INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA FILTROS AMBIENTAIS, SIMILARIDADE LIMITANTE E DIVERSIDADE FUNCIONAL DE PEIXES GYMNOTIFORMES EM DOIS RIOS AMAZÔNICOS NAYANA ESTRELA FERREIRA MARQUES Manaus, Amazonas Agosto, 2016
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FILTROS AMBIENTAIS, SIMILARIDADE LIMITANTE E DIVERSIDADE ... · a diversidade funcional surge como uma ferramenta que vai além dos conceitos tradicionais, ao analisar as diferentes
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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
FILTROS AMBIENTAIS, SIMILARIDADE LIMITANTE E DIVERSIDADE FUNCIONAL
DE PEIXES GYMNOTIFORMES EM DOIS RIOS AMAZÔNICOS
NAYANA ESTRELA FERREIRA MARQUES
Manaus, Amazonas
Agosto, 2016
NAYANA ESTRELA FERREIRA MARQUES
FILTROS AMBIENTAIS, SIMILARIDADE LIMITANTE E DIVERSIDADE FUNCIONAL
DE PEIXES GYMNOTIFORMES EM DOIS RIOS AMAZÔNICOS
ORIENTADOR: DR. JANSEN ALFREDO SAMPAIO ZUANON
COORIENTADOR: DR. RAFAEL PEREIRA LEITÃO
Dissertação apresentada ao Instituto Nacional
de Pesquisas da Amazônia, como parte dos
requisitos para obtenção do título de Mestre em
Biologia, área de concentração em Ecologia.
Manaus, Amazonas
Agosto, 2016
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BANCA EXAMINADORA DA DEFESA ORAL PÚBLICA
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FICHA CATALOGRÁFICA
M357 Marques, Nayana Estrela Ferreira
Filtros ambientais, similaridade limitante e diversidade funcional de
peixes Gymnotiformes em dois rios Amazônicos / Nayana Estrela
Ferreira Marques. --- Manaus: [s.n.], 2016.
42f.: il.
Dissertação (Mestrado) --- INPA, Manaus, 2016.
Orientador: Jansen Alfredo Sampaio Zuanon
Coorientador: Rafael Pereira Leitão
Área de concentração: Ecologia
1. Gymnotiformes. 2. Diversidade funcional. 3. Ecologia. I.
Título.
CDD 597.5
Sinopse
Foi avaliada a importância relativa de filtros ambientais e similaridade limitante
como mecanismos estruturadores de assembleias de peixes da ordem
Gymnotiformes no ambiente de fundo de canal em um rio de água branca e um
rio de água clara da bacia Amazônica, com base em atributos funcionais das
espécies.
Palavras-chave: Ecologia funcional, estrutura de comunidades, regras de
montagem.
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Dedico este trabalho à minha filha Halina,
pelas boas surpresas, horas de Skype e
beijinhos babados, e aos meus pais, pelo apoio
incondicional.
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Agradecimentos
Gostaria de agradecer ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) e ao
Programa de Pós-Graduação em Ecologia (PPG-ECO), pela infraestrutura e auxílio
administrativo, especialmente a Val que está sempre pronta a resolver qualquer problema.
Agradeço ainda, à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES)
pela bolsa de mestrado.
Agradeço muitíssimo aos meus orientadores Jansen Zuanon e Rafael Leitão, por
tornarem o mestrado uma experiência incrível. Além de serem pesquisadores excepcionais, se
tornaram verdadeiros amigos, sempre me auxiliando e confortando nos momentos difíceis.
Obrigada pela paciência, conversas fantásticas e conhecimento transmitido. Vocês foram
fundamentais para a minha formação.
À Dra. Lúcia Rapp e todos da coleção de ictiologia do INPA: Isabel, Madoka, Douglas,
Alany, Batatinha, Rafa, Renildo, Shizuka, Bife e Lindalva, não só pela acolhida durante a fase
de medidas morfométricas, mas por toda a ajuda no processo.
Aos meus colegas da turma de 2014: Alê, Clari, Juliano, Rafa, Lu, Dilson, Fábio (de
Andrezinho e Dieguito pelas boas experiências compartilhadas, companhia e apoio durante
esses últimos anos.
Aos sarapólogos anônimos (Elisa, Valesca, Isac, Dalton, Andrezinho, Thiago e
Douglas), o melhor grupo de ajuda para viciados em peixes elétricos e sarapólogos
desesperados que já se teve notícia! Nossas reuniões foram extremamente importantes para
ampliar meu conhecimento sobre nossos tão amados e eletrizantes peixes.
À família BADPI (Galuch, Rosse, Talles, Sérgio, Maeda, Tiago, Cris, Naty, Akemi,
Paulinha e a queridíssima Cláudia de Deus), que me adotou durante boa parte do mestrado e
me fez repensar sobre as quintas-feiras!
À Giu e ao Felipe, meus amigos de qualquer hora, pelo ombro amigo e pela ajuda e
apoio em inúmeras ocasiões. À Elisa, pela descontração e concentração na medida certa. À
Claudinha pelos bons tempos de salinha. Ao Gilberto pelos conselhos e reflexões profundas.
Aos meus antigos e atuais companheiros de república Damaris, Danilo, Scott, Cameron,
Kauê e Tai pelos almoços de domingo, cookies da amizade/inspiração e sorvetes a qualquer
hora.
vii
Ao Scott pelo abstract, ao Douglas pelos mapas e ao Pedro Pequeno pela ajuda no R.
Por fim, gostaria de agradecer imensamente aos meus pais que sempre me apoiaram e
incentivaram, mesmo achando uma loucura vir para a Amazônia e a minha estrelinha que nunca
esqueceu a mamãe mesmo com a distância e todo o período de separação.
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“ O rio precisa se arriscar e entrar no oceano. E
somente quando ele entra no oceano é que o medo
desaparece”
Osho
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Resumo
A utilização de uma abordagem que combina atributos funcionais das espécies com
modelos nulos auxilia no entendimento dos padrões de distribuição e dos mecanismos que
potencialmente afetam a coocorrência de espécies. Tendo em vista que os processos ecológicos
ou “regras de montagem" envolvidos na formação das assembleias devem ser dependentes da
escala espacial, espera-se que tais mecanismos tenham diferentes efeitos em escalas locais ou
regionais. Compreender essa relação entre os processos ecológicos e as escalas espaciais nas
quais eles atuam é um desafio para os ecólogos. Nesse contexto, esse estudo avaliou a
importância relativa de filtros ambientais e similaridade limitante como mecanismos
estruturadores de assembleias de Gymnotiformes no canal de dois rios amazônicos com
diferentes características limnológicas e em diferentes escalas espaciais. Através de coletas com
arrastos bentônicos nos rios Madeira e Trombetas, obtivemos informações sobre a diversidade
taxonômica dessas assembleias, além de mensurar variáveis ambientais em cada rio
(temperatura, condutividade, profundidade, transparência, oxigênio dissolvido, turbidez e pH).
Em seguida, todas as espécies foram caracterizadas funcionalmente por meio de análise
ecomorfológica. Diferenças significativas na identidade funcional (i.e. Community weighted
mean; CWM) entre as assembleias do rio Madeira e do Trombetas indicam que fatores
ambientais provavelmente limitam a ocorrência de determinados atributos funcionais em escala
regional. Por outro lado, ao contrastar padrões de diversidade funcional observada em escala
local (i.e. dentro de cada uma das drenagens) com modelos nulos, nota-se que nenhum dos dois
mecanismos de montagem é claramente predominante, embora tenha-se observado certa
influência da similaridade limitante para as assembleias do rio Trombetas. Esses resultados
sugerem que filtros ambientais devem ser mais importantes na distribuição de espécies de
Gymnotiformes no canal de rios amazônicos, sobretudo em escalas espaciais maiores como em
escala regional. Entretanto, também reforçam a importância da relação de dependência entre os
processos ecológicos e a escala espacial. O presente estudo contribui para ampliar o
conhecimento sobre os padrões de diversidade funcional e as regras de montagem de
assembleias de peixes em um ambiente altamente desconhecido até então.
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Abstract
Environmental filtering, limiting similarity and functional diversity of Gymnotiformes
fishes in two Amazonian rivers
Using an approach that combines the species’ functional atributes with null models can help us
better understand the distribution patterns and mechanisms that potentially affect the co-
occurrence of species. If the ecological processes or "assembly rules" involved in the formation
of species assemblages are dependent on spatial scale, it is expected that such mechanisms have
different effects at local and regional scales. Understanding the relationship between ecological
processes and the spatial scale at which they act is a challenge for ecologists. In this context,
this study evaluated the relative importance of environmental filtering and limiting similarity
as structural mechanisms of assemblages of electric fishes (Gymnotiformes) in two Amazonian
river channels with different limnological characteristics and at different spatial scales. Through
benthic seine collections in the Madeira and Trombetas rivers, we obtained information on the
taxonomic diversity of these assemblages in addition to measuring environmental variables in
each river (temperature, conductivity, depth, transparency, dissolved oxygen, turbidity and pH).
All species were characterized functionally by ecomorphological analysis. Significant
differences in functional identity (i.e. Community weighted mean; CWM) between the
assemblages of the Madeira and Trombetas rivers indicate that environmental factors likely
limit the occurrence of certain functional attributes on a regional scale. Moreover, when
comparing observed patterns of functional diversity with null models at the local level (i.e.
within each drainage), we noted that none of the two mechanisms of assembly is clearly
predominant although there was some influence of similarity limiting on the assemblages of the
Trombetas River. These results suggest that environmental filters should be more important for
the distribution of Gymnotiformes species in Amazonian river channels at larger spatial scales,
especially at the regional scale. They also, however, stress the importance of the dependent
relationship between ecological processes and spatial scale. This study expands our knowledge
of functional diversity patterns and assembly rules for fish assemblages in a relatively unknown
system.
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Sumário
Lista de Figuras .................................................................................................................................... xii
Study area.......................................................................................................................................... 11
Ichthyoogical material ...................................................................................................................... 12
Environmental data ........................................................................................................................... 12
Assemblage structure and diversity ................................................................................................... 12
Gymnotiformes são peixes conhecidos pela capacidade de gerar (eletrogênese) e
detectar (eletrorrecepção) campos elétricos no meio em que vivem, sendo tais características
utilizadas na comunicação, detecção de presas, defesa, reprodução e movimentação na ausência
de luminosidade (Albert & Crampton, 2005). Estes peixes são facilmente diferenciados dos
demais grupos de peixes neotropicais devido à combinação de algumas características
morfológicas únicas, que incluem corpo alongado e comprimido lateralmente, nadadeira anal
extremamente longa e ausência de nadadeiras dorsal e pélvicas (Frota, Souza & Silva, 2014).
Além de representarem um componente muito importante da biomassa bentônica dos canais
dos rios das bacias Amazônica e do Orinoco (Marrero & Taphorn, 1991; Gracia, 1995), onde
se concentra sua maior diversidade (Albert & Crampton, 2005), o clado representa uma fração
pequena e endêmica da ictiofauna Neotropical (cerca de 3% das espécies; de Santana, 2007).
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Apesar da aparente baixa diversidade específica, em relação às outras ordens reconhecidas para
região Neotropical (Reis, Kullander & Ferraris, 2003), a diversidade e variedade de formas em
Gymnotiformes proporcionam uma importante contribuição para o entendimento da evolução
da biota Neotropical (Hopkins & Heiligenberg, 1978; Albert & Crampton, 2005).
Algumas características físicas do fundo do canal de grandes rios propiciaram a
evolução de uma série de adaptações morfológicas e fisiológicas exclusivas para
Gymnotiformes, contribuindo para uma diversa e especializada assembleia dessa ordem, com
espécies que raramente são encontradas em outros habitats (Albert, 2001; Albert & Crampton,
2005). Estes ambientes possuem profundidade elevada, podendo chegar até 110 m em alguns
rios (Strasser, 2002) e são caracterizados pela ausência de luz e produtividade primária
autóctone, além de forte e constante correnteza (Lundberg et al., 1987; Lundberg & Rapp Py-
daniel, 1994; Albert & Crampton, 2005). Tal conjunto particular de condições provavelmente
gera fortes restrições para o estabelecimento da ictiofauna, o que indica um importante papel
de filtros ambientais selecionando espécies capazes de ocupar esses ambientes. Em
contrapartida, o elevado número de espécies de Gymnotiformes no fundo do canal dos grandes
rios sugere que processos de exclusão competitiva, como previstos pela hipótese de
similaridade limitante, também podem ser importantes na montagem das assembleias locais.
A contribuição relativa desses dois processos para o estabelecimento das assembleias
de Gymnotiformes no canal profundo dos grandes rios amazônicos pode variar em função das
características ambientais predominantes em um determinado rio ou bacia hidrográfica. Estudos
intensivos sobre as assembleias de Gymnotiformes do fundo de canal de rios de águas brancas
e pretas na região de Tefé mostraram que, apesar da maioria das espécies serem encontradas
nos dois ambientes, algumas espécies ocorreram apenas em um dos dois sistemas (Crampton
1996, 1998a b, 1999; Crampton & Albert, 2005). Outro estudo sobre os Gymnotiformes de
canal de grandes rios realizado por Cox Fernandes (1999) no rio Amazonas e em dez de seus
principais tributários mostrou a existência de correlações entre fatores limnológicos e a
ocorrência de espécies. Assim, é razoável supor que as características ambientais dos sistemas
aquáticos afetam a estrutura funcional de assembleias de peixes Gymnotiformes, e que esses
efeitos sejam diferenciados de acordo com o tipo de água predominante nesses sistemas.
Considerando que os organismos em uma assembleia apresentam características que os
permitem sobreviver em um ambiente restritivo e competitivo (Cornwell et al., 2006), o
presente estudo visa investigar se espécies de Gymnotiformes que vivem na calha principal de
rios amazônicos com diferentes tipos de águas apresentam características funcionais
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semelhantes (determinadas por filtros ambientais), ou predominantemente diferentes (segundo
a hipótese de similaridade limitante). Além disso, este estudo avalia se os processos acima
citados atuam de forma diferente em função da escala espacial de observação: regional (entre
rios) e local (entre as assembleias de cada rio).
Objetivos
O objetivo geral deste trabalho foi avaliar a importância relativa de filtros ambientais e
similaridade limitante como mecanismos estruturadores de assembleias de Gymnotiformes em
dois grandes rios amazônicos com diferentes tipos de água. De forma mais específica,
pretendeu-se:
Descrever as assembleias de Gymnotiformes em dois rios amazônicos com
diferentes tipos de água (branca e clara);
Comparar a estrutura funcional de assembleias de Gymnotiformes em dois rios
amazônicos com diferentes tipos de água (branca e clara);
Testar como filtros ambientais e similaridade limitante atuam na montagem de
assembleias de Gymnotiformes em um rio de água branca e um de água clara,
com base em atributos funcionais das espécies.
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Capítulo 1
Marques, N. E. F.; Leitão, R. P.; Cella-Ribeiro, A.; Zuanon, J. A. S. Environmental filters,
limiting similarity, and functional diversity of Gymnotiform fishes in two Amazonian
rivers. Manuscrito em revisão - Freshwater Biology.
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Environmental filters, limiting similarity, and functional diversity of
Gymnotiform fishes in two Amazonian rivers
NAYANA E. F. MARQUES, RAFAEL P. LEITÃO†, ARIANA CELLA-RIBEIRO‡ E
JANSEN A. S. ZUANON
*Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Brasil †Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, Brasil ‡Universidade Federal de Rondônia, Porto Velho, Brasil
SUMMARY
1. Using an approach that combines species functional traits with null models helps
explain species distribution and co-occurrence patterns and community assembly
processes. Such assembly rules are expected to have different effects at diferente
spatial scales as community assembly processes appear to vary with scale.
2. In this study, we assessed the relative importance of environmental filters and
limiting similarity as structuring mechanisms of Gymnotiformes assemblages in two
Amazonian river channels with differing limnological characteristics and at different
spatial scales.
3. Using functional indices and null models, we have demonstrated that local
environmental factors are most likely to limit the presence of particular functional
traits in both rivers, thereby leading to a functionally unique ichthyofauna in each
water system. A limiting similarity effect on Trombetas River assemblages was
observed at a smaller spatial scale, thus reinforcing the importance of the relationship
of dependence between ecological processes and spatial scale.
4. The results reported here suggest that environmental filters are more important for
Gymnotiformes species distribution in Amazonian river channels, at both large and
small spatial scales, and that they are mediated by species’ functional traits.
Correspondence: Nayana Marques, Coordenação de Biodiversidade, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Avenida André Araújo, 2936, CEP 69080-971, Manaus, Brazil. Email: [email protected]
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Introduction
Understanding how species diversity is spatially and temporally distributed, as well as
the factors that affect the coexistence of organisms at a particular site, are key to
understanding theoretical ecology. Recently, there has been a growing sentiment that
biodiversity should be studied in its multiple facets and many researchers now recommend
using measures that include information on the phylogeny or functional traits of organisms
because traditional (taxonomic) diversity metrics have limited explanatory power
(Cianciaruso et al., 2009). In this context, functional diversity emerges as a tool that extends
beyond traditional concepts by analysing organisms’ responses to environmental variability
based on their ecological/functional traits (Gerisch et al., 2012). Such traits include any
measurable morphological, physiological or behavioural characteristics of those organisms
(McGill et al., 2006), and are often associated with processes or properties of biotic
communities and/or the ecosystem in which they occur (Naeem & Wright, 2003; Violle et al.,
2007; Podgaiski et al., 2011). These aspects of biodiversity may therefore be considered a
measure of the amplitude, dispersion or relative abundance of species functional traits in na
assemblage (Díaz & Cabido, 2001; Tilman, 2001; Gerisch et al., 2012). The use of this
approach offers exciting new prospects to researchers in this field, potentially enabling them
to construct new and more generalizable ecological models because they are less dependent
on the regional evolutionary history and its effects on assemblages (Keddy, 1992; Dray &
Legendre, 2008). Analyses based exclusively on species taxonomic identity tend to generate
general geographical distribution patterns, whereas using functional traits differentiates
assemblages according to specific environmental characteristics (Hoeinghaus et al., 2007).
Several key ecological issues may be examined using the functional approach,
including, for example, environmental heterogeneity and diversity relationships or the
understanding species co-occurrence patterns and community assembly rules (Mason et al.,
2007; Petchey et al., 2007; Gómez et al., 2010; Safi et al., 2011). The existence of an
ecological structure of assemblages suggests there is a set of constraints (rules) on the
formation and maintenance (assemblage) of those species groups (Sobral & Cianciaruso,
2012). The term ‘assembly rules’ (cf. Diamond, 1975) refers to processes involved in the
formation of different assemblages from the same regional species pool. Those rules were
later defined as ecological processes imposed on a regional species pool, which control the
species structure and composition of local assemblages (Keddy, 1992).
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In more recent years, ecologists have focused on understanding those assembly rules,
with environmental filters and limiting similarity being the two mechanisms most often
examined and considered responsible for structuring ecological assemblages (Sobral &
Cianciaruso, 2012). Environmental filters hypothetically select species with similar
characteristics, which allow them to survive under specific environmental conditions
(Cornwell et al., 2006; Sobral & Cianciaruso, 2012). Conversely, the principle of limiting
similarity assumes that syntopic species should have different traits because competitive
exclusion should prevent the co-occurrence of species with similar traits (Funk et al., 2008).
Many studies indicate that different mechanisms affect species co-occurrence patterns and
assemblage maintenance at different spatial scales (Buckley et al., 2010; Gotelli, Graves &
Rahbek, 2010; McGill, 2010). At large spatial scales, high environmental heterogeneity is
likely to increase the importance of environmental filters, selecting species with similar
environmental requirements in specific habitats. In contrast, at small spatial scales,
environmental homogeneity implies that limiting similarity plays a key role in assemblage
structure, restricting the occurrence of species with similar traits (Webb et al., 2002; Sobral &
Cianciaruso, 2012).
Testing such processes is challenging because the Amazon is an extremely diverse and
heterogeneous environment. Such heterogeneity is also observed in Amazonian water
systems, which can be differentiated according to their physico-chemical properties. Sioli
(1950) classified Amazonian rivers into the following three main types: white-, black-, and
clear-water rivers. These classifications were based on differences that were mainly related to
the quantity of nutrients, suspended solids, pH, and electrical conductivity. Despite the fact
that most studies focus on nektonic areas of rivers and lakes, particularly on species of
commercial interest (Ferreira, Zuanon & Santos, 1998; Cardoso & Freitas, 2008), there is a
large diversity of aquatic habitats in the Amazon, in addition to the physico-chemical
heterogeneity observed in those rivers. Although reports on benthic fish associated with large
riverbeds are not recent (for example, Lopez-Rojas, Lundberg & Marsh, 1984; Stewart,