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Universidade Federal de Minas Gerais
Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e
Manejo da Vida Silvestre
História natural de Tripodanthus acutifolius
(Ruiz & Pav.) Tiegh (Loranthaceae) e interação
com a comunidade vegetal dos campos
rupestres ferruginosos
Isabelle Cerceau Brandão
Belo Horizonte, dezembro de 2015
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Universidade Federal de Minas Gerais
Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e
Manejo da Vida Silvestre
História natural de Tripodanthus acutifolius (Ruiz
& Pav.) Tiegh (Loranthaceae) e interação com a
comunidade vegetal dos campos rupestres
ferruginosos
Dissertação apresentada à Universidade Federal de Minas Gerais, como pré-requisito do Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre, para a obtenção do título de Mestre em Ecologia.
Isabelle Cerceau Brandão
Orientadora: Claudia Maria Jacobi
Co-orientadora: Fabiana Alves Mourão
(Depto. de Biologia Geral – ICB / UFMG)
Belo Horizonte, dezembro de 2015
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Agradecimentos
Primeiramente gostaria de agradecer minha orientadora, Claudia Jacobi, que me
recebeu de braços abertos no laboratório e confiou em mim a executar desse projeto
fantástico. Sempre me auxiliou no que foi preciso e me ensinou muito sobre ecologia e
as cangas.
A minha co-orientadora, Fabiana Mourão, que me ensinou tudo o que eu sei sobre
plantas parasitas. Revisou meus projetos mesmo durante suas viagens de férias, e me
tranquilizou nos momentos de dificuldade. Obrigada pela ajuda em campo, em
laboratório e na estatística.
Ao meu tutor, Rafael Arruda, que revisou meu projeto e me deu várias dicas para
melhorá-lo. Obrigada pelos ensinamentos, conversas e dicas para publicação.
Ao professor Leandro Assis, que ajudou na identificação das plantas hospedeiras,
sempre muito disponível.
Ao professor José Eugênio, membro da banca e professor, que me ensinou muito
sobre ecologia. Obrigada por corrigir meu trabalho e disponibilizar a balança de
precisão e a estufa para execução do segundo capítulo da dissertação.
Ao professor Fernando (Lelê), que ficou tão empolgado com o meu projeto, que me fez
ver a beleza que antes não tinha visto nas plantas parasitas. Obrigada pelos
ensinamentos no curso de campo, pela disciplina de “Biologia de Plantas Parasitas” e
por ser membro da minha banca.
Ao professor Clemens, que abriu meus olhos para aspectos ecológicos de
Tripodanthus que ainda não tinha visto.
Ao professor Tadeu Guerra, que ministrou a disciplina de “Biologia de Plantas
Parasitas”, e me ajudou a conhecer melhor esse grupo vegetal. Me emprestou livros
importantes sobre as parasitas, além de me mostrar estudos pioneiros sobre a
dispersão subterrânea de T. acutifolius, que abriu novos caminhos no meu trabalho.
Minha mãe Rose Marie por estar sempre ao meu lado e me apoiando, me dando força
quando eu estava desanimada. Sempre acreditou que eu conseguiria alcançar meus
objetivos.
Ao meu pai, Jacinto, por me apoiar e me ajudar sempre que precisei. Obrigada por
acreditar em mim e me dar forças para continuar as pesquisas no doutorado.
Ao meu namorado, Samuel, que me fez apaixonar pela Botânica e ver como as
plantas são fantásticas. Obrigada pela ajuda em campo e com a estatística, pelo apoio
e carinho sempre.
A minha irmã, Keul, que não importou do nosso carro ficar vermelho de minério.
As amigas que ajudaram em campo, Maria Clara, Débora, Ana Melo, Fernanda, Cris.
A minha avó Maria, que sempre acreditou em mim e rezou para eu passar no
mestrado e ganhar a bolsa.
A minha amiga Roxy, que sempre esteve do meu lado e entendeu a distância em
momentos de correria do mestrado. Nossa amizade só se fortaleceu.
A minha amiga Jacque, que sem o apoio dela não teria tentado a prova de mestrado.
Aos colegas do curso de campo, que tivemos experiências inesquecíveis no Parque
do Rio Doce. Que bom que tivemos a oportunidade de conhecer esse lugar fantástico
que hoje, infelizmente, não existe mais.
Ao pessoal do Parque Estadual Serra do Rola Moça pelo apoio e pela licença.
A Capes, CNPq e Fapemig pelo apoio financeiro.
Ao PPG-ECMVS por sempre auxiliar no que foi necessário.
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SUMÁRIO
Resumo geral.................................................................................................................1 Abstract...........................................................................................................................1 Introdução geral .............................................................................................................2 Referências Bibliográficas .............................................................................................4 Capítulo 1: Alocação de biomassa na hemiparasita Tripodanthus acutifolius (Loranthaceae) em campos rupestres ferruginosos Resumo...........................................................................................................................5 Introdução........................................................................................................................5 Material e Métodos .........................................................................................................8 Resultados.....................................................................................................................10 Discussão......................................................................................................................15 Referências Bibliográficas ............................................................................................18 Capítulo 2: O que determina a preferência e a especificidade por hospedeiras de hemiparasitas (Loranthaceae)? Resumo.........................................................................................................................21 Introdução......................................................................................................................21 Material e Métodos .......................................................................................................24 Resultados.....................................................................................................................26 Discussão......................................................................................................................29 Referências Bibliográficas ............................................................................................33 Apêndice........................................................................................................................36 Considerações finais.....................................................................................................40
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Resumo
O trabalho foi desenvolvido em uma área de campo rupestre ferruginoso no sudeste
do Brasil, onde ocorrem duas espécies de hemiparasitas da família Loranthaceae:
Tripodanthus acutifolius e Struthanthus flexicaulis. Indivíduos de T. acutifolius foram
monitorados em campo para descrição do processo de germinação, desenvolvimento,
padrões de floração, frutificação, produção de estruturas vegetativas e mortalidade das
hospedeiras e hemiparasitas. Para mensurar o impacto gerado pelo parasitismo na
comunidade vegetal, foi feito um levantamento florístico da área e das hospedeiras de
Tripodanthus acutifolius e Struthanthus flexicaulis. O grau de especificidade e
preferência por hospedeiras foi comparado. O processo de germinação e
estabelecimento de T. acutifolius é satisfatório, e seu desenvolvimento é rápido em
comparação a outras espécies da família Loranthaceae. A hemiparasita disponibiliza
recursos alimentares para a fauna local durante todo o ano, com a produção de
botões, flores e folhas na estação chuvosa e frutos na estação seca. As duas
hemiparasitas compartilham a principal hospedeira, Mimosa calodendron,
apresentando altas taxas de mortalidade e parasitismo simultâneo. Apesar de
preferirem a mesma hospedeira, apresentam grau de especificidade opostos.
Enquanto S. flexicaulis é generalista, T. acutifolius é especialista. As hemiparasitas
exercem importante papel na comunidade vegetal, como controle populacional das
hospedeiras e são recursos chave para a comunidade.
Palavras-chave: Hemiparasitas, Loranthaceae, Alocação de biomassa, preferência
por hospedeiras, ornitocoria, crescimento vegetativo.
Abstract
This work was developed in a rupestrian ferruginous field, in southeast Brazil, where
occur two species of mistletoes: Tripodanthus acutifolius and Struthanthus flexicaulis
(Loranthaceae). Individuals T. acutifolius were monitored in field to description of the
germination process, development, flowering, fruiting, production of vegetative
structures and mortality of hosts and mistletoes. To measure the impact generated by
the parasitism in plant community, a floristic survey was made in the area and was
identified T. acutifolius’s and Struthanthus flexicaulis’s hosts. The degree of specificity
and preference for hosts was compared. The process of germination and
establishment of T. acutifolius was satisfactory, and its development is fast compared
to other loranthaceous species. There are available resources for local fauna
throughout the year, with production of buttons, flowers and leaves in rainy season and
fruit in the dry season. Both mistletoes share the main host, Mimosa calodendron,
featuring high rates of mortality and simultaneous parasitism. Although they prefer the
same host, the degree of specificity is opposite. While S. flexicaulis is generalist, T.
acutifolius is specialist. The mistletoes exert important role in plant community, such as
M. calodendron population control and they are key resources for a community.
Keywords: Mistletoes, Loranthaceae, biomass allocation, host preference,
ornithochory, Vegetative growth.
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Introdução Geral
Algumas plantas parasitas são conhecidas como ervas-de-passarinho devido a sua
extrema dependência das aves. Além de serem os principais dispersores de suas
sementes (Kuijt, 1969) e exercerem um papel fundamental em sua reprodução (Calder
& Bernhardt 1983), eles influenciam diretamente na distribuição das plantas parasitas
na comunidade, normalmente de forma heterogênea e agredada, no nível de
indivíduo, mancha e de paisagem (Aukema, 2003).
Além das plantas parasitas serem alimento altamente nutritivo para as aves, essas
podem utilizar as parasitas como sítios de nidificação (Watson, 2001). A relação entre
ave e erva-de-passarinho pode ser tão especializada, que algumas espécies de aves
podem exibir características que coevoluiram dessa relação, como sistema digestório
especializado (Kuijt, 1969).
As plantas parasitas podem influenciar de diversas maneiras a comunidade que estão
inseridas. Apesar dos impactos negativos que exercem sobre suas hospedeiras,
como mortalidade, diminuição da biomassa (Press et al., 1999) e competição (Press &
Phoenix, 2005), são consideradas como recursos chave em muitas comunidades
(Watson 2001) e tem associações mutualísticas com seus dispersores e polinizadores
(Press & Phoenix 2005).
A maioria dos estudos sobre plantas parasitas se concentram nas regiões temperadas
(Arruda, et al. 2012), devido aos efeitos negativos que causam em plantações (Norton
& Carpenter, 1998). Por esse motivo, pouco se conhece sobre as ervas-de-passarinho
da região neotropical. Apesar de algumas plantas parasitas exercerem efeitos
econômicos negativos, muitas espécies são essenciais para a manutenção do
ecossistema e é necessária a conservação dessas para mantê-lo em equilíbrio e
preservar a diversidade associada à parasita (Aukema, 2003).
Na região neotropical ocorrem várias espécies da família Loranthaceae, a maior
família de plantas parasitas (Kuijt 2009), com ampla distribuição, encontradas em
ambientes naturais e impactados (Press, 1998). No Brasil existem 10% das espécies
de plantas parasitas do mundo inteiro (Arruda et al. 2009).
Este trabalho é o resultado de um estudo realizado no Parque Estadual Serra do Rola
Moça, em uma área de campo rupestre ferruginoso (Figura 1). Nessa área, co-
ocorrem duas espécies de hemiparasitas da família Loranthaceae: Tripodanthus
acutifolius e Struthanthus flexicaulis, que compartilham a principal hospedeira, Mimosa
calodendron Mart. ex Benth.
A principal espécie desse estudo, Tripodanthus acutifolius tem ampla distribuição no
Brasil, e é encontrada desde o Rio Grande do Sul ao sul da Bahia, nos biomas de
Mata atlântica, Cerrado, Caatinga, Pampas (Arruda, et al. 2012). Apesar de diversos
estudos sobre a farmacologia da planta, pouco se conhece sobre seus aspectos
ecológicos.
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Figura 1: Área de estudo. (a) Visão panorâmica da área de campo rupestre ferruginoso
do Parque Estadual Serra do Rola Moça; (b) Microlicia sp.; (b) Arthrocereus glaziovii
(K. Schum.) N.P.Taylor & Zappi; (d) Lychnophora pinaster Mart; (e) Tripodanthus
acutifolius parasitando Mimosa calodendron; (f) Struthanthus flexicaulis parasitando
Mimosa calodendron.
Este trabalho consiste em dois capítulos que visam descrever a biologia e
desenvolvimento de Tripodanthus acutifolius em campos rupestres ferruginosos e sua
interação com as hospedeiras e a hemiparasita S. flexicaulis.
No primeiro capítulo descrevemos o processo de germinação e estabelecimento de
Tripodanthus acutifolius em sua principal hospedeira, Mimosa calodendron, e
verificamos como a disponibilidade de água no ambiente influencia a alocação de
biomassa para a produção de estruturas vegetativas e reprodutivas na hemiparasita.
No segundo capítulo comparamos o grau de especificidade e preferência por
hospedeiras das duas hemiparasitas e discutimos os impactos que o parasitismo pode
causar na comunidade. A especificidade por hospedeiras é um fator importante da
ecologia de plantas parasitas (Arruda et al., 2012), e normalmente é apresentado
como um contínuo que varia de extrema especificidade à espécies muito generalistas
(Norton & Carpenter, 1998).
Os resultados obtidos nessa pesquisa contribuíram para o conhecimento sobre a
ecologia de Tripodanthus acutifolius, que são escassos na literatura atual. A
hemiparasita tem um importante papel na manutenção do equilíbrio dos campos
rupestres ferruginosos, que são altamente diversos e abrigam espécies endêmicas.
Apesar dos efeitos negativos da hemiparasita em sua principal hospedeira, espécie
ocorre no interior de uma Unidade de Conservação, em um ecossistema equilibrado e
protegido. Dessa forma, é importante evitar a retirada de plantas parasitas do local, o
que pode gerar diversos impactos negativos na comunidade.
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Referências bibliográficas
Arruda, R.; Fadini, R.F.; Mourão, F.A.; Jacobi, C.M. & Teodoro, G.S. 2009. Natural
history and ecology of Neotropical mistletoes. Pp. 133-154. In: Del-Claro, K.;
Oliveira, P.S. & Rico-Gray, V. (Orgs.). Tropical Biology and Conservation
Management: Natural history of tropical plants. Oxford, Eolss Publishers Co. Ltd.
Arruda, R; Fadini, R.F.; Carvalho, L.N.; Del-Claro, K.; Mourão, F.A.;Jacobi, C.M.;
Teodoro, G.S.; van den Berg, E.; Caires, C.S.; Dettke, G.A. 2012. Ecology of
neotropical mistletoes: an important canopy dwelling component of Brazilian
ecosystems. Acta Botanica Brasilica. 26: 264-274.
Aukema J.E. 2003. Vectors, viscin, and Viscaceae: mistletoes as parasites, mutualists,
and resources. Frontiers in Ecology and Environment 1: 212–219
Calder, M., Bernardt, P. (Eds.), 1983. The biology of mistletoes. Academic Press,
Sidney.
Kuijt, J. 1969. The biology of parasitic flowering plants. Berkeley, University of
California Press.
Norton, D.A.; Carpenter, M.A. 1998. Mistletoes as parasites: host specificity and
speciation. Trends in Ecology and Evolution 13: 101–105.
Press, M.C. 1998. Dracula or Robin Hood? A functional role for root hemiparasites in
nutrient poor ecosystems. Oikos 82: 609–611.
Press, M.C.; Scholes, J.D.; Watling, J.R. 1999. Parasitic plants: physiological and
ecological interactions with their hosts. In: Press, MC, Scholes, JD, Barker, MG,
eds. Physiological Plant Ecology. Oxford, UK: Blackwell Science, 175–197
Press, M.C.; Phoenix, G.K. 2005. Impacts of parasitic plants on natural communities.
New Phytologist, 166: 737-751
Watson, D.M. 2001. Mistletoe - a keystone resource in forests and woodlands
worldwide. Annu Rev Ecol Syst 32: 219-49.
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Alocação de biomassa na hemiparasita Tripodanthus acutifolius (Loranthaceae)
em campos rupestres ferruginosos
Isabelle C. Brandão, Fabiana A. Mourão & Claudia M. Jacobi
Depto. de Biologia Geral, ICB, Universidade Federal de Minas Gerais, Caixa Postal
486, 31270-901 Belo Horizonte, MG, Brasil.
E-mail para correspondência: [email protected]
Resumo
As plantas ajustam a alocação de sua biomassa de acordo as condições ambientais,
com finalidade de maximizar a captura de recursos essenciais. Ao contrário da maioria
das plantas, as parasitas obtêm recursos diretamente de suas hospedeiras e as
condições ambientais severas não impactam tanto seu desenvolvimento. O objetivo
desse trabalho foi descrever o processo de germinação, estabelecimento e alocação
de biomassa em plântulas de Tripodanthus acutifolius, enfatizando o investimento em
reprodução e produção de estruturas vegetativas em plantas adultas e relacionando
este investimento com o regime de chuvas. Foram acompanhadas em campo 71
sementes durante oito meses e 23 plantas adultas durante dezoito meses, todas
parasitando sua principal hospedeira, Mimosa calodendron. O processo de
germinação e estabelecimento de T. acutifolius é satisfatório e rápido quando
comparado com outras lorantáceas, sendo que 58% das sementes germinaram e 28%
se estabeleceram com sucesso. Houve diferença na alocação de biomassa nas
estruturas da hemiparasita ao longo do ano (ANOVA Two-way, f = 37.537, p <0.001).
Durante a estação chuvosa, houve maior investimento em produção de estruturas
vegetativas, botões e flores. Já na estação seca, houve produção e amadurecimento
lento e descontínuo de frutos. Durante a maturação no período seco, houve
mortalidade em massa de suas hospedeiras (97%), porém as hemiparasitas
continuaram vivas, sugerindo que há parasitismo subterrâneo. A hemiparasita
disponibilizou recursos alimentares durante quase todo o ano e as aves consumiram
os frutos antes da maturação total dos cachos.
Palavras-chave: Germinação, crescimento, desenvolvimento, estabelecimento, erva-
de-passarinho canga, biomassa
Introdução
A alocação de biomassa nas plantas é influenciada diretamente pela disponibilidade
de recursos no ambiente. De acordo com a teoria do particionamento ótimo, com a
finalidade de maximizar a eficiência de captura de recursos essenciais e limitantes
para o desenvolvimento vegetal, as plantas ajustam a alocação de biomassa (Bloom et
al., 1985) naquelas estruturas mais especializadas na aquisição de determinado
recurso (Bonifas & Lindquist, 2006).
Plantas que necessitam de maior aquisição de carbono e capacidade fotossintética
tendem a investir em tecido foliar, enquanto plantas que estão em ambientes com
limitação de água e nutrientes tendem a investir em raízes (Bloom et al., 1985, Bonifas
& Lindquist, 2006).
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A disponibilidade de recursos no ambiente flutua ao longo do tempo, e o crescimento
vegetal reflete essas variações (Bloom et al., 1985). O teor de água no solo influencia
diretamente a disponibilidade de recursos. Em ambientes úmidos, normalmente a
disponibilidade de nutrientes aumenta devido à umidade do solo (Bloom et al., 1985) e
há maior investimento em fotossíntese e alocação de biomassa na parte foliar
(Mccarthy & Enquist, 2007), consequentemente há aumento do crescimento relativo
da planta (Bonifas & Lindquist, 2006). Já em ambientes secos, os custos para
produção de biomassa são altos e o crescimento é lento devido à dificuldade na
captura de nutrientes e água (Bloom et al., 1985). A disponibilidade de água varia de
acordo com o regime de chuvas, o que provoca alteração nos padrões de crescimento
e alocação de biomassa ao longo do ano.
A alocação também é diferenciada em cada indivíduo, que direciona seus recursos
para reprodução, defesa e crescimento de maneira única. A quantidade de biomassa e
estruturas produzidas varia de acordo com a necessidade de cada indivíduo. Como o
mesmo recurso é utilizado para a produção de estruturas vegetativas e reprodutivas, a
alocação para diferentes funções é limitada pelo recurso (Bazzaz et al. 1987).
A produção de órgãos reprodutivos é altamente energética e menos lucrativa na
aquisição de recursos quando comparado ao investimento em órgãos vegetativos, que
trazem retorno nutricional. Os frutos dispersados por aves normalmente tem cores
chamativas e elevada qualidade nutricional, exibindo alta concentração de nitrogênio,
fósforo, lipídeos (Bloom et al., 1985) e carbono (Glatzel & Geils, 2009), o que requer
grande quantidade recursos para sua produção.
As hemiparasitas adquirem água e nutrientes provenientes de espécies hospedeiras,
através de conexões haustoriais (Kuijt, 1969), e mantêm a eficiência de captação de
recursos através do controle homeostático de água de suas hospedeiras (Glatzel &
Geils 2009). A retirada de nutrientes pode causar alterações no crescimento,
reprodução, alometria e fisiologia das hospedeiras (Press et al., 1999), principalmente
em ambientes com baixa disponibilidade de nutrientes, onde biomassa dos indivíduos
parasitados é reduzida drasticamente, podendo resultar em morte (Matthies & Egli
1999). De maneira geral, os recursos retirados pelas hemiparasitas não são totalmente
aproveitados. Elas exibem baixa eficiência no uso da água, nutrientes e possivelmente
de carbono, o que diminui a produtividade total dos sistemas (Matthies, 1995). A
aquisição de água e nutrientes pode ser vantajosa em ambientes com baixa
disponibilidade desses recursos, pois não sofrem tanto com condições ambientais
severas como outras plantas da comunidade vegetal (Mourão, 2012). Apesar de
adquirirem recursos de suas hospedeiras – nutrição essencial em longo prazo (Fineran
& Hocking, 1983) - as hemiparasitas são clorofiladas e fotossintéticas em pelo menos
alguma fase da vida (Nickrent, 2002). Sua própria fotossíntese é um fator muito
importante para seu desenvolvimento (Matthies, 1995) e aquisição de carbono (Bloom
et al., 1985, Mccarthy & Enquist, 2007). As hospedeiras podem ser competidoras por
luz para a fotossíntese, mas os benefícios da conexão para a captura de água e
nutrientes superam os malefícios do sombreamento (Matthies, 1995). É necessário
que as parasitas mantenham o balanço entre recursos retirados e disponíveis na
hospedeira para que não haja a morte das mesmas (Tennakoon & Pate 1996), e
consequentemente suspensão da oferta de recursos provenientes delas.
A conexão haustorial entre parasita e hospedeira é formada durante o processo de
estabelecimento das ervas-de-passarinho. O estabelecimento é constituído por três
etapas: adesão da semente, germinação e penetração na hospedeira (Lamont, 1983).
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Primeiramente, é necessário que aves depositem as sementes em galhos de
hospedeiras viáveis (Ladley & Kelly, 1996), que tenham a espessura ideal para a
germinação das sementes (Sargent, 1995). A viscina presente na semente auxilia no
processo de adesão no local de deposição (Lamont, 1983). Estímulos externos podem
desencadear o processo de germinação, como luz, água, temperatura (Kuijt, 1969,
Boone et al., 1985) e oxigênio (Lamont, 1983). Normalmente as sementes de plantas
parasitas apresentam fototropismo negativo, o que conduz a formação de estruturas
conectoras no galho da hospedeira, onde há menos luz quando comparado ao
entorno. Na germinação é formado um apressório em forma de disco na base da
semente, onde se desenvolverá o haustório posteriormente (Kuijt, 1969). O embrião se
alonga e um hipocótilo emerge entre os cotilédones da semente (Lamont, 1983). O
complexo haustorial se forma a partir da pressão interna do apressório, que rompe
células da periderme da hospedeira. O haustório penetra longitudinalmente até atingir
o xilema da espécie parasitada, onde há captação de água e nutrientes. Antes da
formação de conexões haustoriais, os propágulos estão expostos a diversos riscos
que diminuem sua sobrevivência ao longo das etapas de estabelecimento. As
sementes podem se descolar do local de deposição, estão sujeitas a predação
(Lamont, 1983) e podem ressecar (Kuijt, 1969). É necessário que a germinação e a
penetração na hospedeira ocorram para que as plântulas se estabeleçam (Lamont,
1983). Após o estabelecimento, é necessário que as hemiparasitas tenham água,
nutrientes e luz suficiente para completar seu ciclo de vida (Glatzel & Geils, 2009).
Somente alguns dos propágulos que sobrevivem a esse processo se desenvolvem até
atingir a fase reprodutiva.
A família Loranthaceae está amplamente distribuída nas regiões tropicais (Kuijt, 1969).
Nessa família, a espécie Tripodanthus acutifolius (Ruiz & Pavón) van Thiegen é
encontrada na região central e sul do Brasil. É uma hemiparasita de caules e raízes,
que forma o haustório primário após a germinação na parte aérea da hospedeira. A
raíz epicortical cresce até atingir o solo e cria conexões haustoriais secundárias com a
raiz de sua hospedeira principal (Amico, 2012), podendo criar conexões com raízes de
outros indivíduos através do espalhamento de suas raízes no solo (Kuijt, 1969).
Estudos sobre o desenvolvimento de plantas parasitas após a germinação são raros, e
são importantes para o entendimento do padrão de alocação de biomassa nas
hemiparasitas.
O objetivo desse trabalho foi descrever o processo de estabelecimento e alocação de
biomassa em plântulas de T. acutifolius, bem como sua reprodução, que disponibiliza
recursos alimentares para a fauna local. As perguntas que nortearam esse trabalho
foram: 1) Qual é a taxa de estabelecimento de plântulas de T. acutifolius? 2) Qual é o
padrão de alocação de biomassa nas estruturas foliares e radiculares de plântulas de
T. acutifolius? 3) A disponibilidade de água ao longo do ano influencia o local de
alocação de biomassa em plantas adultas? 4) As hemiparasitas causam impacto na
sobrevivência de suas hospedeiras quando há baixa disponibilidade de água no
ambiente?
As hipóteses para essas perguntas são: 1) A taxa de sobrevivência dos propágulos é
baixa nos estágios iniciais, devido as altas taxas de descolamento e ressecamento,
porém a sobrevivência se mantém após a conexão haustorial, com elevado sucesso
de estabelecimento; 2) A alocação de biomassa será maior na parte foliar (caule e
folhas) quando comparada as raízes, para a aquisição de carbono através da
fotossíntese; 3) A produção de estruturas vegetativas será maior quando houver maior
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disponibilidade de água; 4) Devido à baixa disponibilidade de água no ambiente na
estação seca e retirada desse recurso nas hospedeira, haverá taxas significativas de
mortalidade das mesmas nesse período do ano.
Materiais e métodos
Área de estudo
O estudo foi realizado na porção sul da Cadeia do Espinhaço, em Minas Gerais (20°
03’ 60”S, 44° 02’ 00” W). O clima da região é mesotérmico (Rizzini, 1997), com
precipitação anual de 1000 a 1500 mm (Nimer & Brandão, 1989). Nos topos de morro
localizam-se os campos rupestres ferruginosos, com alta diversidade vegetal e
ocorrência de espécies endêmicas. Essa área tem grande importância ecológica e é
prioritária para a conservação da biodiversidade (Azevedo et al., 2009). Nesse local há
incidência solar elevada, ventos constantes e temperatura média anual de 25°C
(Rizzini, 1997). É um ambiente rigoroso principalmente no período seco. O substrato é
compacto, composto por minério de ferro (Klein, 2000, Vilela et al., 2004), com baixa
quantidade de solo, qualidade nutricional e umidade (Silva et al., 1996). A vegetação é
dominada por espécies arbustivas e herbáceas, com alta representatividade das
famílias Asteraceae, Fabaceae, Myrtaceae, Melastomataceae, Rubiaceae, Poaceae e
Orchidaceae (Jacobi et al., 2007). Devido ao substrato composto por minério de ferro,
sua principal ameaça antrópica é a mineração (Drummond et al., 2005).
Germinação e crescimento de plântulas in situ
Foram marcadas 71 sementes da hemiparasita depositadas por aves em galhos de
Mimosa calodendron (Fabaceae), uma leguminosa dominante na área de estudo. As
sementes foram acompanhadas durante 240 dias, entre novembro de 2014 e julho de
2015, durante a estação seca e chuvosa. Foram feitos monitoramentos quinzenais
para acompanhamento da germinação, sobrevivência, medições de crescimento da
parte foliar e da raíz, e contagem de folhas. Quando existia mais de uma raíz, os
comprimentos foram somados. Ao final do monitoramento, as raízes de muitas das
plântulas atingiram o solo, impossibilitando novas medidas que relacionavam a
proporção entre crescimento entre raíz e parte foliar. Para a medida do crescimento
das estruturas ao longo do 240 dias, analisamos o comprimento da raíz e da parte
foliar das plântulas com o teste “Friedman Repeated Measures Analysis of Variance on
Ranks” e o teste de Wilcoxcon, visto que os dados não tinham distribuição normal.
Visando correlacionar o comprimento da parte foliar e da raiz, foram medidas 259
plântulas com até 16 cm de comprimento na parte foliar. Quando existia mais de uma
raíz, os comprimentos foram somados. Esses dados foram analisados usando
correlação de Spearman, visto que os dados não tinham distribuição normal.
Posteriormente, as medidas dessas plântulas foram utilizadas para estimar a
biomassa e superfície foliar.
Alocação de biomassa na raíz e parte foliar de plântulas
Para medidas de alocação de biomassa na parte foliar e no sistema radicular foram
coletadas 36 plântulas que formaram haustórios em galhos de Mimosa calodendron.
Após a coleta, foi separada a parte foliar das raízes, e pesadas em balança de
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precisão para obtenção do peso fresco. Foram medidos o comprimento da parte foliar
e da raíz, o número de folhas e a superfície foliar. As folhas foram classificadas quanto
ao comprimento em três categorias: Pequenas (0.1-3.0 cm), médias (3.1 - 5.0 cm) e
grandes (5.1 - 7 cm) para o cálculo da superfície foliar em papel quadriculado. Foi
obtida a biomassa por centímetro de plântula de acordo com o comprimento da parte
foliar e a área de superfície foliar.
Para a medida do volume das raízes, foi obtido o comprimento total e o diâmetro de
três regiões ao longo de cada raíz. Foi feita uma média dos três diâmetros para o
cálculo do volume, utilizando a fórmula do cilindro: r2 x h, onde: h= comprimento da
raiz. Após essas medidas, as plântulas foram colocadas em estufa durante 72 horas e
pesadas em balança de precisão para obter o peso seco. Usamos a correlação de
Spearman para relacionar a alocação de biomassa da parte foliar e das raízes, visto
que os dados não têm distribuição normal.
Crescimento de plantas adultas in situ
Foram marcadas aleatoriamente 23 plantas adultas em campo e acompanhadas
durante 18 meses quanto ao crescimento da parte foliar e desenvolvimento de
estruturas reprodutivas. Foram feitos monitoramentos quinzenais entre março de 2014
e julho de 2015, que consistiu em contagem dos ramos e classificação dos mesmos
em cinco categorias, de acordo com a estrutura predominante: vegetativo (somente
folhas), botão, flor, fruto verde e fruto maduro. Raízes das plantas adultas foram
desconsideradas devido à impossibilidade de medida sem danos à planta.
Para estimativa da superfície foliar de indivíduos adultos de T. acutifolius, foram
coletados aleatoriamente 25 ramos vegetativos de dez indivíduos. As folhas foram
contadas e medidas em papel quadriculado. O comprimento das folhas adultas variou
entre 7,5 - 11,5 cm e foram consideradas com tamanho extra grande, seguindo a
classificação das folhas das plântulas. O comprimento dos ramos vegetativos variou
de 10 a 15 cm.
Para estimativa de produção de frutos por indivíduo, foram coletados aleatoriamente
25 ramos com frutos verdes em dez indivíduos de T. acutifolius e quantificado o
número de frutos. Nos ramos existiam frutos que não se desenvolveram. Esses foram
utilizados para estimar a média da produção de flores por indivíduo de T. acutifolius. O
comprimento dos ramos variou de 10 a 15 centímetros.
Para correlacionar a oferta de água no ambiente com a produção de estruturas
vegetativas e reprodutivas, foram utilizados dados meteorológicos da estação de Ibirité
(Rola Moça) do Instituto Nacional de Meteorologia (INMET) para definição da estação
seca e chuvosa. Os meses com menores concentrações de precipitação – junho a
setembro de 2014 – foram considerados a estação seca. Os meses com maiores
concentrações de precipitação – dezembro de 2014 a março de 2015 – foram
considerados a estação chuvosa. A produção média de estruturas vegetativas e
reprodutivas em cada estação foi comparada com o teste ANOVA Two-way. Para
discriminação de grupos, foi utilizado o teste de Tukey.
Page 14
10
Resultados
Germinação, sobrevivência e estabelecimento de plântulas
A germinação ocorreu em 58% (n=41) sementes depositadas por aves nos galhos das
hospedeiras (Figura 1. a). O início da germinação foi caracterizado pelo alongamento
axial do embrião da semente, com surgimento de um hipocótilo e formação do
apressório em aproximadamente 15 dias após a deposição das sementes. Das
sementes germinadas, 51% (n=21) se desprenderam dos galhos da hospedeira, e
49% (n=20) produziram folhas e raízes. Do total de sementes depositadas pelas aves,
apenas 30% (n=20) se tornaram plântulas e, após 240 dias, apenas 28% (n=19)
estavam estabelecidas nos galhos das hospedeiras.
Desenvolvimento e alocação de biomassa em fases iniciais
As folhas desenvolveram-se antes das raízes epicorticais. Duas folhas opostas de
coloração esverdeada surgiram em 68% (n=14) das plântulas a partir do 48º dia após
a germinação, e se desenvolveu em todas as plântulas até o 130º dia (Figura 1. b).
O desenvolvimento posterior da parte foliar foi caracterizado pelo crescimento de um
ramo principal e desenvolvimento das folhas com coloração avermelhada (Figura 1.c),
que variaram de tamanho de acordo com o comprimento do ramo (Tabela 1). Durante
240 dias os ramos vegetativos de plântulas cresceram em média 6.14 (± 3.57) cm em
comprimento, e desenvolveram em média 17 (± 6) folhas.
Plântulas com mais de 240 dias de desenvolvimento já possuiam as folhas verdes e
desenvolveram folhas com mais de 3 cm de comprimento.
Figura 1: Germinação e desenvolvimento de T. acutifolius. (a) Semente depositada em
galho de Mimosa calodendron. (b) Germinação e formação do apressório. (c): Plântula
jovem iniciando o desenvolvimento das raízes epicorticais. (d)-(e): Crescimento das
raízes epicorticais ao longo do tronco da hospedeira.
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11
Tabela 1: Desenvolvimento de ramos vegetativos. Superfície foliar e o tipo de folhas
variaram de acordo com o comprimento do ramo. Categorias de folhas: P (1.30 ± 0.25
cm2), M (3.37 ± 0.59 cm2), G (5.44 ± 0.62 cm2), GG (15.00 ± 1.98 cm2)
Comprimento do ramo (cm)
Fase do desenvolvimen
to
Superfície foliar total/ramo (cm2)
Quantidade de folhas
Tipo de folhas
0 – 5.0 Plântulas até 240 dias
8.37 ± 2.23 14.67 ± 3.21 P
5.1 – 10.0 61.46 ± 15.50 20.64 ± 3.12 P, M, G
10.1 – 12.0 Plântulas > 240 dias
101.30 ± 8.11 28.00 ± 1.00 M, G
>12.0 Adultas 225.34 ± 70.15 14.88 ±4,47 GG
O sistema radicular começou a se desenvolver após o surgimento das folhas, em 5%
(n=1) das plântulas a partir do 48º dia após a germinação, até o 165º dia, quando
todas as plântulas (n=20) já possuíam raízes. Apesar do desenvolvimento da parte
foliar e das raízes acontecerem simultaneamente, houve diferença significativa no
comprimento das estruturas ao longo do tempo, onde todas as plântulas apresentam
raízes mais longas que a parte foliar (Teste de Friedman= 247.36; DF=3; p< 0.0001).
Durante 240 dias, as raízes epicorticais cresceram em média 22.68 (± 15.05) cm em
comprimento no sentido do solo (Figura 1.d/ 1.e). As plântulas desenvolveram uma
raiz principal com até duas ramificações. O comprimento total das raízes foi maior do
que o comprimento total dos ramos vegetativos (Figura 2).
Figura 2: Teste de Spearman demonstrou que há correlação positiva entre
comprimento das raízes e comprimento da parte foliar (rs = 0.820; n=259; p < 0.0001).
A alocação de biomassa na parte foliar foi em média 3.7 (peso fresco) e 3.1 (peso
seco) vezes maior do que a biomassa nas raízes (Figura 3). O teste de Spearman
0
10
20
30
40
0 5 10 15 20
Raí
zes
(cm
)
Parte Foliar (cm)
Comp. Total Raízes Linear (Comp. Total Raízes)
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12
demonstrou que há forte correlação positiva entre a alocação de biomassa na parte
foliar e nas raízes (Peso fresco: rs= 0.682; n=36; p < 0.0001/ Peso seco: rs = 0.831;
n=36; p < 0.0001).
Figura 3: Alocação de biomassa na parte foliar e raíz de plântulas de acordo com o
comprimento da estrutura.
Na parte foliar, ramos com até 5 cm têm biomassa média de 0.03 (± 0.01) g/cm2. Já
ramos de 5.1 a 12 cm têm 0.04 g/ cm2. Nas raízes, quanto maior o comprimento, maior
seu diâmetro, e consequentemente seu volume e biomassa (Tabela 2).
Tabela 2: Volume e biomassa (peso fresco) de raízes epicorticais de acordo com seu
comprimento.
Comprimento (cm)
Volume (média ± DP cm³)
Biomassa (média ± DP
g/cm)
0 – 5 0.01 ± 0.01 0.02 ± 0.01
5.1 -10 0.09 ± 0.12 0.02 ± 0.00
10.1 – 20 0.10 ± 0.09 0.02 ± 0.00
20.1 – 30 0.14 ± 0.12 0.02 ± 0.01
30.1 – 40 0.41 ± 0.46 0.03 ± 0.02
40.1 – 50 0.85 ± 0.26 0.03 ± 0.00
50.1 – 60 0.77 ± 0.26 0.03 ± 0.00
> 60 1.49 ± 0.46 0.04 ± 0.01
Investimento em estruturas vegetativas e reprodutivas em plantas adultas
No início do monitoramento a média de ramos vegetativos em indivíduos adultos foi de
20.17 (± 17.20) e após 18 meses, 34.04 (± 30.63). A produção média por planta foi de
aproximadamente 14 ramos. Ao longo do ano, houve alteração da alocação de
biomassa para a produção de estruturas vegetativas e reprodutivas (ANOVA Two-way,
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
3,5
4,0
4,5
5,0
0 20 40 60
Bio
ma
ss
a (
g)
Comprimento da estrutura (cm)
Foliar - PF
Foliar - PS
Raíz - PF
Raíz - PS
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13
f = 37.537, p <0.001). Durante a estação chuvosa, houve maior investimento na a
produção de ramos vegetativos (Teste de Tukey, p < 0.001). Já a produção de
estruturas reprodutivas foi maior na estação seca (Teste de Tukey, p = 0.021). (Figura
4). A quantidade de estruturas vegetativas produzidas foi significativamente maior que
a quantidade de estruturas reprodutivas (Teste de Tukey, p < 0.001).
Figura 4: Número de ramos com estruturas reprodutivas e vegetativas nas estações
seca e chuvosa.
A fase reprodutiva de T. acutifolius se inicia em outubro com a produção de 84 (± 30)
botões por planta (Figura 5). Nesse período, as chuvas são mais constantes no
ambiente, marcando o início da estação chuvosa. Os botões começam a se abrir em
novembro e a floração se estende até abril. Durante o ano, a maior quantidade de
flores está disponível no ambiente em janeiro, acompanhada pelo início da formação
dos frutos. Cada planta produz em média 42 (± 22) frutos verdes, que estão
disponíveis no ambiente em maior quantidade no mês de abril. Sua maturação se
inicia em maio, acompanhada com o início da estação seca. Esse processo é lento,
gradual e descontínuo, e os cachos apresentam tanto frutos verdes quanto maduros,
que são consumidos pelas aves antes da maturação total dos cachos. Em 2014, o
monitoramento iniciou-se no final de março, na fase de pico da produção de frutos
verdes e no final da floração (Figura 6). Alguns ramos com frutos verdes
permaneceram nas hemiparasitas durante todo o ano, até o início do ciclo reprodutivo
seguinte, em 2015 (Figura 7).
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Figura 5: Desenvolvimento de estruturas reprodutivas de T. acutifolius.
Figura 6: Produção de estruturas reprodutivas ao longo de 18 meses (Março de 2014 a
julho 2015). (n=23).
Figura 7: Padrões fenológicos de T. acutifolius ao longo de 18 meses (Março de 2014
a agosto 2015). (n=23).
A produção de estruturas reprodutivas no mesmo período de 2014 e 2015 diferiu. Em
março de 2014, as 23 plantas adultas produziram juntas 423 ramos reprodutivos,
enquanto em março de 2015, apenas 176. Isso pode estar relacionado com a
mortalidade de suas hospedeiras. Em 2014, durante a época de produção de frutos
pela hemiparasita, ocorreu a morte em massa de 97% (n=32) hospedeiras e 15%
(n=5) hemiparasitas. As mortes se iniciaram em agosto de 2014, no final da estação
0
100
200
300
400
500
M A M J J A S O N D J F M A M J J A
Fruto Maduro Fruto Verde Flor BotãoMeses
Ram
os
0%
20%
40%
60%
80%
100%
M A M J J A S O N D J F M A M J J A
Fruto Maduro Fruto Verde Flor BotãoMeses
Ram
os
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15
seca, quando frutos verdes começaram a amadurecer, e se estendeu até abril de
2015, quando quase todas as hospedeiras estavam mortas. Apesar dessa alta taxa de
mortalidade das hospedeiras ao longo de 18 meses, a parasita ainda continuou viva,
apresentando taxa de mortalidade de apenas 15%. Isso demonstra que não há
dependência total da hemiparasita por sua hospedeira, onde houve a formação do
haustório primário. Apesar de continuar viva, o investimento em produção de
estruturas reprodutivas em 2015 caiu pela metade quando comparado com o mesmo
período de 2014. Já a produção de estruturas vegetativas fotossintéticas dobrou no
mesmo período (Figura 8).
Figura 8: Alocação de recursos para a produção de estruturas reprodutivas e
fotossintéticas ao longo de 18 meses (Março de 2014 a julho 2015). (n=23).
Discussão
Germinação e estabelecimento
As altas taxas de descolamento de sementes da hemiparasita nos galhos de M.
calodendron diminuem a sobrevivência e sucesso no estabelecimento de T. acutifolius
nas fases iniciais de desenvolvimento. Alguns fatores geralmente estão relacionados
com mortalidade inicial das sementes das plantas parasitas. Normalmente as
sementes provenientes de frutos verdes não estão aptas a germinar (Lamont, 1983).
Quando a ave consome frutos antes da maturação total, as sementes deixam de ter
sucesso elevado na germinação. Para a germinação bem sucedida, as sementes
devem ser depositadas em galhos com diâmetros entre 10 e 14 milímetros. Além
disso, infecções por fungos também podem diminuir o sucesso de germinação
(Lamont, 1983). Daquelas que germinaram, metade se desprendeu dos galhos. O
descolamento de sementes normalmente está relacionado com vento, chuva e
predação (Lamont, 1983). Menos de um terço das sementes depositadas tornaram-se
plântulas, e algumas dessas morreram devido ao ressecamento. Esse ressecamento
pode estar relacionado com a alta incidência solar nos campos rupestres ferruginosos
e a ausência da penetração na hospedeira (Lamont, 1983), a principal fonte de água
para as hemiparasitas (Nickrent, 2002). Essa conexão pode ser impossibilitada se a
0
100
200
300
400
500
600
700
800
900
M A M J J A S O N D J F M A M J J A
Ramos reprodutivos Ramos vegetativos
Meses
Nº
de r
am
os
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16
hemiparasita apresentar crescimento insuficiente para penetração na hospedeira
(Sargent, 1995), e uma vez que a conexão entre parasita e hospedeira é estabelecida,
não é interrompida (Fisher, 1983). Apesar das altas taxas de mortalidade nas fases
iniciais do desenvolvimento de T. acutifolius, seu processo de estabelecimento de
pode ser considerado eficiente. De acordo com Lamont (1983), se 5% a 69% das
sementes depositadas em galhos de hospedeiras se tornarem plântulas, o processo
de estabelecimento pode ser considerado bem sucedido.
Desenvolvimento e alocação de biomassa
As plântulas que sobreviveram às fases do estabelecimento investiram três vezes
mais biomassa em parte foliar fotossintética quando comparado às raízes. Alguns
aspectos podem estar relacionados com essa diferença no crescimento das
estruturas. A associação das hemiparasitas às hospedeiras requer menor crescimento
de raízes (Matthies 1995), visto que há prévia conexão haustorial e fluxo de água e
nutrientes da hospedeira para a parasita (Kuijt, 1969). Os recursos limitantes para o
crescimento da hemiparasita são aqueles não adquiridos na quantidade ideal através
da conexão com a hospedeira, como carbono, que é obtido através da fotossíntese da
própria hemiparasita. Por esse motivo, o investimento em estruturas fotossintetizantes
pode ser maior (Matthies, 1995, Bloom et al., 1985, Mccarthy & Enquist, 2007). Além
disso, as plantas parasitas crescem abaixo de copas das hospedeiras, e na fase inicial
de desenvolvimento são parcialmente sombreadas, o que pode gerar competição por
luz entre parasita e hospedeira (Matthies, 1995). Por esse motivo, plântulas
sombreadas tendem a investir mais no crescimento de área foliar quando comparada
as raízes, devido à necessidade aumentar a área fotossintética (Lambers et al., 2008).
Estudos detalhados sobre germinação, desenvolvimento e estabelecimento de plantas
parasitas são raros. Na Nova Zelândia, espécies da família Loranthaceae foram
acompanhadas em florestas de Nothofagus, suas principais hospedeiras. Alepis
flavida e Peraxilla colensoi tiveram 69% - 82% de sucesso na germinação e 16% -
28% de estabelecimentos bem sucedidos. Apesar de serem espécies de porte similar
à T. acutifolius (i.e. tamanho de folha similar), o desenvolvimento foi lento, e mediam
apenas 10 mm em 12 meses. Após 24 meses desenvolveram apenas um ramo com
oito folhas (Ladley & Kelly, 1996). Apesar do sucesso de germinação de T. acutifolius
ser menor do que as espécies da Nova Zelândia, a proporção de estabelecimentos
bem sucedidos foi a mesma. O crescimento da hemiparasita brasileira foi mais veloz:
Em três meses após a germinação, uma plântula possuía um ramo com nove folhas. O
crescimento foi oito vezes mais rápido quando comparada as essas espécies
estudadas na Nova Zelândia. De acordo com Yan (1993), o crescimento lento está
relacionado com o desenvolvimento tardio das conexões haustoriais entre parasita e
hospedeira.
O crescimento rápido normalmente está relacionado com o tamanho das folhas que,
quanto maiores, maior captação de luz, obtendo maior capacidade fotossintética e
maior ganho de carbono através da fotossíntese. A maior parte do carbono captado
por plantas de crescimento rápido normalmente é alocado nas folhas (Lambers et al.,
2008). Estudos anteriores demonstraram que plantas tendem a investir mais em
crescimento de raíz do que de parte foliar em sistemas com baixa oferta de nutrientes
(Chapin 1980; Bloom et al. 1985). Esse padrão foi observado também em vários
sistemas radiculares de hemiparasitas (Matthies 1995), porém não foi observado em
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17
T. acutifolius, que investe mais no desenvolvimento da parte foliar do que em raízes.
Provavelmente, T. acutifolius retira grande quantidade de recursos de sua hospedeira
para crescimento foliar na fase de desenvolvimento da plântula e para produção de
estruturas reprodutivas na fase adulta. A alta taxa de mortalidade das hospedeiras
ocorreu na fase de produção e maturação dos frutos da hemiparasita, sugerindo que
há grande quantidade de nutrientes sendo retirado de M. calodendron. A mortalidade
ocorreu ao final da estação seca, com baixa precipitação durante quatro meses. Em
condições ambientais adversas, a combinação entre estresse hídrico e parasitismo
intensifica o impacto nas hospedeiras (Mourão et al 2009), que devido à escassez de
água, a retirada de nutrientes do solo pode ser insuficiente para sua própria
manutenção (Mourão, 2012). Esse conjunto de fatores reduz significativamente a
biomassa da hospedeira, principalmente em ambientes com baixa qualidade
nutricional do solo (Matthies & Egli, 1999), como nos campos rupestres ferruginosos
(Silva et al., 1996), induzindo a mortalidade das hospedeiras. As condições secas não
afetam as plantas parasitas na mesma intensidade que suas hospedeiras (Mourão et
al., 2009).
A morte das hospedeiras não acarretou na morte dos indivíduos de T. acutifolius. A
sobrevivência das hemiparasitas na ausência da hospedeira pode estar relacionada
com o espalhamento das raízes de T. acutifolius no solo. Kuijt (1969) relatou que essa
espécie pode criar conexões haustoriais com raízes de plantas vizinhas. Já foi relatado
que um único indivíduo de T. acutifolius se conectou a raízes de quatro espécies
simultaneamente, e essas pertencentes a quatro famílias distintas (Molau, 1995). Nas
áreas de campos rupestres ferruginosos, estudos sobre a dispersão vegetativa
subterrânea não existem. O substrato compacto e composto por minério de ferro
(Klein, 2000, Vilela et al., 2004) provavelmente é um fator de dificuldade para a
dispersão das raízes de T. acutifolius no solo, diminuindo sua capacidade de
espalhamento. Quando não há a dispersão vegetativa, a morte da atual hospedeira
leva também a morte da parasita (Mourão, 2012).
A hemiparasita produz estruturas reprodutivas mesmo quando sua hospedeira está
morta, porém em menor quantidade. O desempenho da parasita está diretamente
relacionado com a condição da hospedeira (Glatzel & Geils, 2009). O investimento no
crescimento de estruturas fotossintéticas nessa situação foi dobrado, e pode estar
relacionado com a grande quantidade de recursos necessários para produção de
estruturas reprodutivas quando comparado à produção de folhas. Apesar da produção
de estruturas reprodutivas ter sido menor em 2015 quando comparado a 2014, a
hemiparasita disponibilizou recursos (i.e. flores e frutos) na comunidade durante todo o
período de estudo. As flores estão disponíveis durante cinco meses do ano e são fonte
alimentar para diversas espécies de insetos e aves. Normalmente as flores de plantas
parasitas produzem néctar em abundância (Watson, 2001). Durante todo o ano há
disponibilidade de frutos da hemiparasita, que podem ser fonte de alimento para
diversas espécies da fauna local, como mamíferos, insetos herbívoros e aves. As
folhas das hemiparasitas também são uma fonte de nutrientes para espécies
herbívoras (Press & Phoenix 2005), que normalmente possuem alta quantidade
nutricional quando comparada a plantas não-parasitas (Watson, 2001). A maturação
lenta dos frutos pode estar relacionada com a baixa disponibilidade de água no
ambiente, pois ocorreu durante estação seca. Além disso, a maturação também
ocorreu na época da morte em massa das hospedeiras, o que pode ter diminuído a
quantidade de recursos adquiridos pela hemiparasita. Os frutos amadurecem de forma
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descontínua, havendo presença de frutos verdes e maduros num mesmo indivíduo. Os
frutos maduros são consumidos rapidamente pelas aves e isso pode ser considerada
uma estratégia para evitar o desperdício de frutos maduros. A produção de frutos é
altamente energética, e frutos maduros não consumidos rapidamente pelas aves, são
consumidos por insetos e larvas. Além disso, a maturação descontínua dos frutos
aumenta o período de tempo em que há disponibilidade de frutos maduros na
comunidade. Esta estratégia poderia aumentar a assiduidade pelas aves que
consomem seus frutos aumentando assim a possibilidade de dispersão das sementes
(Watson, 2001). O consumo contínuo de frutos, mesmo antes do amadurecimento
total, demonstra que são uma fonte alimentar preferencial pelas aves dispersoras
(Ladley & Kelly, 1996), e que o ambiente está em equilíbrio. O excesso de frutos
maduros observados em algumas espécies hemiparasitas pode indicar escassez de
aves dispersoras na comunidade (Ladley & Kelly, 1996). A dispersão e deposição das
sementes em galhos de novas hospedeiras irão completar seu ciclo de vida e manter a
população de hemiparasitas na comunidade.
Os padrões de crescimento e alocação de biomassa de T. acutifolius se assemelham
com a maioria das lorantáceas tropicais, com rápido desenvolvimento inicial (Ladley &
Kelly, 1996). O estabelecimento bem sucedido e crescimento rápido provavelmente
estão relacionados com a elevada retirada de nutrientes de suas hospedeiras, e
consequentemente a alta taxa de mortalidade das mesmas. Como sua principal
hospedeira, M. calodendron, é uma espécie dominante, os efeitos do parasitismo
podem ser vistos no nível de comunidade (Mourão et al. 2009). A hemiparasita tem um
papel importante no controle populacional de sua hospedeira (Pennings & Callaway,
2002), e favorece o crescimento de espécies menos dominantes (Press & Phoenix,
2005). Apesar de ser considerada uma hemiparasita agressiva para suas hospedeiras,
T. acutifolius é importante na comunidade. Além de favorecer a diversidade local
devido ao controle populacional de sua hospedeira (Press, 1998), é uma fonte de
recursos constante num ambiente severo.
Agradecimentos
Agradecemos ao Instituto Estadual de Florestas de Minas Gerais pela licença de
coleta, aos funcionários do Parque Estadual da Serra do Rola Moça pelo apoio
logístico, e à CAPES e FAPEMIG pelo auxílio financeiro e bolsas às duas primeiras
autoras. A bolsa produtividade do CNPq de Claudia Maria Jacobi. Agradecemos a
Maria Clara Trotta, Cristiana Vasconcelos, Fernanda Figueiredo e Samuel Siriani pela
ajuda em campo.
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Mourão F.A. 2012. Dinâmica do forrageamento da hemiparasita Struthanthus
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comunidade vegetal dos campos rupestres sobre canga MG. Tese, Universidade
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21
O que determina a preferência e a especificidade por hospedeiras de
hemiparasitas (Loranthaceae)?
Isabelle C. Brandão, Fabiana A. Mourão & Claudia M. Jacobi
Depto de Biologia Geral, ICB, Universidade Federal de Minas Gerais, Caixa Postal
486, 31270-901 Belo Horizonte, MG, Brasil.
E-mail para correspondência: [email protected]
Resumo
Plantas parasitas podem gerar diversos impactos na comunidade que geralmente
estão relacionados com a preferência por hospedeiras. As hemiparasitas Struthanthus
flexicaulis e Tripodanthus acutifolius co-ocorrem em campos rupestres ferruginosos no
sudeste do Brasil. Comparamos o grau de especificidade, preferência por hospedeiras
e seus efeitos na comunidade vegetal. Dados sobre abundância, mortalidade e
composição da comunidade foram obtidos em uma área de 1.000 m2. Foram
identificados 16.134 indivíduos de 87 espécies (25 famílias). Struthanthus flexicaulis,
parasita 34 espécies de 15 famílias, e utiliza 13 espécies como suporte. Já T.
acutifolius apresentou comportamento mais especialista, parasitando apenas 12
espécies de 10 famílias, todas de porte arbustivo-arbóreo. As hemiparasitas
compartilham a principal hospedeira, a leguminosa Mimosa calodendron, com altas
taxas de mortalidade e casos frequentes de parasitismo simultâneo. O grau de
especificidade e preferência estão fortemente relacionado com o tipo de dispersão das
hemiparasitas e o comportamento das aves. Enquanto T. acutifolius é totalmente
dependente das aves para colonizar novas hospedeiras, S. flexicaulis também se
dispersa de forma vegetativa, atingindo uma maior gama de hospedeiras através do
espalhamento dos ramos.
Palavras-chave: campo rupestre, canga, comunidade, Loranthaceae, parasitismo,
ornitocoria, crescimento vegetativo
Introdução
Plantas parasitas desenvolveram modos de nutrição complexos que diferem daqueles
considerados usuais. Enquanto a maioria das plantas utiliza recursos provenientes do
meio abiótico para se nutrirem (luz, água e minerais), hemiparasitas adquirem água e
nutrientes também em fontes vivas, retirando-os diretamente do xilema de plantas
hospedeiras através de conexões haustoriais (Nickrent, 2002). Essa interação entre
planta parasita e hospedeira gera diversos impactos tanto nos indivíduos quanto na
comunidade, num efeito em cascata (Pennings & Callaway, 2002). A retirada de
nutrientes e água das plantas hospedeiras causam alterações negativas no
crescimento, reprodução, fisiologia e vigor dessas plantas, o que induz a morte
quando se associam a alta intensidade do parasitismo e a condições ambientais
adversas (Hawksworth, 1983, Mourão et al. 2009). Por sua vez, a mortalidade das
hospedeiras modifica a dinâmica e estrutura de populações e comunidades (Pennings
& Callaway, 2002).
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De maneira geral, os impactos causados pelas plantas parasitas estão relacionados
com a preferência por hospedeiras (Press & Phoenix, 2005). Por exemplo, se o
parasitismo for mais frequente em espécies dominantes, o desenvolvimento das
competidoras fracas pode ser favorecido, o que aumenta a diversidade de espécies na
comunidade (Press, 1998).
As plantas parasitas podem ser classificadas de acordo com o grau de especificidade
por suas hospedeiras: generalistas, quando estão associadas a diversas espécies, ou
especialistas, que se associam a uma ou poucas espécies (Norton & Carpenter, 1998).
As plantas parasitas podem apresentar preferência por alguma hospedeira de acordo
com características da mesma, como qualidade nutricional (Press & Phoenix 2005),
formas de vida (Kelly et al, 1988) e diâmetro dos galhos, que influencia diretamente no
estabelecimento das hemiparasitas (Sargent, 1995, Arruda et al, 2006). A preferência
pode estar relacionada apenas com a abundância da hospedeira, onde aquela
preferencial é facilmente encontrada na comunidade. A preferência verdadeira é
observada quando uma espécie é parasitada desproporcionalmente à sua abundância
(Press & Phoenix, 2005).
Devido à ampla distribuição de plantas parasitas e os vários impactos gerados por elas
na comunidade, é importante entender sua relação com as hospedeiras e o papel
desempenhado nas comunidades vegetais. No Brasil, a maior família de plantas
parasitas é a Loranthaceae, que têm ampla distribuição em regiões tropicais (Kuijt,
1969). Dentro dessa família, duas espécies co-ocorrem em uma região de campos
rupestres ferruginosos no sudeste do Brasil: Struthanthus flexicaulis Mart., com vasta
distribuição nas áreas de cerrado do Brasil Central (Rizzini, 1980), e Tripodanthus
acutifolius (Ruiz & Pav.) Tiegh., com distribuição na região centro-sul brasileira (Amico
et al, 2012). As duas hemiparasitas possuem porte e estratégias de dispersão
diferentes (Figura 1.a). Struthanthus flexicaulis possui ramos longos e flexíveis, com
diâmetro aproximado de 2mm (Figura 1.b). Além da dispersão ornitocórica, típico em
ervas-de-passarinho (Kuijt, 1969), S. flexicaulis também dispersa seus ramos
vegetativamente. A dispersão vegetativa ocorre através do crescimento dos ramos,
onde haustórios secundários são formados espaçadamente e novas hospedeiras são
atingidas (Calvin & Wilson, 2006; Mourão, 2009; Mourão, 2012). A dispersão
ornitocórica ocorre através do consumo de seus frutos alaranjados pelas aves
dispersoras, principalmente Elaenia cristata (Tyrannidae) (Guerra, 2005). Já T.
acutifolius possui galhos lenhosos e grande porte (Arruda et al., 2012). Seus galhos
têm diâmetro aproximado de 20 mm, e formam apenas um haustório principal na parte
aérea de suas hospedeiras através da deposição de sementes na dispersão
ornitocórica (Figura 1.c). Tripodanthus acutifolius não dispersa seus ramos
vegetativamente como S. flexicaulis. Seus frutos carnosos e avermelhados são
consumidos por aves dispersoras não identificadas.
Na área de ocorrência das hemiparasitas – campos rupestres ferruginosos - as
condições abióticas são naturalmente severas: pouca quantidade de solo, nutrientes e
umidade, além de alta concentração de metais pesados e temperaturas elevadas
(Silva et al., 1996). Essas características ambientais podem prejudicar o
desenvolvimento das hospedeiras, que também é influenciado negativamente pela
presença das hemiparasitas. A fitofisionomia de campos rupestres, com estrato
herbáceo predominante e árvores escassas, pode influenciar diferentemente o
estabelecimento das parasitas. Assim, comparamos o grau de especificidade e
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preferência de S. flexicaulis e T. acutifolius por hospedeiras, os fatores que influenciam
esses padrões, e as consequências da preferência na população de hospedeiras.
Figura 1: Comparação do porte das hemiparasitas Tripodanthus acutifolius e
Struthanthus flexicaulis. (a) S. flexicaulis parasitando T. acutifolius. (b) S. flexicaulis
parasitando M. calodendron.(c) T. acutifolius parasitando M. calodendron, já morta.
As perguntas que nortearam esse trabalho foram: 1) S. flexicaulis e T. acutifolius são
generalistas ou especialistas?; 2) Essas hemiparasitas tem preferência por
hospedeiras?
A nossa hipótese do estudo é: Devido à dispersão vegetativa e ornitocórica de S.
flexicaulis, essa hemiparasita provavelmente é mais generalista quando comparada a
T. acutifolius, que não dispersa seus ramos vegetativamente. Como T. acutifolius
depende da dispersão ornitocórica para atingir suas hospedeiras, essas
provavelmente serão exclusivamente espécies com galhos lignificados devido à
escolha da ave por poleiros.
Se a hipótese for verdadeira, é esperado observar: 1) S. flexicaulis apresentará
conexões haustoriais numa maior gama de espécies quando comparada a T.
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acutifolius; 2) S. flexicaulis irá parasitar espécies herbáceas e arbustivas, enquanto T.
acutifolius parasitará preferencialmente arbustivas.
Material e métodos
Área de estudo
O estudo foi realizado numa área de campos rupestres ferruginosos (20° 03’ 60”S, 44°
02’ 00” W), na porção sul da Cadeia do Espinhaço, um conjunto de serras paralelas ao
Oceano Atlântico com extensão de 1200 km. Nas áreas mais altas dessa cadeia,
localizam-se campos rupestres que apresentam alta diversidade, com muitas espécies
endêmicas e relevante importância ecológica (Azevedo et al., 2009).
O clima da região é do tipo mesotérmico com precipitação anual de 1000 a 1500 mm
(Nimer & Brandão, 1989) e temperatura média anual de 25°C (Rizzini, 1997). Os
afloramentos ferruginosos localizam-se nos topos de serras, onde há alta incidência
solar, altas temperaturas e ventos constantes. São consideradas áreas prioritárias
para a conservação da biodiversidade devido à alta diversidade e presença de
espécies endêmicas, sujeitas a diversas ameaças antrópicas, principalmente
mineração (Drummond et al., 2005). A comunidade vegetal cresce nestas áreas de
canga, num substrato compacto de minério de ferro que atinge altas temperaturas
(Klein, 2000; Vilela et al., 2004), com escassez do solo, baixo teor de umidade, água e
nutrientes (Silva et al., 1996).
A vegetação da área de estudo é composta principalmente por espécies herbáceas e
arbustivas, dominada principalmente por Asteraceae, Fabaceae, Myrtaceae,
Melastomataceae, Rubiaceae, Poaceae e Orchidaceae (Jacobi et al., 2007). Estas
espécies podem se desenvolver em habitats abertos ou fechados. As áreas abertas
possuem fendas e fissuras no substrato rochoso onde ocorre acúmulo de pequena
quantidade de matéria orgânica, que possibilita o desenvolvimento de espécies
campestres. As espécies arbustivas não ultrapassam dois metros de altura e as
herbáceas cobrem grande parte da área. Já nas áreas fechadas, conhecidas como
ilhas de vegetação, as espécies atingem maiores alturas do que nas áreas abertas. A
quantidade de solo e matéria orgânica disponível é maior, e se acumulam em grandes
depressões que permitem o desenvolvimento de espécies arbustivas de porte grande
(Carmo & Jacobi, 2012). O total aproximado de áreas abertas no local de estudo é de
381.526 m2, e as ilhas de vegetação ocupam 43.004 m2.
Lista de espécies
Para o levantamento de espécies hospedeiras de Tripodanthus acutifolius foram
percorridos 64 transectos de 50x1m2, totalizando uma área de 3.200 m2 em áreas
abertas e ilhas de vegetação, entre os meses de junho de 2014 a abril de 2015
durante as estações seca e chuvosa. Plantas vasculares parasitadas por T. acutifolius
foram identificadas em campo e no herbário do Instituto de Ciências Biológicas, UFMG
(BHCB). A lista de hospedeiras de T. acutifolius foi comparada com a de S. flexicaulis,
retirada de Mourão et. al. (2006), e acrescida de novas espécies e reclassificações
quanto ao parasitismo.
As espécies foram classificadas de acordo com o Angiosperm Phylogeny Group –
APG III (2009) e as formas de vida, de acordo com Raunkiaer, adaptadas às
condições brasileiras. As espécies foram classificadas em cinco formas de vida:
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Fanerófitas (arbóreas e arbustivas), caméfitas (sub-arbustivas ou ervas),
hemicriptófitas (herbáceas), geófitas (ervas) e terófitas (plantas anuais).
Formação de apressórios e haustórios
Foi analisada a formação de apressórios nas hospedeiras em campo, pois esta
estrutura pode indicar a presença de conexões haustoriais entre a parasita e o xilema
da hospedeira. De acordo com Sargent (1995), para a formação do haustório é
necessário que a semente seja depositada em estruturas com diâmetros entre 10 a 14
mm. Como a presença do haustório só pode ser confirmada mediante cortes
anatômicos (Sallé, 1983), adotamos um critério de classificação de acordo com o
diâmetro e características das estruturas onde houve a formação do apressório na
hospedeira: 1) Hospedeiras verdadeiras, quando os apressórios se desenvolviam em
galhos, pois provavelmente haveria formação do haustório devido à presença dos
vasos condutores (Vidal & Vidal 2007) e diâmetros entre 10 e 14 mm (Sargent, 1995);
e 2) Suporte, quando os apressórios se desenvolviam em folhas, flores e frutos, cujos
vasos condutores seriam de pequeno calibre (Vidal & Vidal 2007) e as estruturas não
teriam o diâmetro ideal para formação do haustório (Sargent, 1995).
Disponibilidade de hospedeiras, preferência e mortalidade
Para avaliar a disponibilidade, a preferência e a mortalidade de hospedeiras, foi feito
um levantamento das espécies presentes em uma área aberta de 1.000 m2 de campos
rupestres ferruginosos. O levantamento de hospedeiras de T. acutifolius seguiu o
mesmo procedimento realizado para S. flexicaulis (Mourão, 2006). Todas as espécies
no interior de 10 transectos de 50m x 1m foram identificadas e contadas, exceto
gramíneas (Poaceae e Cyperaceae). Foram calculadas a densidade, a porcentagem
de mortalidade, e a representatividade de cada espécie na comunidade vegetal. Cada
indivíduo foi classificado como parasitado ou não parasitado, e vivo ou morto. Também
foram registrados indivíduos parasitados simultaneamente por T. acutifolius e S.
flexicaulis. Plantas foram identificadas em campo e no herbário do Instituto de
Ciências Biológicas (BHCB), da Universidade Federal de Minas Gerais. Na avaliação
de preferência de hospedeiras por hemiparasitas foram analisadas somente espécies
com abundância relativa maior que 1% na comunidade.
Resultados
Foram identificados 16.134 indivíduos de 87 espécies, representando 25 famílias.
Apenas 12 espécies, distribuídas em 10 famílias, foram parasitadas por T. acutifolius.
Já S. flexicaulis parasitou 34 espécies pertencentes a 15 famílias (Apêndice). Foram
encontradas 61 espécies nas áreas abertas e 26 espécies nas ilhas de vegetação.
T. acutifolius formou haustórios apenas em ramos de fanerófitas, através da deposição
de sementes por aves na dispersão ornitocórica. Já S. flexicaulis, quando se dispersou
de forma ornitocórica e vegetativa, formou haustórios em ramos de espécies
fanerófitas (Mourão, 2006) e da hemiparasita T. acutifolius (Figura 2).
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Figura 2: Formas de vida de espécies da comunidade vegetal (n=87), de hospedeiras
verdadeiras de S. flexicaulis (n=34) e T. acutifolius (n=12).
Ilhas de vegetação tiveram 61% (n=16) espécies parasitadas e 39% (n=10) não
parasitadas, enquanto áreas abertas tiveram 32% (n=20) espécies parasitadas e 68%
(n=41) não parasitadas. Tripodanthus acutifolius atacou aproximadamente 15% das
espécies de cada habitat, porém S. flexicaulis parasitou o dobro das espécies
disponíveis em ilhas de vegetação (60%) quando comparada a áreas abertas (30%),
devido à alta densidade de plantas que facilita a infecção de novas hospedeiras em
ilhas de vegetação através do crescimento de ramos (Figura 3). Em áreas abertas, as
plantas estão menos agregadas na paisagem, e S. flexicaulis utilizou 13 espécies
somente como suporte através da dispersão vegetativa dos ramos. Nessa situação
formou apressórios em folhas, frutos e inflorescências de espécies fanerófitas,
caméfitas e hemicriptófitas (Figura 4) (Mourão et al, 2006). Em ilhas de vegetação não
foi observado espécies utilizadas somente como suporte.
0 10 20 30 40 50 60
Fanerófitas
Caméfitas
Hemicriptófita
Hemiparasita
Geófita
Terófita
T. acutifolius S. flexicaulis Community
Número de espécies
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Figura 3: (A) Total de espécies na comunidade (n=87) distribuídas nos habitats de
áreas abertas (OP) (n=61) e ilhas de vegetação (FI) (n=26). (B) Hospedeiras
verdadeiras de T. acutifolius (n=12) e (C) S. flexicaulis (n=34) em cada habitat. (D)
Formas de vida de espécies utilizadas como suporte de S. flexicaulis em open areas
(n= 13).
Figura 4: T. acutifolius parasitando fanerófitas. (a) Mimosa calodendron; (b) Eriope
macrostachya; (c) Tibouchina heteromalla; (d) Stachytarpheta glabra. Struthanthus
flexicaulis utilizando espécies como suporte na dispersão vegetativa (Mourão et al,
2006): (e) Acianthera teres; (f) Cattleya caulescens; (g) Vellozia compacta.
Hospedeiras T. acutifolius
A B
C D
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28
Dentre as 87 espécies identificadas na comunidade vegetal, as hemiparasitas
compartilharam dez hospedeiras. Mimosa calodendron foi a principal espécie
parasitada, representando 91.6% dos indivíduos infectados por T. acutifolius e 35.3%
de S. flexicaulis. Dos indivíduos de M. calodendron parasitados somente por T.
acutifolius, 63.6% foram encontrados mortos, enquanto no parasitismo somente por S.
flexicaulis, 45.9% dos indivíduos estavam mortos. Foram encontrados 102 indivíduos
de M. calodendron parasitados simultaneamente por ambas as hemiparasitas, sendo
que 62.7% (n=64) desses indivíduos estavam mortos.
Em populações de espécies hospedeiras, S. flexicaulis parasita mais indivíduos
quando comparada a T. acutifolius (Figura 5).
Figura 5: Principais hospedeiras de S. flexicaulis e T. acutifolius e porcentagem de
indivíduos parasitados na população de cada espécie. Mc (Mimosa calodendron), Lp
(Lychnophora pinaster), Th (Tibouchina heteromalla), Sg (Stachytarpheta glabra), Em
(Eriope macrostachya), Br (Baccharis reticularia).
Além das altas taxas mortalidade em M. calodendron, S. flexicaulis causa morte de
outras espécies representativas na comunidade, como Baccharis reticularia,
Lychnophora pinaster, Stachytarpheta glabra, Eriope macrostachya e Microstachys
daphnoides. A mortalidade provocada por T. acutifolius foi observada somente em
indivíduos de M. calodendron.
Tripodanthus acutifolius parasitou somente as espécies com maior porte na
comunidade, que atingem alturas entre 1 a 2 metros, como Ocotea percoriacea, M.
calodendron, Tibouchina heteromalla, S. glabra, E. macrostachya e B. reticularia.
Apesar de algumas espécies apresentarem elevada abundância relativa, não foram
parasitadas por T. acutifolius, sugerindo que há outros fatores que também
determinam a preferência por hospedeiras, como a morfologia das espécies (Tabela
1). Symphyopappus brasiliensis e M. daphnoides possuem galhos finos com densa
ramificação e complexidade estrutural, enquanto L. pinaster possui porte baixo e
0
5
10
15
20
25
30
35
40
Mc Br Lp Em Sg Th
Popula
ção (
%)
S. flexicaulis T.acutifolius
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ramos flexíveis de crescimento lateral. Esses fatores podem dificultar a deposição de
sementes da hemiparasita pelas aves dispersoras.
Tabela 1: Espécies com abundância relativa maior que 1% na comunidade vegetal. Classificados em vivos, mortos, parasitados (P), não parasitados (NP) para cada hemiparasita. Levantamento da comunidade vegetal e de hospedeiras de S flexicaulis foi feito em 2006, e de T. acutifolius em 2014 /2015. As hospedeiras foram ordenadas de acordo com a abundância relativa na comunidade em 2006.
Espécies
Struthanthus flexicaulis Tripodanthus acutifolius
Total Vivos Mortos Total Vivos Mortos
NP (%)
P (%)
NP (%)
P (%)
NP (%)
P (%)
NP (%)
P (%)
Microstachys daphnoides 1136 97.4 2.3 0.3 0.1 358 100 * * *
Mimosa calodendron 858 63.2 19.1 1.5 16.2 431 79.6 3.2 11.6 5.6
Lychnophora pinaster 806 86.4 12.0 0.9 0.7 369 100 * * *
Tibouchina heteromalla 750 96.8 3.2 * * 206 99.5 0.5 * *
Stachytarpheta glabra 382 93.5 6.3 * 0.3 223 99.6 0.4 * *
Symphyopappus brasiliensis 368 98.6 1.1 0.3 * 481 100 * * *
Vellozia compacta 297 94.9 4.7 0.3 * 212 100 * * *
Eriope macrostachya 202 91.6 7.9 * 0.5 189 95.8 4.2 * *
Borreria capitata 200 97.5 2.5 * * 39 100 * * *
Baccharis reticularia 167 79.0 15.6 3.0 2.4 138 96.4 3.6 * *
Croton serratoideus 135 98.5 0.7 0.7 * 31 100 * * *
Chromolaena multiflosculosa 90 98.9 1.1 * * 52 100 * * *
Discussão
Grau de especificidade: Generalistas ou especialistas?
Tripodanthus acutifolius é especialista quando comparada a S. flexicaulis.
Normalmente as ervas-de-passarinho especialistas apresentam uma hospedeira
principal e algumas hospedeiras pouco parasitadas (Norton & Carpenter, 1998), como
ocorre com T. acutifolius, que ataca somente espécies com galhos lignificados e
principalmente M. calodendron. Essa especificidade pode aumentar a eficiência da
captura de recursos (Norton & Carpenter, 1998). Assim como T. acutifolius, a maioria
das espécies do gênero Psittacanthus (Loranthaceae) são especialistas (Monteiro et
al. 1992). Essas hemiparasitas são aéreas, lenhosas, com um único haustório
(Marshall & Ehleringer 1990), e são dependentes das aves para dispersar suas
sementes (Monteiro et al. 1992; López de Buen & Ornelas, 2001; Collazo & Geils,
2002), semelhantes a T. acutifolius. Psittacanthus robustus, parasita espécies da
família Vochysiaceae (Monteiro et al. 1992), principalmente Vochysia thyrsoidea
(Teodoro, et al. 2010), P. schiedeanus parasita preferencialmente Liquidambar
styraciflua (López de Buen & Ornelas 1999), P. eucalyptifolius é encontrada em
Vatairea macrocarpa e P. plagiophyllus em Anacardium occidentale. Outras espécies
da família Loranthaceae também são especialistas: Na Austrália Amyema linophyllum,
A. miquelii, A. miraculosum, A. preissii, e A. quandang parasitam somente uma
espécie, ou espécies taxonomicamente próximas (Yan, 1990) e a espécie africana
Tapinanthus ogowensis parasita preferencialmente Dacryodes edulis (Dibong et al.,
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2008). Na Nova Zelândia, espécies de porte similar a T. acutifolius, como Alepis
flavida, Peraxilla colensoi e P. tetrapetala parasitam preferencialmente hospedeiras do
gênero Nothofagus (Norton & De Lange, 1999).
Struthanthus flexicaulis possui o triplo de hospedeiras que T. acutifolius e apresenta
comportamento generalista, típico da maioria das espécies de plantas parasitas
(Gibson & Watkinson, 1989) e das lorantáceas brasileiras (Arruda et al. 2006, Arruda
et al. 2012). Apesar de estarem associadas a diversas hospedeiras, as generalistas
normalmente se associam preferencialmente a algumas espécies (Norton & Carpenter,
1998), como no caso de S. flexicaulis. Esse comportamento também é exibido na
espécie S. polyanthus, que é generalista, mas parasita preferencialmente Kielmeyera
coriacea, Pouteria ramiflora e Styrax ferrugineus (Arruda et al. 2006). Outras
espécies de lorantáceas generalistas ocorrem na Austrália - Lysiana exocarpi (Yan,
1990), na África - Tapinanthus bangwensis e Phragmanthera capitata (Dibong et al.,
2009, 2010) e Nova Zelândia - Ileostylus micranthus e Tupeia antarctica (Norton & De
Lange, 1999). O comportamento generalista pode ser vantajoso em comunidades
heterogêneas, pela maior facilidade de encontrar uma hospedeira quando comparada
a uma espécie especialista (Norton & De Lange, 1999).
A especificidade por hospedeiras na família Loranthaceae tende a seguir um padrão
latitudinal. Plantas parasitas geralmente são generalistas em regiões tropicais (alta
riqueza de espécies) e especialistas em regiões temperadas (baixa riqueza) (Norton &
Carpenter, 1998). Porém, a especialização parece estar mais relacionada com a
riqueza de espécies do que a latitude: Em ecossistemas tropicais com baixa riqueza
de espécies, plantas parasitas exibem comportamento especialista (Barlow, 1992). T.
acutifolius e S. flexicaulis ocorrem na mesma região, porém tem comportamentos de
especialização opostos. Isso pode ocorrer devido a diferenças morfológicas e
estratégias de dispersão, que faz com que riqueza de potenciais hospedeiras seja
única para cada hemiparasita. Portanto, S. flexicaulis tem maior variedade de
potenciais hospedeiras quando comparada a T. acutifolius, já que pode atingir
espécies através do crescimento de seus ramos e da dispersão ornitocórica. Isso a
torna generalista, pois há grande variedade de espécies que podem se encontrar com
S. flexicaulis, principalmente na dispersão vegetativa. Já T. acutifolius é sempre
direcionada para potenciais hospedeiras pelas aves dispersoras. A comunidade
vegetal para T. acutifolius tem menor riqueza de potenciais hospedeiras, pois não será
direcionada para espécies que as aves não conseguem se empoleirar. Isso a torna
especialista.
Preferência e mortalidade
Mesmo se comportando de maneiras diferentes (especialista x generalista) ambas
hemiparasitas preferem M. calodendron. Esta leguminosa, apesar de ser uma das
espécies mais abundantes da área, é parasitada desproporcionalmente à sua
abundância quando comparada a outras hospedeiras na área de estudo (Mourão et
al., submetido). Essa relação pode ser considerada uma preferência verdadeira (Press
& Phoenix, 2005) das hemiparasitas pela espécie M. calodendron.
Estudos anteriores demonstraram que existem relações simbióticas entre M.
calodendron e bactérias do gênero Burkholderia, com presença de nódulos e fixação
aparentemente efetiva de nitrogênio (dos Reis Junior et al., 2010). Essa característica
é um fator de preferência para as plantas parasitas, pois hospedeiras leguminosas
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31
normalmente possuem alta qualidade nutricional devido à elevada concentração de
nitrogênio, sendo superior quando comparada a outras plantas da comunidade
(Schulze & Ehleringer, 1984). Além disso, M. calodendron é dominante na
comunidade, com alta representatividade, podendo ser considerada uma forte
competidora. Acredita-se que é importante na estruturação da comunidade vegetal em
que se encontra inserida, pois cria microambientes que favoreceriam o
estabelecimento de outras espécies (Jacobi et al., 2007). Altas taxas de mortalidade
são observadas quando M. calodendron é parasitada por uma das duas hemiparasitas
ou simultaneamente. Aproximadamente metade dos indivíduos parasitados por T.
acutifolius também foram parasitados por S. flexicaulis, e metade desses foram
encontrados mortos. Isso indica que essas hemiparasitas podem estar envolvidas no
controle populacional de M. calodendron, o que provavelmente favorece o
desenvolvimento das espécies menos dominantes, aumentado a diversidade local de
espécies (Press, 1998).
Especificidade e preferência estão relacionadas com a dispersão
O grau de especificidade e preferência das hemiparasitas estão fortemente
relacionados com o tipo de dispersão. Enquanto T. acutifolius se dispersa de forma
ornitocórica, S. flexicaulis também se dispersa vegetativamente, atingindo um maior
número de indivíduos e espécies com diferentes portes. Alguns têm função de suporte,
o que é especialmente importante para a sobrevivência de S. flexicaulis em áreas
abertas devido à alta temperatura do solo. Na dispersão vegetativa, os ramos que
atingem o substrato rochoso podem se queimar. Nesse caso, as espécies que atuam
como suporte evitam o contato das pontas dos ramos com o substrato (Mourão, 2012),
facilitando a dispersão de S. flexicaulis até que atinja uma nova hospedeira e forme
conexões haustoriais. A hemiparasita pode se espalhar sobre as plantas vizinhas e
infectar plantas que não possuem galhos adequados para o empoleiramento das aves
(i.e. o que impede que essas espécies sejam infectadas por via ornitocórica). A
dispersão vegetativa é eficiente principalmente em ambientes com alta densidade de
plantas, possibilitando à hemiparasita se espalhar na comunidade vegetal,
aumentando sua gama de hospedeiras (Mourão et al., 2009), como ocorre em habitats
de ilhas de vegetação e áreas abertas com alta densidade de plantas.
Todas as hospedeiras verdadeiras de T. acutifolius e a maioria de S. flexicaulis são
espécies fanerófitas e possuem os maiores portes na comunidade vegetal. Essa
característica está relacionada com o comportamento das aves dispersoras, que se
empoleiram nos galhos das hospedeiras para depositar as sementes das
hemiparasitas. Esses galhos devem suportar o peso das aves e possuir diâmetros
entre 10 e 14 milímetros para que as hemiparasitas consigam penetrar na hospedeira
e atingir os vasos condutores (Sargent, 1995). O diâmetro dos galhos é uma
característica importante para a ocorrência e estabelecimento das ervas-de-
passarinho (Arruda et al., 2006). Após a deposição da semente de T. acutifolius, o
haustório primário é formado logo que ocorre a germinação na parte aérea da
hospedeira. A plântula desenvolve uma raíz epicortical que cresce ao longo do caule
da hospedeira em direção ao solo, criando conexões haustoriais secundárias com as
raízes (Amico, 2012). Na comunidade vegetal sobre canga, a riqueza de plantas
lignificadas – possíveis poleiros para aves e potenciais hospedeiras para T. acutifolius
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32
– é baixa. A pequena quantidade de solo disponível (Klein, 2000; Vilela et al., 2004)
dificulta o crescimento dos indivíduos, que normalmente apresentam porte baixo e
tamanho reduzido. Entre as espécies mais representativas na comunidade, oito
possuem galhos lignificados, e T. acutifolius parasita cinco dessas espécies. As
espécies não parasitadas, como Symphyopappus brasiliensis, Microstachys
daphnoides, e Lychnophora pinaster, tem a morfologia que dificulta o empoeiramento
de aves, como baixo porte, ramos finos e crescimento lateral.
Conclusões e estudos futuros
Como o grau de especificidade das hemiparasitas está intimamente relacionado com o
tipo de dispersão e o comportamento da ave, fica claro que a dispersão vegetativa dos
ramos de S. flexicaulis, ausente em T. acutifolius, aumenta sua gama de hospedeiras.
Porém, alguns estudos sugerem que T. acutifolius possui modo versátil de parasitismo
(Kuijt, 1969). Essa espécie, além de parasitar a parte aérea das hospedeiras, tem um
complexo sistema radicular que pode procurar por novas hospedeiras no solo. Quando
há um encontro entre parasita e uma planta vizinha, o sistema radicular da parasita
envolve a base da nova hospedeira e cria novos ramos a partir da extremidade das
raízes. Nesse processo, a hemiparasita cresce e se estabelece na parte aérea de uma
nova hospedeira. Novas conexões haustoriais são formadas, apresentando um tipo de
dispersão vegetativa subterrânea (Kuijt, 1969). Esse modo de dispersão foi pouco
documentado até o momento, e o gênero Gaiadendron também apresenta a
diferenciação de raízes em ramos (Kuijt, 1969). O hábito subterrâneo em
Loranthaceae é raro, e estudos são pouco detalhados (Kuijt, 1969). Não foram
observados em campo hospedeiras sem a conexão haustorial primária, formada a
partir da germinação de sementes. Porém, parasitas sobreviveram mesmo com suas
hospedeiras mortas. Estudos futuros são necessários para compreensão dessa
estratégia de parasitismo subterrâneo no substrato ferruginoso, que dificulta a
penetração e o espalhamento das raízes devido à presença de minério de ferro (Klein,
2000, Vilela et al., 2004). Se confirmada, a dispersão vegetativa de raízes de T.
acutifolius poderia aumentar sua gama de hospedeiras, e torná-la tão generalista
quanto S. flexicaulis. Em ambientes severos como os campos rupestres ferruginosos,
as estratégias nutricionais das plantas podem garantir sua sobrevivência em meio à
escassez de nutrientes e água, além da independência de sua hospedeira principal,
sobrevivendo mesmo quando essa morre.
Agradecimentos
Agradecemos a Leandro Assis pela ajuda na identificação de material botânico, ao
Instituto Estadual de Florestas de Minas Gerais pela licença de coleta, aos
funcionários do Parque Estadual da Serra do Rola Moça pelo apoio logístico, e à
CAPES, FAPEMIG, CNPq pelo auxílio financeiro.
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Referências
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Apêndice: Lista de espécies da área de estudo e hospedeiras de Tripodanthus acutifolius e Struthanthus flexicaulis. Hospedeiras foram infectadas através da dispersão vegetativa (Veg), ornitocórica (Orn) ou utilizadas somentes como suporte (Sup) pela hemiparasita. Tipo de habitat: Ilhas de vegetação (Fi); Áreas abertas (Op).
Família Espécie Forma de vida
Habitat S. flexicaulis
T. acutifolius
PTERIDÓFITAS
Polypodiaceae Microgramma squamulosa (Kaulf.) de la Sota Hemicriptófita Fi
Pleopeltis minarum (Weath.) Salino Hemicriptófita Fi
ANGIOSPERMAS BASAIS
Lauraceae Ocotea tristes (Nees & Mart.) Mez Fanerófita Fi Orn + Veg
Ocotea percoriacea Kosterm. Fanerófita Op Orn
Piperaceae Peperomia decora Dahlst. Caméfita Op
Peperomia galioides Kunth Caméfita Op
MONOCOTILEDÔNEAS
Alstroemeriaceae Alstroemeria plantaginea Mart. ex Schult. & Schult.f. Geófita Op
Aracea Anthurium minarum Sakur. & Mayo Caméfita Fi
Bromeliaceae Aechmea bromeliifolia (Rudge) Baker Hemicriptófita Op Sup
Billbergia minarum L.B.Sm. Hemicriptófita Op Sup
Dyckia simulans L.B.Sm. Hemicriptófita Op
Vriesea minarum L.B. Sm. Hemicriptófita Op Sup
Cyperaceae
Bulbostylis fimbriata (Nees) C.B.Clarke Caméfita Op
Lagenocarpus rigidus Nees. Caméfita Op Sup
Orchidaceae
Acianthera teres (Lindl.) Borba Caméfita Op Sup
Epidendrum secundum Jacq. Caméfita Op Sup
Habenaria magdalenensis Hoehne Geófita Op
Coppensia blanchetii (Rchb.f.) Campacci Caméfita Op Sup
Prosthechea vespa (Vell.) W.E. Higgins Caméfita Op
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Orchidaceae Hoffmannseggella caulescens (Lindl.) H.G.Jones Caméfita Op Sup
Poaceae Andropogon bicornis L. Hemicriptófita Op
Andropogon ingratus Hack. Hemicriptófita Op Sup
Melinis minutiflora P. Beauv. Hemicriptófita Op
Panicum sellowii Nees Hemicriptófita Op
Paspalum scalare Trin. Hemicriptófita Op Sup
Velloziaceae Vellozia compacta Mart. ex Schult. & Schult.f Fanerófita Op Sup
Vellozia albiflora Pohl Caméfita Op Sup
Vellozia graminea Pohl Caméfita Op
EUDICOTILEDÔNAS
Acanthaceae Justicia riparia Kameyama Fanerófita Op
Apocynaceae Ditassa mucronata Mart. Fanerófita Op
Ditassa sp Fanerófita Op
Asteraceae
Ageratum fastigiatum (Gardner) R.M. King & H. Rob. Fanerófita Op
Ageratum myriadenium (Sch.Bip. ex Baker) R.M.King & H.Rob.
Fanerófita Op Sup
Aspilia sp Fanerófita Op
Baccharis pingraea DC. Fanerófita Op Orn + Veg Orn
Baccharis reticularia DC. Fanerófita Op Orn + Veg Orn
Chromolaena multiflosculosa (DC.) R.M. King & H. Rob.
Fanerófita Op Veg
Dasyphyllum sprengelianum (Gardner) Cabrera Fanerófita Fi Orn + Veg
Eremanthus erythropappus (DC.) MacLeish Fanerófita Fi Orn + Veg
Opnophyllon adamantium (Gardn.) R.M. King & H. Rob.
Fanerófita Op
Lychnophora pinaster Mart Fanerófita Op Veg
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38
Asteraceae Symphyopappus brasiliensis (Gardn.) R.M.King & H Rob
Fanerófita Op Veg
Trichogonia hirtiflora (DC.) Sch.Bip. ex Baker Fanerófita Op
Trixis vauthieri DC. Fanerófita Op Orn + Veg Orn
Stevia sp. Fanerófita Op
Begoniaceae Begonia rufa Thunb. Fanerófita Op
Cactaceae Arthrocereus glaziovii (K. Schum.) N.P.Taylor & Zappi Caméfita Op
Celastraceae Maytenus gonoclada Mart. Fanerófita Fi Orn + Veg Orn
Clusiaceae Clusia arrudea Planch. & Triana ex Engl. Fanerófita Fi Orn + Veg Orn
Convolvulaceae Evolvulus filipes Mart. Caméfita Op
Ipomoea sp. Caméfita Fi
Euphorbiaceae
Croton serratoideus Radcl.-Sm. & Govaerts Fanerófita Op Veg
Microstachys daphnoides (Mart.) Müll.Arg Fanerófita Op Veg
Fabaceae Bauhinia rufa (Bong.) Steud. Fanerófita Fi Orn + Veg
Copaifera langsdorffii Desf. Fanerófita Op Orn + Veg
Mimosa calodendron Mart. ex Benth Fanerófita Op Orn + Veg Orn
Periandra mediterranea (Vell.) Taub Fanerófita Op Orn + Veg
Lamiaceae Eriope macrostachya Mart. ex Benth. Fanerófita Op Orn + Veg Orn
Vitex sellowiana Cham Fanerófita Fi
Loranthaceae Struthanthus flexicaulis (Mart.) Mart. Hemiparasita
Op / Fi Veg
Tripodanthus acutifolius (Ruiz & Pav.) Tiegh. Hemiparasita
Op / Fi Veg
Malpighiaceae
Byrsonima variabilis A. Juss. Fanerófita Fi
Heteropterys sp. Fanerófita Op
Melastomataceae Leandra australis (Cham.) Cogn. Fanerófita Op Orn + Veg
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39
Melastomataceae Microlicia sp. Fanerófita Op Veg
Tibouchina sp. Fanerófita Op
Tibouchina heteromalla (D.Don) Cogn. Fanerófita Op Orn + Veg Orn
Meliaceae Cabralea canjerana (Vell.) Mart. Fanerófita Fi
Myrtaceae Eugenia sonderiana O.Berg Fanerófita Fi Orn + Veg Orn
Myrcia mutabilis (O.Berg) N. Silveira Fanerófita Fi Orn + Veg
Myrcia splendens (Sw.) DC. Fanerófita Fi Orn + Veg
Siphoneugena densiflora O.Berg Fanerófita Fi Orn + Veg
Nyctaginaceae Guapira opposita (Vell.) Reitz Fanerófita Fi Veg
Ochnaceae Ouratea semiserrata (Mart. & Nees) Engl. Fanerófita Op Orn
Portulacaceae Portulaca hirsutissima Cambess. Caméfita Op
Rubiaceae
Cordiera concolor (Cham.) Kuntze Fanerótita Fi Orn + Veg
Borreria capitata (Ruiz & Pav.) DC. Terófita Op
Coccocypselum lanceolatum (Ruiz & Pav.) Pers. Fanerófita Fi
Galianthe angustifolia (Cham. & Schltdl.) E.L.Cabral Fanerófita Fi Veg
Psychotria vellosiana Benth. Fanerófita Fi Orn + Veg
Sapindaceae Matayba mollis Radlk. Fanerófita Fi
Solanaceae
Solanum refractifolium Schltdl Fanerófita Op
Solanum subumbellatum Vell. Fanerófita Op Orn + Veg
Styracaceae Styrax ferrugineus Nees & Mart. Fanerófita Fi Orn + Veg
Verbenaceae Lantana camara L. Fanerófita Op
Stachytarpheta glabra Cham. Fanerófita Op Orn + Veg Orn
Vochysiaceae Vochysia sp. Fanerófita Fi
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Considerações finais
O presente estudo foi uma pesquisa pioneira sobre a ecologia de Tripodanthus
acutifolius (Loranthaceae). Essa espécie foi considerada uma praga em algumas
cidades brasileiras devido o parasitismo excessivo nas áreas urbanas. Apesar disso,
tanto em áreas naturais quanto em áreas urbanas, exerce muitos efeitos positivos na
comunidade, principalmente como fonte alimentar para a fauna local. Estudos sobre
sua ecologia em ambiente natural são inexistentes na literatura. Nos campos rupestres
ferruginosos, apesar de a hemiparasita causar altas taxas de mortalidade em suas
hospedeiras, se encontra em um ecossistema equilibrado no interior de uma unidade
de conservação. Provavelmente a hemiparasita exerce um importante papel na
manutenção da diversidade local.
O estudo identificou as hospedeiras de T. acutifolius e quantificou a mortalidade
causada pela hemiparasita nos campos rupestres ferruginosos. Devido a morte
seletiva de espécies, concluímos que a composição e a estrutura da comunidade
podem ser alteradas futuramente.
O acompanhamento dos padrões de floração e frutificação da hemiparasita
demonstraram que há disponibilidade de frutos durante todo o ano. Esta espécie pode
ser considerara uma fonte de recursos permanente para a avifauna da região, cuja
oferta constante de frutos intensifica o parasitismo. Estudos futuros da fenologia em
longo prazo, juntamente com a fenologia de outras espécies vegetais serão
interessantes para quantificar a importância dos recursos alimentares ofertados pela
hemiparasita na manutenção da fauna local.
Ao longo desse estudo, novos questionamentos surgiram a cerca do impacto da
hemiparasita na comunidade vegetal. Um ponto importante a ser investigado é a
dispersão subterrânea das raízes de T. acutifolius, visto que há indícios da existência
de conexões haustoriais no solo, uma vez que a morte da hospedeira não acarretou a
morte da hemiparasita. Acreditamos que o substrato compacto de minério de ferro
diminui a capacidade de dispersão das raízes de T. acutifolius.