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Rev. Proteccin Veg. Vol. 24 No. 1 (2009): 14-21
INTRODUCCIN
En el mundo se conoce un grupo importante dehongos y bacterias
que presentan efecto antagnicosobre otros microorganismos. Este
efecto es aprove-chado por el hombre para la regulacin, tanto
depatgenos cuyo hbitat es el suelo, como aquellosque se desarrollan
en la parte foliar de las plantas(1,2,3,4).
Los antagonistas contribuyen a la atenuacin delos daos que
causan las enfermedades, en losagroecosistemas donde existan
condiciones para sudesarrollo y conservacin. Para lograr este
objetivolos microorganismos beneficiosos presentan diferen-tes
modos de accin que les permitan ejercer su efectobiorregulador.
Estos atributos, de conjunto con la ca-pacidad de multiplicarse
abundantemente, se encuen-tran entre los de mayor importancia para
su seleccincomo agentes de control biolgico (4).
Artculo resea
MECANISMOS DE ACCIN DE Trichoderma FRENTE A
HONGOSFITOPATGENOS
Danay Infante*, B. Martnez*, Noyma Gonzlez* y Yusimy Reyes**
*Dpto. Fitopatologa, Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria
(CENSA). Apartado 10,San Jos de las Laja, La Habana, Cuba. Correo
electrnico: [email protected],
**Dpto. Biologa y Sanidad Vegetal, Universidad Agraria de La
Habana Fructuoso Rodrguez Prez(UNAH). San Jos de las Lajas, La
Habana, Cuba.
RESUMEN: Los hongos antagonistas resultan importantes para el
control biolgico de los fitopatgenos.En este sentido, las especies
del gnero Trichoderma se destacan entre las ms utilizadas para el
biocontrolde patgenos fngicos del suelo. Estas especies presentan
diferentes modos o mecanismos de accin quele permiten el control de
los fitopatgenos. Entre estos mecanismos se encuentran: competencia
por elsustrato, micoparasitismo, antibiosis, desactivacin de
enzimas del patgeno, resistencia inducida, entreotros. Mientras
mayor sea la probabilidad de que un aislamiento de Trichoderma,
manifieste variosmodos de accin; ms eficiente y duradero ser el
control sobre el patgeno, aspectos que no poseen losplaguicidas
qumicos. En el artculo, los autores se proponen realizar una
compilacin sobre los modosde accin de Trichoderma frente a los
patgenos.
(Palabras clave: Trichoderma; antagonismo; biocontrol)
Trichoderma MECHANISMS OF ACTION AGAINST PHYTOPATHOGEN FUNGI
ABSTRACT: Antagonist fungi play an important role in the
biological control of phytopathogens. Inthis sense, Trichoderma
genus is the most used for the biocontrol of soil fungus pathogens.
These speciespresent different action ways or mechanisms to carry
out the control of phytopathogens. Among themare: competition for
substrate, mycoparasitism, antibiosis, desactivation of enzymes of
the pathogen,induced resistance, among others. While higher is the
probability of a Trichoderma isolate to show severalaction ways,
more efficient and lasting the control of the pathogen will be,
aspects not being present inchemical pesticides. In the article,
authors intend to carry out a compilation on the ways of action
ofTrichoderma against pathogens.
(Key words: Trichoderma; antagonism; biocontrol)
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Desde los primeros estudios en esta temtica yhasta el presente,
entre las especies ms ampliamenteestudiadas y aplicadas como
control biolgico, seencuentran las del gnero Trichoderma, debido a
sueficaz control, capacidad reproductiva, plasticidadecolgica,
efecto estimulante sobre los cultivos y re-cientemente se detect su
accin como inductor deresistencia sistmica en la planta a
diferentespatgenos (5,6).
Trichoderma Rifai como un controlador biolgico yantagonista
natural de fitopatgenos muestra una am-plia gama de hospedantes y
dentro de ellos estn loshongos fitopatgenos de importancia, tales
como:Fusarium oxysporum f. sp. cubense (E.F. Smith)Snyd.y Hans,
Fusarium roseum Link, Botrytis cinereaPers, Rhizoctonia solani Khn,
Sclerotium rolfsii Sacc.Sclerotinia spp., Pythium spp. Phytophthora
spp.,Alternaria spp., entre otros.
El objetivo de esta resea fue realizar una recopi-lacin y
anlisis de la informacin relacionada con losdiferentes mecanismos
de accin de los aislamien-tos de Trichoderma, los cuales ejercen su
actividadantagnica sobre los fitopatgenos.
PARTE ESPECIAL
Aspectos generales de Trichoderma
Las especies pertenecientes al gnero Trichodermase caracterizan
por ser hongos saprfitos, que sobre-viven en suelos con diferentes
cantidades de materiaorgnica, los cuales son capaces de
descomponerlay en determinadas condiciones pueden ser
anaerobiosfacultativos, lo que les permite mostrar una mayor
plas-ticidad ecolgica. Las especies de Trichoderma seencuentran
presentes en todas las latitudes, desdelas zonas polares hasta la
ecuatorial. Esta distribu-cin tan amplia y su plasticidad ecolgica
estn es-trechamente relacionadas con la alta capacidadenzimtica que
poseen para degradar sustratos, unmetabolismo verstil y resistencia
a inhibidoresmicrobianos. No obstante, se han realizado
pocosestudios acerca de la sobrevivencia, establecimientoy
proliferacin de este antagonista en la rizosfera dela planta
(7).
El gnero Trichoderma es un excelente modelopara ser estudiado
debido a su fcil aislamiento y cul-tivo, rpido desarrollo en varios
sustratos y por sucondicin de controlador biolgico de una amplia
gamade fitopatgenos (4). Trichoderma se ubicataxonmicamente segn
Villegas (8) en:
Reino: Fungi.
Divisin: Mycota
Subdivisin: Eumycota
Clase: Hyphomycetes.
Orden: Moniliales.
Familia: Moniliaceae.
Gnero: Trichoderma.
La mayora de las colonias de Trichoderma en suinicio tienen
color blanco, que se tornan a verde os-curo o amarillento, con
esporulacin densa (9). Elmicelio es ralo en su mayora, y visto al
microscopioes fino, los conidiforos son ramificados, parecen unrbol
pequeo. Los mismos se presentan como pe-nachos compactados que
forman anillos con un sis-tema de ramas irregular de manera
piramidal (Fig. 1).Estos terminan en filides donde se forman las
espo-ras asexuales o conidios, de gran importancia para
laidentificacin taxonmica a nivel de especies. Losconidios aseguran
las generaciones del hongo durantegran parte del perodo vegetativo
de las plantas (9).Son haploides y su pared est compuesta por
quitinay glucanos (3). Adems de los conidiforos, estas sepueden
producir sobre filides que emergen directa-mente del micelio.
FIGURA 1. Conidios y conidiforos de Trichoderma sp./Trichoderma
sp. conidia and conidiophores. (400 x).
La mayora de las especies de Trichoderma pre-sentan
clamidosporas, las cuales pueden serintercalares y en ocasiones
terminales. Lasclamidosporas toleran condiciones ambientales
ad-versas, son estructuras de sobrevivencia y permitenque el hongo
pueda perdurar a travs del tiempo (10).
Conidios
Conidiforo
Filide
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No obstante, las clamidosporas recin formadas pre-sentan ms de
75% de germinacin, bajo condicio-nes ptimas de humedad (> 75%) y
temperatura (28-30oC). Debido a esto se dice, que las especies
deTrichoderma produce tres tipos de propgulos: hifas,clamidosporas
y conidios (11).
Mecanismos de accin de Trichoderma
En la accin biocontroladora de Trichoderma sehan descrito
diferentes mecanismos de accin queregulan el desarrollo de los
hongos fitopatgenos dia-nas. Entre estos, los principales son la
competenciapor espacio y nutrientes, el micoparasitismo y
laantibiosis, los que tienen una accin directa frente alhongo
fitopatgeno, Leal (2000) citado por Lorenzo(12). Estos mecanismos
se ven favorecidos por lahabilidad de los aislamientos de
Trichoderma paracolonizar la rizosfera de las plantas. Otros
autores hansugerido distintos mecanismos responsables de
suactividad biocontroladora, que incluyen, adems delos mencionados,
la secrecin de enzimas y la pro-duccin de compuestos inhibidores
(13,14).
Adems se conoce que Trichoderma presentaotros mecanismos, cuya
accin biorreguladora es deforma indirecta. Entre estos se pueden
mencionar losque elicitan o inducen mecanismos de defensa
fisio-lgicos y bioqumicos como es la activacin en la plan-ta de
compuestos relacionados con la resistencia (In-duccin de
Resistencia) (6), con la detoxificacin detoxinas excretadas por
patgenos y la desactivacinde enzimas de estos durante el proceso de
infeccin;la solubilizacin de elementos nutritivos, que en suforma
original no son accesibles para las plantas. Tie-nen la capacidad
adems, de crear un ambiente fa-vorable al desarrollo radical lo que
aumenta la tole-rancia de la planta al estrs (3).
Competencia
La competencia constituye un mecanismo de anta-gonismo muy
importante. Se define como el compor-tamiento desigual de dos o ms
organismos ante unmismo requerimiento (sustrato, nutrientes),
siempre ycuando la utilizacin de este por uno de los organis-mos
reduzca la cantidad o espacio disponible para losdems. Este tipo de
antagonismo se ve favorecido porlas caractersticas del agente
control biolgico comoplasticidad ecolgica, velocidad de crecimiento
y de-sarrollo, y por otro lado por factores externos como tipode
suelo, pH, temperatura, humedad, entre otros(15,16).
La presencia de forma natural de Trichoderma endiferentes suelos
(agrcolas, forestales, en barbechos),se considera una evidencia de
la plasticidad ecolgica
de este hongo y de su habilidad como excelente com-petidor por
espacio y recursos nutricionales, aunquela competencia depende de
la especie, Wardle et al.(1993) citados por Samuel (17).
Trichoderma estbiolgicamente adaptado para una colonizacin
agresi-va de los sustratos y en condiciones adversas para
so-brevivir, fundamentalmente, en forma de clamidosporas.La alta
velocidad de crecimiento, abundante esporulaciny la amplia gama de
sustratos sobre los que puede cre-cer, debido a la riqueza de
enzimas que posee, hacenque sea muy eficiente como saprfito y an ms
comoagente de control biolgico (16,18).
La competencia por nutrientes puede ser por ni-trgeno,
carbohidratos no estructurales (azcares ypolisacridos como almidn,
celulosa, quitina,laminarina, y pectinas, entre otros) (10,19)
ymicroelementos. Esta forma de competencia en lossuelos o sustratos
ricos en nutrientes no tiene impor-tancia desde el punto de vista
prctico. Por ello, cuan-do se emplea fertilizacin completa o existe
excesode algunos de los componentes de los fertilizantes einclusive
en suelos con alto contenido de materia or-gnica, este tipo de
antagonismo es poco eficaz.
La competencia por sustrato o espacio dependede si el mismo est
libre de patgenos (sustrato est-ril) o si hay una micobiota
natural. En el primer caso,la velocidad de crecimiento del
antagonista no deter-mina la colonizacin efectiva de los nichos,
sino laaplicacin uniforme del mismo en todo el sustrato.
Sinembargo, en el segundo caso la velocidad de creci-miento,
conjuntamente con otros de los mecanismosde accin del antagonista,
es determinante en elbiocontrol del patgeno y colonizacin del
sustrato.
Un ejemplo fehaciente de estas interacciones esel notificado por
Durman et al. (21), quienes encon-traron una disminucin del
crecimiento de R. solani yde la viabilidad de los esclerocios por
la accin dediferentes aislamientos de Trichoderma spp.
Micoparasitismo
El micoparasitismo es definido como una simbio-sis antagnica
entre organismos, en el que general-mente estn implicadas enzimas
extracelulares talescomo quitinasas, celulasas, y que se
correspondencon la composicin y estructura de las paredes
celu-lares de los hongos parasitados (11,22,23,24).
Las especies de Trichoderma durante el procesode micoparasitismo
crecen quimiotrpicamente haciael hospedante, se adhieren a las
hifas del mismo, seenrollan en ellas frecuentemente y las penetran
enocasiones. La degradacin de las paredes celularesdel hospedante
se observa en los estados tardos del
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proceso parastico (25), que conlleva al debilitamien-to casi
total del fitopatgeno.
El micoparasitismo como mecanismo de accinantagnica en
Trichoderma spp. ha sido ampliamen-te estudiado, Chet et al. (1998)
citados por Prez (18).No obstante, existen aspectos en el mismo que
noestn totalmente esclarecidos. Este es un procesocomplejo que para
su estudio se ha separado en cua-tro etapas. El desarrollo de cada
etapa depende delos hongos involucrados, de la accin biotrfica
onecrotrfica del antagonista y de las condiciones am-bientales.
Chet y Benhamou (26), explican detallada-mente cada una de estas
etapas, para el caso de lasespecies de Trichoderma.
Crecimiento quimiotrfico: El quimiotropismo posi-tivo es el
crecimiento directo hacia un estmulo qumi-co (27). En la etapa de
localizacin del hospedante,se ha demostrado que Trichoderma puede
detectarloa distancia y sus hifas crecen en direccin al patge-no
como respuesta a un estmulo qumico.
Reconocimiento: Las investigaciones realizadasa lo largo de
muchos aos con un nmero considera-ble de cepas de Trichoderma y de
especies de hon-gos fitopatgenos han demostrado que estas son
efec-tivas slo contra patgenos especficos. El conoci-miento de esta
especificidad condujo a la idea de queel reconocimiento molecular
entre Trichoderma y elhospedante es el evento esencial que precede
al pro-ceso antagonista (26). Esto es un elemento a teneren cuenta
para la aplicacin prctica de este hongo, ypara la bsqueda de nuevos
aislamientos ms adap-tados y eficaces como un proceso continuo.
El reconocimiento se realiza a travs deinteracciones
lectinas-carbohidratos. Las lectinas sonprotenas enlazadas a
azcares o glicoprotenas, lascuales aglutinan clulas y estn
involucradas en lasinteracciones entre los componentes de la
superficiede las clulas y su ambiente extracelular, Barondes(1981)
citado por Chet et al. (26). La produccin delectinas se ha
investigado en R. solani y S. rolfsii . Entodos los casos se
encontraron evidencias directas,de que las lectinas estn
involucradas en elmicoparasitismo (18,27).
Adhesin y enrollamiento: Cuando la respuestade reconocimiento es
positiva, las hifas deTrichoderma se adhieren a las del hospedante
me-diante la formacin de estructuras parecidas a gan-chos y
apresorios (Fig. 2), se enrollan alrededor deestas, todo esto est
mediado por procesosenzimticos (18). Segn Chet y Elad (1983),
citadopor Martnez (20), la adherencia de las hifas deTrichoderma
ocurre gracias a la asociacin de un az-
car de la pared del antagonista con una lectina pre-sente en la
pared del patgeno.
FIGURA. 2 Hifas de Trichoderma sp. enrolladas en hifasde
Curvularia sp./ Trichoderma hyphae coiled inCurvularia sp. hyphae.
(400x).
Actividad ltica: En esta etapa ocurre la produc-cin de enzimas
lticas extracelulares, fundamental-mente quitinasas, glucanasas y
proteasas, que de-gradan las paredes celulares del hospedante y
posi-bilitan la penetracin de las hifas del antagonista (28).Por
los puntos de contacto donde se produce la lisis yaparecen los
orificios, penetra la hifa del micoparsitoen las del hongo
hospedante. La actividad enzimticaen Trichoderma ha sido estudiada
extensamente, ascomo las posibles funciones que desenvuelven en
elmicoparasitismo.
Las especies de Trichoderma tienen un elevadopotencial parastico
(Fig. 3), con una actividadmetablica muy particular, que les
permite parasitareficientemente las estructuras fngicas de los
hon-gos (1).
Trichoderma excreta muchos metabolitos dentrode ellos enzimas
(celulasas, glucanasas, lipasas,proteasas y quitinasas) que
participan en la lisis de lapared celular de las hifas del
hospedante, facilitandola insercin de estructuras especializadas y
de hifasde Trichoderma, que absorben nutrientes del interiordel
hongo fitopatgeno (19). Misaghi (1984) y Adams(1990) citados por
Daz (11), plantearon que elmicoparasitismo finalmente termina con
la prdida delcontenido citoplasmtico de la clula del hospedante.El
citoplasma restante est principalmente rodeandolas hifas invasoras,
mostrando sntomas de disgre-gacin, lo que disminuye la actividad
patognica delmismo.
Desde el punto de vista prctico las enzimas setienen en cuenta
como criterio en la seleccin de ais-lamientos. Elad et al. (29),
encontraron que los aisla-mientos de Trichoderma eficaces en el
control de
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patgenos vegetales eran capaces de producirglucanasas,
quitinasas y proteasas, por lo que reco-mienda que los aislamientos
de Trichoderma spp.pueden ser seleccionados como agentes de
controlbiolgico en base a su capacidad de producir -1,3-Dglucanasa
y quitinasa en presencia de glucano yquitina, respectivamente.
Por los resultados que se han obtenido hasta elmomento, se ha
llegado a la conclusin que la pro-duccin del factor inhibidor en
Trichoderma dependems del aislamiento que de la propia especie.
Aspec-to este, que reafirma una vez ms la bsqueda cons-tante de
nuevos aislamientos de este antagonista (11).
Liu y Baker (1980) citados por Daz (11), plantea-ron que el
micoparasitismo de Trichoderma sobre Rsolani es el responsable de
la disminucin de la den-sidad de inculo de este patgeno y que se
corres-ponde con un incremento en la densidad de pobla-cin de
Trichoderma sp.
Diferentes autores han informado paraTrichoderma diferentes
tipos de interaccin hifalcomo parasitismo, considerndolos una
potenciali-dad para su uso como biorreguladores de hongosdel suelo
(30, 31). Bernal (30), encontr enrollamientoy penetracin de hifas
de Trichoderma en hifas de F.oxysporum f. sp. cubense. Harman (32),
encontrpenetracin en hifas de Pythium sp. y R. solani.Rivero et al.
(33), evaluaron cuatro aislamientos deTrichoderma sobre Alternaria
padwickii (Ganguly)E l l i s , Bipolar is oryzae (Breda de
Haan)Shoemaker, Curvularia lunata (Wakker) Boedijny Phoma sp. y
obtuvieron una alta capacidad com-petitiva, con dos o ms tipos de
interaccin hifal,excepto en Phoma sp.
Antibiosis
La antibiosis es la accin directa de antibiticos ometabolitos
txicos producidos por un microorganis-mo sobre otro sensible a
estos. Algunos autores opi-nan que la antibiosis no debe ser el
principal meca-nismo de accin de un antagonista, ya que existe
elriesgo de aparicin de cepas del patgeno resisten-tes al
antibitico (34). En la prctica uno de los ante-cedentes ha sido el
caso de la aparicin de cepas deAgrobacterium tumesfaciens Smith y
Townsend resis-tentes al Agrosin 84, un antibitico producido por
unacepa de Agrobacterium radiobacter Beijerinck y vanDel- den
(35).
Muchas cepas de Trichoderma producenmetabolitos secundarios
voltiles y no voltiles, algu-nos de los cuales inhiben el
desarrollo de otrosmicroorganismos con los que no hacen contacto
fsi-co. Tales sustancias inhibidoras son consideradasantibiticos
(16).
Al inicio se estim que la actividad inhibidora deaislamientos de
Trichoderma sobre otros hongos sedeba solo a compuestos no
voltiles. Dennis yWebster (36), fueron los pioneros en esta
temtica,con la realizacin de los trabajos ms completos acer-ca de
la funcin de los antibiticos producidos porhongos del gnero
Trichoderma sobre patgenos delas plantas. Ellos relacionaron la
actividad antibiticade Trichoderma spp. con compuestos no
voltiles,entre los que se encontraban uno identificado
comotrichodermina y otros metabolitos peptdicos. En
in-vestigaciones posteriores Webster y Lomas (1964)citados por Daz
(11), determinaron que Trichodermasp. produce dos antibiticos ms:
gliotoxina y viridina.Ms tarde Oliver y Germain (37) citado por
Martnez
HT
FIGURA 3. Micoparasitismo de Trichoderma sp. en Rhizoctonia sp./
Micoparasitism of Trichoderma on Rhizoctonia sp.HT. Hifas de
Trichoderma. (400x).
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(37), informaron que T. harzianum Rifai produce nu-merosos
antibiticos como son: trichodermina,suzukacilina, alameticina,
dermadina, trichotecenosy trichorzianina.
Posteriormente, Dennis y Webster (36), detecta-ron que la
actividad antibitica de algunos aislamien-tos se deba tambin a la
produccin de compuestosvoltiles, y notaron que los aislamientos ms
activosposean un fuerte olor a coco, posiblemente relacio-nado con
la actividad antagonista. Los antibiticosvoltiles tienen un efecto
esencialmente fungisttico,debilitando al patgeno y lo hacen ms
sensible a losantibiticos no voltiles, lo que se conoce como
unhiperparasitismo de origen enzimtico (20).
Stefanova et al. (10), informaron la presencia demetabolitos no
voltiles con actividad antifngica encuatro aislamientos de
Trichoderma y concluyeron quelos mismos reducen el crecimiento
micelial dePhytophthora nicotianae Breda de Haan y R. solanien
medios de cultivo envenenado con filtrados lqui-dos donde se haban
cultivado las cepas antagni-cas. Plantean adems, que al parecer
estos causana nivel celular: vacuolizacin, granulacin, coagula-cin,
desintegracin y lisis. Por otro mtodo, Riveroet al. (33), evaluaron
el efecto de antibiosis de dosaislados de Trichoderma en cultivo
dual con A.padwickii, B. oryzae, C. lunata y Phoma sp., obtenien-do
inhibicin significativa del crecimiento radial deestos
patgenos.
Algunas de las enzimas no solo intervienen en elproceso de
penetracin y lisis, sino que actan tam-bin como antibiticos, tal es
el caso de la enzimaendoquitinasa (Ech42) que causa hidrlisis en
lasparedes de B. cinerea, y adems inhibe la germinacinde conidios y
el crecimiento de tubos germinativos devarios hongos (25).
La produccin metablica de los aislamientos deTrichoderma
presenta, al igual que el micoparasitismo,determinada
especificidad. Samuels (17), informasobre un grupo de cepas de
Trichoderma denomina-do Q que produjeron gliotoxina y fueron
efectivasfrente a R. solani, pero no frente a Pythium ultimumTrow;
mientras que otro grupo de cepas P, queexcretaron gliovirina
mostraron resultados opuestos.
No obstante, la mxima eficacia pudiera lograrsecon el sistema
enzimtico completo (22), inclusive laseleccin tiene que ser ms
integral, donde interven-gan diferentes modos de accin. Por
ejemplo,Martnez et al. (38), observaron al evaluar 59 aisla-mientos
de Trichoderma, competencia por el sustrato,micoparasitismo y
antibiosis. En casi todos los aisla-
mientos determinaron al menos un tipo de interaccinhifal bien
definida, y algunos de ello presentaron has-ta cuatro tipos de
interaccin sobre R. solani. Estofavorece el control por un lado y
disminuye la posibili-dad de que surja resistencia en el patgeno al
anta-gonista (34).
CONCLUSIONES
De este estudio se resalta la importancia que tie-ne el
conocimiento profundo de los mecanismos deaccin que pueden
presentar los diferentes aislamien-tos de Trichoderma. Este
conocimiento es vital desdeel punto de vista prctico, debido a que
permite unaadecuada y mejor seleccin de aislamientos con ma-yor
potencialidad para el control de diferentesfitopatgenos. Mientras
ms modos de accin estnpresentes en un aislamiento, mayor ser la
eficaciadel mismo en el control del fitopatgeno, y por ende,menor
el dao que puede causarle al cultivo.
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(Recibido 29-11-2007; Aceptado 30-10-2008)