas e estames (Coen e Meyerowitz 1991). Além disso, quando as expressões relativas das

fases juvenil e vegetativa são comparadas entre si, nota-se uma maior expressão na fase juvenil

(Figura 37B). Entretanto, não existe diferença estatística entre elas.

O gene PoPIsi, por sua vez, apresentou maior expressão durante a fase juvenil (Figura

38). A curva de melting para os primers desenhados para PoPIsi indicam a amplificação gene-

específica, não havendo amplificação espúria simultânea de PoPIci (Figura 35). Os resultados

positivos confirmando a expressão de PoPIsi, apresentam um padrão divergente do observado

para PoPIci, corroborando a hipótese de que PoPIsi não é um pseudogene.

O fato dele apresentar uma expressão significativamente maior durante a fase juvenil

sugere que a proteína PoPIsi possa ter outros papéis biológicos não-relacionados com o

desenvolvimento floral. Há na literatura o relato de expressão de um ortólogo de PI de videira

(VvPI, POUPIN ET AL., 2007) que é expresso em folhas e raízes além de ser expresso também

em inflorescências. Não se pode descartar, no entanto, a possibilidade de haver divergências

entre os níveis de expressão em termos de transcritos e os níveis absolutos de proteínas.

Adicionalmente, as proteínas MADS-box atuam exclusivamente em multímeros

(Theißen e Saedler 2001). Sendo assim é necessário estudar os padrões de expressão de seus

possíveis parceiros moleculares.

De acordo com a literatura, em A.thaliana o principal parceiro do gene AP3 é o gene PI

(Theißen e Saedler 2001). Em P.organensis, dos três parálogos presentes (PoAP3.1, PoAp3.2

e PoAP3.3), um deles, o gene PoAP3.1, apresentou maior nível de expressão em ápices de

plantas juvenis (veja acima, Figura 35A), assim como o gene PoPIci. Dessa forma é possível

que estes dois genes (PoPIci e PoAP3.1) atuem em conjunto formando multímeros nesta etapa

do desenvolvimento. Sendo assim, será interessante que no futuro sejam estudadas as interações

proteicas dos produtos destes genes via duplos híbridos de levedura a fim de compreender suas

possíveis funções no desenvolvimento vegetal.

70

PoGOA

Para PoGOA observou-se uma maior expressão na fase reprodutiva quando comparada

às demais fases (juvenil e vegetativa) (Figura 39), como o esperado de acordo com o que está

descrito na literatura para A.thaliana (Erdmann et al. 2010; Prasad e Ambrose 2010; Prasad et

al. 2010).

0,00

500,00

1000,00

1500,00

2000,00

2500,00


Exp

ress

ão R

ela

tiva

PoPIci

0,00

1,00

2,00

3,00

4,00

5,00

6,00

7,00

8,00

9,00

10,00

JUVENIL VEGETATIVO

PoPIciA B

Figura 37: A: Expressão relativa do gene de classe B PoPIci de Passiflora organensis por RT-qPCR

em ápices de plantas em três diferentes fases do desenvolvimento, sendo elas, juvenil, adulto

vegetativo e adulto reprodutivo; B: Detalhe da expressão relativa do gene de classe B PoPIci de

Passiflora organensis em ápices de nas fases juvenil e adulto vegetativo. Os dados estão expressos

em média ± Erro padrão. Médias seguidas da mesma letra não diferem entre si pelo teste Tukey

p<0,05.

a©

b©

b©

0,00

2,00

4,00

6,00

8,00

10,00

12,00

14,00


Exp

ress

ão R

elat

iva

PoPIsi

Figura 38: Expressão relativa do gene de classe B PoPIsi de Passiflora organensis por RT-qPCR


vegetativo e adulto reprodutivo. Os dados estão expressos em média ± Erro padrão. Médias seguidas

da mesma letra não diferem entre si pelo teste Tukey p<0,05.

a©

b©

b©

71

Nessa espécie modelo, como já citado, o gene GOA contribui para o desenvolvimento

inicial do tegumento externo dos óvulos e além de aparentemente ter grande importância no

desenvolvimento dos frutos (Erdmann et al. 2010; Prasad e Ambrose 2010; Prasad et al. 2010).

Sendo assim, a maior expressão desse gene em ápices de plantas que já se encontram na

fase reprodutiva é plausível do ponto de vista fisiológico, uma vez que os meristemas florais já

se encontram ativos nesse tipo de tecido, contudo ainda são necessárias análises

complementares para averiguar em quais tecidos regiões do ápice reprodutivo o gene PoGOA

é expresso.

PoTM6

De acordo com a literatura, assim como os demais genes MADS-box de classe B, o gene

TM6 em tomate (Solanum lycopersicum) e em petúnia (Petunia hybrida) (Geuten and Irish,

2010), apresenta o maior nível de expressão durante a fase adulta reprodutiva, atuando na

determinação de órgãos florais tardiamente no desenvolvimento da flor.

Entretanto, de acordo com os dados obtidos, em P.organensis o possível ortólogo de

TM6, PoTM6, é aproximadamente cinco vezes mais expresso durante a fase juvenil do que nas

demais fases do desenvolvimento, as quais não apresentam diferença estatística entre os valores

de expressão relativa (Figura 40). Dessa forma, são necessárias outras análises a fim de

averiguar quais as possíveis funções biológicas e em quais tecidos vegetais esse gene se

Figura 39: Expressão relativa do gene de classe B PoGOA de Passiflora organensis por RT-qPCR


vegetativo e adulto reprodutivo. Os dados estão expressos em média ± Erro padrão. Médias seguidas

da mesma letra não diferem entre si pelo teste Tukey p<0,05.

0,00

2,00

4,00

6,00

8,00

10,00

12,00

14,00

16,00

18,00

20,00


Exp

ress

ão R

elat

iva

PoGOA

a©

b©b

©

72

expressa, além das possíveis interações moleculares que o gene em questão é capaz de

estabelecer.

PoTT16

Para o gene PoTT16 foram testados três pares de primers diferentes, entretanto as curvas

de melting para estes primers apresentaram picos múltiplos (Figura 34), indicando amplificação

espúria e a não-especificidade dos mesmos. Sendo assim, novas e diferentes análises devem

realizadas com o objetivo de se estudar o padrão de expressão deste gene.

BOTÕES

A fim de melhor a compreender a função dos genes PoPIsi, PoPIci, PoAP3.1, PoAP3.2,

PoAP3.3, PoTM6 e PoGOA no desenvolvimento floral de P.organensis, o padrão de expressão

desses genes foi avaliado durante o desenvolvimento dos botões florais com o uso de RT-qPCR

e os resultados estão apresentados nos gráficos a seguir.


De acordo com os resultados de RT-qPCR de ápices, o gene PoPIsi é mais expresso

durante a fase juvenil, contudo ainda é possível detectar um certo nível de expressão em

amostras de ápices na fase reprodutiva, enquanto que o gene PoPIci é mais expresso durante a

0,00

1,00

2,00

3,00

4,00

5,00

6,00

7,00


Exp

ress

ão R

elat

iva

PoTM6

Figura 40: Expressão relativa do gene de classe B PoTM6 de Passiflora organensis por RT-qPCR em

ápices de plantas em três diferentes fases do desenvolvimento, sendo elas, juvenil, adulto vegetativo e

adulto reprodutivo. Os dados estão expressos em média ± Erro padrão. Médias seguidas da mesma letra

não diferem entre si pelo teste Tukey p<0,05.

a©

b©

b©

73

fase reprodutiva (Figura 39). Mesmo diante da baixa expressão em tecidos reprodutivos, o gene

PoPIsi também foi alvo dos testes de expressão em botões florais coletados em diferentes etapas

do desenvolvimento.

Tanto o gene PoPIci quanto o PoPIsi em P.organensis, apresentaram maior expressão

nas amostras de botões pequenos quando comparado com as outras fases do desenvolvimento

(Figura 41). Dado que a função de PI foi determinada como sendo um dos genes responsáveis

por dar a identidade a pétalas e estames, o fato de seus ortólogos em P.organensis serem mais

expressos em botões que ainda se encontram no início do desenvolvimento, é condizente com

o esperado do ponto de vista biológico (Figuras 40A e B) (Coen e Meyerowitz 1991).

PoAP3 (1, 2 e 3)

Em A.thaliana o gene AP3 geralmente é expresso durante a fase adulta reprodutiva da

planta, durante a formação dos órgãos florais, principalmente nas pétalas e nos estames

(Bowman et al. 2012).

Como já citado anteriormente, em consequência do alto grau de identidade entre as

sequências dos dois parálogos PoAP3.2 e PoAP3.3 (Figura 15, Capítulo II) não foi possível

obter primers específicos para cada um deles. Dessa forma, o resultado da reação de RT-qPCR

remete à amplificação dos dois parálogos simultaneamente.

De acordo com os resultados de RT-qPCR de ápices, P.organensis o gene PoAP3.1

apresenta um maior nível de expressão durante a fase juvenil, entretanto ainda é possível

detectar níveis de expressão mais baixos em amostras de ápices na fase reprodutiva, enquanto

que os parálogos PoAP3.2 e PoAP3.3 são mais expressos durante a fase reprodutiva (Figura

B

0

0,5

1

1,5

2

2,5

3

3,5

4

PEQUENO MÉDIO GRANDE

Exp

ress

ão R

ela

tiva

PoPIci

0

1

2

3

4

5

6

7

8


PoPIsi

Figura 41: Expressão relativa dos genes de classe B PoPIci (A) e PoPIsi (B) em botões de três

tamanhos distintos de Passiflora organensis por RT-qPCR. Os dados estão expressos em média ±

Erro padrão. Médias seguidas da mesma letra não diferem entre si pelo teste Tukey p<0,05.

A

a©

b©

a©

b© b

©

b©

74

36). Assim como o que foi feito para o gene PoPIsi, mesmo frente a baixa expressão em tecidos

reprodutivos, o gene PoAP3.1 foi alvo de testes de expressão em botões florais coletados em

diferentes etapas de seu desenvolvimento.

Os resultados das análises revelou que os três parálogos PoAP3.1, PoAP3.2 e PoAP3.3

apresentaram um padrão de expressão bastante similar, com um maior nível de expressão

presente durante a fase em que os botões ainda estão no início do desenvolvimento.

Assim como PI, dado que a função de AP3 é dar a identidade a pétalas e estames, o fato

de seus ortólogos em P.organensis serem mais expressos em botões pequenos, ainda no início

do desenvolvimento, é condizente com o esperado do ponto de vista biológico e também de

acordo com o padrão de expressão dos parálogos do gene AP3 em A.thaliana (Figuras 42A e

B) (Coen e Meyerowitz 1991).

PoGOA

O gene PoGOA, diferente dos demais, apresentou maior expressão em amostras de

botões que se encontram em um estágio intermediário de seu desenvolvimento (botões médios).

Além disso, em relação aos outros genes, este é o que apresenta maior variação de grau de

expressão entre os três tipos de amostras, sendo que as diferenças entre as três são

estatisticamente significantes (Figura 43).

Do ponto de vista biológico esse resultado é coerente com o que já está descrito na

literatura, uma vez que este gene participa do desenvolvimento dos tegumentos dos óvulos, os

quais surgem em fases mais tardias do desenvolvimento floral.

Figura 42: Expressão relativa dos genes de classe B PoAP3.1 (A), PoAP3.2 e PAP3.3 (B) em botões

de três tamanhos distintos de Passiflora organensis por RT-qPCR.

0

1

2

3

4

5

6


Exp

ress

ão R

ela

tiva

PoAP3.1

0

1

2

3

4

5

6


PoAP3.2 e PoAP3.3A B

a©

b© b

©

a©

b© b

©

75

PoTM6

Durante a análise do gene padrão de expressão do gene PoTM6, encontramos diversas

dificuldades para a normalização dos dados. O método de análise se resume em utilizar para

cada gene o menor valor de Ct, ou seja, escolher a amostra (uma das três fases do

desenvolvimento) com a menor expressão como sendo a amostra de referência. Dessa forma,

as outras duas amostras são comparadas com a terceira, a menos expressa. Logo, no gráfico o

menor valor de expressão sempre deve ser 1, sendo que os outros valores indicam quantas vezes

mais uma amostra é expressa em relação à referência.

As análises do gene PoTM6 apresentaram dados brutos indicando que a maior expressão

deste gene se dá em botões no estágio ‘pequeno’, fase esta escolhida como sendo o controle

com o qual as demais amostras foram comparadas. Entretanto, ao efetuarmos os cálculos de

expressão relativa, a amostra dos botões pequenos foi a que apresentou maior valor de

expressão. Isso é possível de ser explicado do ponto de vista matemático, pois de acordo com

as fórmulas empregadas no método de análise, se o valor de ∆𝐶𝑡 (Equeação 1) do gene de

referência for muito alto, implica no aumento do valor do denominador da Equação 2. Dessa

forma, o produto da divisão será um valor menor do que 1.

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50


Exp

ress

ão R

elat

iva

PoGOA

Figura 43: Gráfico da expressão relativa do gene de classe B PoGOA de Passiflora organensis por

RT-qPCR em botões coletados em três diferentes fases do desenvolvimento. Os dados estão expressos

em média ± Erro padrão. Médias seguidas da mesma letra não diferem entre si pelo teste Tukey

p<0,05.

a

b©

c©

76

Equação 1: ∆𝐶𝑡 = 𝑐𝑜𝑛𝑡𝑟𝑜𝑙𝑒 − 𝑎𝑚𝑜𝑠𝑡𝑟𝑎

Equação 2: 𝐸𝑥𝑝𝑟𝑒𝑠𝑠ã𝑜 𝑅𝑒𝑙𝑎𝑡𝑖𝑣𝑎 =(𝐸𝑓.𝑔𝑒𝑛𝑒 𝑎𝑙𝑣𝑜)∆Ct alvo

(𝐸𝑓.𝑔𝑒𝑛𝑒 𝑟𝑒𝑓)∆Ct ref

Entretanto sob o ponto de vista biológico, estes valores se contradizem uma vez que a

amostra com o menor valor de expressão é a que apresenta maior barra no gráfico (Figura 44).

Sendo assim, é possível inferir que todas as análises feitas para este gene

especificamente, devem ser refeitas afim de melhor compreendermos o seu comportamento.

Contudo, mesmo com os problemas encontrados durante o tratamento dos dados, a

análise dos resultados obtidos mostra que o gene PoTM6 possui é mais expresso em botões

pequenos (Figura 44).

Em resumo, de acordo com os resultados das análises em botões florais, o fato de todos

os genes de classe B de P.organensis com exceção do gene PoGOA, em botões florais, terem

sua maior expressão em botões pequenos está de acordo com o esperado, uma vez que em

A.thaliana esses genes são responsáveis por dar a identidade aos órgãos florais (Coen e

Meyerowitz 1991). Sendo assim, botões em fases avançadas do desenvolvimento, por já

possuírem a identidade de todos os órgãos bem estabelecida, possuem níveis reduzidos de

expressão desses genes.

Figura 44: Gráfico da expressão relativa do gene de classe B PoTM6 de Passiflora organensis por

RT-qPCR em botões coletados em três diferentes fases do desenvolvimento. Os dados estão expressos

em média ± Erro padrão. Médias seguidas da mesma letra não diferem entre si pelo teste Tukey p<0,05.

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

1,2


Exp

ress

ão R

ela

tiva

PoTM6

a©

b©

ab©

77

O gene PoGOA por sua vez, apresenta maior expressão em botões que se encontram em

fases intermediárias de seu desenvolvimento, o que é condizente com o esperado, uma vez que

de acordo com a literatura, este gene participa do desenvolvimento dos tegumentos dos óvulos,

os quais surgem em fases um pouco mais avançadas do desenvolvimento floral.

ÓRGÃOS FLORAIS

Mesmo diante do fato de que os genes MADS-box de classe B são pouco expressos nos

tecidos de uma flor completamente desenvolvida, foram feitas análises do padrão de expressão

de três conjuntos de órgãos florais de flores em antese, sendo eles, corona, amostra que

compreende apenas os filamentos da corona; androginóforo, amostra correspondente ao

conjunto dos estames, carpelos, estigmas e da coluna que eleva essas estruturas; e o perianto,

amostra composta pelo conjunto de sépalas e pétalas.

PoAP3 (1, 2 e 3)

Assim como as análises do gene PoTM6 em botões florais, encontramos dificuldades

para a normalização dos dados do gene PoAP3.1 em amostras de órgãos florais, de forma que

mais uma vez, o menor valor de expressão, neste caso a corona, se tornou o maior valor no

gráfico, sendo que ela não difere tão significativamente das demais amostras (Figura 45A).

Já o padrão de expressão referente aos genes PoAP3.2 e PoAP3.3 não apresentou

problemas para a normalização e indica um maior nível de expressão nos filamentos da corona

em relação aos demais conjuntos de órgãos florais (Figura 45B).

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

1,2

ANDROGINÓFORO CORONA PERIANTO

Exp

ress

ão r

ela

tiva

PoAP3.1

0

0,5

1

1,5

2

2,5

3

3,5

4

4,5

5


Exp

ress

ão R

ela

tiva

PoAP3.2 e PoAP3.3

b

a

ab©

Figura 45: Gráficos da expressão relativa dos genes de classe B PoAP3.1 (A) e PoAP3.2 e PoAP3.3

(B) de Passiflora organensis por RT-qPCR em três conjuntos distintos de órgãos florais de uma flor

completamente desenvolvida. Os dados estão expressos em média ± Erro padrão. Médias seguidas da

mesma letra não diferem entre si pelo teste Tukey p<0,05.

B©

A©

ab©

a

b

78


Os resultados das Rt-qPCRs com os genes PoPI indicam que estes genes apresentam

um padrão de expressão diferente em relação aos conjuntos de órgãos florais onde cada um tem

maior expressão, sendo que PoPIci é mais expresso no androginóforo (coluna + androceu +

gineceu) (Figura 46A e 46B), enquanto que PoPIsi temseu maior nível de expressão localizado

nos órgãos que compõem o perianto (sépalas + pétalas) (Figura 46C e 46D).

a©

©

b a

b

©

a

b

©

a

b

©

a

A

©

B

©

0

100

200

300

400

500

600

700

800


Exp

ress

ão R

ela

tiva

PoPIci

0

1

2

3

4

5

6

CORONA PERIANTO

PoPIci

Figura 46: Gráficos da expressão relativa dos genes de classe B PoPIci (A e B) e PoPIsi (B e C) de

Passiflora organensis por RT-qPCR em três conjuntos distintos de órgãos florais de uma flor

completamente desenvolvida. Gráficos B e D apresentam os valores correspondentes às menores

expressões a fim de facilitar a visualização dos dados. Os dados estão expressos em média ± Erro

padrão. Médias seguidas da mesma letra não diferem entre si pelo teste Tukey p<0,05.

0

5

10

15

20

25

30

35


Exp

ress

ão R

ela

tiva

PoPIsi

0

0,5

1

1,5

2

2,5

ANDROGINÓFORO CORONA

PoPIsiC D

a©

b©

b©

b©

b©

79

PoTM6

Diferentemente das análises em botões florais, não encontramos problemas para a

normalização e análise dos dados referentes ao gene PoTM6 nas amostras dos conjuntos de

órgãos florais. Existem algumas explicações para tal evento, sendo que a mais provável delas é

a de que durante alguma etapa do experimento, desde a coleta do material até a montagem das

placas, houve contaminação. Isso poderá ser verificado com a repetição dos experimentos

seguindo os mesmos critérios de execução.

Analisando os resultados, é possível observar uma maior expressão do gene PoTM6 no

androginóforo, quando comparado às demais amostras, sendo que em relação a corona, os testes

estatísticos não revelam uma discrepância muito significativa. Já em relação ao nível de

expressão desse gene no perianto, o nível de expressão desses dois conjuntos de tecidos

(androginóforo e perianto) é bastante diferente (Figura 47).

PoGOA

Mais uma vez encontramos problemas no tratamento e na normalização dos dados

referentes ao padrão de expressão, neste caso, do gene PoGOA, o qual nos dados brutos

apresentou menor valor de expressão na corona e, portanto, foi escolhida como amostra controle

0

1

2

3

4

5

6

7

8


Exp

ress

ão R

ela

tiva

PoTM6

ab©

a©

b©

Figura 47: Gráfico da expressão relativa do gene de classe B PoTM6 de Passiflora organensis por

RT-qPCR em três conjuntos distintos de órgãos florais de uma flor completamente desenvolvida. Os

dados estão expressos em média ± Erro padrão. Médias seguidas da mesma letra não diferem entre si

pelo teste Tukey p<0,05.

80

com a qual as demais seriam comparadas. Entretanto no gráfico o nível de expressão relativa

da corona é o maior valor entre os três (Figura 48).

Como apenas neste tipo de tecido vegetal (órgãos de uma flor completamente

desenvolvida) enfrentamos problemas durante o tratamento dos dados é possível considerar a

ocorrência de algum tipo de contaminação em alguma etapa do processo.

A partir dos dados referentes às análises conduzidas com amostras de órgãos florais

apresentados e discutidos acima, cabe uma última reflexão sobre o papel dos genes de classe B

em Passiflora organensis. Estes genes são conhecidos como os responsáveis pela identidade e

determinação dos órgãos florais, sendo assim, em uma flor completamente formada os tecidos

já estão todos formados, com suas identidades já bem definidas. Sendo assim, esperávamos

encontrar um padrão de expressão pouco diferente entre os órgãos florais, uma vez que a

atividade desses genes seria quase nula. Entretanto, para a maioria dos genes foram encontrados

valores de expressão distintos entre os tecidos florais, inclusive sob o ponto de vista estatístico.

Dessa forma, é possível especular que alguns genes de classe B tenham outros papeis além da

determinação dos órgãos florais em meristemas de inflorescência.

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

1,2


Exp

ress

ão R

ela

tiva

PoGOA

a

a

b

Figura 48: Gráfico da expressão relativa do gene de classe B PoGOA de Passiflora organensis por

RT-qPCR em três conjuntos distintos de órgãos florais de uma flor completamente desenvolvida. Os

dados estão expressos em média ± Erro padrão. Médias seguidas da mesma letra não diferem entre si

pelo teste Tukey p<0,05.

81

Conclusões Gerais

Foram encontrados 72 genes da família MaDS-box em Passiflora organensis, sendo 32

deles pertencentes à linhagem tipo I (M-type) e 40 à linhagem tipo II (MIKC). As análises da

classe B pertencente à linhagem tipo II da família MADS-box revelaram a presença de oito

membros dessa classe, sendo três parálogos de AP3, um parálogo de GOA, um parálogos de

TT16, um parálogo de TM6 e dois parálogos de PI, sendo que um deles (PoPIsi) possui apenas

um éxon e é funcional. A análise de expressão dos genes de classe B em P.organensis indica

possíveis papéis desses genes no desenvolvimento floral, contudo, são necessárias mais análises

a fim de validar o padrão de expressão de cada um desses genes e inferir suas funções e

interações.

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89

ANEXOS

90

ANEXO 1: Lista de sequências genômicas dos genes MADS-box encontrados na biblioteca

LIB15042 no formato FASTA.

Legenda:

ATG: códon de início

TAG, TGA, TAA: códon stop

nN: fronteira íntron-éxon

Nn: fronteira éxon-íntron

Nucleotídeos em letras minúsculas: íntron

Nucleotideos em letras maiúsculas: éxon

>L42c2g142_AGL-62

ATGGCGAAGAAGCAGCCCAGCATAGGTCGTCAGAAGATCAAAATTGAGAAAATACTCAAAAAGAATCA

TCTACAGGTTACCTTCTCCAAACGTCGTGCAGGGCTTTTCAAGAAAGCTAGCGAGCTGTGCACACTCT

GTGGGGTTGAAATTGCAATAACAGTTTTCTCCCCAGCAAACAAGGCATTCTCCTTTGGGCATCCAGAT

GTTGAATCCGTCATAGATCGGTTCCTTGCTCGAAACCCTTCTCGGAATTCTGGAGCATATCGGCTCTT

CGAGGCACATAGAAATGCTAATGTTCGTGATCTCAATGTTCAACTAACCCACGCTCTTAGCCAACTGG

AAGCGGAAAGAAAGCACGGAGAGGCGCTTAACCACATAAGAAAAGCTAGCCAAAGCCAGCGCTGGTGG

GAAGATCCGATCGAAGAACTTGGATTTCAAGAGCTAGATCAATTAAGGAGTGCATTAGAGGAGTTAAA

91

GAAGAAGGTGACAGAAGAAGCCAACAAGATGGTGATAGAATCTGCCAACTCTCTGCCATTTTTCACCC

AACATGGTATCCTACCTGTCGAACATCTCGAGACCAAACCTGAGATTTGTACAGCTTCCGGAATAACT

CGCGTCAGTGATTTTGGTTATGGACATGGGATTTTTTGA

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ATGGGAAGAGGTAAGATTGAGATCAAAAGGATTGAAAACTCCAGCAACAGGCAGGTGACTTACTCTAA

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TGATCTTCGGTAGTTCTGGGAAGATGCATGAGTACTGCAGCCCTTCTACTACgtatgtatatcttcta

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ATGGGTCGTGGAAAGATAGCAATTAAGAGGATTGAAAACCAGACCACGAGGCAAGTTACCTTCTCGAA

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92

TTCAACTAACCGTGCGCCGCTACACTGGTGAAGACATGGGTTCGATTCCATTTGAGGAACTGCATGAT

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ATGGCCAGAGAGAAGATTCAGATCAGGAAGATCGACAACACCACGGCCCGGCAGGTTACCTTTTCGAA

ACGGCGAAGAGGAATTTTCAAAAAAGCTGAGGAGCTTTCAGTTCTTTGTGATGCCGATGTTGCTCTCA

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98

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99

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100

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101

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102

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103

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104

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>L42c7965g36517_AP3

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>L42c10703-g40293_AGL-18

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105

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>L42c15306g44690_B-sister.1

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>L42c18174g46819_B-sister.2

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106

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ATATTCGCTTTATGA

>L42c26215g51483_AGL-15

ATGGGTAGAGCTAAGAATGAGATAAAGAGGATTGATAATGCAAATAGTAGGCAAGTGACATTCTCGAA

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>L42c2527g22277_TT16.2

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107

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>L42c737-g11039_SEP

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108

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>L42c74g2081_AGL65

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109

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>L42c213g4731_AGL-62

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>L42c213g4732_AGL-63

ATGTCAGAGAAGAAAACAAAGGGCAGGCAAAAGATTGACATGAAGGAAATTGAGGATGACGACAAAAA

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>L42c213g4733_AGL-29

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110

>L42c213-g4745_AGL-61

ATGTCAGAGAAAAAAACAAAGGGTAAGCAAAAGATTGATATGAGGGAAATCGAGGATGAAGACAAAAA

ATCGATTACCTTTTCAAAACGTAGATCTGGGATCTACAAGAAAGCTAGTGAACTGAACACGTTCACTT

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GTTCATCCAGAAGATCCCAAGGGAAAGAGAAAAGTAATGGAATGA

>L42c239g5131_AGL6 ou AP1 family

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111

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AATTCAGCTGGAGGATGCATTCTGCCTAATCCAATCAATTTCTGA

>L42c0g45+46_JOINTLESS ou SVP-like

ATGGCTAGAGAGAAGATAAAGATCAAGAAGATCGACAATTTGACTGCAAGACAAGTGACTTTCTCAAA

GAGGAGACGAGGGCTTTTCAAGAAAGCCCAAGAGCTTTCTGTTCTTTGCGATGCCGAGGTTGCTGTCA

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113

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118

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123

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>L42c4848F-gg30162_AGL18

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124

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>L42c22100g49274_geneA_AGL62 ATGGCGAGAAAAAGCAAGGGTCGCCAAAAGGTGGAGATGGTAAAGATGAACAAAGAAAGCAATCTTCA

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>L42c23877_F-g50258geneB_AGL61

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CAGAGATTGCCATTATTGTCTTTTCGCCGGGCAAGAAAGTTTTCTCCTTTGGCCATCCTGGAGTTGAG

ACGGTCATTGATCGTTTTCTCACCCGAAATCCTCCTCAAATGTCAGGAACCATGAAACTCATCGAGGC

125

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ttgtttcactatgatcatgttttgctgcagaaatgctcctcaatctaaaccaagttcttgacaaaata

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GGAGATGGAGAAAAAGCGAGGAGAAGAGTTTAACCAAATAAGGAAAGCTAAGCAGCCACAGTCCTGGT

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CTCGACTTCCGGTGGAGGAATGCTTCCCAGTTCTGATCAAAGCAGAAACAATATTGGGTTCAATACAC

ACATATTCCCTCCTTATGTGTATGATTACGGACAAGGACGTGGCTTCTTCTGA

>L42c24333g50500_AGL29

ATGGGACGGCGAAAGATAGAGATCAAGATGGTGAAAGATAGTGGCTCAAGGCAAGTGACTTTCTCAAA

GCGTCGGACAGGGCTCTTCAAGAAAGCACACGAGCTCGCCATTCTCTGTGCTGTACAAGTTGCCATAA

TCGTTTTCTCACCCGGGGGAAAACCTTTTTCCTTTGGGAACCCCAATGTTGAATCTGTAGTGATGAGG

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ACTGCGGAAGCTTAACAATGAACTGAATCGCCTTCTTAATCAACTTCAGGCTGAAAGAAGGAAAGGGG

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GAACTTTTGAAGAGAAAAAGTACGTTGGAGGACCTCAAAGAGAAACTAGGAAGTTATCTGATTGAAGT

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>L42c32F-g1074_AGL103 ATGACACGTCCCTGCACCGCCATGCGAACCTTCTCGAGCAGGATGAGGACGATCCAGAAGAAAGCACA

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GATGATGACGATGATGATGCAGCAGCAGCCCCCGCCGCCCCCGCAACTAACCCACAACCGCATTGCGT

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TGATCAACCGCCTTTCGTTTATGATTCCGATGGAGAAGAAGAAGAAGAAGAAGACGAGGGTGGAAGTT

CTGAAGGAGATGGCAGTTCTGACACGTCGTCTATGGATGAGTTGGACGGAGATGGTCAATGA >L42c139F-_g3412_AGL80

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AAGGAAGAAGGGCTTGATGAAGAAGGTTAGTGAGCTAAGCACCCTTTGCGGGATCGAGGCGTGTGCTG

TGATTTTCAGTCCCTATGACTCTCAGCCTGAGGTTTGGCCGTCTTCTTTAGGGGTCCAAAGGGTGTTG

TCTCACTTCAAGAATTTGCCCGAGATGGAACAAAGCAAGAAAATGGTGAACCAAGAGAGTTTCATCAG

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>L42c249F-g5272+g5271_SVP

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126

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TTCTCTGAAGCTAGGGTGA

>L42c6545g34029_AGL62

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GAAGTTCTTGACCGTTTCCTCACAGGAAATGTACCCCGAACCTCTGGTGCTTTGCAGCTTATTGAGGC

TCACCGTAGTGTCATGGTCCGTGAGCTTAACATGCAGCTCACTCAGgtacgttaattggcctggatct

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TATAATCCGGGGAATATTGGATTCCCCACAAGCGCGAGCCCTTATGGATACAATCCTGCAGGATTCAG

AAACGGCTTCTTCTAG

>L42c37143F-g56310_AGL(talvez incompleto)

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AAAACGGCGTCAAGGTCTGTTCAAGAAGGCTGCAGAGCTTTGCATAGAATTTAACAATCAAGTCGGCA

TTATTGTGGTAACCCCGTCGTCTCCCAGTTCGTGGAAGAAAGTTCATGTCTTTGGTCACTCTTCGCCC

GAGGCTATCTTTAGTGCATACATGAACGGTTGTGTTCCCGAAGCACCAAATTCAGAGTCCTTGGCGGC

GGCTTTCACTATCTATGACGAATTTAAGAGACTGGAAACCCAAGTAGCTACTGCCAAGAAAGAGAAGA

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AACAGACCGCACATCCAAAGGAAATTGATTCCAATGGTACGCTTGCAGCACTATGTACAATGCTTCCT

CTTCCTCCTCCTCTTAATTAA

>L42c16041F-g45276_AGL61

ATGTCAACAGGCATGTCAACAGGAAAGAAAACCAGGGGAAAGCAAAAGATCGAGTTGAAGCTTATCGA

GAACGAGGATACTAAGATCACCACCTTCTCGAAACGTAGGTCTGGGATCAGTAAAAAGGCTAGCGAAC

TCGTTACTCTGACTGGAGCTGATGTTGCTGTTGTGTCGTTTTCCCCTGCTGGTAAGCCCTACGCTTTT

GGTTCTCCTTCTGTTGCAGCGGTCACCAATCGTTTCCTCGGCCTGGAGACAAGTCGACCAAGAGATAG

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GTTTAATGATCTTCTTGTAAACTTGAGAACCAACCTTCTAGAGAAGCGGAACGGTGCTTCCTCTTCAG

CCCTTAATCCTTCCGTTGATCAACATCCTGAGAGGCCTAATGCATAA >L42c16041 g45277_AGL61

ATGGCAGGGAAGCAAACCAAAGGCAGGCAAAAGATCACGATGAAGAGGATAGAAAACGAAGAAGACAG

GCTTATCACTTTCTCAAAGCGACGATCAGGAATCTATAAGAAGGCTAGTGAGCTGGTTACCCTCTGTG

GTGCAGAAGTTTCAGTAGTAGTGTTCTCACCAGCTGGCAAGCCCTTCACTTTTGGGCACCCTGCTGTA

GAAGCTCCTGTAATTCGCTATCTTGGTCAAAACCCACGACCAGAAGACTACTCGCACCCTCTTGTTGA

GGCTCACCGGAAGGCGAGAATCAACGAGCTTAACCACCTGCATAATCAAATACTTGGCCGTCTGGAAG

TGGAGAAACACCGAGAGATAGTGCTGAAGCAGATGATAAGCGGGCAGGAAAGCAAGGGTTGGTGGGAA

ACTCCCATCGAAGAGCTTGACCTGCAACAACTGAAGCAAATGTATGAGATGATGAAAGAACTCCACCA

127

GGAACTTTGCTGCAAAATGGAAGAACACAGACTGAATAAAGCCTCTTCATTTTCAAATATTCCTCGGC

ATGTAACGAGTCCATTTGTATTCAATGCCAATGAGGCTGCTACTTCTGCTGATAAGTATGGTTACGGG

AACGGGCATTATCAGATAGTCAATAATTAG >L42c35190g55549_AGL62

ATGGATGCAACTGATAATAACGAGCAGCGGCATCGACCACGTCCGCGCATCCCGAGCAAAGGCCGACG

AAAGATTGAACTGAAGAAGGTAGAGAAACAGAGCAGTCGCTATGTAACTTTCTCTAAGCGGAAGAAAG

GATTGTTTAGGAAAGCTACAGAGATTTCCACGTTATGTGGTGCAGAAGTGGCCGTTCTTGTCTTCTCT

GAGAAAGGCAGGGTGTTCACTTTCGGTCACTCCGATGTTGATGAGGTTCTTGATCGCTATCTTTCTGA

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GGAGACTTTTGGTGGGATCTACCCATCGAAAAAATGGGGACGGAAGAGCTTGAAGACTATCTGCACTC

ACTGAAGGAATTGAAAAGCAATGTAATTGCACGAATAGAGATCATCGGAGGTAACAATAATCCTTGGA

CGGAGTCTGGGATCATTAACCAGTTCATTATTTAG

>L42c28885F-g52789_AGL15

ATGGGTAGAGCTAAGAATGAGATAAAGAGGATTGATAATGCAAATAGTAGGCAAGTGACATTCTCGAA

GAGAAGAAATGGTTTGCTGAAAAAGGCTCGCGAGCTTTCCATTCTATGTGATGCTGAGATTGCGGTTA

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130

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taatcctttctgttggcaatgcatttagTTAAATCCATCTCCAGAAACAGAGCATACAAATGGTATTG

GCGCAgaaagtacaaataataactcacatcttcaaatattaaatgttttggactccaatggccttctt

ccctcgaggtgtgtagcaatatcggactcaaaaaaacagaattagtttataatttacaaaacctgagg

ttaccggaagaagggagctccacacatcgttatagcctgagtttttttgtcttaattcttgatggcat

cgttcgttaggaataattgaactgttctctctgttcttttcaGAGACCAGACAGCCTGTTGCTCAAAT

CCTAACTCCACCTTCAGCTCTGCTGGATGGCCGAGGTTTGGCGGACGACAACGATGAGCAACATGCAC

AGCGTGGATATATGACCAATGTCAACTTGTTCCCCTGGACTGAAATTTATCCTACAGgtaaaagtatt

tcattattttacagtaaatatttgatatttccgggttttttttccttttcaaacggtaatattgaata

agtaccgtcccttttcataaaagGTGACATGCATTATAATATGTCAGGTGATTCTTAA

>L42c6007F-g32961_AGL8

ATGGAGCTCATAAGCAATGAGAGATCTCGTATGGTGACCTATCAGAAGAGAACGAGAGGCCTGATAAA

GAAGATGGAAGAGTTCCATATTTTGTGCGACGTAGATGCCTGTTTGATCATCATAGGTCCAAAGTCCA

ACCATCAACCTGCTGGTTTAGTGACTTGGCCTACCGATAGCGATGAAATGATGCGCATAATAAACAGA

TACAGGGAAGAGGGATCTAGAGATACACGTGTGAAAAAGACGCAGGACCTGTCTGATTACTTTGCTAC

ACGCAAAAGGAAACTTGTTCATGAGATTGCTGGAGTCCGCAAGGCAAGCATGGAAGCAAAGTTCCCCA

TATGGTCCGATCGTTTGAATCTTCTGTCGTTTCAGCAACTCAAGGCACTTGACTCTGTTCTTGACAAC

AAACTTGAGTTCGCAAAAAGGAGGGTTTTAGAAATGGGAGGGAAAGCATGTATGAGGGAAGGTGATCC

138

CCTGTCAGGGAGTGAAGGAGGTGGACATCTTCTCCCTCATTTGGGGGTTACACCCTCAAAATATGTCG

ATCCTTTTTACCAGAAGATGATGGAGTTGAAGCCCGTTGACGTGGAATTCAAGGAACTTGACAGGCAA

CCCATGGCTTATCCGTATCACCAGATGGTTCCGTTAAATTTTAATCTTACTCCCGCCTTAAATACGCT

AATGATGAAAGTGAATGGTGCAGATCCCGCGCAATCTGCTGGCATGATTGCCAGTAGCAGCAACAATA

TTCCTTTCTCATACTCTCCAGTTAGCGATTCGGCTTGTTATCATCCCATTGCTCCCACGGTGGAGAAT

GAGACATTCTTCAACTTTTCCCGTGCATACACTCCTGTAAGCTACAGTGGTCAGCCGAGCCAACCATC

GCTTCCCTACCTTCAGTCTCCTATGATGTTCAATTTCTCTCCTCAAAATGGTATCACTCAATTTGACG

ATTTTTCTGATTTAAAAGGATTTGGAATGCACAAGGGTGAAGGCAACTTTTAG

>L42c1065g13848_AGL11

ATGGGGAGAGGAAAGATCGAGATCAAGAGGATTGAGAACACCACAAATCGTCAGGTTACCTTCTGCAA

GAGGAGGAATGGACTCTTGAAGAAAGCTTATGAATTATCAGTTCTTTGCGATGCTGAAGTTGCCCTCA

TAGTCTTCTCTAGCCGTGGACGCCTTTATGAATACTCCAACAACAAgtaaaattcttatgagtttcct

cccttgatctttggatcttgctaattttctttcttgaaaaaaaaaagagaggcctttttcttgctatc

atatgaagatactttatttctgcctgcactgacaggaagaaaaaagggacagtgcaggtgtgaatctg

ctgcctgcagtcacttcagttgaaatagcttggatcatatcattatacccttcactgaaacgatcttc

tctttggatgtatcttatgtttaacatatatagtcttaacatgagaaatgttggatcttatgtgaaga

tttaagaaaggttaaggcttttaatttttcaaaattcctatgttgactgctactgatctgctcagtac

catatcttaacaagatgtgcaatgccagtgaaacaatatgtcagttccttgaaccttaaggatgatag

ggttggggagtagacatataaaaaccatagatgtacaaaagtagacatattctttgtgattcattcat

ctgtaggatgcctaaagagcagaaactgttggatgcatatatcttgtagacaggccaaatgggttcta

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cagttttacttgtggggatttatattctgacttctagtgttttgtggattctctcagttctaatggtc

ttccatttccacttttagcctttgaaagacttattcttctcttctgtcttcatttacagcaattccaa

tgttaccttcttttgagtttcatgtactctgggaatgaatgaaagaagatgcatggctatgggccctt

tactgtcactcaactttctgaacgcgtgatgattagactgaggccttaaagtaaaaaagaaataatag

atttttttctggatggaactgatcattcaggaaccaaatttttacataaaataataggatggaggcat

cctgaagaacacagaaattaatcaattgtcctctacctttgaaagtcttttttctgtgtggtttatta

tatgttaacagggcattgaaccttgttctggttcttatcccagCAGCATCAAAACAACCATAGAGAGG

TACAAGAAGGCTAGTTCAGATAGTGCAAATGCAAATACTGTCACAGAAATCAATGCCCAGgtcagctt

ttgtatcctgcttttctgaatatgaagagcaatgacagtatcaactggtgtttgagatggaaagcaac

aaatgagtttcatggaatctgacagagatggatgtaagaaatacttactaactaagtacatgtgattt

catcacagTATTACCAACAAGAATCAGCAAAGCTTCGGCAACAGATTCAAATGCTGCAGAATTCAAAC

AGgtttctgtgtttctttcctcttcctcattcttgtttcaaactgaagctgaaaacttataaatatag

aaactaatggttggtttgatcgtccatctttttcttttctgtggcttgcaataagttaaatggtatcc

tgaaaattgattctactagctgctgtcatcctagacaccacatagttaggaggcagtactattgctag

ttgacactataattcccttgtctacttcgtagGCACTTGATGGGTGATTCCTTGAGTTCTTTAACCGT

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gatattttagaaacgggacgtgcctgcatttactgaagttctgataatttgtagaagaaaatttctca

agtttttcctgatgcaagtcttttaagaactttggtgatatgtgcttgcaagacctgcttatgtgtca

agtaaaagagttatttctgtcatagcaactgctattgccatgcatgtctagaagaatactggagggtt

agccctaatcctgcaaacctgtgaagtatatccatccttaaattgccccattatgactgtatgtaaga

taatcaaaagcaaagaatgtaatatgcatcttccatggggaaatgattgaaattaataacttgaataa

gaattatgatctttcaatattcgaatcctaagaattggattcgacctatatcgttagtagaatatcca

tcttaatcttgaagatatgaacacaacagacgttcatacttgtgttgttagtagggtgctcatcttca

tacctgattccatgaatgttgttctattctgcatattttcatgtgaagggtgtagaactagctcttgt

attcttcctgtattctttctttgatacaggaatgttgatatagtatctcgcaggtcattttttgacat

acctgatctgaattgaacctaacagtttcttgtctattgcaacagCATGAACTGCTGCTTGCTGAGAT

TGAGTTTCTACAGAAAAGGgtaaattcctgcatttttctcttgtttcacctccattttcaggtatttc

ttttggtccacaagataaaatccttgattccaaccttttcttgtagGAGATTGAGCTGGAAAATGAAA

GTGTGTGCATTCGGACAAAGgtagtttaaccatattaattccttatctagtttacattttaccttatc

gacgagtatttggctcaatgacatcttctggtatcaagggataaaacgttctaagttggatccaggtg

ttaaaggcagggtattgggtagaatcgttatataaaaaaaagaaaatattaactatgcttcttctgat

ggcaaactcaaaccttcatcgtgtgaaccttcagATAGCAGAAGTGGAGAGGCTGCAGCAAGCAAATA

TGGTTACTGGTGCTGAGTTAAATGCAATCCATGCTTTAGCTTCTCGCAATTTCTTTAGCCCTCAAATG

ATGGAGGGTGGAAACTCATATTCACAGCCTGACAAGAAGATGCTTCATCTTGGGTAA

139

>L42c2945F-g24062_AGL104

ATGAGAAAGAACTGCTTAAGCTGTCGAGAACGAAACAACTTCGTCAAAAGAAGATCAACTCTTCTGAA

AAAAGCTGGGGAGCTTGCTACACTGAGTGGGGCTAAGGTGTGTTTGGTCAGTTATGATGATGACGGAG

AGCTTCATACATGGCCAGAGAACCGAACCGAGGCTGCTAATATTATCTCGGAATACATGAATAATAGA

TATGATATGGATGGTACACGCACACGAAAGCTAGACCTCTGTGGTTTCTTGGCGGCAAAAAAGAAGAA

AGTTGAAGCGAAGGAGGTCCGGGCATTGAATAGCAGGATTGACATAGTCGCCTCGCAAACAAAAGACA

AGATGGACATATTCAGTGCCGTGTTGAGGATTTGTACGGATAATATGCCACAGGAATCGCTGACAGAA

CTGGCTAGTTTCTATAAGAGCACGGTGAAGAGTTTGATCGATAGAATAAAGTTTGTCAAAGACAAGAA

GCTAAAAGAGACACCCAAGAAGGATGACCAGGAGGTACTTTACTCATCTACCTTGTATGGAAAGTGTT

CGTCTGGGCCAAATATTCTTGATTTGGAGACACAACCACTCTCCCATACTGCTTTGTTGAATTGTGAT

TATCAAAAAGATCCTTCGTATGCTTATTTGATTGAGACGGATCCTATGGGTTGTGGCACAAATTATGT

TGGAAGTACTAGCAACTGTATGGACGGGACTGGTATGATTTTTGGCAACTATAGCAGTTCTGTGGGTC

ATTACAAGAATATAGGAAGTGATAACAACAATGCGAATGAAATTGCTCGGGATTCTTTCTTGAATTTG

GGAAACACAGTCAGTAATATCATGAATTCTGATATGAGTTTGATCGGTGCTTACAACAATATTGGTTG

TATCTTACCTTGCAATTCTAACAAAAATATAGGATACGGGAGTGCTACTACCTATATGGATGTGATTG

GAATTAATATGGGTGCGTGTAGCACCGAAATGGACTATCACATGAATAGAGGAAGAGGTAGCGACAAT

GTGGATGAAATTGCTTGGGACTCATTCTTGAATGTGGGTAACAGTGGCGGTCATATGAAGAATTCCAA

CATGGGTTTGGTTATTACAGACAGCAACAATGGTGGTATTGTACCATGTCAGTCTTACATGAATATAG

GATCTGGGGTTGCTAGCAACCATATGGTTATGAGTGCATTGAATCTGGAGAGTACTATGATCAACATG

GCTGCAAATACAAGGAATGACAACAACGACATGAGTTTTGCAGTAGTGGATTATCCTGGAGATTTAAT

TGGTGAAAAAATACCATTCAACCCAGCTGTGCCTGCGCATGATCAAGAGTTGCGGCCTCTCAAAGCCT

TCCCAATTTCAACATTTCCAGGCGATCCATGGGATTGGGGTCAAGAGTTAATGCCTGCCATCAGCAGT

CTAGGAAAAAGCAAGTATCTGCAATCGTAG

>L42c3093F-g24659_AGL27

ATGGGACGTGGAACCCTGAAAATGGAGCTCATAAGCAACGAGAGATCTCGACTGATAACCTACCATAA

ACGGAAAAAAGGATTGACGAAGAAAGCTCGGGAGTTCAACATTCTGTGCGATGTGGATGCATGTGTAA

TCATATTCGGTCCAAGAGTGAGCGATCGTGAGGTTGATATTGAAACCTGGCCAGCTGATCGTAACGAT

GTAATGCGGATTATCAAAAGATACCGCACCGAAGGCTCTGAGCGGAAGAAAACCCAAGATTTATCTGA

TTTCTTTGTGAATCGAAAGAAGAGAGTAGACGATGAGAGAGCCAAATTACGCAAGGCCTGCCTGGAAG

CGAAATTTCCCTTATGGGACAATCGTCTCGACTTCCTATCGGTCGACCAGCTCAAGGCACTCGCTACT

GAGATTGATGTTAAGCTTGAGACTGCAAAAACTAGACTTTTGCAGATAAAGGGGAACCATTTTTTCAC

AGTGGATCACAACCCTGCCATAGGGACGAAGCGGAGCTCCGTTAGCGATAGAACAAACCTCATGGCCT

CAACTTTTGCCAATGCCTGGCATCAAAAGAATGCTGAGTTTGAAGTTCTTAATCAGCAGCAGCAGCAG

CCATTTTCCTGCATCAAGCCATTAGACATGCACATGCCCTCGTATTACAGTCCATCTGATCAAGCTTT

ACAACAGATGATGCCTGGCAGTTCTAACCATGTAAATAATCCTCTGTTCATGATGCTTCTGATGGGCG

GGGAAGACTACGGTCAGTTTGGTAATATGTACGGTGGCAACTTTCCCTGTACACCCAGTAAAGCCCCG

GTGTATTACAATTATGATCCGGCTCCTGAGATGCTCGGGAACACGATGATCAACAATCCCAGGGCACA

CCCCGGCAGCTACTATGGTCGAACAAGGCAACATATGTTGCCATATCCTCGGCAAGTTCCGGAGATGA

CAAACTTTGTTCCTCAAATGCCTCAATTGCATGCTCCTCAACGGTCGGACTATGGTGAATTCATTACT

GAGCTTGACATTAGTAAGAAATAA

>L42c3332F-g25531_AGL80

ATGACAAGAAAGAAGGTTAAGCTAGTGTGGATAGCGAACGATGCTGCTAGGAAAGCTAGTCTCAAGAA

AAGAAGAGCTGGTTTACTGAAAAAAGTGAGTGAACTAACCACTCTTTGTGGTGTTAAGGCTTTTGTTA

TCATCTACAGTCCAGATGATCCAGAACCAGCTGTCTGGCCATCACGTGCTGTGGTGGAGGAACTCCTC

CATAGGTTCCAATCCTTGCCAGACATGGAGCGGACAAAGAAAATGACGAATCAAGAAAGTTACTTGAA

GGAGAGGATGGGCAAATTGCAAGACCAAGGCAAGAAGAACGAGAGGAAAAACATGGATATGGAGTTGA

ACTATCTCATGCACCAACTTTACCAAGGTAGGGGAGCTCAAGGTCTCAGTTATTCTGAAATGGAAGGT

TTGACTTGGCTCGTGCAGGAAAAAGTGAAGGACATCAGGAAAAGGGTCGAATACTTTGAGCAGGTTCC

TCCGTTTTCATCTGATTTATTTCCAAACAGAGACCCGATGGTTGGGGGTGATGCTGATGATGTGACTG

GGGAGAATAACCCTACTGATCCAATCCCAACATTCCCAGACCAATGGCTTATTGATGCAATGAAACAC

AAAGATAGCAGTACCGGCGCTGGTAGCTCCAGGAGTGATATCGGATTGCCACATCCATATACTAGTGA

140

TGGTGGTAGTTCTAGTGCTGGAACTGACCTCAGCTTCTTCCGCAGAAGCAATGTTGGGGGCAGTATTG

CTGGTCAGGGCTTCGGTATTGGGGCACCCAACCACCCCAACTTCGGAGGCCACAGTGGAGGAAACCTC

TACGATATGGGGCTTGCTCATGGGAATATGGTGGGTGGCGCGCCTGATGGAAATTATTATGATGCGGG

ACTGCCTCATGGAACTATGGGTGGCAACACTAGTGGTGGAAACAACTTCAATCTGGAGTTTTCACAAG

GTAATACCTTTGATCTTGGTCCAAACCACCAAAATATTGGTGAAAATGCTCCAGGCCTTGGGCGGCCT

GCAGgtgagacaatttaccataggtttacccctgttaataaattttcaaagtttctcttatggataca

atcaaatttagttttctagcaaacgataatatgttgcacctaactaaagctacagGTTCAAATGCCAT

CCATGGCATGGGGCTGCCTCATGGGAACTTTGCACGAAGCAATATTGGAGGGCATGGTTTCACCGCGC

TGGGGTTTACTGATCATGGCCATCCTGGAAGCAGCAGTGCTGGAGCTGGTGGAAGTGGTGCTGGAGCT

AGTGGAAGTGGTGCTGGTGCAGGTCCAAGTGACGGCGCTGGGTTGCATGGACTCTTCGGAACTGGAAA

TGATGATCGAATGGCATCTGATGGAACCAAGAATTGGCCGCCGAGTGATTTCCCTCATTAA

>L42c3920g27456+g27457_AGL11

ATGGGCAGGGGGAAGATCGAGATCAAGAGGATTGAGAACACCACAAATCGTCAGGTTACCTTCTGCAA

GAGGAGGAATGGACTCTTGAAGAAAGCTTATGAACTGTCAGTTCTTTGCGATGCTGAAGTTGCTCTGG

TAGTCTTCTCTACTCGAGGTCGCCTCTATGAGTACTCCAACAACAAgtaaatcgcttctcttcctctt

acttcttccacttccggtcttgttcttaagctatcttcctcaaacctatccacttcctttcttatcat

aaaagtccttgtcatttgtatcacatgagtttagaagttttagtttttcttatcggttgtaaaattaa

tctttgaccggatttcactcgacctgaaattctttactaagtctgtgatcattaagaaaaaaaaaaca

tttagattttcaagaaattgtctgaactgcagaatcgtgtagtgtataacacagattggctggacatt

ttttactgtaatttctttctgatgtgattgaaaccctaatgaaaacttcaagaatatgcagatcctct

atagtttatctttttgtgtttagactctacctgtgaactcgacccacaaccagcaagcaccaattttt

cagaagacttatttaataggatgttatttttatattagtgtcgaatcgaaatccgagaagagactgaa

gtgccgaaaaagaaaaattcagacaaaataacttaacgtttcttgagctataagaatatttatatgct

taaatatacaatatcagtgttttgcttggagtgccaaatcttggaaaactctctgcacagattggaaa

agcatggccattatggaatgatgggggataagaggaaatgaaggaataatttagactgttccttgtga

ttcatgttctagccttgacagagctcttgaatagtactcgtagctatatatgaattttgaaaagaggc

agtagtactccttccttgttcaccatggtcctatcttatcttttcccctctggtttagcagtttactt

gtggtatttcttgacctctgattctttgcctttccagtgttcgtgaattctctcagttctgattgtct

ttcatttccatttcaagctttggaagaacccaaatcttctttgtgtccgtctttgtttacatcaactc

caatgttaccttcttttagggctctgagcccttgaccatcacttgccttttccatgcttcaaggatta

atggaagacattgcatggttccaatggtccttggcttgtgatgattcattctactacttaggcctcca

aaagttttcatgatatatattcattatggctattaagcattccttacttttctagtgtaaattctggt

ttcctgttttgatttttgtcagtaaaatctgagaaaaaagctcttctgctttacatggcagctgCATC

AAATCAACTATAGAGAGGTATAAGAAGGCTAGTTCAGATAATACAAACACCAGTTCCATCACAGAGAT

CAATGCCCAGgtaacctttgtttcctgttctattatatatgtctatggaggctttagacaagttcctg

caattatggaagtacatcagataaatacttgctcccaaactgttaaaacacagTACTATCAACAAGAA

TCAGCAAAGCTTAGGCAACAAATTCAAATGCTGCAGAATTCAAACAGgtactcttttattttccttca

ttttgtttttcttgttcttacatcaaacaagtatgtaggatatgatgtcttttccatatatatcatag

cttctggactgcattaactgaaaccattgatgtaaaatgatttctttttgtcaagaacttactacata

cttctacccatcattccattcccctatgtgcagGCACTTGATGGGTGATTCCTTGAGTTCCTTAACGG

TGAAAGAACTGAAGCAGGTTGAGAATAGGCTAGAGCGAGGCATCACCAGAATCAGATCAAAGAAGgta

agatatgatgcaacttggaagtgggaagtgcccttctgaactgaaaatagaaagaatttctgttgatg

gaaattttgtttgtgagttttgataatatcacataacattattcactccaagtagcagatttcaccag

aagttgtcctgagggctgttcatgaaacattttgatttgaataagaaatgttcaagatcttaaacatt

cgtttagtgttcgatttctaaaaatatggattaagtttataagatacgtgtagataaaaatctggaaa

aagattaatgctgtatcggactatctgagggtgatattcttctgatatgaagaaaaccaactttatac

atggtttgctcaatggttttattcttttcctttgttcttcgagtaatggcattcctatcgtaaggttt

aacacttccttgtccactgcaacagCATGAAATGCTGCTAGCTGAAATCGAGTACTTGCAGAAAAGGg

taaattcctgcatcttatgtacatcattctcttgttctagtttctgacagaaaaatatagaaaaaccc

ttcttcattgactggtttcatcacatacttcgacctgttcttgtagGAGATTGAGCTGGAAAATGAAA

GTGTATGCATTCGGACCAAGgtactgaaacaatactgtctgattcctacccctgattatcatgttatc

cttcaaccagcccataaataaagcttgaacattcatggtgatcgaacacttgcagATAGCAGAAGTTG

AGAGGCTTCAGCAAGCAAATATGGTTACTGGGGCAGAACTGAATGCAATCCATGAGTTGGCTTCCCGA

AATTTCTTCAACCCTCAAATGATTGAGGGTGGTAACTCTTCCTCACATCCTGACAGGGAGATCCCCCA

TCTCCGGTAA

141

>L42c6251F-g33452_AGL6

ATGGGTAGAGGAAAAATAGTGCTGGAGAGGATAGAGAACAAGGCCAGTCGTCAAGCAACATTCTTCAA

AAGAAGAAAAGGTTTGATCAAAAAGGCTTATGAGCTCTCAGTGCTCTGTGATGCTGAGGTTGGTCTCA

TCATTTTCTCTGGCCGTGGCAAGCTCTTCGAATTTGGAAGCACGGAgtaagttcttcccggttgttcc

catcttccttcactctctgtattcgtatccttcatcccttctcattttattttttatcaagagccagg

gttttgcattgttagtgaaggacagaaatatctaccggcgaaaaagccaacagagtactacataagtc

tcagtaaatgaccacagaattaggcaaaggaacgaagagaactttgccagttataaacagcattactg

tgtttaatcgactttgcaattaattaagatctgaaactaattaattggttaacccatgcaggaaccat

aaagatggatgtacttatgtagtttatattgctgaagaaattccgggatgagaaaagattgacaggtt

acgtacgtaggggattatagataattaggtgatatcaaccagtaatctcctgacacattgttctgtcc

ttcgtcactttcccacgaccaagacatgtcgaagcgcctactgtataccattctaggatgacagataa

attgctttccacgaatttgaaaaatgaaaaaactatttaaaaaggcagattaattccaagatagagta

gggttttcccctctctcgctctccttcatgccgtaaagttggtagccacttcctgaacttcttatcta

tttgatcttcgttgatttttcatcgttggcttgcttggttgcatgctccctttctgttttttttcttt

catgtgattttcatttagacaatttcccttcttaaatatagCATGTACAAAATCCTCCAGCGATATCG

ACAATGTCAATTTGGCTATGAAGAGAACAGCATTACCCAAAAGGGGTCACAGgtttgtttatctttaa

caaaaccggcatataccatattttattcttacactatcacggttcactctatcttgtttcctttcttt

tttgacaaaccagACCTTGTACCAAGAGGTGGCAAGGTTGAGGACAATATATGAATCGCTTGAGCGTT

CTGAGAGgtacttatgagatatcttgtttacttattactaaaatggacttttatgacaaaaataacaa

tttgatatatatttgcgtcgtacgtacgtttccttagACATTTTCATGGAGAGAATCTTGGACACCTT

AACGCCAAACAGTTGCAAAAGATTGAGACAAGAGCTGACAAGACTCTCTCACTAGTAAGGCAACGAAA

Ggtacatgtataattgtatgcatccacagcagtttaaccatttgtcaatattgttcagatctgcaata

tagttatatttaaaacgataaattccagtattggtaactaataatctctccggccgtcattgcagaca

gagttgatgtatgaaaggttggaagcattacgaaaaatggtatatatatttataagatttgcattccg

acattaattcccagctttcgctcatttttttatgaagtgatcttactatgggattcaaccctattgtc

ccacatgataaaatcagcaagtatcatgtgtataaacaaaataagtttttaatacttacgccgcggct

cttcgtgatcgatgctggcagGAGGGTGCTCTCCGAGAAGAAAATAAACAGCTCAAGATTAAGgttta

tccttgaattcccagctagttctatctgcagtcggttatgacctcggcgctaaaccatatatgtcttt

agctgaccgttaatattgcagCTGGAGGGTCATCACAGTCTTCAAGCTACCCAGGTTGCAGAACAGCC

CTGCACTACTACAGCAGGCGAAAAGCACATTAAGATGCGTTCTTCCCTGTCAAATCTTGCTAACTCAG

CTCTCAGTTTGCGTATGGGgtaaacctctttacctccctggtaaattctatactttttttatggattt

ttgtcatgagaaagtacttctatttgccagcaaatgaaggtagacctctgtaatttggtggtgatata

tacacagagactagttgctttcaaaagaagcacactaccaaatgtattgccgatgggaaaatccttca

agaagcgaaggagtacccttggtagcacaagaataataatcggagttggaaattggaaaacgcattcc

agctatgctatgaatttcagaacataactaattaagtgggtcatagtttccttttctgttgtcttgtt

gtctttcaagtcaacctataatattttattattgaacatttatgtccctcctccatgaaaatataaaa

caaggatcttgtcccctgagcagtgcacttttgcaaacgcaccatctattcatgggtagggggtggtg

cgtgtacaacgatcgtactagcaataatggatacaggatatatagtacttattgtgttaatattggat

ccgttcaaaaaaaccctggaggaaaatcatataccaataaggtttacggtcataaattccacagATCT

AGCCAGTACTATAGCCACCCTGCACCCGACTCCATTGCCTCTAGTTTTGCTAATTTTGTGGGTAAATC

CACGTCAGTTTAA

>L42c9690g39044_AGL12

ATGACTCGTGGAAAGGTTCAGATGAAGCGTATTGAGAATCCAGTGCACAGGCAGGTTAGCTTCTGTAA

GCGCCGAGCAGGGCTGCTTAAGAAGGCCAAGGAGCTCTCTGTCCTGTGCGATGCTGAGATTGGAGTTG

TCATTTTCTCCTCCCATGGAAAGCTCTTCGAACTGGCCACTAAGGGgtatatatctaccttctttctt

tcttcctttccttccttccttccttacttcaaccttcctggagatgtaacccagttgttataatctac

ttttgatggagcaagAACCATGCAAGGACTTGTAGAGAGGTACGTCAAGTCCACCACAGGAGTCCAGC

CAGAGCAACCCAAAGAGACTCAGACTCTGgtacagtgatgcagattctgtctcttctgttatgtatat

aacaaactgtatagttcttagacaagtattgatggtgaatgtcctgactatgttcatgttagaacaaa

ttttatgttacatgggatagctatgcattgtttcagcttgtaataaatgctgctagtttgttttgctt

cccagGATGTGAAGGAGGAGATTGACATGTTGAAACAGGAAATTGAGGACCTGCAAAAGGGATTCAGg

tatgtatcaggaatgatctgttttagggaaaaaattccaggatatcagttaagtagaagaatgaccta

cctgctgtactatcaacacagGTACTTCTTGTTTGGAGGAGCAGCAGCTGCAGAAATGACTTTGGATG

AACTGCTAGTTCAAGAAAAGCATCTTGAAATGTGGATTTGTCACATTCGCTCCACCAAGgtccaaaca

142

taaacaacagattactgtgtttcttttctgtcacaggttttagttctgattaatgattccatgcagAT

GAATACTATTTTCAAGGAAATCCAGCTTCTGAGGAACACGgtgagtgttccaggcacttcatgactag

aactgaactcagaattctcttgattaggactttcatagcttcaggaactctttatctttgccagaaac

actagattgacatttgttttccttcaattcttttctgttttggtggtatatgcagGAAGAGGTATTAC

AAGCTACAAATGAGTATCTCCATGACAAGgtgaaaacaagagtaatagctctcattttttttcctttt

tagtgcaggaatctttctgatctcacagcatcagaattatctttctgcagGTGGTGGAGAACTTTGGG

ATCACAAACTTTGCATCAGTACCTACATGCATGCCGTGCTCTgtaattatacaaaatgaaatatttca

atattaagattagctctttaaactactgttggtaatttaatatcagTTGTTCCATGTTAATGGATTAC

GCAATCATATTACGATCCGGTTTAATGGGTTAGTCTGTGTGCATAGAGTTATAAATGTAATATTGTGT

ATTATACTGGATTGTTTCTTTATGATCTAG

>L42c11479F-g41143_AGL80

ATGACCAGAAAGAAGGTTAAGCTTGCATTCATCGCCAATGACGCTGCAAGAAAAGCAACCTTCAAAAA

AAGGAAGAAGGGTCTTATCAAGAAGGTCAGCGAACTGAGCACTCTGTGTGGGGTTGATGCGTGCGCTA

TCATCTACAGCCCGTATGAGACCCAGCCCGAGGTCTGGCCCTCGCATACTGGGGTCCAGCGGGTGTTG

TCTCACTTCAAGCAGATGCCTGAGATGGAGCAGAGCAAGAAGATGATGAATCAGGAGACCTTCCTCCG

CCAAAGGATTGCCAAGGCCGGCGAGCAACTCAAGAGACAGCGGAAGGACAATCGGGAGAAGGAGGTAA

CCGAGATCATGTTCCGAGGTCTGTTGGGAAAGAGCTTGCTCCACTTAAACATGATGGACTTGAACGAT

CTTGATTGGTTGATCGAGCAGCACATCAAGGAGATCAACAAGAGGGCCGACACACTCAAGAATGGCGG

GAATCCACCTCCTAACCAGCCCGCCCTGCAAGTGGCACCACCATCTGCTGCGGGAGAAGCTGGACCAA

GTGGAGTGCAGCGCGAATCCCCAGCGCTGCAGCTGCATCAGCAGCAGGATCACAAACCTCCCTTTGAG

TTAAATGCTGAAAACATGCAAAGGCATCAATGGTTCATGGACTACATGAACCCTCCTCATCCTCACCA

TCCTCAAGAGTCCATGGCCTTCGGCGGGGATGACATGATGCCTCCTTTTGGGGACAATAACAACCACA

ATGCTCTTTGGTCAAATGGCTTCTTCCATTGA

ANEXO 2: Lista de sequências proteicas dos genes MADS-box encontrados na

biblioteca LIB15042 no formato FASTA.

>L42c2g142_AGL62

MAKKQPSIGRQKIKIEKILKKNHLQVTFSKRRAGLFKKASELCTLCGVEIAITVFSPANKAFSFGHPD

VESVIDRFLARNPSRNSGAYRLFEAHRNANVRDLNVQLTHALSQLEAERKHGEALNHIRKASQSQRWW

EDPIEELGFQELDQLRSALEELKKKVTEEANKMVIESANSLPFFTQHGILPVEHLETKPEICTASGIT

RVSDFGYGHGIF

>L42c18g641_PIci

MGRGKIEIKRIENSSNRQVTYSKRRNGIIKKAKEITVLCDAKVSLVIFGSSGKMHEYCSPSTTLVDLL

DKYHKQSGKRLWDAKHENLSNEIDRIKKENDSMQIELRHLKGEDITSLHHKELLALEKALENGLVGVR

EKQMDYYRMKEKNNKILEDEGKRLSFILQQQEMAIEEDAREMENAYHQQKLREYSSQIPFAFRVQPIQ

PNLQERM

>L42c70g1984_TT16

MGRGKIAIKRIENQTTRQVTFSKRRAGLLKKTHELSVLCDAQIGLIIFSSTGKLCQYCTEPLRMENII

ERYQKVTGTRIPEQDSREQLYGELAVLRKETRRLQLTVRRYTGEDMGSIPFEELHDLEQELERSVNKV

RDRKQNELLQQQLENLRRKERLLEEENGSMYRWIQDHRVAMEYQQAAMEAKPVDHQQVLDQFPFCGEP

SSVLQLATIPPQVQPYHLQLAQPNLQGHNV

>L42c80g2219_SVPouJOINTLESS

MAREKIQIRKIDNTTARQVTFSKRRRGIFKKAEELSVLCDADVALIIFSSTGKLFEYSSSRMKEILER

HSLHSKNLQKLEQPSLELQLVENSNFTRMSKEVSEKSHQLRHMRGEELQDLSLEQLQQLEKSLEVGLS

143

RVIEKKGEKIMKEIGDLHRKGMQLMEENERLKQQVEICNLRRQAGTDSDNLACEEGQSSESMTNACNS

NGPPHDNESSDTSLKLGLV

>L42c84g2315+2316_SEP3

MGRGRVELKRIENKINRQVTFAKRRNGLLKKAYELSVLCDAEVALIIFSNRGKLYEFCSSSMLKTLER

YQKCNYGAPEPNVSAREAELSSQQEYLKLKARFEALQRSQRNLLGEDLAPLSSKELESLERQLDMSLK

QIRSTRTQYMLDQLTDLQRKEHLLSEANKSLKQRLVEGYHATSLQLNPGAEDVGYGRQQPQGDIFFHP

LDCEPTLQIGYPNEPMSVVTAGPSMNNYMPGWLP

>L42c131_CMB1 ou SEP

MGRGKVELKRIENKINRQVTFAKRRNGLLKKAYELSVLCDAEVALIIFSNRGKLYEFCSSPRSMMKTL

EKYQKCSYTALEAGQSVDEIQQNSYQEYLKLKASVEALQRSQRNLLGEDLAPLNTTELEQLERQLETS

LEQIRSTKTQSMLDQIADLQGRERLLLEVNGGLRRKVEESSNPQLPLQLAWEAEGQNTAYNRLPPQSE

GFFQALRGNPTLGSRYNHMEGAEEINIPDHPQNITGFFPGWML

>>L42c137g3398+g3399_MADS-6 ou SEP

MGRGRVELKRIENKINRQVTFSKRRHGLMKKAHELSVLCDAEIALIIFSSRGKVYDFGSSSVPKTLER

YQRCCIAPQDSTIELETQGWYQEVTKLKAKYESLQRTQRHLLGEDLGPLSVKELAGLEKQLEGALAVA

RQRKTQIMVEQMEDLRKKERHLGDLNKHLKFKLEAEGQNLKAIQDLWGTGAGDGSSSSYHMHHSQPNP

MDCDPGPVLQIGYPHHYASAEGPSVTKSMAEETNFIQGWVL*

>L42c349g6707_23like

MGRGKIAIRRIDNSTSRQVTFSKRRNGLLKKAKELSILCDAEVGLIIFSSTGKLYDYSSTSMKPVIDR

YVKMKEEQYEVLNPASELKFWQSEAANLRKELQYLQERHRKLMGEELSGMSITDLQNLEGQLEMSLKG

VRMKKDQTMIEQIKGLNCKGNLIYQENQELHKKIGLIRQENADLCKIFGARDVEGSKGNDNTIRTSGN

GYDLHSSVQLQLSQPQPQPHSNDAPTSIKLGRRQVWRNAPICTNEICCRETVQHQHPSPLVCNVS

>L42c761-g11284+g11285_SEP1

MGRGRVELKRIENKINRQVTFAKRRNGLLKKAYELSVLCDAEVALIVFSTRGKLYEFCSTSNMLKTLE

RYQKCSYGVEDVSKPAKELESSYREYLKLKARFETLQRTQRNLLGEDLGPLNTKDLEQLERQLEGSLK

LVRSTKTQYMLDQLADLQNKEHLLLEANRTLTIKLDEISARNHLRQWEDGEQSIPYGHQQAHSQGLFQ

ALECNPTLQIGYNSVGTDQIPASSHSQQVNGFIPGWML

>L42c951-g12947_CALacho

MGRGKVELKRIENPTSRQVTFSKRRNGLLKKALELSILCDAEVSLIVFSPTGKLYQFASHEMDWTISK

YRSEVGFSSPSSQRSSFGFEFWRRAVEELSKTIDKMEARLRHFSGEDISTLGMKDLKQLERQLRTGVE

RVRSKKRRIISEHISLLKGQQKALQEENVRLQKRVSHDGRAAKRSLCFYRGLKEQGGHCRHVLSGIRM

GWIKGRIIIQ

>L42c981-g13177_TM6

MGRGKIEIKMIENPTNRQVTYSKRRNGIFKKAQELTVLCDAQVSLITFSKTGKFHEFTSPSTTTKKIY

DQYQKAAGIDLWSTHYERMKEQLKKLQEINRKLRREIRQRIGEDLDMKDVDIDELRTLEQKMDASLEL

VRERKFHVIKTQTDTYKKKVRNLEQRQGNLLLNIEAKCEDPHYGLVDDEGVYESSVEMASGSSNLFAF

HLHQTHNPSVHLGGAFGSPAFHLP

>L42c995_g13289_PIsi

MGRGKVEIKRIENSTNRQVTYSKRKNGIIKKAQEITTLCDAKVFLLMFAGSGKMHEYCSPSTTLDDVL

DKYQRQSGNRLWGAEHESLKNEIDRIKKENDTMKIELRHLKGQDLTSLSHRELMTISEALENGINTVR

EKQVDYCRMMEQKTQVLEDECKHLGYLLHQGDMAMEVDEKSQMESAYHQERLREYNSQMPFPFRLQPI

HPNLQNQMYY

>L42c2769g23371_AP1

MGRGRVQLKRIENKINRQVTFSKRRAGLLKKAHEISVLCDAEVALIVFSHKGKLFEYSTDSGMEKILE

RYERYSYAERQLVATDIDSEGNWAMEYKRLKAKVELLEINHRHYLGEDLESVSLKELQSLEQQLDASL

KHIRSRKQNQLMYESISELQRKEKAIHEHNNLLEKQIKEKEKEVTQQSLWNQPSHGPSTSSLLLQQPF

IPCLNTGCTYQEETSEARRNELDLTLEPIYSCHLGCFAT

144

>L42c3920g27457_AGL11

MGRGKIEIKRIENTTNRQVTFCKRRNGLLKKAYELSVLCDAEVALVVFSTRGRLYEYSNNNIKSTIER

YKKASSDNTNTSSITEINAQYYQQESAKLRQQIQMLQNSNRHLMGDSLSSLTVKELKQVENRLERGIT

RIRSKKHEMLLAEIEYLQKREIELENESVCIRTKIAEVERLQQANMVTGAELNAIHELASRNFFNPQM

IEGGNSSSHPDREIPHLR

>L42c7965g36517_AP3

MARGKIQIKKIENSTNRQVTYSKRRNGLFKKAHELTVLCDARVSLIMFSYTGKLHEFISPSTSTKQMF

DDYQTATGIDLWNSQYMRMQENLKSLNEVNRNLRKEIGHRIGESLNDLSFNDLRSLEQEMDGAAKAIR

ERMNKTLTNQIETSRKKFKSAEEMHGNLLFQLEARSEGPHYGFEDNGGEYDIVIGFQNGGPRIFAL

>L42c10703-g40293_AGL18

MTEEKKRMGRGKIEIKRIENLNSRQVTFSKRRNGLLKKARELSVLCDAEVAVIVFSSTGKLYEFSSTS

MEHTLSRYSSGPDLVTTNEHPSNNPEVEQLKSADVDSLKDEVSKLRLTCLQMMGQHLDGLSFKELHHI

EHQLSRGISSVKDKKDQLLIEQLKKSRLQEQKAMLEIEALRKQVEELRQASKPRLPSLEFNPLERRFS

LPDPKAVCSRQLEEADDISDTSLHLGLASDADRKRKALRIESHSNDSGSLVASE

>L42c15306g44690_B-sister.1

MARGKIQIRKIENSTNRQVTYSKRRNGLFKKAHELTVLCDARVSLIMFSSSGKLHEYISPSTSTKQMF

DDYGKAMDIDLWNSHYVKMQENLKRLKEVNRNLRKEIRHRIGGSLNDLSSDDLRSLEQEMDSASKTIR

ERLNKVLTNQIETSKKKLKSAEQIHGNLVFQLEAISEDPHYGLDDNKGEYDIVIGFQSGGPHIFAL

>L42c18174g46819_B-sister.2

MARGKIQIRKIENSTNRQVTYSKRRNGLFKKAHELTVLCDARVSLIMFSSSGKLHEYISPSTSTKQMF

DDYGKAMNIDLWNSHYVKMQENLKRLKEVNRNLRKEIRHRIGGSLNDLSSDDLRSLEQEMDSASKTIR

ERLNKVLTNQIETSKKKLKSAEQIHGNLVFQLEAISEDPHYGLDDNKGEYDIVIGFQSGGPHIFAL

>L42c26215g51483_AGL15

MGRAKNEIKRIDNANSRQVTFSKRRNGLLKKARELSILCDAEIAVIVFSNTGKLFEFSSSGMRKTILR

YNKFRDSTEPARAEQGTEKQDLMEQGVLNDEISSLKVKPLRLLGNDLTGLSLKELQHLEQQLNEGLKC

VKEKLLMEELEQSRFQRAMLENETLRKQVEELPGLFPSSDHSLATYLDCYAEKKCSLVNIASSIPHGA

RHCSVEMVDSEPTLFWGLPREAYLKRTVQERENLFNDSESRLGLK

>L42c2527g22277_FBP

MGRGKTKIIRIENHLARQVTFSKRRAGLFKKSHELSVLCDAEIACIIFSCNGNPFEFCSESSSLQNII

NRYLISKGLQMPPYDTEGSPCLLYGELKRMREEIDDLELSLQRYTGQNLSSLHYEHLMGLEKQLVSSV

NKVRARKFELVQEQIDSLGRKVKTLYEGNEQLQHHLTMRDYQVAAVEPHDHRSQVIDQFYFLGEDPRS

ELHLAPLPTEFQPHTIQPTLPSLQDFSLHLTNYGNLQTRSTRHAAFFYTLMENNSLICSLF

>L42c737-g11039_SEP

MGRGRVELKRIENKINRQVTFAKRRNGLLKKAYELSVLCDAEVALIIFSNRGKLYEFCSTSNMIKTLE

RYQKCSYGTEEVNKPAKELESSYREYLKLKARFESLQRTQRNLLGEDLGPLNTKELEQLERQLEGSLK

QVRSTKTQFMLDQLADLQNKEHMLLEANRALTLKLEEFSARNNLRQWEDGAQSMSYAHQHAQSQGLYQ

PLECNPTLQIGYNPVCSDQMTTTSHAQQVSGFIPGWML

>L42c74g2081_AGL65

MGRKKLIIQKLECIKARQAKYSKRKIGLLKKAKELSVLCDVDVAVATFSPTGKPTLFVGRNKELSTIM

DNLSSISVEEREERSVFPVLNKHGVGTDVVYSLFLNSADRCSVEAYRMQMERLQELKEKLDEKRRILR

DWKYPDDIDDLAKIRLMEDHLLGTLHRIWTKITMDYLQMDLLEQQRLYEATEMLQELQYVDLSLPGPS

YSMP

>L42c213g4731AGL62

MSEKKTRGKQKIDIKEIEDEENKLITFSKRRSGIYKKASEICTLTGSEVAFLVFSPAGKPFSFATSSI

EYVASCFLGLELPPQTVDNTYSIVEAHRLMRINNLTQQHNDLLHKVELTEETTKRLVEKLKGKNYRGW

145

WEANTNELNTQELTEMENRFENLQVNLKAVLHQKRNAGYCSFPAPPIDPNNVLTDPFTYNPDDHQTSI

PHGQHFRHPDPKGKRKVIE

>L42c213g4732_AGL63

MSEKKTKGRQKIDMKEIEDDDKKLITFSKRRSGIYKKASELNTFTGADVAFVVFSPGRKPFSFATSSV

DSVANRFLGREPARVIHNAHPIVEAYRQMRVVNDLNMKHNELLRKSEVEMDKTDVLKEKLKGKSYKGW

WEANTIELNKQELMEMEKRFKKLNVNLNIILENILRQKKNGESSSFPAPPIDPDNMLMDPFTSTPDDQ

INPPTLSPRDPKGKRKVME

>L42c213g4733_AGL29

MGRRKIEIKMVKDSNSRQVTFSKRRAGLFKKAYELATLCGAQVVTVVFSPGGKPFSFGNPDVESVTRK

FLNQEDKPKLVTRRHGHVDSKQEAKRQKLNNELNDLFKQLQAEKRKGETLDHMHNVSGLKPISLDELL

KTKKALEGLQDKLIRHLTEVEASSSLLLLSKTPVNDEERFRIAGTGWHGKMELFLGAASKRYDKGKDM

NKIVSFAFL

>L42c213-g4745_AGL61

MSEKKTKGKQKIDMREIEDEDKKSITFSKRRSGIYKKASELNTFTCAEVAFVVFSPAGKPFSFATSSV

ESVANRFLCRETPQGADSATAVVEAYRQMRVNDVTMQHNEVLHRLEGETDKSKVLKEKLKDKHYKGWW

EADIYELNTQQLREMESRLISLNVNLQTILRQKKDGENTSFPAPPIDPTNMITDPLTSNPAQQNNPPA

VHPEDPKGKRKVME

>L42c239g5131AGL6 ou AP1

MGRGKVVLERIENKISRQVTFSKRRNGLMKKAYELSVLCDAEVGLIIFSSRGKLFEFGSADMSKILQR

YRECYYGSQGNNIDKNGSQTLYEEVSRLRTRYESLQRCQRHLLGEDLGPLTVKELQKIERQADKTLSQ

VRQRKTQLMYQKLEELRKMYKAVALCLYKVITVHMFETEGLSKQVKWKNHKIVLDSYKFFNDIQYHKL

IGFTSDMNKIWESDLGEENKQLRLKLEGGQCLQATKGARHPGNSAGGCILPNPINF

>L42c0g45+46_SVP ou JOINTLESS

MAREKIKIKKIDNLTARQVTFSKRRRGLFKKAQELSVLCDAEVAVIVFSATGKLFEYSSSSMKHVLER

YSLHCDNIGKQSHPSLELQLENNNFLTLSKEVAEKNRELRRGEDIQGLNLEELRKLEKMLEVGLGRVH

ETKDQRIINEIRALERKGEQLAEENQLLQQKMVTIFKGKTHVLQESQVVQEEGVSSESATTTNVCSCS

SGPSLEDDSSDTSLKLG

>L42c303-g6059

MTRRKIQIKKIDNTSARQVTFSRRRRGLFKKAYELSTLCDAQIGLMVFSTTGKLFEYSTTSMKQVLQQ

HNYLRLMNLNKLENTALEPQLDGRLSAVLSEQLAETTRELRLMTGEDIQELTMEELEKLENSIEGSLR

RVTETKGNILDNITSALKRKESQLVEEHQRLREQIMNLTVTPPLLERGPSLESIKISTTSSPDAPPDS

LVIYNFL

>L42c507g8630_AGL80

MTRKKVKLAFIANDSARKATFKKRKVGLMKKVSELSTLCGVDACAIVYSPFDNRPEVWPSPSGIHRVL

SKFKQMPEMEKCKKMVNQESFLRQRINKGAEQLKRLRKDNREKEVTQAMYQCLMGQSLLHLTMMDLTD

LGWLIDQNVMEINKRSEMLKNGGVPPPPQQPLLIHPAPPSLAQEAGPSGVQHEPQLPQPMQENANQRS

PFVDNIQNQQWFMDFTSPTPLPPQESQEPVAFGRNELVMPSGDCNSLHSPWSGGFYP

>L42c405g7419_AGL65

MGRVKLKIKRLESSSNRQVTYSKRRSGILKKAKELSILCDIDIALLMFSPTGKPTLFHGERSSIEEVI

AKFAQLTPQERAKRKLESLEALKKTFKKLDHDVNVQDFLGANSQNFEELTDRIGLMQVKFTEICKRLS

YWSNPDKINSLEQLRQMEESLKNSINLIRQHKEHIGKHQLFPVEYTGQCQNGMALPMMLSGEQEAQPL

SWLLSDDNQHQMLSNDPNFLPHRETEFSTDASFPGYSSYFGSGKQDVGSSMSVDNAGHEGGGLSELNT

SGCFNLETADQLSYPSYSGLNFPHSKTTKPERDMNLQGPHALHQVNNNIETSTPLYDNEPRTWVSVPG

PCSVAMLQENSYHQVKPFLFNSCSSRIDFNASDFIIVGDELVIWWRYNGCCSTSS

>L42c555-g9164_SOC1

146

MVRGKTQMRRIENATSRQVTFSKRRNGLLKKAFELSVLCDAEVALIIFSPRGKLCEFASSSMQATIER

YHRHIKENQANIKPVEQNMQQLKSETADMMKKIEVLEVTKRKLLGENLGACTFEELQQLERQLEKSVN

IIRARKNQVFKEQIDQLKEKERVLLVENARLSIQLGTDLLSGSTEQTKHTPEEESSLVSDVETELFIG

LPETRTKRFPPGN

>L42c577-g9374_AGL30

MGRVKLKIKKLENTNGRQATYAKRKHGIMKKANELSILCDIDIILLMFSPTGKPSICKGSRSIEEVIS

KFAQLAPQERAKRKLESLEALKKTFKKLDHDVNIPEFLGTRSQTIVDLSNQARLLQHQLSESHKRLRF

WTNIDKINSVEHLRQLENSLKQSLNGIQAHKENIGKQQLMSLECNNQFNNGMPVAFRMGAEQQLPHMS

WVSNNDNQQIVLPEDSNLLSHRDVECSGSSSFGSFSGYFGLGKTSELSHSGQESSLSSLLNELSGAAS

MRQQLTGNYACLPYNMNILNDGKFQSAADLSSQKSPVDFHANGSFEAPKLDYESTPGSWASTSGTCAI

SMFDEHLYSQIEAANYWHGFLAIGIKNGADSTQ

>L42c1633g17674_AGL19

MGRGKIVIRKIDNAASRQVTFSKRRKGLIKKAKELAILCDADVGLVIFSSTGKLYEYANTSSISLEVN

FLGCISQNWQEEVAILRQQLHNLQENRRQLMGERLHGLSVKDLQNLESKLEMSLQGIRSKKEQILTDE

IQELYRKVNVSHQENIELHRKANLIQKENMELYMKVYGTRDANTRTGNSLITSNINSDKRYEMPVHLQ

LCQPDQQNHETQQKAPM

>L42c1677g17962_AGL19

MVRGKTQMKRIENITSRQVTFSKRRNGLIKKAFQLSVLCDAEVALIVFSTRGKLYEFFSSSQSEIIDR

YQRKNKDLGINYGKASSENLKCVEQDAFVLAKKIQQLDVSTRNLSGYGLETCSIPDLKQLENQLERSL

TRIKARKNQLFKEQIGKLKKEEKILLEEKKRLQEECGGEPLLQFADNRQQITPDIESMPMDVETDLFI

GPPESRMGQKP

>L42c8683g37643_AGL62

MPRKSKGRQKLEMVKIPNESNLMVTFSKRRSGLFKKASELSTLCGAEVCMIVFSPGKKVFSFGHPSVE

KIVDRFLTGNVPQTSGALQLIEAHRSARVCDLNMQLTQVLNQMEVEKRRGVELDRIREAGKTRCWWEA

PIEELEGTQLEQLKGALLELKKHVTKQAEQILIQSTSLPPPPPPPPPAAAASFTPNILPATAAVPSFT

STIPPPASIASFTPTARGPAVPFNPRDVAFNRNMVPYGYNLGFGNDFS

>L42c8707g37678+g37679_AGL23

MGRGKIVIRRIDNSSSRQVTFSKRRNGLLKKAKELAILCDAEVGVMIFSSTGKLYDFSSTRAPELNEI

ILSYRVRFTSMMGEELSKLTIKDLQNLENQLEMSLRGVRMKKDQILMDEIQELNRKGNLVHQENMELY

KKVYGTKDLNGERISLFSNGSVTGEDLHVPIHLQLSQPQQQNYEARSRTANSRRLQMHQ

>L42c9908F-g39327_AGL80

MTRKKVKLAWIANDAARKASLKKRRAGLMKKVSELSILCGVNAFVIIYSPDDPEPVFWPSHPVVEKLL

MRFQSMPELERTKKMTNQESYMKERVKKLQDQAKKYERKKMDLELCYLMHQLYQVGGVNELRTSEIEG

LIWLINEKIKDLRKKIENSAGDFNEVNNPVDAYSAFQDQWSNDGMKHKRSCTGAGSSTMTDARAPHRY

YNDGDGSSSVGTALSIFRRSNAGDMSTDHGPGLCYGRPHHANLRALYESSLHRSGPSHGDMGGRKAEV

NYFIVGLTHGNTGDNNNGGNKIDLELPPEDNSDLGPNRQAVGENNHGPRRSHGSITDLNTLVSDSAGN

GCDGPPLGGDDDARINSHTVDGSGGSDTAVNESIGVGNNDGIPVDATKNSPDNNSSA

>L42c4358_F-_g28803_AGL62 MLTMKKDKKQTKGRQKIEMKPIQKKSNLQVTFSKRRAGLIKKASELSLLCGAKIAVIAFSPGNKIFSF

GHPDVDTVINRYVDANYGPRGEMDEEALSVGSHPQVLQWNREYEEARNGLEEEKKMCLEMNHESNREQ

ENEGYAGCWWDTAIDDMGLEELEEYVKAMQELKRNVDGRANGLMMASQTGPTDEHWLS

>L42c4848F-gg30162_AGL18

MTEEKKRMGRGKIEIKRIENLNSRQVTFSKRRNGLLKKARELSVLCDAEVAVIVFSSTGKLYEFSSTS

MEHTLSRYSSGPDLVTTNEHPSNNPEVEQLKSADVDSLKDEVSKLRLTCLQMMGQHLDGLSFKELHHI

EHQLSRGISSVKDKKDQLLIEQLKKSRLQEQKAMLEIEALRKQVEELRQASKPRLPSLEFNPLERRFS

LPDPKAVCSRQLEEADDISDTSLHLGLASDADRKRKALRIESHSNDSGSLVASE

147

>L42c17121g46112_AGL62 MLTIKKGQKQTKGRQKIEIKPIQQKSNLQVTFSKRRAGLMKKASELSLLCGAEVAVVAFSPGNKVFSF

GHPDVDTVIDRFLAENYGSRKPLDTLVVANHPQVNQWNREYGEAMKEMEEEKMRLTMIKECNKESEND

INAGFWWDITIDNMGLEELEEYIKAMQELRKNVAIRANGLMEDNQPGNQNMDAGIGGIGPGDDHWLF

>L42c16813g45887_AGL29 MGRRKIEIKMVKDSGSRQVTFSKRRTGLFKKAHELAILCAVQVAIIVFSPGGKPFSFGNPNVESVVMR

FLNEENKPRGATKAHADLRQEAKLRKLNNELNRLLNQLQAERRKGEMLDHMLKVSGHKLQPLAELSID

ELLKRKSTLEDLKEKLGRHLIEVEASSSLLLLSQKPVEGNDQ

>L42c22100g49274_geneA_AGL62 MARKSKGRQKVEMVKMNKESNLQVTFSKRRSGLFKKASELSTLCGAEIAIIVFSPGKKVFSFGHPGVE

TVIDRFLTRNPPQMSGTMKLIEAHRNANIRDLNIQFTQVQNQLEMEKKRGEEFNQIRKAKQPQSWWES

PVEELALPQLEQLKASLEELKRNVAKQADRVLIQSSYPPQFYGSTSGGGMLPSSDQSRNNIGFNTHMF

PPYVYDYGQGRGFF

>L42c23877_F-g50258geneA_AGL61

MASTKKSSIGLFKKASEPCTLCGVDIEVTVFSPANKTFSFGHPDVDSVIDRLLEAERKRGEALNQIRK

ASRRQCWWETPIEKLGLEELQRLRDTLEELRKMVVESVLPFFTLDGIEPVKNFDIKPAIIAASTTRIN

NSGYPF


MARKSKGRQKVEMVKMNKESNLQVTFSKRRSGLFKKASELSTLCGAEIAIIVFSPGKKVFSFGHPGVE

TVIDRFLTRNPPQMSGTMKLIEAHRNANIRDLNIQFTQVQNQLEMEKKRGEEFNQIRKAKQPQSWWES

PVEELALPQLEQLKASLEELKRNVAKQADRVLIQSSYPPQFYGSTSGGGMLPSSDQSRNNIGFNTHIF

PPYVYDYGQGRGFF

>L42c24333g50500_AGL29

MGRRKIEIKMVKDSGSRQVTFSKRRTGLFKKAHELAILCAVQVAIIVFSPGGKPFSFGNPNVESVVMR

FLNEENKPRGATKAHADLRQEAKLRKLNNELNRLLNQLQAERRKGEMLDHMLKVSRHKLQPLAELSID

ELLKRKSTLEDLKEKLGSYLIEVEASSSLLLLSQKPVEGNDQ

>L42c32F-g1074_AGL103 MTRPCTAMRTFSSRMRTIQKKAQELAVLCDIEVALVCYDATGEVLTWPEDKDRVKEIILKHKNHRLPG

DDDDDDAAAAPAAPATNPQPHCVGSSKVNEKLREFYPSWDERFNSFSVELLSIGVDHVNDILEDVRYL

KRLIAPADQFDVPQCSTAGLSDVDQPPFVYDSDGEEEEEEDEGGSSEGDGSSDTSSMDELDGDGQ

>L42c139F-_g3412_AGL80

MTRKKVKLAYITNDAARKATFKKRKKGLMKKVSELSTLCGIEACAVIFSPYDSQPEVWPSSLGVQRVL

SHFKNLPEMEQSKKMVNQESFIRQRIVKAAEHLKKQRKDNREKEITQVMYQNLIGNTLHNLNMLDLND

LGWVIDQNLKEITKRMEVLTNKNDSKELAVSGRERGPSSVEHAPHGGESRPASFEGSVDTLQRQPPWF

MDLINQQDPMGFGGEEMIQHFGDNSQGSLWPNAFLP

>L42c249F-g5272+g5271_SVP

MKDVLARYNLHSNNISKFSQQPSLELQLENSNHSRLSKEVTEKSHQLRRLRGEDLQGMNLEELQKLEK

MLEMGLGRVLDTKGERIMNEISTLERKGAQLLEENKQLKQKVAMICRENKLVLLEPDTAVQEEGMSSE

SATNICSCSSGPPLEDDSSDISLKLG

>L42c6545g34029_AGL62

MSRKSKGRQKLELVKIRNESNLMVTFSKRRSGLFKKASELSTLCGAEVVIIVFSPGKKVFSFGHPSVD

EVLDRFLTGNVPRTSGALQLIEAHRSVMVRELNMQLTQILNQLEMEKRRGEDLDRVRRSGQRQRWWES

PTEELNLQQMGQLKAVLQQLREQVAKQAEEILIQSANPPPPPFASTSAGAIVPYNPNDNGFNTNMDPS

SSAAVVPYNPGNIGFPTSASPYGYNPAGFRNGFF

>L42c37143F-g56310_AGL(talvez incompleto)

148

MGKRRNTAIRMLETRAQRAVSLTKRRQGLFKKAAELCIEFNNQVGIIVVTPSSPSSWKKVHVFGHSSP

EAIFSAYMNGCVPEAPNSESLAAAFTIYDEFKRLETQVATAKKEKRKPAGVPQRIRDVCNEILESDSL

KELEKALSILQSHIQENDNRQHNSTRIQNCVNYSANDSTSTPDTDEQTAHPKEIDSNGTLAALCTMLP

LPPPLN

>L42c16041F-g45276_AGL61

MSTGMSTGKKTRGKQKIELKLIENEDTKITTFSKRRSGISKKASELVTLTGADVAVVSFSPAGKPYAF

GSPSVAAVTNRFLGLETSRPRDRTAPIVEAHRQARINRLNQQQTHLAQRLEDEQKKCKIMMKKMEGLD

TKGWWDAKVENLHKPELLELETKFNDLLVNLRTNLLEKRNGASSSALNPSVDQHPERPNA

>L42c16041 g45277_AGL61

MAGKQTKGRQKITMKRIENEEDRLITFSKRRSGIYKKASELVTLCGAEVSVVVFSPAGKPFTFGHPAV

EAPVIRYLGQNPRPEDYSHPLVEAHRKARINELNHLHNQILGRLEVEKHREIVLKQMISGQESKGWWE

TPIEELDLQQLKQMYEMMKELHQELCCKMEEHRLNKASSFSNIPRHVTSPFVFNANEAATSADKYGYG

NGHYQIVNN

>L42c35190g55549_AGL62

MDATDNNEQRHRPRPRIPSKGRRKIELKKVEKQSSRYVTFSKRKKGLFRKATEISTLCGAEVAVLVFS

EKGRVFTFGHSDVDEVLDRYLSERGDDHPADDDWNRTAPGSSVNKANDSIYGLEEQGGNPGENDVNNS

GDFWWDLPIEKMGTEELEDYLHSLKELKSNVIARIEIIGGNNNPWTESGIINQFII

>L42c28885F-g52789_AGL15

MGRAKNEIKRIDNANSRQVTFSKRRNGLLKKARELSILCDAEIAVIVFSNTGKLFEFSSSGMRKTILR

YNKFRDSTEPARAEQGTEKQDLMEQGVLNDEISSLKVKPLRLLGNDLTGLSLKELLHLEQQLNEGLKC

V

>L42c0g72+73_AGL23

MGRGKILIRRIDNSTSRQVTFSKRRSGLLKKAKELAILCDAEVGVMIFSSTGKLYDFCSMISVIERFN

KSKEEHQMGNLNSEMKFWQGEAASLRQQLQSLQENHRKMMGEELSDLTIRDLQNLENQLEMSLHGVRM

KKEQILVDEIQELNRKGTILHQENMELYKKAYGTKDANGTNGNSLFRNGFGIGEDLHVPVHLQLSQPQ

QQNYDEPTSATKLGTLQLRQ

>L42c395F-g7289_AGL82

MRRKRANLQFLEEKARLVTYPKRRATLLKKASELSILCGVDVCLVIFGPNCQNDLGFNLETWPSSSAE

VKRIINNYRDSAQPKIRHFPDYFANRDKLVKQARENNLKARYPTWDARLDQLSADQNTLLLGRLNTKI

EVAEQKLVMLKENPIMMKQAATPRLPCSSRFGQTVSFHKDDYPKLGNENMPSTCSYRALVISYPDVPL

DVQMPTIPFQQVHGSQMITCNSVSGLSNSNNCDPYHMERFSFQKATPFQFQQSDCTTWYPNLMDDPCI

NQFGGIGLIPGPDSWYNARPVTSRYEFGQSNDHADSSKNYSSASMMAHGSHPQYDPPGFPYPAQSSQG

NFKQGKEDIQNNEPESYSVK

>L42c601g9657_AGL61

MEEKKRQTRRTEIKKIEKKSACATTFTKRRQGLFRKTEKFCTSCGANAAVVLFSPQLGKPYSYGHPSV

DSVMAQFLKDNDEASTSTANSSSASQNNRQGNGVDLRETGTPESNAEGRGVHVPADWWNESLEGMDLD

ELNRFEAALLKLKKNLLSQIEEKKNRERRLQDFFSYRSVLVAPSSEITAAIENSDTVWFKLQVVKGKS

LQFLGWPLNVVIAFIAKNLILPLRYLLLTEANFDIC

>L42c733F-g11005_AGAMOUS4(P.edulis)

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149

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>L42c1065F-g13842_AGL12

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>L42c4622g29539+g29541_AGL42 ou SOC1

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>L42c6007F-g32961_AGL8

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>L42c2945F-g24062_AGL104

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>L42c3093F-g24659_AGL27

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150

>L42c3332F-g25531_AGL80

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>L42c3920g27456+g27457_AGL11

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>L42c6251F-g33452_AGL6

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>L42c9690g39044_AGL12

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>L42c11479F-g41143_AGL80

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New Identificação e caracterização dos genes da família MADS-box …repositorio.unicamp.br/bitstream/REPOSIP/334196/1/... · 2019. 6. 11. · classes de genes homeóticos (A,

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