PROBIOL: PROGRAMA DE POSGRADO EN BIOLOGÍA, UNIVERSIDAD NACIONAL DE CUYO ECOLOGÍA NUTRICIONAL DE AVES GRANÍVORAS DEL DESIERTO DEL MONTE CENTRAL JUAN MANUEL RÍOS Tesis presentada para optar al título de Doctor de la Universidad Nacional de Cuyo en el área de Ciencias Biológicas Director de Tesis: ANTONIO M. MANGIONE Codirector de Tesis: LUIS MARONE Grupo de Investigación en Ecología de Comunidades de Desierto (Ecodes), Instituto Argentino de Investigaciones de las Zonas Áridas (Iadiza), CCT-Mendoza, Argentina. Mendoza, Mayo de 2011
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PROBIOL: PROGRAMA DE POSGRADO EN BIOLOGÍA,
UNIVERSIDAD NACIONAL DE CUYO
ECOLOGÍA NUTRICIONAL DE AVES GRANÍVORAS DEL
DESIERTO DEL MONTE CENTRAL
JUAN MANUEL RÍOS
Tesis presentada para optar al título de Doctor de la Universidad Nacional de Cuyo en el
área de Ciencias Biológicas
Director de Tesis: ANTONIO M. MANGIONE
Codirector de Tesis: LUIS MARONE
Grupo de Investigación en Ecología de Comunidades de Desierto (Ecodes), Instituto
Argentino de Investigaciones de las Zonas Áridas (Iadiza), CCT-Mendoza, Argentina.
Mendoza, Mayo de 2011
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ECOLOGÍA NUTRICIONAL DE AVES GRANÍVORAS DEL DESIERTO DEL
MONTE CENTRAL
RESUMEN
Numerosos factores influencian las decisiones alimentarias de los organismos de los
desiertos. La calidad nutricional del alimento como las capacidades y limitaciones de los
animales para reconocer y procesar el alimento dan cuenta de ello. El objetivo de este
trabajo fue estudiar algunos de los mecanismos que permitan explicar los patrones de
selección de semillas por las aves granívoras Zonotrichia capensis, Diuca diuca y
Saltatricula multicolor, en el Monte central, así como evaluar las capacidades de estas aves
en detectar y lidiar con compuestos de semillas. Los análisis exploratorios y correlacionales
sugirieron que por un lado el almidón y por otro lado los fenoles y los alcaloides podrían
estar siendo seleccionados y evitados, respectivamente, al menos por las aves más
graminívoras. Los experimentos con ingesta controlada confirmaron la incidencia de estos
compuestos en las decisiones alimentarias. Los estudios sobre las capacidades de las aves al
lidiar con fenoles indicaron que el generalista, Z. capensis, resultó más tolerante que las
especies más graminívoras. Por último, se sugiere que el conjunto de los aleloquímicos de
las semillas evitadas sistemáticamente por las aves son los responsables de tal rechazo. Este
estudio muestra que algunos aspectos de la conducta alimentaria de las aves están
influenciados por la calidad nutricional de las semillas, a la vez brinda información sobre
aspectos fisiológicos necesaria para aproximarnos a comprender los mecanismos de
algunos de los factores que condicionan la selección de dieta de las aves granívoras en el
desierto del Monte central.
Palabras Clave: Ecología nutricional, ecología de comunidades, semillas, nutrientes,
generalists, specialists, feeding responses, taste detection, deterrents, tolerance, central
Monte desert.
iii
AGRADECIMIENTOS
Quiero comenzar agradeciendo a Antonio Mangione por su apoyo y constancia que a lo
largo de mi formación de grado y postgrado ha sido mi mentor, instruyéndome a emprender
la biología. Especialmente quiero agradecer a Luis Marone, quien me abrió las puertas de
su grupo y definitivamente me ayudó a ordenar las preguntas e ideas de esta tesis mediante
fértiles espacios de reflexión. Agradezco a las personas que durante este proceso
colaboraron en distintas instancias: Víctor Cueto, por el apoyo académico, sus provechosas
sugerencias y por estar siempre dispuesto a interactuar. A Gabriela Pirk y Mario Díaz por
sus fructuosos comentarios en algunos de los capítulos de esta tesis. A Enrique Caviedes-
Vidal y Andrea Orofino por sus sugerencias. Gilda Paoletti y Sergio Camín colaboraron
con la captura de las aves. Agredezco al resto de los integrantes del grupo Ecodes. Alicia
Molina, Leslie Aragón y Nora Escudero aportaron sugerencias técnicas durante los análisis
fitoquímicos. Juan Gabriel Ríos me ayudó con el cuidado de las aves. A mis grandes
amigos de siempre Carlos Arias, Pablo Bertino, Diego Iglesias y Fermín Srucci por el
alojamiento y hospitalidad durante mis largas estadías en el “pago tranquilo y de buenos
amigos” o simplemente provincia de San Luis. A Mariana Jofré, Nina y Tadeo Mangione
por todos los afectuosos almuerzos y cenas compartidas en mis numerosos viajes a San
Luis. Especialmente quiero agradecer el sostén incondicional de mi familia, ellos son mis
pilares en todo momento: Carolina, Juan Gabriel, Valentina, Emma, Liliana y Raúl. Gracias
por su apoyo. Gracias Caro por tu apego y cariño que me ayudó a seguir adelante y poder
terminar esta tesis y gracias por darme la oportunidad de compartir nuestras vidas. A
continuación agradezco al CONICET, ANPCyT, UNSL y la Carrera de Doctorado en
Biología de la Universidad Nacional de Cuyo (Probiol). Por último, quiero agradecer la
melódica compañía durante la etapa de escritura de esta tesis de Oscar Aleman, Charles
Mingus, Cannonball Adderley, Wes Montgomery, Miles Davies, Dizzy Gillespie, Emmet
Ray, Charlie Parker, Thelonious Monk, M. Stipe y K. Cobain.
iv
ÍNDICE
RESUMEN………………………………………………………………………………... iABSTRACT………………………………………………………………………………. iiAGRADECIMIENTOS………………………………………………………………….. iiiÍNDICE…………………………………………………………………………………… iv Capítulo 1. Introducción General……………………………………………………….. 1Una breve aproximación conceptual a la ecología nutricional y su articulación con la ecología de comunidades………………………………………………………………….. 2Estructura y organización de la tesis……………………………………………………… 6El desierto de Monte………………………………………………………………………. 7La reserva de Ñacuñán……………………………………………………………………. 7Aves granívoras…………………………………………………………………………… 10Captura de las aves y condiciones de laboratorio-aviario………………………………… 12 Capítulo 2. La composición química de las semillas del desierto del Monte I: implicancias en la ecología alimentaria de las aves granívoras……………………….. 14Resumen…………………………………………………………………………………… 15Introducción……………………………………………………………………………….. 16Objetivos e Hipótesis……………………………………………………………………… 18Materiales y Métodos……………………………………………………………………… 19Resultados…………………………………………………………………………………. 26Discusión…………………………………………………………………………………... 31 Capítulo 3. La composición química de las semillas del desierto del Monte II: el papel del almidón y los alcaloides en la preferencia por el alimento………………. 38Resumen…………………………………………………………………………………… 39Introducción……………………………………………………………………………….. 40Objetivos e Hipótesis……………………………………………………………………… 41Materiales y Métodos……………………………………………………………………… 41Resultados…………………………………………………………………………………. 45Discusión…………………………………………………………………………………... 47
v
Capítulo 4. Tolerancia a fenoles dietarios en los granívoros Zonotrichia capensis, Diuca diuca y Saltatricula multicolor…………………………………………………… 51Resumen…………………………………………………………………………………… 52Introducción……………………………………………………………………………….. 53Objetivos e Hipótesis……………………………………………………………………… 57Materiales y Métodos……………………………………………………………………… 58Resultados…………………………………………………………………………………. 62Discusión………………………………………………………………………………….. 70 Capítulo 5. ¿Un papel para los antinutrientes en la conformación de la dieta de las aves granívoras del Monte central? …………………………………………………… 76Resumen…………………………………………………………………………………… 77Introducción……………………………………………………………………………….. 78Objetivos e Hipótesis……………………………………………………………………… 79Materiales y Métodos……………………………………………………………………… 80Resultados…………………………………………………………………………………. 82Discusión………………………………………………………………………………….. 85 Capítulo 6. Conclusiones Generales e Integración……………………………………... 88Avances sobre las preguntas originales…………………………………………………… 90Perspectivas……………………………………………………………………………….. 93 Bibliografía………………………………………………………………………………. 99
1
Capítulo 1
INTRODUCCIÓN GENERAL
Capítulo 1
2
Una breve aproximación conceptual a la ecología nutricional y su articulación con la
ecología de comunidades
La "ecología nutricional" es un poco como "arte": fácil de reconocer pero difícil de definir
(Raubenheimer & Boggs 2009), pero bien se la puede precisar como “la rama trófica de la
ecología funcional”. En consecuencia, la ecología nutricional es un campo de la
investigación ecológica enfocado principalmente en aspectos de la nutrición de los
organismos. Los ecólogos nutricionales están interesados en procesos y mecanismos en
lugar de solamente describir patrones, y la adaptación forma una parte importante de sus
reflexiones. Aunque en este campo –tradicional y principalmente– se ha tratado de
mediciones a nivel de organismos (por ejemplo, comportamiento, fisiología y morfología),
el interés por estos rasgos se deriva del contexto ecológico: la forma en que influyen y son
influidos por el medio ecológico. Ecología nutricional es, pues, una ciencia
fundamentalmente integradora, que intenta explicar los fenómenos ecológicos, con
referencia a los mecanismos de organismos en general y, por el contrario, para entender los
rasgos de organismos en relación con el contexto ecológico en el cual se han desarrollado
(Raubenheimer et al. 2009).
Ecología nutricional: componentes e interacciones
Los componentes básicos de un marco conceptual general de la ecología nutricional se
exponen en la Fig. 1.1. Generalmente, estos son el organismo, el entorno ecológico, y la
base nutricional de la interacción entre el organismo y el medio ambiente –y aquí usamos
'nutricional' en el sentido amplio de cualquier propiedad de un alimento que afecta a los
animales– (Westoby 1974).
Capítulo 1
3
Figura 1.1. Esquema conceptual que representa los componentes de un marco integrador de la
ecología nutricional. El organismo es considerado desde el punto de vista de la función, el
mecanismo, el desarrollo y su historia natural, mientras que el entorno se divide en los componentes
bióticos y abióticos. Las interacciones nutricionales que tienen lugar entre el organismo y el medio
ambiente implican tanto a los efectos del ambiente sobre los fenotipos (las flechas hacia abajo) y el
impacto de los fenotipos en el medio ambiente ecológico (las flechas hacia arriba). En el marco de
la ecología nutricional, también se debe hacer frente a las interacciones horizontales (líneas
punteadas), por ejemplo, entre componentes bióticos y abióticos del medio ambiente, o entre los
aspectos mecanísmicos y funcionales de los fenotipos. Esquema modificado de Raubenheimer et al.
(2009).
La representación de estos tres componentes e interacciones deben ser explícitas, en el
sentido de que el marco teórico permita que la investigación pueda estructurarse dirigiendo
las preguntas relativas a cada uno de esos componentes. En general, esto significa que los
componentes deben estar representados en los modelos como parámetros o,
preferentemente, como variables, pero no como constantes. Así, los modelos que tratan los
Capítulo 1
4
alimentos como recursos unitarios, es decir, no discriminan entre sus componentes
(Raubenheimer & Simpson 1995), o asumen a priori que un solo componente es
preeminente (por ejemplo, la energía), no son nutricionalmente explícitos, ya que no se
puede discernir el papel real de los componentes específicos del alimento en las
interacciones ecológicas (Boggs 2009). Por otra parte, los vínculos entre los componentes
(representado por las flechas en la Fig. 1.1) deben ser bi-direccionales, permitiendo así la
investigación que se ocupa de los efectos causales en cualquier dirección o en ambas al
mismo tiempo (es decir, la causalidad recíproca - Cardinale et al. 2006). Además,
observamos que los elementos de conexión en la Fig. 1.1 no son sino un subconjunto de
una red más compleja de interacciones biológicamente relevantes que son potencialmente
de interés para los estudios de ecología nutricional. Hay un creciente interés en la pregunta
de cómo los patrones y procesos comunitarios influencian la evolución (Johnson &
Stinchcombe 2007), por lo cual, si el contexto de un estudio fue nutricionalmente explícito
entonces se justificaría una flecha que una directamente "función" del organismo con
"comunidades".
El ambiente y las interacciones organismo-ambiente
El componente del ambiente que está usualmente situado en el centro de los estudios de la
ecología nutricional es el alimento, pero otros factores bióticos (por ejemplo, los
depredadores y parásitos) y abióticos (la temperatura, el fotoperíodo) por supuesto que
también son factores relevantes (Slansky & Rodríguez 1987). Al estar centrada
principalmente en los organismos, los estudios de ecología nutricional hacen más hincapié
en las flechas que van hacia abajo en la Fig. 1.1, es decir la forma en que responden los
organismos al ambiente ecológico: las respuestas fisiológicas y comportamentales, la
plasticidad fenotípica (e.g. morfología intestinal), el desarrollo, la historia natural y la
adaptación en una escala de tiempo evolutiva. Sin embargo, algunos autores también han
utilizado la “ecología nutricional” para los estudios que procedan en la dirección opuesta,
dirigiendo las preguntas de cómo los fenotipos impactan en los procesos a nivel de
comunidades, o los impactos recíprocos de las comunidades y los fenotipos (e.g. Schmitz
2008). Por lo tanto, la ecología nutricional puede contribuir a la pregunta de cómo los
Capítulo 1
5
fenotipos impactan en las comunidades ecológicas, particularmente a través del diálogo con
otros múltiples focos de integración dentro de la comunidad (Raubenheimer et al. 2009).
Resulta de importancia crítica mantener una perspectiva realista sobre el papel que los
nutrientes desempeñan en los procesos a nivel comunitario y por lo tanto sobre el papel que
desempeñan mientras se buscan explicaciones a estos procesos. En particular, las
interacciones ecológicas tienen lugar entre los organismos –tanto consumidores como
consumidos– y no entre los nutrientes. Sin embargo, los nutrientes pueden desempeñar un
papel indispensable en la explicación y la predicción de las interacciones entre los
organismos, especialmente si el conocimiento de la historia natural del sistema de estudio
está lo suficientemente desarrollada para incorporar las nociones de su función evolutiva y
del impacto que pueden tener en –y fluir a través de– las comunidades (ver por ejemplo,
Karasov & Martínez del Río 2007; Jaksic & Marone 2007).
Capítulo 1
6
ESTRUCTURA Y OBJETIVOS DE LA TESIS
El objetivo principal de este trabajo de tesis es establecer algunos de los mecanismos que
explican los patrones de selección de semillas por las aves granívoras Zonotrichia
capensis, Diuca diuca y Saltatricula multicolor en el Monte central, así como también
las capacidades de estas aves en detectar diferentes tipos de compuestos de las semillas
y en tolerar los compuestos secundarios de naturaleza fenólica.
Primero se realizará una descripción del sistema de estudio (el área de estudio y las aves
granívoras como organismos modelos) donde por más de 18 años, se continúan estudiando
escenarios de interacciones entre semillas y granívoros, resaltando la problemática de los
patrones de selección de dieta de las aves –abordada desde el enfoque integrativo que
otorga la ecología nutricional– abarcando estudios que contemplan los procesos y
mecanismos que atienden a esos patrones (este capítulo). Como segunda instancia, se
realizará un estudio de la composición química (nutricional y antinutricional) de las
semillas más abundantes del desierto de Monte central y su relación con la dieta de las aves
en este ambiente (capítulo 2). Luego, en orden de aproximarnos a los mecanismos que
subyacen los patrones de selección de semillas, se realizarán experimentos en laboratorio
en las tres especies de aves (Z. capensis, D. diuca y S. multicolor) para estudiar el papel que
tienen los nutrientes y antinutrientes relevantes surgidos del análisis exploratorio en la
ecología alimentaria de estas aves (capítulo 3). A continuación, debido a que los CS
fenólicos forman parte de la dieta de estas aves, evaluaremos las capacidades de las aves en
detectar y tolerar fenoles, con la intención de determinar si las aves tienen diferentes
capacidades (fisiológicas) al lidiar con dichos CS (capítulo 4). Posteriormente, dada la gran
diversidad química y estructural de CS que pueden estar en las semillas y la potencial
influencia sobre las decisiones alimentarias de las aves, exploraremos el efecto de los
extractos de las semillas que son evitadas sistemáticamente por las aves (capítulo 5). Por
último, se distinguirán y discutirán en conjunto los resultados más importantes obtenidos y
sus contribuciones al programa de investigación sobre granivoría en el Monte conforme a
los marcos conceptuales de la ecología nutricional y la ecología de comunidades (capítulo
6).
Capítulo 1
7
EL DESIERTO DEL MONTE
La región fitogeográfica del Monte abarca una extensión de más de 2000 km extendiéndose
latitudinalmente desde Salta hasta el Océano Atlántico en Río Negro y Chubut. El clima es
seco árido y/o semiárido con una alta variación térmica diaria y entre estaciones, aunque es
notable la isotermia a lo largo del gradiente latitudinal (Cabrera 1976). Según la
clasificación de Köeppen (basada en las temperaturas medias y las precipitaciones
mensuales), un clima seco es aquel donde la evaporación potencial excede a la
precipitación media anual, en consecuencia, no hay remanentes de agua o cursos
permanentes alimentados por precipitaciones pluviales. Por otro lado, un clima desértico o
árido es aquel cuyas precipitaciones no alcanzan los 250 mm anuales, y que se producen en
meses de verano. En el desierto de Monte, las precipitaciones muestran un marcado
gradiente este-oeste y son muy variables: entre 80 mm y alrededor de 300 mm anuales (con
algunos registros excepcionales), aunque en pocos lugares superan los 200 mm. La estación
seca dura hasta un máximo de nueve meses y las lluvias están restringidas al verano,
excepto en el sur donde tienden a distribuirse más regularmente a lo largo del año (Lopez
de Casenave 2001). El tipo de vegetación predominante en el Monte es la estepa arbustiva
alta caracterizada mayormente por la comunidad del jarillal, con presencia de cactáceas
columnares y bosques de algarrobo en algunas zonas (Roig 1980). La cobertura herbácea es
muy variable y depende fuertemente de las precipitaciones y del impacto de la ganadería.
Desde el punto de vista faunístico, el Monte ha sido definido como distrito subandino,
teniendo en cuenta la distribución de los vertebrados (Ringuelet 1961).
La Reserva de la Biosfera de Ñacuñán
La Reserva de la Biosfera de Ñacuñán (34º 03’ S, 67º 54’ O) se encuentra ubicada en la
porción central del desierto del Monte (Cabrera 1976). (Fig. 1.2). Más precisamente, se la
encuentra en el centro-este de la provincia de Mendoza, departamento de Santa Rosa, a 200
km al sudeste de la ciudad de Mendoza. Tiene una superficie de 12800 ha y la altitud
promedio es de 540 m.s.n.m. Los registros indican que desde 1971 esta libre de pastoreo. El
suelo de la reserva es de tipo limo-arenoso pobre en materia orgánica. El clima en este sitio
Capítulo 1
8
es árido-semiárido, estacional, con veranos cálidos y relativamente húmedos (≈ 80% de las
lluvias ocurren en la estación estival) e inviernos fríos y secos. La temperatura promedio
anual es de 15.9º C (1972–2004), con registros de máxima absoluta de 42.5º C y mínima
absoluta de -13º C. La oscilación diaria de la temperatura es muy grande (promedio: 16.2º
C), con importantes diferencias de temperatura entre micrositios con el suelo expuesto y
bajo la sombra de la vegetación (Milesi 2006). Las precipitaciones anuales promedio son de
342 mm (1972–2004, n = 33 años). Más del 75% de las lluvias anuales ocurre en los meses
de primavera y verano (262 mm, rango: 104–453 mm, n = 33 años). Las precipitaciones en
verano son intensas, cortas y frecuentemente asociadas a granizo, en cambio en invierno
cuando ocurren eventos de lluvia, son tenues pero de mayor duración.
La mayor parte de la reserva está ocupada por un bosque abierto de algarrobo, denominado
algarrobal (Fig. 1.3). Este estrato arbóreo está representado por el algarrobo (Prosopis
flexuosa), que alcanza hasta unos 10 m de altura y posee una cobertura de 4–12% (Milesi
2006), y por el chañar (Geoffroea decorticans), de menor altura y cobertura. En el estrato
arbustivo predomina marcadamente la jarilla Larrea divaricata, que alcanza una cobertura
de 11–32% y alturas de hasta 3 m (Pol 2008). Otros arbustos de importancia son Condalia
microphylla, Capparis atamisquea y Atriplex lampa.
Capítulo 1
9
Figura 1.2. Extensión geográfica del desierto del Monte (área color negro). El círculo blanco con
una Ñ indica la ubicación de la reserva de Ñacuñán. Tomado de Cueto et al. (2008).
Puede distinguirse un estrato subarbustivo de especies que raramente sobrepasan el metro
de altura; las más abundantes son Lycium chilense, Lycium tenuispinosum, Verbena aspera
y Acantholippia seriphioides. El estrato herbáceo está representado por las gramíneas
perennes, con una cobertura de 25–50%. La mayoría de ellas son especies de metabolismo
Figura 2.2. Relaciones entre el porcentaje promedio de la semillas presentes en la dieta de P.
torquata, P. ornata, Phrygilus carbonarius, Z. capensis, S. multicolor, D. diuca y la concentración
porcentual de almidón en las semillas. Los círculos negros corresponden a especies de gramíneas y
los círculos blancos a especies de dicotiledones herbáceas. Acrónimos de acuerdo a Fig. 1.2.
Capítulo 2
31
DISCUSIÓN
En general la dieta de las aves granívoras del Monte es muy rica en almidón, el cual es un
polisacárido complejo común y abundante en la mayoría de las semillas silvestres (Robbins
1993; Huntington 1997; Klasing 1998). Las semillas con mayor contenido de almidón
prevalecieron en la dieta de cuatro de las seis especies de aves granívoras más conspicuas
del desierto del Monte central, en lo que probablemente sea el patrón más sólido y
consistente hallado en este estudio. Kelrick et al. (1986) también encontraron fuertes
correlaciones positivas entre la tasa de remoción por aves de diferentes tipos de semillas y
los carbohidratos totales presentes en ellas en el desierto norteamericano de Kemmerer.
Según esos autores, la calidad nutricional tiene notable incidencia en la selección de
semillas, y el porcentaje de carbohidratos constituye un buen indicador de energía rápida y
altamente digerible en un alimento. Algunos estudios recientes han demostrado la
importancia del almidón como efectivo para estimular el crecimiento en aves de corral
(Wiseman 2006), siendo su concentración en la dieta un factor importante en la fisiología
digestiva de pavos (Suvarna et al. 2005) y del loro silvestre Forpus modestus (Pacheco et
al. 2008). Recientemente, Brzęk et al. (2010) propusieron que el nivel de almidón en la
ingesta es clave para el desarrollo, mantenimiento y sobrevida del diamante mandarín
(Taeniopygia guttata), un animal que en su ambiente natural de los desiertos de Australia se
alimenta sólo de semillas de gramíneas (Zann 1996). Cuando los diamantes fueron
alimentados con dietas pobres o libres de almidón, su sobrevida disminuyó drásticamente,
por lo que Brzęk et al. (2010) concluyeron que la cantidad de almidón en la dieta puede ser
un factor clave en la ecología alimentaria de las aves granívoras especialistas. La hipótesis
que postula que las aves granívoras de este estudio poseen tales habilidades
discriminatorias permitiéndoles distinguir entre concentraciones de almidón se puso a
prueba en el capítulo 2 de esta tesis.
La dieta de nuestras aves no se correlacionó con la concentración de azúcares solubles en
las semillas, aún cuando está bien establecido que muchos paseriformes frugívoros y
nectarívoros pueden utilizar el dulzor (sweetness) como un indicador primario de la calidad
Capítulo 2
32
del alimento (Levey 1987; Lepzyk et al. 2000; Schaefer et al. 2003a), y que incluso pueden
distinguir entre tipos de azúcares solubles y entre concentraciones muy similares (Martínez
del Río et al. 1989; Schaefer et al. 2003a). Los emberízidos del Monte, al igual que otros
paseriformes frugívoros, podrían tener sensibilidad para detectar diferentes tipos de
carbohidratos, eligiendo aquellas semillas que además de contener un determinado nivel de
azúcares solubles también contengan una mayor cantidad de almidón, tal como es el caso
de las semillas de gramíneas (Tabla 1.2). Más aún, al tener las enzimas amilasa pancreática,
maltasa y sacarasa intestinal (Sabat et al. 1998), los emberízidos granívoros pueden
metabolizar tanto polisacáridos como disacáridos y monosacáridos solubles, por lo que su
dependencia de monosacáridos libres podría no ser tan restrictiva como en otros
paseriformes (e.g., Sturnidae, Muscicapidae y Mimidae, que no expresan sacarasa y eligen
sólo alimentos ricos en monosacáridos; Martínez del Río et al. 1988; Martínez del Río et al.
1990).
La otra fuente de energía son los lípidos. La composición de la dieta, sin embargo, no se
correlacionó con el contenido de lípidos ni con la energía gruesa de las semillas. ¿Cuáles
razones metabólicas pueden esgrimirse para explicar un patrón de correlación con el
almidón pero no con los lípidos? En primer lugar, el almidón y los lípidos son digeridos por
las aves a través de vías muy diferentes. Los lípidos requieren de un proceso digestivo de
varios pasos bioquímicos en el tracto intestinal, con emulsificación, hidrólisis y absorción
(Griminger 1986), proceso que tiende a incrementar el tiempo de retención de la ingesta en
el intestino (Afik & Karasov 1995). En cambio, la digestión del almidón es más simple
debido a que es hidrolizado directamente por enzimas intestinales y absorbido
mayoritariamente en forma pasiva sin gasto de energía (Caviedes-Vidal & Karasov 1996;
Chediack et al. 2003; Caviedes-Vidal et al. 2007). Por otro lado, la cantidad de incremento
de calor corporal en un ave alimentándose (acción dinámica especifica), varía con la
composición de la dieta y este incremento es mas bajo para lípidos dietarios que para
almidón (Klasing 1998). Dentro del presupuesto energético de un ave, parte de la energía
gruesa ingerida es digerida y absorbida y otra parte se elimina en las excretas. La fracción
absorbida es energía metabolizable disponible para propósitos metabólicos como
mantenimiento de metabolismo basal, termorregulación, actividad, incremento del calor,
Capítulo 2
33
formación de tejidos y metabolismo de los nutrientes en sí (Bozinovic 2003). Nosotros no
encontramos correlaciones positivas entre el contenido de energía gruesa de las semillas y
la composición de dieta de las aves del Monte y esto se debió principalmente a que los
lípidos rinden más energía gruesa por unidad de masa seca que el almidón (ca. 39.3 kJ/g y
ca. 17.1 kJ/g, respectivamente; Suttie 1977). Sin embargo, una parte del presupuesto
energético en aves bajo condiciones de temperaturas ambientales bajas, tales como las
temperatura mínimas absolutas registradas en el desierto del Monte central en invierno (-
13º C), se usa en termogénesis (Sedinger et al. 1992; Klasing 1998). En las aves cuando
están alimentándose, el incremento de calor es generalmente considerado cerca del 20% de
la energía metabolizable para el almidón y del 10% para lípidos (Scott et al. 1982; Sedinger
et al. 1992). Por lo tanto, como el metabolismo de los lípidos requiere de más pasos
bioquímicos y más tiempo para procesarse que el metabolismo de los carbohidratos, la
selección de alimentos con alto contenido en almidón por las aves implicaría la ventaja de
la obtención de energía rápidamente digerible con un bajo costo de absorción de los
productos de la hidrólisis de este nutriente y por otra parte, una ganancia relativa en
términos de termogénesis pero sólo en el instante de alimentación.
La conducta de alimentación de las aves no estuvo asociada al contenido de proteínas en las
semillas. Esto puede haber sido así porque las semillas del Monte en general (10% – 26%
de proteínas, Tabla 1.2) superan el umbral de requerimientos mínimos para las aves
paseriformes. Díaz (1996) sugirió que niveles moderados de proteínas en semillas (10% –
17%) son suficientes para que esas aves tengan cubiertos totalmente sus requerimientos
proteicos y el balance de nitrógeno. Por ejemplo, los requerimientos de proteínas de
Spizella arborea y Zonotrichia leucophrys (Emberizidae), aves de similar tamaño a las
nuestras, son 8% y 7.3%, respectivamente (Martin 1968; Murphy 1993). Bajo estos
supuestos, no es extraño no haber encontrado correlaciones entre el nivel proteínas en
semillas y la proporción de semillas en la dieta.
El contenido de agua preformada y el de agua metabólica de las semillas (i.e., el agua
producida por el metabolismo de lípidos, proteínas y carbohidratos; MacMillen 1990)
tampoco fue un factor importante en la conformación de la dieta de las aves del Monte.
Capítulo 2
34
Calculamos la cantidad de agua metabólica de cada especie de semilla usando los
estimadores propuestos por Carrillo et al. (2007): lípidos 1.07 ml g-1, proteínas 0.396 ml g-1
y carbohidratos 0.556 ml g-1. Asumiendo que todas las aves de este estudio son capaces de
producir agua metabólica, correlacionamos el contenido de agua metabólica de las semillas
con la dieta de campo de las 6 especies de aves y no hallamos ninguna relación. No
obstante, esta observación no es sorprendente teniendo en cuenta que el contenido fue
obtenido a partir de valores de rendimiento en agua metabólica estandarizados para aves y
no todas las especies de aves granívoras son eficientes en producir agua metabólica del
mismo modo a partir de las semillas que consumen, siendo esto un rasgo especie-específico
(Moldenhauer & Wiens 1970).
No encontramos correlaciones negativas entre la dieta de campo de las aves y las
concentraciones de CS como fenoles totales, taninos condensados o saponinas en las
semillas. Sin embargo, la concentración de fenoles en hojas, tallos y brotes suele ser mayor
en dicotiledóneas que en monocotiledóneas (McArthur et al. 1991; Iason & Palo 1991;
Dearing et al. 2005; Iason 2005; Iason & Villalba 2006), y lo mismo ocurrió en las semillas
del Monte (Mann-Whitney U-test: U = 10.50, P = 0.04). De todas maneras se dedicó un
capitulo entero (capítulo 4 de esta tesis) que aborda la problemática de la capacidad
fisiológica de las aves al lidiar con fenoles dietarios, por ello no adelantaremos discusión en
este capítulo. Cabe destacar que algunos estudios relativizan el valor cuantitativo de los
fenoles totales para explicar decisiones de alimentación, enfatizando que las diferencias en
el valor cualitativo de los fenoles que componen la mezcla total tienen un papel más
importante en las decisiones alimentarias de los animales (Castellanos & Epinoza-García
1997; Saracino et al. 2004; Ríos et al. 2008). Por ello, no descartamos algún efecto de
fenoles particulares en dicha composición. Debido a esto último, exploramos
experimentalmente la respuesta alimentaria en la especie más generalista y conspicua de
nuestro sistema (Z. capensis) frente a diferentes tipos de fenoles típicos en semillas
evaluados individualmente. Los resultados de este estudio soportan la hipótesis de que
algunos tipos de fenoles individuales tienen efecto disuasivo en esta ave mientras que otros
no, sugiriendo que la aversión de un fenol es según la estructura química (Ríos & Mangione
2010).
Capítulo 2
35
Por otro lado, la ausencia de alcaloides en las semillas de gramíneas y su presencia en al
menos algunas dicotiledóneas, indica que los alcaloides podrían constituir defensas
químicas efectivas. Nuestros resultados sugieren la hipótesis de que una causa plausible de
la graminivoría, o sea del comportamiento de aquellas aves especializadas en consumir
gramíneas, sería la ausencia de alcaloides en esas semillas, por lo que la capacidad de las
aves en detectar y evitar los alcaloides sería a nivel especie-específico. Esta hipótesis fue
puesta aprueba experimentalmente en el capítulo 3 de esta tesis.
Estudios previos han descrito a las aves granívoras como oportunistas porque son capaces
de alimentarse de una gran variedad de tipos de alimentos (Glück 1985; Díaz 1996; Sabat et
al. 2009). Entre las especies evaluadas aquí, P. ornata y Z. capensis consumen las semillas
en función a su disponibilidad en el banco de semillas del suelo (Lopez de Casenave 2001).
Z. capensis, además, no parece seleccionarlas en función del contenido de almidón, por lo
que su pauta conductual sería el oportunismo dietario (Cueto et al. 2001). Este oportunismo
sería resultado de una plasticidad digestiva plausiblemente alta, típica de especies capaces
de ajustar su fisiología digestiva a una amplia gama de alimentos de distinta calidad (Sabat
et al. 2009).
Por último, aunque algunas características morfométricas de las semillas consideradas (i.e.
peso, largo y ancho) no explicaron –de manera sistemática y general– la conducta de
alimentación de las aves, otros rasgos físicos como el color (Turĉek 1963; Saracino et al.
2004), la textura y la dureza (Soobramoney & Perrin 2007; Van der Meij et al. 2004) tienen
influencia en las decisiones alimentarias de al menos algunas aves en sus ambientes
naturales. Futuras investigaciones sobre estas características deberían llevarse a cabo en el
desierto del Monte antes de descartar una posible influencia.
Hemos podido establecer que en la selección de semillas por parte de las aves del Monte
intervienen factores como su disponibilidad pero también ciertas propiedades nutricionales
y antinutricionales. Los análisis exploratorios y correlacionales sugieren que el almidón y
los alcaloides pueden estar siendo seleccionados y evitados, respectivamente, por las
Capítulo 2
36
especies de aves más graminívoras, y que ambos compuestos tienen incidencia en la
conformación de la dieta de esas aves. Ambas expectativas fueron analizadas mediante
experimentos de manipulación en el laboratorio en orden de aproximarnos a los
mecanismos que explican el patrón de selección de semillas hallado (ver capítulo 3 de esta
tesis). La composición tanto nutricional como antinutricional del alimento surge como un
factor pertinente para los estudios que intentan comprender las múltiples –pero no por ello
inescrutables– causas de la selección de dieta de las aves en los desiertos.
Capítulo 2
37
Tabla 1.2. Fitoquímica de 15 especies de semillas del desierto del Monte. También se incluye la semilla comercial Moha usada para mantenimiento y experimentos de cafetería. Los datos mostrados corresponden a un porcentaje promedio (± EE) de triplicados para los análisis fotométricos de fenoles, taninos, azúcares solubles y almidón; y duplicados para los análisis de agua, proteínas y lípidos.
El contenido de energía fue derivado de Suttie (1977): 23.44 kJ/g proteínas, 39.34 kJ/g lípidos y 17.16 kJ/g carbohidratos totales (almidón mas azucares solubles) (Suttie 1977). § FI (índice de espuma) 1000/a; a = ml de filtrado en el tubo que alcanzó 1cm de espuma. Cuando la altura de la espuma en todos los tubos no alcanzó a medir 1 cm, el IF se expresa <100; NF cuando no hubo espuma en ningún tubo (WHO/PHARM/92559, 1992). ‡ Setaria italica.
38
Capítulo 3
Capítulo 3
39
LA COMPOSICIÓN QUÍMICA DE LAS SEMILLAS DEL DESIERTO DE
MONTE II: EL PAPEL DEL ALMIDÓN Y LOS ALCALOIDES EN LA
PREFERENCIA POR EL ALIMENTO
RESUMEN- Estudios llevados a cabo en el Monte central han establecido que las aves,
en general, seleccionan las semillas de gramíneas (SG) por sobre las de dicotiledóneas
herbáceas (SD). Los análisis sobre la composición química de las semillas de las
especies herbáceas más abundantes del desierto del Monte central indicaron que las SG
contienen, en promedio, siete veces más almidón que las SD, y además, todas están
libres de alcaloides no así algunas SD. En orden de aproximarnos a los mecanismos que
subyacen a la selección de semillas por las aves, realizamos pruebas de cafetería en el
laboratorio con tres especies de aves (Zonotrichia capensis, Diuca diuca y Saltatricula
multicolor) que difieren en su amplitud de dieta. Postulamos que (1) el nivel de almidón
y (2) la presencia de alcaloides influencian la preferencia por el alimento de las aves.
Los resultados indicaron que D. diuca y S. multicolor prefirieron dietas altas en almidón
pero no así Z. capensis, corroborando que la pauta conductual de esta especie sería el
oportunismo dietario. A su vez, S. multicolor prefirió dietas libres de alcaloides
independientemente de la concentración en la dieta. Los alcaloides a baja concentración
tuvieron un menor efecto disuasivo para D. diuca y Z. capensis. Por lo tanto, sugerimos
que el contenido de almidón y, en menor medida, la ausencia de alcaloides en las
semillas, pueden jugar un papel substancial en la ecología alimentaria sobre todo en
aves con una conducta alimentaria especializada.
Capítulo 3
40
INTRODUCCIÓN
Estudios llevados a cabo en el Monte central (Marone et al. 1998; Lopez de Casenave
2001; Marone et al. 2008), Nuevo Méjico (Desmond et al. 2008) Norte de Australia
(Garnett et al. 2005) y otras regiones del mundo (Schluter & Repasky 1991) han
establecido que las aves, en general, seleccionan las semillas de gramíneas (SG) por
sobre las de dicotiledóneas herbáceas (SD). Entre las razones de esta selección, algunos
autores han sugerido potenciales contrastes químicos entre gramíneas y dicotiledóneas
(Pulliam 1975, 1980; Díaz 1996). Para el caso del desierto de Monte central de
Argentina, en conjunto, las seis especies de aves de la familia Emberizidae más
abundantes en la Reserva de Biósfera de Ñacuñán tienen una dieta granívora compuesta
por un 83% de semillas de gramíneas (rango 55-99%; ver capítulo 1, Fig. 1.5), a pesar
de que en el período en que se estudió la dieta sólo el 30% de las semillas disponibles en
el banco del suelo eran de gramíneas (Lopez de Casenave 2001; Marone et al. 1998,
2004, 2008). Este patrón de selección de semillas fue corroborado mediante
experimentos de preferencias en el laboratorio (Cueto et al. 2001; Cueto et al. 2006).
De los resultados obtenidos del análisis fitoquímico de las semillas y los estudios
correlacionales (capítulo 2), se desprende que el almidón y los alcaloides podrían tener
un papel importante en la preferencia por el alimento de las aves. El almidón, es el
polisacárido complejo más abundante y común en muchos tipos de semillas silvestres
(Robbins 1993; Huntington 1997). Recientemente se ha sugerido además que una alta
concentración de almidón en la dieta tiene un alto rendimiento energético y estimula el
crecimiento en pollitos (Wiseman 2006) y pavos (Suvarna et al. 2005), y que es un
factor determinante durante el desarrollo ontogenético y la sobrevida del diamante
mandarín (Taenopygia guttata), un graminívoro especialista (Brzęk et al. 2010). Por
otro lado, Díaz (1996) puso en evidencia que las SG que resultaron preferidas por ciertas
aves granívoras paseriformes estaban relativamente libres de alcaloides en contraste con
las semillas de las familias de plantas que fueron siempre evitadas por estas aves.
Además, otros estudios demostraron que los alcaloides de las semillas de Heliotropium
dolosum y Datura stramonium resultaron tóxicos para codornices (Eröksüz et al. 2002)
y pollitos de corral (Day & Dilworth 1984; Eröksüz et al. 2001) y el alcaloide principal
de los frutos del género Solanum fue disuasivo para el ave Bombycilla cedrorum frente a
Capítulo 3
41
dietas conteniendo este alcaloide en concentraciones naturales (Levey & Cipollini
1998).
Estos hallazgos conducen y proyectan el estudio de la problemática acerca de los
mecanismos involucrados en la conducta alimentaria de las aves granívoras del desierto
de Monte, asociadas tanto a (1) las características nutricionales como antinutricionales
de las semillas que conforman su dieta, como así también a (2) la capacidad y
sensibilidad de las aves en detectar diferentes tipos y niveles de compuestos químicos
comunes de semillas. Los estudios, mediante una aproximación experimental, de los
mecanismos que subyacen a un patrón ecológico pueden conducir a conclusiones más
robustas y por lo tanto otorgan una herramienta más verosímil para la generación de
predicciones confiables en torno a selección de dieta (Werner 1998; Jaksic & Marone
2007). En el presente capítulo, evaluamos de un modo sistemático la capacidad de tres
especies de aves granívoras –con distinta amplitud de dieta– en detectar, así como la
sensibilidad para distinguir, entre dos concentraciones diferentes de almidón en la dieta
y entre dos tipos de alcaloides comunes en semillas evaluados en dos concentraciones
diferentes. Pusimos a prueba las siguientes hipótesis derivadas de la historia natural
previa: (1) las aves prefieren las dietas ricas en almidón y (2) evitan las dietas con
alcaloides; en ambos casos según su amplitud de dieta. Por lo tanto, se espera que las
aves graminívoras o especialistas en semillas de gramíneas elijan siempre la dieta rica
en almidón y rechacen el alimento con alcaloides.
MATERIALES Y MÉTODOS
Captura y mantenimiento de las aves en el laboratorio
En el otoño del 2009 se capturaron individuos adultos de Z. capensis (n = 7), D. diuca (n
= 7) y S. multicolor (n = 7) usando redes de niebla en un bosque abierto de Prosopis
flexuosa. La captura se llevó a cabo bajo licencia de la Dirección de Recursos Naturales
Renovables del Gobierno de Mendoza (resoluciones para investigación #0023 y #1424).
Las aves fueron transportadas al laboratorio del IADIZA y puestas individualmente en
jaulas inoxidables (40 x 40 x 50 cm) bajo un fotoperíodo de 12:12 horas (luz: oscuridad)
y temperatura constante (22 ± 2 ºC). Durante el período de aclimatación a las
condiciones de laboratorio (un mes), las aves fueron alimentadas con semillas
comerciales de moha (Setaria italica) y agua ad libitum suplementada con
Capítulo 3
42
multivitaminas-minerales al 0.025% para aves una vez por semana (Vigorex, labyes, B.
A., Argentina, #80313). Las aves fueron liberadas en el mismo sitio de captura al
finalizar los experimentos.
Estas tres especies de aves granívoras del Monte difieren en su conducta alimentaria: S.
multicolor es una especie graminívora, su dieta en el campo esta compuesta por 99% de
semillas de gramíneas (Marone et al. 2008). Por otro lado, Z. capensis es un ave
generalista y oportunista que consume iguales proporciones de semillas de gramíneas y
semillas de dicotiledóneas herbáceas; y D. diuca se la ubica en un situación intermedia
entre estas dos especies porque su dieta esta compuesta de 78% de semillas de
gramíneas y 22% de semillas de dicotiledóneas herbáceas (Marone et al. 2008).
Experimentos de cafetería en laboratorio
En orden de aproximarnos a las causas de la conducta alimentaria de las aves Z.
capensis, D. diuca y S. multicolor, realizamos dos tipos de experimentos cuyos
objetivos fueron: (Experimento 1) evaluar el papel del almidón sobre la preferencia del
alimento por estas tres especies de aves (Experimento 2) y evaluar la respuesta
alimentaría frente a alcaloides. Para realizar ambos tipos de experimentos, usamos
pruebas de cafetería de elección doble en las que las aves, después de 3 horas de ayuno,
fueron puestas a consumir en forma simultánea, eligiendo sobre una dieta control versus
una dieta tratamiento durante un periodo de 2 horas (Fig. 1.3). La variable de respuesta
que se midió fueron los gramos consumidos de uno y otro tipo de dieta por cada
individuo en particular. La posición de los alimentadores en las jaulas fue asignada al
azar con la finalidad de que las aves no asociaran el sitio del comedero con el tipo de
tratamiento. En ambos tipos de experimentos, la dieta usada como dieta control
consistió en semillas comerciales de moha (Setaria italica) molidas con molinillo
eléctrico para granos (DeLonghi # KG-30, Italia) hasta formar un polvo homogéneo
(tamaño de partícula < 0.5 mm). El contenido nutricional y de CS de moha (capítulo 2,
Tabla 1.1) fue analizado según las técnicas anteriormente descriptas.
Capítulo 3
43
Figura 1.3. Prueba de elección doble: luego de 3 horas de ayuno, las aves fueron puestas a
consumir, eligiendo sobre ambas dietas durante un periodo de 2 horas. La variable de respuesta
que se midió fueron los gramos consumidos de uno y otro tipo de dieta.
Confección de las dietas del Experimento 1. La dieta tratamiento de este experimento
consistió en una dieta a base de semillas de moha en polvo pero con la mitad de la
concentración de almidón. Para lograr esto, se agregó a las semillas de moha en polvo
secas usadas como dieta control (dieta alta en almidón = dieta AA; 46% de almidón; ver
capítulo 2, Tabla 1.2) una cantidad conocida de una mezcla usada como diluyente. La
mezcla diluyente se la preparó de la siguiente manera: se pesó una cantidad conocida de
materia no-nutritiva (ceniza comercial) junto con cantidades correspondientes de todos
los otros nutrientes, excepto de almidón, para compensarlos de igual manera con los
niveles originales de la moha. De este modo, la dieta tratamiento (dieta baja en almidón
= dieta BA; 23% de almidón) contenía la mitad de la concentración de almidón y la
misma concentración de todos los otros nutrientes comparada con la dieta control (ver
Tabla 1.3).
Capítulo 3
44
Tabla 1.3. Procedimiento para diluir una dieta alta en almidón (semillas de moha en polvo, 46% de
almidón) para obtener una dieta baja en almidón (23% de almidón) con igual contenido de los otros
nutrientes.
Lípidos (g)
Proteínas (g)
Azúcares solubles (g)
Almidón
(g)
Materia no- nutritiva (g)
∑ total(g)
dieta alta en almidón (dieta AA) 3.16 10.50 13.93 46.53 25.88 100.00polvo de semillas de moha (100 g)
mezcla diluyente (100 g) 3.16 a 10.50 b 13.93 c 0.00 72.41 d 100.00
dieta AA (100 g) + mezcla diluyente (100 g) 6.32 21.00 27.86 46.53 98.29 200.00 ↓
dieta baja en almidón (dieta BA) * 3.16 10.50 13.93 23.27 49.15 100.00(100 g)
a = aceite de maíz; b = caseína (Sigma Chemical Co., New Zealand #037K0202); c = glucosa (Cicarelli,
Argentina #37684); d = ceniza comercial (Calcimer, Argentina #3769); * = dilución del almidón 1:2.
Confección de las dietas del Experimento 2. Para preparar cada dieta tratamiento de este
experimento, usamos dos alcaloides comerciales: cafeína (CAF) (Droguería Franco-
Inglesa, #39287) y escopolamina (SCP) (Sigma Chemical Co, USA #97H0384). Se
escogieron esos compuestos porque son comunes en semillas (Madan et al. 1966;
Mazzafera & Carvalho 1992; Vitale et al. 1995; Silvarolla et al. 2000), han sido
utilizados en pruebas de detección gustativa de amargor (bitterness) en animales (Nelson
& Sanregret 1997) y están disponibles comercialmente. Ambos alcaloides fueron
probados en dos concentraciones (0.05% y 0.1%) (% masa), simulando valores que
suelen encontrarse en la naturaleza (Mazzafera & Carvalho 1992; Vitale et al. 1995).
Individualmente, se pesaron cantidades conocidas de los alcaloides a ser evaluados en
función al porcentaje deseado en la dieta. Cada alcaloide se disolvió con EtOH absoluto
para facilitar la correcta mezcla con el polvo de las semillas de moha secas. Se dejó
evaporar el EtOH bajo campana durante 36 horas a temperatura ambiente sin exponer a
la luz. La dieta control de este experimento fue el polvo de semillas de moha secas, que
está libre de alcaloides (ver capítulo 2, Tabla 1.2), tratada con EtOH de igual manera
pero sin el agregado de alcaloides. La dieta control y cada dieta tratamiento con
Capítulo 3
45
alcaloides fueron guardadas en bolsas herméticas y conservadas a -25° C hasta el
momento de ser utilizadas. Primero ofrecimos a las aves, en forma simultánea, la dieta
control y una dieta tratamiento con cafeína 0.1%. Luego de un período de reposo de tres
días, en los que las aves permanecieron en las condiciones usuales de mantenimiento en
el laboratorio, se repitió el procedimiento con la dieta con cafeína 0.05%. Se procedió de
igual manera para evaluar la respuesta alimentaria de las aves a escopolamina a las
mismas concentraciones.
Análisis estadísticos
Para las pruebas de elección doble, se calculó el consumo promedio de la dieta control y
de la dieta tratamiento por cada ave de cada especie durante cada experimento
(Experimento 1 y Experimento 2). En todos los casos, los datos de consumo promedio
no se ajustaban a una distribución normal, por lo tanto para evaluar diferencias entre el
consumo promedio de la dieta control versus el consumo promedio de la dieta
tratamiento por cada especie, se usó la prueba pareada de Wilcoxon (Zar 1996). Valores
de P < 0.05 fueron considerados significativos. Los promedios se muestran ± 1 EE.
RESULTADOS
Experimentos de cafetería en laboratorio
Experimento 1. Los individuos de Z. capensis consumieron indistintamente la dieta alta
en almidón y la dieta baja en almidón (Z = 0.628, P = 0.529), mientras que D. diuca y
S. multicolor consumieron más la dieta alta en almidón que la dieta baja en almidón (Z =
2.201, P = 0.027 y Z = 2.022, P = 0.040 respectivamente) (Fig. 2.3).
Capítulo 3
46
Figura 2.3. Consumo de alimento (promedio ± EE) por las aves granívoras del desierto del
Monte central: Z. capensis (n = 7), D. diuca (n = 7) y S. multicolor (n = 7) puestas a elegir,
durante dos horas, entre una dieta con un contenido alto en almidón y una dieta con un
contenido bajo en almidón. Los asteriscos indican diferencias significativas entre el consumo de
la dieta con un contenido alto en almidón y la dieta con un contenido bajo en almidón para cada
especie de ave en particular (* P < 0.05; ns no significativo; prueba de Wilcoxon).
Experimento 2. Los individuos de Z. capensis, D. diuca y S. multicolor consumieron en
mayor medida la dieta control que CAF 0.1% (Z = 2.366, P 0.017; Z = 2.201, P = 0.027
y Z = 2.022, P = 0.043; respectivamente) (Fig. 3.3a). Z. capensis y S. multicolor
consumieron más la dieta control que CAF 0.05% (Z = 2.201, P = 0.027 y Z = 2.022, P
= 0.043; respectivamente) y D. diuca mostró una tendencia a consumir más la dieta
control que CAF 0.05% (Z = 1.782, P = 0.070) (Fig. 3.3b). Z. capensis, D. diuca y S.
multicolor consumieron más la dieta control que SCP 0.1% (Z = 2.028, P = 0.042; Z =
2.366, P = 0.017 y Z = 2.022, P = 0.043; respectivamente) (Fig. 3.3c). Cuando las aves
fueron puestas a elegir entre la dieta control y SCP 0.05%, D. diuca y S. multicolor
consumieron más la dieta control (Z = 2.197, P = 0.027 y Z = 2.022, P = 0.043;
respectivamente), pero Z. capensis las consumió de igual manera (Z = 0.169, P = 0.865)
(Fig. 3.3d).
Capítulo 3
47
Figura 3.3. Consumo de alimento (promedio ± EE) por las especies de aves granívoras del desierto
del Monte central: Z. capensis (n = 7), D. diuca (n = 7) y S. multicolor (n = 7) puestas a elegir,
durante dos horas, entre una dieta libre de alcaloides versus una dieta tratamiento con: cafeína 0.1%
(a), una dieta con cafeína 0.05% (b), una dieta con escopolamina 0.1% (c) y otra dieta con
escopolamina 0.05% (d). Los asteriscos indican diferencias significativas entre el consumo de la dieta
control y alguna de las dietas tratamiento con alcaloides para cada especie de ave en particular (* P <
0.05; ns no significativo; prueba de Wilcoxon).
DISCUSIÓN
Numerosos estudios demuestran que los paseriformes que son primariamente granívoros,
frugívoros u omnívoros tienen una agudeza gustativa relativamente bien desarrollada
(Clark et al. 1993; Clark 1997a y 1997b; Clark 1998; Werner & Clark 2003; Matson et
al. 2004; pero ver Bang & Wenzel 1982), los resultados de ambos tipos de experimentos
sugieren que las aves granívoras del desierto de Monte, en general, también parecieran
tener capacidad de detección gustativa. Esta agudeza, les otorgaría una ventaja a estas
Capítulo 3
48
aves, permitiéndoles distinguir entre semillas con compuestos nutritivos y aquellos que
no lo son.
Los experimentos acerca del papel del almidón sobre la preferencia del alimento por las
aves, en general, son consistentes con los estudios exploratorios (capítulo 2). Los
resultados del experimento de preferencia por almidón muestran que, S. multicolor
prefiere consumir la dieta alta en almidón. Para el caso de S. multicolor, este resultado se
condice con los obtenidos de los estudios correlacionales (capítulo 2, Fig. 2.2) que
muestran que las especies de semillas de gramíneas que se encuentran en mayor
proporción en la dieta de campo de esta ave especialista, son de alto contenido en
almidón. Por su parte, D. diuca prefirió dietas más altas en almidón (Fig. 2.3), aunque
este comportamiento no se reflejó claramente en la dieta de campo (capítulo 2, ver Fig.
2.2), mientras que Z. capensis no consumió las semillas de acuerdo a su contenido de
almidón (capítulo 2, ver Fig. 2.2) ni prefirió dietas ricas en ese nutriente en condiciones
experimentales (Fig. 2.3). Los resultados de nuestras aproximaciones exploratorias y
experimentales se integran con solidez y están mayormente de acuerdo con la hipótesis
de Brzęk et al. (2010) de que una alta especialización a un nicho dietario estrecho en
aves granívoras puede reflejar una adaptación en la fisiología digestiva a procesar dietas
ricas en almidón. Recientemente, Brzęk et al. (2010) encontraron que el nivel de almidón
de la dieta resulta clave para el desarrollo, mantenimiento y sobrevida del paseriforme
graminívoro diamante mandarín (Taeniopygia guttata). Cuando estas aves fueron
alimentadas con dietas pobres o libres en almidón, la sobrevida disminuyó
drásticamente. Estos autores argumentan que la cantidad de almidón en la dieta sería un
factor importante que restringe la ecología alimentaria en aves especialistas (Brzęk et al.
2010).
Como ya se discutió en el capítulo 2, una de las ventajas para un ave pequeña en
consumir alimentos ricos en almidón, es que el almidón es una fuente eficiente en
energía altamente metabolizable (Kelrick et al. 1986) ya que su digestión, hidrólisis y
absorción implica poco gasto de energía (Caviedes-Vidal & Karasov 1996; Karasov &
Martínez del Río 2007). La otra ventaja es que para las aves pequeñas de un desierto,
que soportan temperaturas bajas durante la época invernal, el almidón es un nutriente
eficiente en termogénesis durante el instante de alimentación (Sedinger et al. 1992;
Capítulo 3
49
Klasing 1998). En aves, el incremento de calor es generalmente considerado cerca del
20% de la energía metabolizable para el almidón (Scott et al. 1982; Sedinger et al. 1992).
Los resultados de los experimentos de cafetería con alcaloides sugieren que ambos tipos
de alcaloides evaluados en la concentración más alta fueron disuasivos para las tres
especies de aves. Independientemente del tipo de alcaloide y de la concentración
evaluada, los alcaloides resultaron disuasivos alimentarios para el graminívoro S.
multicolor. Una explicación plausible de que S. multicolor tenga una conducta
alimentaría especializada en el consumo de semillas de gramíneas, podría estar asociada
a la ausencia de alcaloides en las semillas. La dieta con cafeína en la concentración mas
baja resultó disuasiva para Z. capensis; y D. diuca mostró una tendencia a consumir
menos de esta dieta (P = 0.07). La dieta con escopolamina en baja concentración resulta
disuasiva para D. diuca, en cambio Z. capensis consume de igual manera sobre ambas
dietas. Estos hallazgos apoyan nuestra hipótesis de que los alcaloides en las semillas
influencian la preferencia por el alimento en las aves granívoras, al menos de aquellas
con dietas más graminívoras, sugiriendo que la disuasión ocurriría a nivel especie-
específico.
En relación a las capacidades de las aves en detectar gustativamente alcaloides, se sabe
que este tipo de señal esta mediada por la sensibilidad de los receptores del gusto en la
cavidad oral y por la estimulación trigeminal (Mason & Clark 1995; Matson et al. 2004).
Los alcaloides a menudo han sido descriptos por los humanos como productores de gusto
amargo en la cavidad oral. La detección del gusto amargo se cree que está asociada con
el rechazo al alimento y a la evitación de toxinas, por lo que este rechazo relacionado a
los amargos se habría desarrollado como una respuesta adaptativa (Glendinning 1994;
Matson et al. 2004). En mamíferos, la respuesta de rechazo al amargo se caracteriza por
la retracción de la lengua, una latencia aumentada para tragar y náuseas (Glendinning
1994). Durante nuestros experimentos, la respuesta comportamental de rechazo a
alcaloides por las aves del Monte, estuvo asociada a una inmediata ingesta de agua y al
raspado del pico contra la percha después de que probaran del alimento con alcaloides
(observación personal). Como el papel del gusto y la información recogida de receptores
de gusto es bastante específico en las aves granívoras (Matson et al. 2004), diferencias
en el número, así como también en la sensibilidad, de los receptores entre las tres
especies utilizadas en nuestros experimentos podrían explicar el diferente umbral de
Capítulo 3
50
sensibilidad que tuvieron las aves en detectar los alcaloides evaluados en baja
concentración.
Nuestros análisis exploratorios y correlacionales (capítulo 2) sugirieron que el almidón y
los alcaloides podrían estar siendo seleccionados y evitados, respectivamente, al menos
por las especies de aves más graminívoras, y que ambos compuestos tendrían una
incidencia en la conformación de la dieta de esas aves. Los experimentos con ingesta
controlada confirmaron la incidencia de ambos compuestos en las decisiones
alimentarias de manera consistente con la amplitud de dieta de las aves. Estos resultados
resaltan la importancia del conocimiento previo de la historia natural de los organismos
permitiendo, de este modo, realizar predicciones más confiables en torno a las
interacciones entre las semillas y las aves de los desiertos.
51
Capítulo 4
Capítulo 4
52
TOLERANCIA A FENOLES DIETARIOS EN LOS GRANÍVOROS Zonotrichia
capensis, Saltatricula multicolor y Diuca diuca.
RESUMEN- La capacidad de lidiar y tolerar compuestos secundarios (CS) de plantas
tiene profundas implicancias en ecología animal dado que influencia la sobrevida y la
conducta alimentaria. Usando el sistema de interacción semillas-aves granívoras del
Monte, primero exploramos en el laboratorio la capacidad detectar, en el corto plazo, los
fenoles dietarios comúnmente encontrados en las semillas que forman parte de la dieta
de las especies Z. capensis, S. multicolor y D. diuca. Como segunda instancia,
evaluamos la tolerancia a fenoles dietarios (mediante exposición sub-crónica por ingesta
voluntaria) en estas mismas aves. En función al conocimiento previo de la historia
natural de las aves, pusimos a prueba la hipótesis de que las aves toleran fenoles en
forma distinta y postulamos que las aves con una amplitud de dieta mas generalista son
más tolerantes, debido a una mayor capacidad de detoxificación que las aves más
graminívoras. Para lograr este objetivo, individuos de las tres especies fueron expuestos
a una dieta control y luego a dietas con concentraciones crecientes de 1, 2, 4 y 8% del
tanino hidrolizable ácido tánico (AT). Los indicadores de tolerancia fueron excreción de
ácido glucurónico (AG), probabilidad de sobrevida, consumo de alimento y AT,
variación de masa corporal e ingesta de agua. La excreción de AG fue mayor en Z.
capensis que en las otras especies al 2, 4 y 8% de AT. Hacia el final del experimento el
consumo de alimento y AT y la probabilidad de sobrevida, fue mayor en Z. capensis
que en las otras especies. Además, Z. capensis mantuvo la masa hasta la exposición al
4% de AT y no así S. multicolor y D. diuca. La ingesta de agua aumentó en forma
similar entre las especies. Estos resultados sugirieren que Z. capensis es la especie mas
tolerante y que la capacidad de lidiar con CS podría explicar, en parte, su amplitud de
dieta.
Capítulo 4
53
INTRODUCCIÓN
Los vertebrados exhiben diferentes estrategias tanto conductuales, como fisiológicas
que les permiten lidiar con los compuestos secundarios (CS) de plantas (Dearing et al.
2005). En orden de establecer como influye el empleo de estas estrategias en la ecología
alimentaria de los animales, algunos autores han agrupado las estrategias en dos grandes
tipos: las preingestionales de evitación y las posingestionales de tolerancia y
detoxificación (Freeland & Janzen 1974; MacArthur et a. 1991; Pass & Foley 2000;
Iason & Villalba 2006). Los animales pueden ser evitadores hasta tolerantes a CS
existiendo una amplia gama intermedia en el uso parcial y combinado de estas
fenoles: benzoato de coniferilo taninos hidrolizables (ácido tánico)
alcaloides: quinolizidínicos
Tadmor et al. 2004 Struempf et al. 1999 Skopec et al. 2010 Fleck & Tomback 1996 Koenig 1991 Tsahar et al. 2003 Wahaj et al. 1998 Tewksbury & Nabhan 2001 Jakubas et al. 1993; Guglielmo et al. 1996 Remington 1990 Este estudio Banko et al. 2002
Tradicionalmente, se considera que las plantas dicotiledóneas concentran CS en mayor
cantidad y diversidad que las plantas monocotiledóneas (Bernays et al. 1989;
MacArthur et al. 1991; Díaz 1996). Los CS fenólicos –por ser ubicuos en el reino
vegetal– han sido el foco de múltiples estudios ecológicos (Rhoades & Cates 1976;
Dearing et al. 2005; Foley & Moore 2005). Los taninos, son CS fenólicos complejos de
alto peso molecular. Según la estructura química, los taninos pueden ser ésteres de
glucosa con ácido gálico o polímeros de flavonoides, clasificándose como taninos
hidrolizables o condensados respectivamente (Waterman & Mole 1994). Algunos
estudios experimentales con aves granívoras, han demostrado que los taninos dietarios
pueden tener efectos disuasivos (Elkin et al. 1990; Fleck & Tomback 1996; Matson et
al. 2004) y que pueden ser perjudiciales cuando son ingeridos en altas proporciones
Capítulo 4
57
(Greig-Smith & Wilson 1985; Koenig 1991; Fleck & Tomback 1996). En cambio,
pocos estudios ecológicos han examinado la tolerancia y detoxificación de fenoles en
aves. Jakubas et al. (1993) y Guglielmo et al. (1996) examinaron la tolerancia al fenol
mayoritario benzoato de coniferilo presente en la dieta de la perdiz herbívora Banasa
umbellus y determinaron que esta especie tolera hasta 7.5% de este fenol en la dieta,
debido en parte a una alta capacidad de detoxificación por la vía del ácido glucurónico.
La relevancia de este tipo de estudios se debe, en parte, al demostrar que si las aves
expresan tolerancia en relación a su nicho trófico, entonces este parámetro fisiológico
no estaría restringido a un grupo de vertebrados (i.e., mamíferos), poniendo de
manifiesto el papel extendido de las capacidades de detoxificación en el
condicionamiento de la amplitud de nicho de diferentes taxa.
De las especies de aves granívoras en la porción central de desierto Monte, Argentina,
Zonotrichia capensis, Saltatricula multicolor y Diuca diuca (Emberizidae) son de las
más conspicuas de esa región. Estas aves difirieren en su amplitud de dieta: Z. capensis
es generalista y oportunista debido a que incluye en su dieta una alta variedad de
semillas tanto de gramíneas (SG) como de dicotiledóneas herbáceas (SD) según la
abundancia estacional (Lopez de Casenave 2001; Marone et al. 2008). En cambio, S.
multicolor y D. diuca tienen una amplitud de dieta más restringida. S. multicolor es
considerada como graminívora especialista debido a que prácticamente solo forrajea SG
(99% en la dieta); y la dieta de D. diuca está compuesta por un 78% de SG (Marone et
al. 2008). Los estudios de composición química de las semillas que forman parte de la
dieta de estas tres especies de aves, indican que tanto las SG como las SD contienen
fenoles totales y algunas contienen taninos condensados. La concentración de fenoles
totales y taninos condensados para las SG están en el rango de 1–2.9% y 0–0.7%
respectivamente; y para las SD en el rango de 1.2–5% y 0–1% respectivamente (ver
capítulo 2, Tabla 1.2).
Con este sistema de interacción semilla-granívoras del Monte primero exploramos
experimentalmente en el laboratorio, la respuesta alimentaria en el corto plazo de
fenoles dietarios en las especies Z. capensis, S. multicolor y D. diuca. Como segunda
instancia, evaluamos la tolerancia a fenoles dietarios (mediante exposición sub-crónica
por ingesta voluntaria) en estas mismas aves. En función al conocimiento previo de la
historia natural de las aves, pusimos a prueba la hipótesis de que las aves toleran fenoles
Capítulo 4
58
en forma distinta y postulamos que las aves con una amplitud de dieta mas generalista
son más tolerantes, debido a una mayor capacidad de detoxificación que las aves más
graminívoras.
MATERIALES Y MÉTODOS
Captura y mantenimiento de las aves en el laboratorio. Durante el otoño del 2007,
individuos adultos de Zonotrichia capensis (n = 8; donde n es el número de individuos),
Saltatricula multicolor (n = 8) y Diuca diuca (n = 7) fueron capturados con redes de
niebla dentro de un bosque abierto de Prosopis flexuosa y Geofrea decorticans en La
Reserva de Biosfera de Ñacuñán (34° 02'S 67° 58' O), Mendoza. Las aves fueron
capturadas bajo licencia de la Dirección de Recursos Naturales Renovables, Gobierno
de Mendoza, Argentina (resoluciones para investigación #0023 y #1424), transportadas
al laboratorio del IADIZA CCT-Mendoza y puestas individualmente en jaulas
inoxidables (40 x 40 x 50 cm) bajo un fotoperíodo de 12:12 h (luz: oscuridad) y
temperatura constante (22 ± 2 º C). Durante un período previo de aclimatación de un
mes a las condiciones de laboratorio, las aves fueron alimentadas, ad libitum, con
alimento base para aves granívoras Cargill-pájaros 3mm [Geepsa feeds, Grupo Pilar
1.86% benzoato de coniferilo Acículas de coníferas 2% ácido tánico
2.33 1.1 – 2.4 2.76 1.06 1.27
Guglielmo et al. 1996 Remington 1990 Este estudio
76
Capítulo 5
Capítulo 5
77
¿UN PAPEL PARA LOS ANTINUTRIENTES EN LA CONFORMACIÓN DE LA
DIETA DE LAS AVES GRANÍVORAS DEL MONTE CENTRAL?
RESUMEN- En los capítulos anteriores exploramos el contenido de algunos CS en las
semillas de las plantas del estrato herbáceo del desierto del Monte y lo relacionamos con
la composición de la dieta de las aves que las consumen. La selección de semillas en el
campo no pareció estar ostensiblemente asociada a una disuasión provocada por fenoles
totales, taninos condensados ni saponinas. Sin embargo, hay numerosos CS en las
semillas, y no todos fueron tenidos en cuenta en nuestros análisis. Además, tampoco se
evaluó el potencial efecto sinérgico de los compuestos secundarios anteriormente
mencionados. Dentro de esa variedad química y estructural de CS formados a partir de
diferentes rutas biosínteticas, las semillas pueden contener terpenos, fenoles, glicósidos
cianogénicos, alcaloides e iridoides. Antes de rechazar la idea de que los CS intervienen
preponderantemente en la conformación de la dieta de las aves, exploramos el efecto de
los extractos de las semillas de Plantago patagonica y Phacelia artemisioides, ambas
no consumidas y sistemáticamente evitadas por las aves del Monte durante sus
decisiones alimentarias. Lo hicimos empleando experimentos fenomenológicos, bajo el
supuesto que esos extractos contienen antinutrientes no detectados en nuestros análisis y
capaces de disuadir su consumo. Los principales resultados muestran que las aves
fueron disuadidas en mayor o menor medida por los extractos de ambas semillas,
sugiriendo un efecto aleloquímico de algún CS desconocido que actúo ya sea en forma
individual o en forma sinérgica con los CS fenólicos de ambas semillas, por lo que
concluimos que hay antinutrientes en las semillas que tienen un papel en la
determinación del comportamiento alimentario de las aves del Monte.
Capítulo 5
78
INTRODUCCIÓN
Muchas especies de semillas contienen compuestos secundarios (CS) de defensa o
aleloquímicos que pueden actuar, en forma individual o sinérgica, como disuasivos en
contra del consumo por granívoros (Janzen 1971; Díaz 1996; Karasov & Martínez del
Río 2007). La diversidad química de compuestos secundarios que una planta, o parte de
ella, puede contener es asombrosamente alta (Harborne 1996). Hasta el momento se han
identificado más de 12000 CS de plantas, aunque en la mayoría de ellos se desconoce
tanto su función en la planta como su actividad biológica en los animales consumidores
(Robbins 1993; Dewik 2009; pero ver Harborne 1996, 1999). Hay grupos de CS que
son mas ubicuos que otros (e.g., los CS fenólicos), y las semillas de una misma planta
puede contener una enorme variedad estructural de CS formados a partir de diferentes
rutas biosintéticas (e.g., una mezcla de terpenos, fenoles y alcaloides en una misma
semilla; Janzen 1971; Banko et al. 2002; Dewik 2009). Los CS son usualmente
clasificados en base a sus características químicas, actividades fisiológicas, origen
biosintético en la planta ó por sus grupos químicos funcionales (MacArthur et al. 1991).
Una clasificación muy utilizada en ecología toma en cuenta ciertas características
químicas, en particular si contienen nitrógeno o no (MacArthur et al. 1991; Bozinovic
2003).
Los estudios de selección de dieta de la aves granívoras en el desierto del Monte central
indican que evitan, sistemáticamente, el consumo de semillas de Plantago patagonica y
Phacelia artemisioides, aun cuando su tamaño y la abundancia relativa en el banco de
suelo es similar a los de otras semillas altamente consumidas (Marone et al. 1998;
Lopez de Casenave 2001; Marone et al. 2008). Cueto et al. (2001 y 2006) corroboraron
experimentalmente que las aves evitan esas especies de semillas mediante ensayos de
laboratorio y sugirieron, siguiendo a Díaz (1996), que la presencia de CS podría ser la
causa de esa evitación. Las aves serían capaces de reconocer gustativamente los CS que
poseen efectos adversos o tóxicos y que están presentes en las semillas (Jakubas &
Mason 1991; Avery et al. 1991; Hile 2004).
En los capítulos anteriores exploramos el contenido de algunos CS en las semillas de las
plantas del estrato herbáceo del desierto del Monte (capítulo 2) y lo relacionamos con la
Capítulo 5
79
composición de la dieta de las aves que las consumen (capítulos 3 y 4). La selección de
semillas no pareció estar ostensiblemente asociada a una disuasión provocada por
fenoles totales, taninos condensados ni saponinas. Sin embargo, Una manera de explicar
el rechazo que las aves hacen de esas semillas es que las mismas contengan otros grupos
de CS, o tipos de CS dentro de los grupos, no incluidos entre aquellos que han sido
evaluados en esta tesis (Tabla 1.5), los cuales podrían actuar ya sea individual o
sinérgicamente, disuadiendo el consumo. Proponemos que el rechazo sistemático de las
semillas de P. patagonica y P. artemisioides por parte de las aves granívoras del Monte
central se debe a la presencia de aleloquímicos en las mismas.
Tabla 1.5. Ejemplos de compuestos secundarios nitrogenados y no nitrogenados. En negrita se
muestran los tipos de CS que fueron explorados en los capítulos anteriores de esta tesis.
CS nitrogenados CS no nitrogenados
alcaloides
glicósidos cianogénicos
aminas aromáticas
aminoácidos no proteicos
fenoles
taninos hidrolizables
taninos condensados
fenilpropranoides
lignanos
flavonoides
saponinas
terpenos
iridoides
quinonas
Para evaluar esa aseveración analizamos el efecto que extractos metanólicos de las
semillas de P. patagonica y P. artemisioides tienen en las decisiones alimentarias de las
aves. Dado que algunos CS son poco solubles o insolubles en metanol (e.g., los
monoterpenos que componen los aceites esenciales; Pass et al. 1998) hicimos también
otro grupo de experimentos usando el polvo de las semillas para “contaminar” semillas
preferidas con la carga potencial de dichos compuestos. Realizamos experimentos de
Capítulo 5
80
laboratorio con una aproximación fenomenológica1, con la intención de poner a prueba
el efecto total –como ‘caja negra’– del conjunto de CS contenidos en las dos especies de
semillas sistemáticamente evitadas por las aves.
MATERIALES Y MÉTODOS
Captura y mantenimiento de las aves
En el capítulo 3 se detalla el procedimiento de captura y aclimatación de las aves a las
condiciones laboratorio como así también el procedimiento para su alimentación y
cuidado.
Elaboración de las dietas experimentales y diseño experimental
Al igual que en los capítulos 3 y 4, teniendo en cuenta el conocimiento previo de la
historia natural de las aves y de su ecología trófica (ver capítulo 1), los experimentos de
laboratorio fueron realizados con las especies Z. capensis, D. diuca y S. multicolor
debido a su distinta amplitud de dieta y diferente conducta alimentaria.
Confección de las dietas para el Experimento 1. Los extractos metanólicos fueron
obtenidos siguiendo la metodología descripta por Tequida-Meneses et al. (2002). Se
pesaron 3 gr de semillas molidas y secas de P. patagonica y Phacelia artemisioides.
Luego se colocaron por separado en erlenmeyers con 97 ml de MeOH, Merck p.a. lote #
041117206), y se dejó macerar la solución durante 48 horas en oscuridad a temperatura
ambiente. Luego se filtraron los extractos metanólicos con filtro watman #4 y se
colocaron en vasos de precipitado bajo campana durante 96 horas hasta evaporación
total del MeOH. Como tratamientos se confeccionaron dietas al 1% de extracto
metanólico de semillas de P. patagonica y P. artemisioides agregado a la moledura de
semillas de moha (Setaria italica) secas usadas como base y control. Elegimos las
1 El término fenomenología en se utiliza para describir un cuerpo de conocimiento que relaciona entre sí distintas observaciones empíricas de fenómenos, de forma consistente con la teoría fundamental, pero que no se articula con la misma mediante menciones explícitas a causas o mecanismos. Una aproximación fenomenológica, entonces, no constituye un entendimiento cabal del fenómeno, pero sí juega algún papel en la ciencia (Resetaris & Bernardo 1998).
Capítulo 5
81
semillas de moha como dieta base y control debido a su alto valor nutricional (capítulo
2; ver Tabla 1.2) y además porque son preferidas por estas aves (Ríos & Mangione
2010). Se pesaron cantidades conocidas de cada extracto seco y se disolvió con etanol
absoluto (EtOH) (Biopack p.a. lote #39714505) para facilitar la correcta mezcla con la
moledura de moha, luego se dejó evaporar el EtOH bajo campana durante 36 horas a
temperatura ambiente sin exponer a la luz. Se confeccionaron así dos tipos de dietas
tratamientos al 1% (% masa): tratamiento Plantago-MeOH y tratamiento Phacelia-
MeOH, y una dieta control con semillas de moha molidas secas que fueron tratadas con
MeOH pero sin el agregado de ningún extracto. La dieta control y las dos dietas
tratamiento fueron guardadas en bolsas herméticas y conservadas a -25° C hasta el
momento de ser utilizadas. El MeOH fue elegido entre otros solventes orgánicos,
debido a la alta capacidad que presenta para extraer –desde una muestra vegetal–
distintos CS como saponinas, flavonoides, lignanos, fenilpropanoides, taninos
hidrolizables y taninos condesados, iridoides, terpenos, alcaloides, glicósidos
cianogénicos y aminas aromáticas (Harborne 1998; Waterman & Mole 1994).
Confección de las dietas para el Experimento 2. Para confeccionar las semillas
experimentales moha c-Plan, se colocaron 3 gr de semillas de moha enteras y secas (≈
1200 semillas) dentro de un vial plástico con tapa hermética que contenía 3 gr de polvo
seco de semillas de Plantago patagonica. Luego se cerró el vial y se lo agitó para
mezclar bien el polvo con las semillas enteras. De esta manera, las semillas enteras de
moha se dejaron en contacto con el polvo de semillas de Plantago patagonica (moha c-
Plan) durante 5 días. Posteriormente grupos de 50 semillas de moha c-Plan se retiraron
del vial, mediante pinzas y se colocaron en cajas de Petri individuales. Las semillas
experimentales moha c-Phac fueron confeccionadas de la misma manera utilizando, en
cambio, 3 gr de polvo seco de semillas de Phacelia artemisioides. Como dieta control
se usaron semillas de moha enteras sin previo contacto con polvo de semilla.
Experimento 1. Consistió en una prueba de elección doble (control versus tratamiento),
en el cual las aves –luego de 3 horas de ayuno– fueron puestas a consumir durante 2
horas, eligiendo entre una dieta control y una dieta tratamiento con extracto metanólico
Plantago-MeOH. La posición de los alimentadores en la jaula fue asignada al azar con
la finalidad de que las aves no asociaran el sitio del comedero con el tipo de dieta. La
variable de respuesta que se midió fueron los gramos consumidos de uno u otro tipo de
Capítulo 5
82
dieta. Luego de un periodo de reposo de 3 días –durante el cual las aves estuvieron en
las condiciones estándar de laboratorio (ver capítulo 3)– fueron puestas a consumir
eligiendo entre una dieta control y una dieta tratamiento con extracto metanólico
Phacelia-MeOH.
Experimento 2. También consistió en una prueba de elección doble. Se brindó dos tipos
de ofertas en forma simultánea. Se colocó en un rincón de una jaula inoxidable (40 cm x
40 cm x 50 cm) una caja de Petri con 50 semillas control y, en el lado opuesto, otra caja
de Petri con 50 semillas tratadas. La posición de las cajas de Petri fue asignada al azar
con la finalidad de que las aves no asociaran el sitio del comedero con el tipo de
tratamiento. Luego de 3 horas de ayuno, las aves fueron puestas a consumir en forma
simultánea, eligiendo entre estas semillas durante un periodo de 10 minutos. La variable
de respuesta que se midió fue el número de semillas consumidas de uno y otro tipo.
Comenzamos este experimento evaluando el consumo de las semillas enteras de moha
control versus las semillas moha c-Plan (semillas de moha enteras que estuvieron en
contacto con el polvo de semillas de Plantago patagonica). Luego de un período de 3
días –durante el cual las aves estuvieron en las condiciones estándar de laboratorio– se
repitió este procedimiento pero se utilizaron las semillas tratamiento moha c-Phac
(semillas de moha enteras que estuvieron en contacto con el polvo de semillas de
Phacelia artemisioides). Entre cada tipo de experimento se dejaron de 3 días como
intervalo de reposo en los cuales los individuos volvían a las condiciones de
mantenimiento descriptas en el capítulo 3.
Para evaluar diferencias entre el consumo de la dieta control y tratamiento en ambos
experimentos se usó la prueba pareada de Wilcoxon, dado que los datos no cumplían
con los supuestos que requieren los análisis paramétricos. Un valor de P < 0.05 fue
considerado significativo.
RESULTADOS
Experimento 1. El consumo de la dieta control fue un 75% y un 93% mayor que el de
Plantago-MeOH para D. diuca y S. multicolor (Z = 1.991, P = 0.046 y Z = 2.366, P =
0.017, respectivamente). Por su parte, Z. capensis mostró una tendencia a consumir más
la dieta Plantago-MeOH que la dieta control (Z = 1.752, P = 0.079) (Fig. 1.5a). En el
Capítulo 5
83
corto plazo, este extracto parece disuadir a las especies menos generalistas o más
graminívoras. Por otro lado, las tres especies de aves consumieron significativamente
más la dieta control que la Phacelia-MeOH, siendo la diferencia del 69% en Z. capensis
(Z = 2.197, P = 0.027), del 80% en D. diuca (Z = 2.197, P = 0.020) y del 93% en S.
multicolor (Z = 2.366, P = 0.017) (Fig. 1.5b).
Experimento 2. El número de semillas de moha c-Plan consumidas por Z. capensis (Z =
0.134, P = 0.892), D. diuca, (Z = 0.733, P = 0.463) y S. multicolor (Z = 0.169, P =
0.865) no difirió significativamente del número de semillas de moha control
consumidas (Fig. 2.5a). Los individuos de D. diuca y S. multicolor consumieron un
85% y un 70% más las semillas de moha que las semillas de moha c-Phac (Z = 2.201, P
= 0.027; Z = 2.366, P = 0.017, respectivamente), pero no se detectaron diferencias en Z.
capensis (Z = 0.314, P = 0.753). (Fig 2.5b).
Capítulo 5
84
Figura 1.5. Consumo de alimento (media ± EE) por las aves granívoras del desierto del Monte
central: Z. capensis (n = 7), D. diuca (n = 7) y S. multicolor (n = 7) puestas a consumir,
eligiendo durante dos horas, entre una dieta control versus una dieta tratamiento con 1% de
extracto metanólico de Plantago patagonica (a) ó versus una dieta tratamiento con 1% de
extracto metanólico de Phacelia artemisioides (b). Los asteriscos indican diferencias
significativas entre el consumo de la dieta control y la dieta tratamiento para cada especie de ave
en particular (* P < 0.05, ns no significativo; prueba de Wilcoxon).
Capítulo 5
85
Figura 2.5. Número de semillas consumidas (media ± EE) por las aves granívoras del desierto
del Monte central: Z. capensis (n = 7), D. diuca (n = 7) y S. multicolor (n = 7) puestas a
consumir, eligiendo durante 10 minutos, entre semillas de moha (control) versus (a) semillas
moha c-Plan (moha en contacto con polvo de Plantago patagonica) ó (b) versus semillas moha
c-Phac (moha en contacto con polvo de Phacelia artemisioides). Los asteriscos indican
diferencias significativas entre el consumo de uno u otro tipo de semillas para cada especie de
ave en particular (* P < 0.05, ns no significativo; prueba de Wilcoxon).
DISCUSIÓN
El extracto metanólico al 1% de P. patagonica tuvo un efecto disuasivo para las aves
menos generalistas: S. multicolor y D. diuca, pero no para el generalista Z. capensis.
Las semillas en contacto con polvo de P. patagonica no tuvieron efecto disuasivo en
ninguna de las especies de aves. Esta evidencia indica que los extractos de P.
Capítulo 5
86
patagonica son más disuasivos que las semillas con previo contacto con el polvo de esta
semilla y esto puede estar dado por los siguientes motivos. Por un lado, un extracto
metanólico concentra todos aquellos CS que son solubles en MeOH, en cambio las
semillas que estuvieron en contacto con polvo de P. patagonica, aunque puede contener
esos compuestos sobre su superficie externa (i.e., partículas de polvo adheridas a la
superficie externa de las semillas de moha), los tiene en menor concentración. Por otro
lado, las semillas de P. patagonica estarían libres de CS insolubles en MeOH (e.g.,
aceites esenciales) o bien esos CS estarían presentes en una cantidad que no logra
superar el umbral de detección gustativa de estas aves.
El extracto metanólico al 1% de P. artemisioides tuvo un efecto disuasivo para las tres
especies de aves, y las semillas en contacto con el polvo de P. artemisioides resultó
disuasivo para las aves con dieta menos amplia. En consecuencia, las semillas de P.
artemisioides podría tener CS que resultan disuasivos para las aves en mayor medida
que P. patagonica. Además, los CS que están en las partículas de polvo de la superficie
externa de las semillas de moha –los insolubles tanto como los solubles en MeOH–
fueron disuasivos al menos para las especies menos generalistas como S. multicolor y
D. diuca. Por su parte, Z. capensis, la especie más generalista, podría tener –a su vez–
una menor sensibilidad para detectar los CS de P. artemisioides si estos se encuentran a
concentraciones relativamente bajas.
Los resultados obtenidos implican que los CS pueden explicar el bajo consumo y el
rechazo de las semillas analizadas por las aves. ¿Cuáles CS pueden ser responsables de
la disuasión? Los extractos metanólicos de las partes aéreas de distintas especies de
Plantago contienen diferentes proporciones de monoterpenos (linalool), triterpenos
(ácido oleanólico y ácido ursólico), flavonoides (luteolina), fenilpropanoides
(verbacósido) e iridoides (aucubina), según la especie (Chiang et al. 2003; Galvéz et al.
2005). Por su parte, numerosas especies del género Phacelia contienen, en sus partes
aéreas, compuestos fenólicos irritantes (comúnmente llamados phacelioides), e
hidroquinonas (mayoritariamente geranilhidroquinona) con actividad altamente alérgica
comprobada en roedores y humanos (Reynolds & Rodriguez 1979; Reynolds et al.
1980). Si al menos algunos o todos los compuestos descriptos para otras especies de
Plantago y Phacelia estuvieran presentes también en las semillas de P. patagonica y P.
Capítulo 5
87
artemisioides, estos bien podrían estar involucrados en la disuasión alimentaria
observada en las aves analizadas en este estudio.
En la búsqueda de una explicación para el rechazo de las semillas de P. patagonica y P.
artemisioides por las aves granívoras del Monte, se ha afirmado que tanto la dureza
como la textura de esas semillas podrían hacerlas poco palatables. Este estudio, sin
descartar esos efectos, sugiere que no puede descartarse el escenario donde los CS
tienen un papel determinando su baja vulnerabilidad a granívoros, ya que los
tratamientos no modificaron características físicas de las semillas como las
mencionadas. De todos modos, se precisan estudios fitoquímicos que confirmen la
presencia y concentración de algunos de esos CS tóxicos en las semillas de P.
patagonica y P. artemisioides para darle solidez a las explicaciones mecanísmicas que,
por ahora, permanecen desconocidas.
88
Capítulo 6
Capítulo 6
89
CONCLUSIONES GENERALES E INTEGRACIÓN
Esta tesis surge de la inquietud de explicar los patrones establecidos de la selección de
semillas por las aves granívoras del desierto de Monte central a través del estudio del
valor nutricional de las semillas y de algunos de los mecanismos preingestionales y
postingestionales involucrados. Hasta el momento, una gran variedad de estudios, con
herramientas simples algunos y más complejas otros, han aportado compresión sobre las
diversas formas en que los vertebrados se ven influenciados por las características del
alimento durante sus decisiones alimentarias y por consecuencia han dado lugar a un
sólido cuerpo de conocimientos y a un gran número de hipótesis interesantes para poner
a prueba (Bozinovic 2003). Una de las premisas mas comunes es que los vertebrados
son capaces de optimizar su balance nutricional (Karasov & Martínez del Río 2007). En
este sentido, el enfoque utilizado por la ecología nutricional toma elementos de ciencias
como la ecología fisiológica y la ecología del comportamiento combinándolas, de esta
manera, con otros elementos que surgen de teorías y preguntas planteadas desde la
ecología de comunidades. Así, la ecología nutricional es una disciplina relativamente
nueva que toma los elementos explicativos que dan cuenta de las múltiples interacciones
entre los componentes de un ambiente y los organismos, sus intercambios de materia y
energía y relaciones a escala evolutiva (Raubenheimer et al. 2009). En vista de los
muchos interrogantes acerca de los mecanismos que subyacen a los patrones de
selección de semillas de las aves del Monte y las posibles hipótesis que la teoría ofrece
para responderlos, en este estudio se eligió como modelos de estudio, tres especies de
aves granívoras conspicuas del desierto del Monte: Z capensis, D. diuca y S. multicolor
porque difieren tanto en su amplitud de dieta como en su conducta alimentaria. Por otro
lado, se cuenta con un amplio cuerpo de conocimiento previo acerca de la historia
natural de esta aves en lo que respecta a selección de dieta, comportamiento, estructura,
dinámica gremial y demografía, como así también sobre uso del hábitat a diferentes
escalas (ver Lopez de Casenave 2001; Cueto et al. 2001, 2006 y 2008; Milesi 2006;
Marone et al. 1998, 2000 y 2008; Lopez de Casenave et al. 2008). Así, las hipótesis
planteadas inicialmente y sobre las que se avanzó en mayor o menor medida, dieron
lugar al estudio que se presenta.
Los objetivos centrales de este trabajo fueron: evaluar mecanismos plausibles de
explicar los patrones de consumo de semillas por las aves granívoras Z. capensis, D.
Capítulo 6
90
diuca y S. multicolor, así como también la capacidad de estas aves en detectar diferentes
tipos de compuestos (nutrientes y compuestos secundarios = CS) de las semillas y en
tolerar los CS más comunes de las semillas (los de naturaleza fenólica).
Los objetivos fue alcanzados en mayor o menor medida al integrar, en etapas, diferentes
estudios con los siguientes objetivos específicos: (1) analizar la composición
fitoquímica –nutricional y antinutricional (=compuestos secundarios)– de las semillas
más importantes que forman parte del banco de semillas del suelo de Ñacuñán para
explorar asociaciones con la dieta de las principales aves granívoras de este ambiente
(capítulo 2). De esta manera se procedió a (2) evaluar la respuesta alimentaria de aves
con distinta amplitud de dieta (i.e., generalistas y especialistas) frente a los nutrientes y
CS relevantes surgidos del análisis exploratorio (capítulo 3). A continuación, (3)
evaluamos la tolerancia y detoxificación de especies de aves que difieren en su conducta
alimentaria consumiendo los CS más comunes y presentes en todas las semillas
analizadas (i.e., fenoles dietarios) (capítulo 4). Finalmente, teniendo en cuenta que
existe una amplia diversidad química de CS –no explorados en esta tesis– que pueden
estar presentes en las semillas (i.e., terpenos, iridoides y glicósidos cianogenéticos) y
que podrían influir en las decisiones alimentarias del aves, examinamos el efecto de los
extractos de las semillas evitadas sistemáticamente por las aves (Plantago patagonica y
Phacelia artemisiodes) sobre las preferencias por el alimento de estas aves (capítulo 5).
En cada uno de los capítulos se discutieron en detalle los resultados hallados. Por ello, a
continuación sólo se puntualizan las conclusiones principales de cada parte del trabajo
en función del objetivo global y los objetivos particulares.
Avances sobre las preguntas originales
Con el objeto de delinear las conclusiones finales de esta tesis se sintetizan los avances
realizados en cada caso:
Capítulo 6
91
Estudio exploratorio fitoquímico de las semillas y su relación con la composición de
dieta de las aves del Monte central: patrones e implicancias en la ecología alimentaria
En el capítulo 2 se analizó la composición química de las semillas y se estudió la
relación entre cada nutriente y la composición de dieta a campo de las seis especies de
aves granívoras más importantes de Ñacuñán. Por un lado, las semillas de gramíneas
contienen –en promedio– 7 veces más almidón que las semillas de dicotiledóneas
herbáceas; y por otro lado todas las semillas de gramíneas analizadas están libres de
alcaloides pero no algunas semillas de dicotiledóneas herbáceas. La composición de
dieta de cuatro de las seis especies de aves estudiadas estuvo fuertemente asociada al
nivel de almidón en las semillas, siendo este el patrón más consistente de los estudios
exploratorios que dispara la pregunta abordada en el capítulo siguiente ¿El contenido de
almidón y presencia de alcaloides alienta y limita, respectivamente, la elección del
alimento por las aves?
El papel del almidón y los alcaloides en la ecología alimentaria de las aves
A partir de los resultados del estudio exploratorio, evaluamos en el laboratorio (capítulo
3) algunos mecanismos –conductuales y fisiológicos sensoriales (i.e., capacidad de
detección gustativa)– que intervienen durante las decisiones alimentarias de tres
especies de aves que difieren tanto en su amplitud de dieta (generalistas versus
especialistas o graminívoros), como en su conducta alimentaria (comportamiento
plástico u oportunista versus estereotipado). Los patrones de composición de dieta a
campo y los resultados obtenidos en laboratorio se integraron consistentemente tanto
para la especie graminívora Saltatricula multicolor, como así también para el
generalista Zonotrichia capensis. En efecto, la dieta de campo de S. multicolor estuvo
fuertemente correlacionada con la concentración de almidón en las semillas; y en el
laboratorio esta especie prefirió la dieta rica en almidón, mientras que la dieta de campo
de Z. capensis no estuvo asociada al nivel de almidón y en laboratorio esta especie
tampoco prefirió la dieta con niveles altos de este nutriente. Mas aún, encontramos una
fuerte correlación entre la abundancia de las semillas en el banco de suelo y la dieta de
Z. capensis, por lo que esto refuerza aún más de que la pauta conductual de esta especie
sería el oportunismo dietario (Cueto et al. 2001), típico de aquellas especies capaces de
ajustar su fisiología digestiva a alimentos de distinta calidad (Sabat et al. 2009). Por su
parte, para D. diuca el resultado –entre el campo y el laboratorio– fue dispar. Los
Capítulo 6
92
individuos de D. diuca eligieron, en laboratorio, el alimento rico en almidón aunque
este comportamiento no se corresponde claramente en la dieta de campo.
Claramente, al integrar los análisis exploratorios y correlacionales junto con las
respuestas alimentarias de las aves obtenidas en experimentos de laboratorio, hemos
podido establecer, en general, que en la selección de semillas por parte de las aves del
Monte intervienen diversos factores químicos de las semillas. Sugerimos entonces que
por un lado el almidón, y por el otro los fenoles y alcaloides podrían estar siendo
seleccionado y evitados, respectivamente, en particular por las especies de aves más
graminívoras.
La tolerancia a la ingesta de compuestos secundarios fenólicos es mayor en la especie
más generalista
Los experimentos de tolerancia a fenoles indican que la especie más tolerante es el
generalista Z. capensis. Esta mayor tolerancia es atribuida a que Z. capensis tuvo una
mayor capacidad de detoxificación cuando ingirió dietas con fenoles en niveles
moderados (2%) y altos (4% y 8%). Además, esta especie fue la que mejor logró
mantener su masa corporal y la que tuvo una mayor probabilidad de sobrevida a lo largo
de todo el experimento, en contraste con las aves más graminívoras. ¿Cual es la ventaja
de poder detoxificar eficazmente compuestos que pueden ser tóxicos cuando son
ingeridos en grandes proporciones por un ave? Los organismos que no están
tróficamente restringidos a un rango relativamente pequeño de ítems alimentarios,
cuentan con las ventajas de (1) poder lidiar con una gran diversidad de diferentes tipos
de toxinas provenientes de la dieta mixta, aprendiendo a reconocerlas mediante
aprendizaje, debido a la frecuente exposición a estas (Foley & Moore 2005; Iason &
Villalba 2006). Por lo tanto, al ser conductual y fisiológicamente más plásticos (2)
pueden habitar sitios con diferentes niveles de perturbación aprovechando
eficientemente recursos de diferente calidad, rasgos que por consecuencia impactan
directamente en su aptitud biológica (fitness) (Bozinovic 2003). Conocer las diferentes
capacidades comportamentales y fisiológicas de las aves granívoras cuando se enfrentan
a toxinas dietarias es una herramienta útil para comprender el desarrollo de diferentes
tipos de conductas alimentarias en estas aves de ambientes áridos.
Capítulo 6
93
Efectos disuasivos de los extractos de las semillas de Plantago patagónica y Phacelia
artemisioides en las aves.
Las aves granívoras del Monte evitan el consumo de las semillas de Plantago
patagonica y Phacelia artemisioides. Una misma semilla puede contener una gran
diversidad química y estructural de CS formados a partir de diferentes rutas
biosínteticas (e.g., terpenos, fenoles, glicósidos cianogénicos y alcaloides) que pueden
actuar como disuasivos, en forma individual o bien sinérgica, frente a las aves que –al
reconocerlos gustativamente– evaden la ingesta evitando sus efectos tóxicos.
En los capítulos anteriores exploramos el contenido de algunos CS en las semillas de las
plantas del estrato herbáceo del desierto del Monte y lo relacionamos con la
composición de la dieta de las aves que las consumen. La selección de semillas a campo
no pareció estar ostensiblemente asociada a una disuasión provocada por fenoles totales,
taninos condensados ni saponinas. Sin embargo, según la literatura, existen otros tipos
de CS, no explorados en esta tesis, que podrían estar en estas semillas. Entonces ¿el
rechazo sistemático a estas semillas por las aves del Monte se debe a la presencia de
aleloquímicos? Los principales resultados de los experimentos muestran que las aves
fueron disuadidas en mayor o menor medida por los extractos de ambas semillas,
sugiriendo un efecto aleloquímico de algún CS desconocido que actúo ya sea en forma
individual o en forma sinérgica con los CS de ambas semillas, por lo que concluimos
que algunos antinutrientes tienen todavía un papel en la determinación del
comportamiento alimentario de las aves del Monte.
Perspectivas
Particularmente, este estudio deja preguntas y expectativas abiertas que serían
interesantes puntos de partida para futuros estudios:
La fisiología digestiva de las aves granívoras y el contenido de almidón dietario.
Entre los ajustes nutricionales que se conocen en las aves granívoras al procesar los
hidratos de carbono del alimento, hay variables que no se estudiaron en esta tesis y que
pueden completar el conocimiento de la ecología alimentaria de estas aves del Monte.
De esta manera, se podría comprender mejor acerca de los mecanismos que subyacen a
la selección de dieta de los paseriformes granívoros (Sabat et al. 1998). Por lo tanto, son
Capítulo 6
94
necesarios aquellos estudios comparativos en laboratorio que tengan en cuenta tanto la
actividad enzimática como las capacidades de absorción intestinal de Z. capensis, D.
diuca y S. multicolor consumiendo dietas con diferentes niveles de almidón. Por otro
lado, el conocimiento acerca de la tasa metabólica basal así como la capacidad de
termogénesis de las aves (Klasing 1998) a diferentes temperaturas ambientales
permitirán poner a prueba la hipótesis de que una de las ventajas de consumir dietas
altas en almidón sería que este nutriente es relativamente eficiente en la producción de
calor por las aves de los desiertos durante el otoño-invierno (ver discusión capítulo 2).
Los alcaloides de las semillas y las aves granívoras.
Nuestros resultados sugieren la hipótesis de que una causa plausible de la graminivoría,
o sea del comportamiento de aquellas aves especializadas en consumir gramíneas, sería
la ausencia de alcaloides en esas semillas (Fig. 1.6), por lo que la capacidad de las aves
en detectar y evitar los alcaloides sería a nivel especie-específico. Sin embargo, para
comprender cabalmente el papel de los alcaloides en la ecología alimentaría de estas
aves granívoras, serían necesarios estudios de cuantificación y caracterización de los
alcaloides en las semillas de este sistema, como así también estudios de aislamiento y
obtención de dichos alcaloides para evaluar el efecto biológico puntual en experimentos
de laboratorio con las aves.
Capítulo 6
95
Figura 1.6. Esquema acerca de la hipótesis sobre el papel de los alcaloides de las semillas en la
graminivoría de las aves del desierto del Monte. Los datos corresponden a un porcentaje
promedio de las semillas que tienen alcaloides y que se encuentran componiendo la dieta de las
aves (tomados de Marone et al. 2008). El gradiente de grises (de gris claro a gris oscuro) muestra
la proporción creciente de las semillas con alcaloides presentes en la dieta, que va desde las
especies más graminívoras (gris claro) hacia las más generalistas (gris oscuro). Acrónimos:
PTOR (Poospiza torquata), SALT (Saltatricula multicolor), PHRY (Phrygilus carbonarius),
DIUC (Diuca diuca), PORN (Poospiza ornata) y ZONO (Zonotrichia capensis).
% de semillas con alcaloides en la dieta de las aves
semillas con alcaloides PTOR SALT PHRY DIUC PORN ZONO
Chenopodium papulosum
0
0.9
1.4
0
18.8
25.7
Parthenium hysterophorus 0 0 0 7.4 0 0.8
Sphaeralcea miniata 0 0 0 5.6 0 1.2
Total 0 0.9 1.4 13.0 18.8 27.7
La importancia de obtener un screening completo de la química de semillas del Monte
Poder contar con un conocimiento amplio acerca de la composición química de las
semillas del Monte permitiría aproximarnos aun más a comprender las causas de la
Capítulo 6
96
selección de dieta de las aves. Numerosos compuestos químicos (tanto nutritivos como
de defensa) –que pueden influenciar las decisiones alimentarias de las aves– quedan aún
por ser evaluados en las semillas de este estudio. A continuación, se mencionan algunos
de estos compuestos químicos comunes en semillas que dan cuenta de esto último:
Unos tipos de ácidos grasos esenciales para las aves, son los ácidos grasos poli-
insaturados principalmente el ácido linoleico (Grimienger 1986; Karasov & Martínez
del Río 2007) en especial durante periodos de privación del alimento como en la época
migratoria ó bien durante el período de la noche a la mañana en invierno (Díaz 1996).
Muchas semillas son ricas en ácido linoleico y otros poli-insaturados (Linder 2000).
Linder (2000) encontró que la proporción de ácidos grasos insaturados como reserva en
semillas aumenta en las zonas templadas en contraste con mayor proporción de ácidos
grasos saturados como reserva en semillas de zonas tropicales. En nuestro sistema, un
desierto templado (desierto de Monte central) encontramos que hay semillas ricas en
lípidos totales, cabria esperar entonces que aun cuando no exista una correlación entre
los lípidos totales y el porcentaje de semillas en la dieta de las aves, el tipo y la cantidad
relativa de ácidos grasos poli-insaturados en las semillas constituya un factor crucial en
la selección de semillas por estas aves. Esta es una interesante idea para ser investigada.
Por otro lado, hay también algunas pruebas circunstanciales que sugieren que algunas
semillas pueden ser seleccionadas porque contienen microelementos o minerales
importantes (para un marco teórico ver Díaz 1996; Murphy 1996 y las citas que allí se
muestran; ver también Mueller et al. 2009). Sin embargo, los microelementos
específicos responsables para el modelo de preferencia en aves granívoras no han sido
aún identificados. Aunque ciertos minerales como el selenio (Mueller et al. 2009) y los
aminoácidos sulfurados L-metionina y L-cisteína como así también los aminoácidos
esenciales lisina y valina (Murphy 1993b; Murphy 1996) parecen ser buenos
candidatos, falta mucha investigación que encare la importancia de estos resultados aún
bastante preliminares.
Finalmente, Harborne (1996) propone que la principal barrera que determinaría la
preferencia en aves sería la presencia de aceites esenciales en las semillas, dado que los
componentes de los aceites esenciales, en su mayoría monoterpenos, son muy volátiles
y causan rechazo o aversión inmediata al contacto con el pico de las aves. Esto último
Capítulo 6
97
ha sido demostrado por estudios de disuasión de aves granívoras frente a aceites
esenciales y sus monoterpenos tales como la pulegona, citronela y derivados (Mason
1990; Hyle 2004) y limoneno (Clark & Mason 1989). Otros compuestos secundarios
con un importante papel en la ecología alimentaria de las aves tanto frugívoras,
insectívoras como granívoras son los glicósidos cianogénicos con efectos altamente
adversos debido a que su metabolismo libera grupos ciano muy tóxicos (Fink &
Brower 1981; Barnea et al. 1993; Struempf et al. 1999; Holzinger & Wink 1996;
Karasov & Martínez del Río 2007).
Colofón
Existen pocas dudas de que la disponibilidad del alimento, así como muchos otros
factores: tamaño, morfología y textura del alimento, depredadores, competencia,
disponibilidad y accesibilidad, influyen notoriamente en la evolución de la dieta de un
animal (Jaksic & Marone 2007). A partir de los resultados de este estudio es necesario e
importante enfatizar que tanto las propiedades químicas del alimento, esto es su valor
nutricional y contenido de toxinas, como así también el repertorio comportamental y las
capacidades fisiológicas de las aves (sensoriales: palatabilidad y gusto; y digestivas:
ajustes y limitaciones) tienen un papel substancial en la selección de dieta. Retomando
las palabras del biólogo Jack Shultz (1988): “Los ecólogos deben aceptar la química
como una parte de la historia natural e integrar nuevos tipos de información de manera
creativa. La ecología debería ser una ciencia sintética, una sinécdoque basada en la
comprensión completa de las partes pero con una apreciación total de sus
interacciones”.
En síntesis, los patrones de selección de semillas con relación a las características de las
semillas no son simples y dependen no sólo de los efectos puntuales que tengan un
nutriente o antinutriente, sino también de las relaciones entre ellos, además de las
respuestas fisiológicas y comportamentales de las aves. La evidencia obtenida hasta
ahora apoya la idea que el nivel de almidón, la ausencia de alcaloides y la disponibilidad
de las semillas, pueden ser factores importantes en determinar que semillas consumir en
condiciones naturales. Además, sugerimos que la importancia relativa de los factores
que intervienen en el consumo de semillas por aves granívoras no puede ser evaluada
mediante una sola aproximación aislada. En cambio, los programas de investigación que
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98
incluyen múltiples aproximaciones y por ello exponen la multicausalidad que explicaría
un patrón de una manera integrada en donde el grado de contribución que aporta cada
uno de estos enfoques (e.g., la selección de sitios de alimentación, la química y
morfología de las semillas, la disponibilidad de semillas, la composición de dieta, el
tiempo de manipulación de las semillas) incorpora todos los niveles en la interacción
semilla-granívoro (por ejemplo, aquellos niveles que van desde el presupuesto
energético interno de los individuos hasta el de toda la comunidad) pueden conducir a
conclusiones más robustas (Werner 1998; Jaksic & Marone 2007; Marone et al. 2000,
2008) y por lo tanto otorgar una herramienta más verosímil para el empleo de
estrategias de manejo durante los crecientes retos de conservación ambiental.
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BIBLIOGRAFÍA
Abbott, I; LK Abbott & PR Grant. 1975. Seed selection and handling ability of four species of
Darwin's Finches. The Condor 77: 332–335.
Afik, D & WH Karasov. 1995. The trade–offs between digestion rate and efficiency in warblers
and their ecological implications. Ecology 76: 2247–2257.
Anderson, LA; NS Doggett & MSF Ross. 1977. The non–specificity of Dragendorff reagent in