-
CLNICA ANIMAL2
20 PRTICA CLNICA
Dirofilariose Canina e Felina, uma Parasitose em Evoluo (I)
Etiologia, Biologia e EpidemiologiaA Dirofilariose uma doena cada
vez mais preocupante devido sua elevada prevalncia, ritmo alarmante
de crescimento, gravidade da patologia e potencial zoontico.
Introduo
A Dirofilariose uma parasitose causada por espcies do gnero
Dirofilaria, transmitida por vetores (mosquitos culicdeos) e capaz
de infetar mais de 30 hospedeiros distintos. As espcies de
Dirofilaria mais relevantes a nvel mundial so Dirofilaria immitis e
D. (Nochtiella) repens, devido sua elevada prevalncia, gravidade da
patologia e potencial zoontico. D. immitis responsvel pela
dirofilariose cardiopulmonar nos candeos, feldeos e humanos; j D.
repens responsvel pela dirofilariose subcutnea nos candeos e
feldeos e pela forma subcutnea e ocular nos humanos.
Ana Margarida Alho1, Jos Meireles1, Silvana Belo2, Lus Madeira
de Carvalho11Centro de Investigao Interdisciplinar em Sanidade
Animal (CIISA), Faculdade de Medicina Veterinria, Universidade de
Lisboa2Instituto de Higiene e Medicina Tropical, Unidade de
Parasitologia Mdica, Universidade Nova de LisboaContato do autor de
correspondncia: [email protected]
Impacto dos fatores humanos e climticos na sua dinmica de
transmisso
Na ltima dcada tem vindo a observar se uma incidncia crescente
de dirofilariose animal e humana (DirHum), evidncia clara de que
esta zoonose se est a tornar um srio problema de Sade Pblica.1
Casos de dirofilariose passaram a ser reportados em zonas
tradicionalmente consideradas livres da doena e casos de origem
autctone foram relatados no centro e norte da Europa, regies onde
at ento, apenas tinham sido descritos casos importados.2 A
prevalncia de dirofilariose canina (DirCan) e felina (DirFel) est a
aumentar em todo o globo. Na Europa observase uma alterao no padro
de distribuio da doena, com um crescimento das zonas hiperendmicas
(bacia Mediterrnica) para o Norte e Leste Europeu.1,2 O aumento do
nmero de casos tem uma etiologia multifatorial, podendose destacar
os seguintes fatores: Alteraes climticas: tendo em conta que
temperatu
ras mais elevadas permitem uma maturao mais rpida das larvas nos
mosquitos, o aquecimento global veio proporcionar melhores condies
para o desenvolvimento dos vetores. Deste modo, tem ocorrido um
aumento
Figura 1. Distribuio Geogrfica da Dirofilariose canina. Azul D.
immitis; Laranja D. immitis e D. repens; Verde D. repens. Fonte:
Simn
F, Siles-Lucas M, Morchn R, Gonzlez-Miguel J, Mellado I, Carretn
E, Montoya-Alonso JA. (2012). Human and animal Dirofilariasis:
the
emergence of a zoonotic mosaic. In Clinical Microbiology Reviews
(CMR), 25(3): 507-544.
-
CLNICA ANIMAL2
21PRTICA CLNICA
do nmero e da distribuio geogrfica dos vetores capazes de
transmitir a doena, potenciando um crescimento acentuado desta
parasitose a nvel global.3 Outras alteraes climticas como a
ocorrncia de chuvas torrenciais tem promovido a acumulao de guas
estagnadas, ideais para a multiplicao de vetores.
Alteraes ecolgicas artificiais: a criao de barragens e de novas
zonas de produo agrcola, com alterao da drenagem de terrenos no
urbanizados, tem levado formao de novas zonas de gua, originando
locais adequados para reproduo em massa de populaes de mosquitos
autctones ou recm introduzidas. Acresce ainda, a expanso da zona de
urbanizao para reas naturais previamente intocadas, aumentando o
risco de exposio doena. Alm disso, a expanso urbana tem levado
formao de ilhas de calor, i.e., reteno de calor durante o dia pelos
aglomerados de edifcios e posterior irradiao do mesmo, durante a
noite, potenciando micro ambientes para o desenvolvimento larvar de
vetores nos meses mais frios, aumentando a estao de transmisso.
Globalizao: como consequncia da vasta rede internacional de
transportes, as viagens de humanos e animais tornaram se mais
frequentes e acessveis, aumentando o risco de infeo e contribuindo
para a introduo de doenas em regies previamente no infetadas.
Emergncia de novas espcies de mosquitos vetores competentes,
tais como: Aedes albopictus, nativo do
sudeste Asitico e Pacfico ocidental, que se disseminou pela
Europa, frica e Amrica nas ltimas dcadas, uma espcie altamente
adaptvel e atualmente presente em Espanha, Frana, Itlia, Grcia,
entre outros; A. aegypti, vetor do dengue e febre amarela,
identificado em Portugal, na Ilha da Madeira.
Aparecimento de resistncia aos inseticidas Hospedeiros
silvestres sentinela: em alguns pases da
Europa como a Hungria, a vacinao oral das raposas contra a
raiva, tem contribudo bastante para aumentar o tempo de vida destes
animais reservatrio.Para alm dos fatores acima descritos, refira se
ainda a
atual conjuntura econmica de crise, com consequncias negativas
na profilaxia adequada dos animais.
Epidemiologia da dirofilariose
A Dirofilariose encontra se distribuda por todo o mundo em
particular nas zonas quentes/temperadas do globo com humidade
suficiente para permitir o desenvolvimento larvar nos vetores. D.
immitis afeta populaes das zonas tropicais e temperadas do globo,
enquanto D. repens exclusiva do Velho Mundo, i.e., Europa, frica e
sia, no existindo nas Amricas e Ocenia. Na Europa, a dirofilariose
inexistente nos pases nrdicos. Coexistem, no entanto, as duas
espcies na Europa central, prevalecendo D. repens na zona leste e
D. immitis no sudoeste europeu (Figura 1):
Figura 2. Mapa de distribuio de D. immitis na populao canina e
felina em Portugal (original). AS animais aparentemente
saudveis;
SD suspeitos de doenas transmitidas por vetores. Fonte: Dra. Ana
Margarida Alho.
-
CLNICA ANIMAL2
22 PRTICA CLNICA
De acordo com a literatura, a prevalncia e distribuio de D.
repens esto a aumentar mais rapidamente que as de D. immitis,
devendo se tal fenmeno evoluo assintomtica da sua infeo, passando
facilmente despercebida, a que acresce a inexistncia de kits rpidos
de diagnstico comparativamente ampla diversidade de kits para D.
immitis.1 At ao momento no foi encontrada infeo por D. repens em
Portugal. Relativamente DirFel, no existem muitos dados a nvel
mundial, tendendo contudo a ser detetada nas mesmas reas que
DirCan, mas com prevalncias de 5 20% das encontradas em
candeos.1
Distribuio nacional da dirofilariose canina e felina
A infeo por D. immitis endmica/hiperendmica em Portugal, sendo
uma das doenas parasitrias do co com maior relevncia no pas (Figura
2). As bacias fluviais do Tejo, Douro, Sado, Mondego e a ilha da
Madeira so focos importantes da doena. Cardoso et al., (2012)
observaram em Portugal, uma prevalncia global para D. immitis de
3,6% em candeos aparentemente saudveis e 8,9% em candeos suspeitos
de doenas caninas de transmisso vetorial (CVBD). Observaram
prevalncias de 2,9% e 3,4% na zona Norte; 0,9% e 7,4% no Centro;
2,4% e 5,8% Lisboa; 4,7% e 14% Alentejo; 5,1% e 17,1% Algarve; 0%
nos Aores; e 40% e no determinado na Madeira, nos ces aparentemente
saudveis (AS) e clinicamente suspeitos (CS) de CVBD,
respetivamente.4
Relativamente aos felinos, foi observada uma prevalncia de D.
immitis de 1,4% no Baixo Vouga5; 1,4% na rea metropolitana de
Lisboa6; 1,2% na regio do Sado7 e 6% no concelho de Olho8, pela
utilizao de kits de antignio. Nos exames de pesquisa de anticorpo
observou se uma
seroprevalncia de 15,5% no Norte e Centro Norte de Portugal9
(Figura 2).
Distribuio nacional de D. immitis nos animais silvestres
Os animais silvestres funcionam como reservatrios da
Dirofilariose, desempenhando um papel relevante na perpetuao e
transmisso deste parasita aos animais de companhia, consequncia das
suas interaes peridomsticas. Na Pennsula Ibrica, os carnvoros
silvestres, raposa e lobo, so os principais hospedeiros sentinelas
da Dirofilariose. Da anlise de 62 raposas vermelhas de 2000 2006 em
Dunas de Mira, Coimbra, foi observada uma prevalncia de 3,2% para
D. immitis.18 J foi tambm detetada D. immitis em lontras europeias
em Coimbra e no Alentejo.19,20
Taxonomia, biologia e dinmica de transmisso
A primeira referncia dirofilariose canina data de h cerca de 400
anos, em 1626, com as observaes de Birago em ces de caa no norte da
Itlia. Todavia, apenas em 1856, se descreveu concisamente este
parasita a nvel morfolgico, sendo nomeado por Leidy como immitis. A
primeira referncia a D. repens foi efetuada por Raillet e Henry, em
1911.
As dirofilrias so nemtodes pertencentes superfamlia Filarioidea,
famlia Onchocercidae, gnero Dirofilaria, dividido em dois
subgneros, Dirofilaria (D. immitis) e Nochtiella (D. repens, D.
tenuis e D. ursi). As espcies D. immitis e D. repens apresentam
baixa especificidade de hospedeiros vertebrados, podendo infetar
diversas espcies de mamferos para alm dos carnvoros domsticos:
raposas
Figura 3. Ciclo de vida de D. immitis e D. repens em candeos e
feldeos (original). Fonte: Dra. Ana Margarida Alho.
-
CLNICA ANIMAL2
23PRTICA CLNICA
Pela primeira vez uma combinao de 4 princpios activos,
reconhecidos
Um aplicador Spot On, prtico, preciso e inovador
Segurana comprovada em gatos e gatinhos a partir das 7
semanas
Medicamento veterinrio sujeito a receita mdica veterinria
O antiparasitrio mais completo para gatos
Broadline Anuncio SIN FT 210x297.indd 1 09/01/14 13:11
Aco
nicacarraas, pulgas,
ovos e larvas
Antiparasitrio
de amplo espectro
cstodos e nemtodos
MERIAL PORTUGUESA - Sade Animal, Lda. a diviso de Sade Animal da
Sanofi Empreendimento Lagoas Park, Edifcio 7 - Piso 3 - 2740-244
Porto Salvo Tel: +351 219 169 340 Fax: +351 219 164 250
www.merial.com
-
CLNICA ANIMAL2
24 PRTICA CLNICA
(Vulves vulpes), lobos (Canis lupus), coiotes (Canis latrans),
fures (Mustela putorius), cavalos (Equus caballus), leesmarinhos
(Zalophus californianus) e castores (Castor canadensis), sendo a
microfilarmia rara nestes hospedeiros. Os hospedeiros definitivos
(HD) de D. immitis so os candeos domsticos e acidentalmente os
felinos e humanos. A descoberta de felinos portadores de
microfilarmia de D. repens sugere que sejam eles os HD reservatrios
desta espcie de Dirofilaria.1
Ciclo biolgico
O ciclo de vida de D. immitis e D. repens heteroxeno e indireto,
dividido em cinco estdios larvares, trs dos quais ocorrem num
hospedeiro intermedirio (HI) obrigatrio (artrpode picador da famlia
Culicidae) e os dois restantes num HD vertebrado (Figura 3). As
fmeas de mosquito so infetadas com microfilrias ao realizarem
hematofagia num candeo infetado. Nas 24 horas seguintes, as
microfilrias ingeridas alcanam os tbulos de Malpighi onde sofrem
uma muda para a forma larvar L2 em 8 10 dias ps infeo (dpi) e de L2
para L3 nos 3 dias seguintes. Posteriormente, as larvas infetantes
(L3) migram para o aparelho bucal do vetor, onde permanecem at a
prxima refeio de sangue. De seguida, so depositadas numa gota de
hemolinfa na pele do hospedeiro e utilizam a soluo de continuidade
originada pela picada, para penetrar nos tecidos conjuntivos e
planos musculares. No mximo so transmitidas 10 a 12 L3 pelo
mosquito ao HD. A muda de L3 para L4 ocorre entre 3 a 12 dpi e a
muda posterior, que produz as L5, ocorre entre 50 a 70 dpi. As L5
atingem o corao atravs da circulao venosa, passando s artrias
pulmonares onde se fixam definitivamente entre 70 a 85 dpi. Quando
a infeo muito intensa, os adultos podem tambm localizar se no
ventrculo e trio direitos, veia cava e veia heptica. Aos 120 dpi,
atingem a maturidade e no caso da presena de adultos de ambos os
sexos, iniciada a cpula, aparecendo as
microfilrias 6 e 9 meses ps infeo (mpi). Nos candeos, a fmea
adulta de D. immitis mede 250 300 mm de comprimento e 1 1,3 mm de
dimetro. O macho adulto, de menores dimenses, mede 120 200 mm de
comprimento, 0,7 0,9 mm de dimetro e, apresenta a extremidade
posterior em forma de espiral. As microfilrias medem 290 330 m de
comprimento, 5 7 m de dimetro e apresentam a extremidade ceflica
afunilada e a cauda reta e pontiaguda. Os adultos podem viver mais
de 7 anos e as microfilrias at 2 anos. Alguns candeos so
amicrofilarmicos, possivelmente devido a fatores como infeo por um
nico sexo, imaturidade das fmeas ou resposta imune do
hospedeiro.1,2
Nos feldeos, os parasitas adultos so de menores dimenses, tendo
a fmea 220 mm e o macho 150 mm de comprimento. A maturao do adulto
D. immitis estende se at 8 mpi, apresentando um tempo de vida mais
curto (no mximo 2 anos) e geralmente no produzem microfilrias.
Quando ocorre microfilarmia nos felinos, geralmente transitria e de
baixa intensidade (Figura 3).1
O ciclo de vida de D. repens idntico ao de D. immitis,
excetuando a localizao dos vermes adultos que ocorre nos tecidos
subcutneos dos HD e menos frequentemente, na cavidade abdominal ou
fscias musculares. A fmea adulta de D. repens mede 100 170 mm de
comprimento e 4,6 6,3 mm de dimetro e o macho 50 70 mm de
comprimento e 3,7 4,5 mm de dimetro. Contrariamente s microfilrias
de D. immitis, as de D. repens apresentam uma extremidade ceflica
arredondada, uma cauda encurvada e medem 350385 m de comprimento e
7 8 m de dimetro.
Outros filardeos importantes nos animais de companhia so
Acanthocheilonema reconditum (Grassi, 1890), com localizao no
tecido adiposo subcutneo/perirenal, fscias musculares e cavidade
peritoneal; A. dracunculoides (Cobbold, 1870) na cavidade
peritoneal; e Cercopithifilaria grassii (No, 1907), no tecido
subcutneo e fscias musculares. Estes filardeos so transmitidos por
pulgas e/ou ixoddeos e, apesar das dimenses dos adultos serem muito
inferiores s de Dirofilaria spp., a dimenso das microfilrias muito
semelhante.
Wolbachia pipientis o endosimbionte e promissor alvo
teraputico
Diversos artrpodes e filardeos contm no seu interior uma bactria
intracelular obrigatria, Gram negativa, pertencente ao gnero
Wolbachia, ordem Rickettsiales, localizada nos rgos reprodutores
femininos e cordes laterais. responsvel pela sntese de molculas
necessrias ao nemtode, como a glutationa e o grupo heme, essencial
biossntese de hormonas esteroides durante a embriognese, recebendo
em troca, aminocidos. D. immitis e D. repens albergam esta bactria
em todos os seus estdios larvares e adultos. Do estudo da Wolbachia
sp. tem resultado uma profunda mudana na compreenso da biologia e
patogenia dos filardeos, potenciando o desenvolvimento de opes
teraputicas promissoras. Uma delas a antibioterapia direcionada
para Wolbachia sp., cujo objetivo bloquear a produo de microfilrias
e reduzir os efeitos secundrios da teraputica da
dirofilariose.1
Figura 4. Exemplar de uma fmea de Culex theileri, a nica
espcie
de vetor identificada at ao momento como naturalmente
infetada
por Dirofilaria spp. em Portugal (gentilmente cedida pelo Prof.
Dou-
tor Paulo Almeida).
-
CLNICA ANIMAL2
25PRTICA CLNICA
Cenrio atual e futuro dos vetores de Dirofilaria spp. em
Portugal
Aproximadamente 70 espcies distintas de mosquitos culicdeos dos
gneros Aedes, Anopheles, Culex, Coquillettidia e Culiseta so
consideradas potenciais vetores de DirCan, DirFel e DirHum.1 Vrias
destas espcies, nomeadamente Culex theileri, C. pipiens e Anopheles
maculipennis s.l. encontram se amplamente distribudas em Portugal
continental21 sobretudo em zonas estuarinas com elevada prevalncia
de DirCan e silvtica. Contudo, em Portugal continental apenas a
espcie C. theileri foi identificada como naturalmente infetada por
Dirofilaria spp. (Figura 4). Atendendo ao baixo ndice de infeo
observado (4,76%), suspeita se que outras espcies de mosquitos
possam estar envolvidas na transmisso desta parasitose.21 Na
Madeira, das 3 espcies de mosquitos capturados para estudo de
vetores (C. pipiens L., C. theileri e C. longiareolata), apenas
uma, C. theileri, foi positiva para D. immitis.22
Nas ltimas dcadas Aedes albopictus, vetor de dirofilariose,
dengue e febre amarela, disseminou se pela Europa, estando presente
em diversos pases vizinhos de Portugal (Espanha, Frana, Itlia,
Grcia). A presena desta espcie preocupante no s pela sua marcada
antropofilia como, por ser um picador diurno, contrariamente
maioria dos vetores autctones, que so noturnos. Esta
particularidade predispe para um potencial aumento exponencial dos
casos de DirHum e animal e para o crescimento alarmante da doena.
Outra espcie preocupante A. aegypti, vetor do dengue, febre amarela
e da dirofilariose na Amrica, j reportado em Portugal, na ilha da
Madeira, em 2006.23
Os culicdeos medem entre 2 10 mm de comprimento e tm apenas duas
asas. Apenas as fmeas so hematfagas, possuindo uma probscide
adaptada perfurao/suco, produzindo substncias anticoagulantes para
facilitar a refeio. Utilizam estmulos qumicos (dixido de carbono e
feromonas) e trmicos para detetar o seu hospedeiro e, aps a
alimentao, fazem a ovopostura na superfcie da gua. A maturao larvar
depende da temperatura exterior, tendo sido demonstrado que o tempo
necessrio para o desenvolvimento de D. immitis e D. repens nos
mosquitos (Aedes spp., Culex spp. e Anopheles spp.), desde
microfilria at L3, de 8 10 dias a 2830C, 11 12 dias a 24C, 1620dias
a 22C, tendo se estabelecido 14C como o limiar para o
desenvolvimento larvar.24 Devido ao aquecimento global, o perodo
anual da atividade dos culicdeos est a aumentar e o tempo necessrio
para a maturao larvar a encurtar. Alm disso, a taxa de sobrevivncia
do parasita e do vetor est a crescer, assim como a rea geogrfica de
transmisso.1 Deste modo, pode se observar que as condies climticas
esto cada vez mais adequadas propagao desta doena para novas reas e
para um aumento de prevalncia nas zonas pr existentes. o
Bibliografia1. Simn F, Siles Lucas M, Morchn R, Gonzlez Miguel
J, Mellado I, Carretn E, Montoya Alonso JA. (2012). Human and
animal Dirofilariasis: the emergence of a zoonotic mosaic. In
Clinical Microbiology Reviews (CMR), 25(3): 507 544.
2. Morchn R, Carretn E, Gonzlez Miguel J, Mellado Hernndez I.
(2012). Heartworm Disease (Dirofilaria immitis) and Their Vectors
in Europe New Distribution Trends. In Front Physiol, 3: 196.3.
Genchi C, Rinaldi L, Mortarino M, Genchi M, Cringoli G. (2009).
Climate and Dirofilaria infection in Europe. In Vet. Parasitol.
163, 286292.4. Cardoso L, Mendo C, Madeira de Carvalho. (2012).
Prevalence of Dirofilaria immitis, Ehrlichia canis, Borrelia
burgdorferi sensu lato, Anaplasma spp. and Leishmania infantum in
apparently healthy and CVBDsuspectd dogs in Portugal a national
serological study. In Parasites & Vectors, 5:62.5. Miranda BO.
(2011). Contribuio para o estudo da prevalncia de Dirofilariose
Felina na Sub Regio do Baixo Vouga. ULHT, Lisboa.6. Rosa NJGC.
(2009). Rastreio de Dirofilariose e de Leishmaniose em gatos da rea
metropolitana de Lisboa. Dissertao de Mestrado Integrado em
Medicina Veterinria, FMV UTL, Lisboa.7. Almeida APG, Galo RP, Sousa
CA, Novo MT, Parreira R, Pinto J, Piedade J, Esteves A. (2008).
Potential mosquito vectors of arboviruses in Portugal: species,
distribution, abundance and West Nile infection. In Transactions of
the Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene, 102:823 32.8.
Ramos C, Martins A, Coimbra M, de Sousa B, Cristvo J, Cortes S,
Campino L, Maia C. (2012). A importncia da Leishmaniose e
Dirofilariose felinas no concelho de Olho. In XVI Congresso
Portugus de Parasitologia, 29 30 Novembro 2012, Lisboa, Portugal.9.
Vieira L, Morchn R, Fontes Sousa AP, Silvestre Ferreira AC, Carretn
E, Mellado I, Simn F, Montoya Alonso JA. (2011). Current
seroprevalence of Dirofilaria immitis in cats from the North and
North Centre of Portugal. In International Workshop of Dirofilaria,
Gran Canaria, 3839.10. Balreira AC, Silvestre Ferreira AC, Fontes
Sousa AP, Vieira L, Carretn E, Montoya Alonso JA. (2011).
Epidemiological survey of Dirofilaria immitis infection in dogs on
the North and North Centre of Portugal preliminary results, in
International Workshop of Dirofilaria, Gran Canaria, 4041.11.
Rendall Rocha CA. Dirofilaria immitis e Dirofilariose canina: um
estudo retrospectivo. Mestrado integrado em Medicina Veterinria.
Universidade de Trs os Montes e Alto Douro, Vila Real, 2010.12.
Alho AM, Landum M, Ferreira C, Meireles J, Gonalves L, Belo S,
Madeira de Carvalho, L. (2013). Prevalncia da Dirofilariose canina
na regio centro de Portugal. VIII Congresso da Ordem dos Mdicos
Veterinrios, 30 Novembro e 1 Dezembro 2013, comunicao livre.13.
Sousa S, Pimentel M, Madeira de Carvalho L. (2008). Dirofilariose
Canina no Distrito de Coimbra. Livro de Resumos do IV Congresso de
Cincias Veterinrias da SPCV, I Congresso Ibrico de Epidemiologia,
INRB INIA/Fonte Boa, 27 29 de Novembro 2008. Poster 89, pp.197.14.
Vieira AL, Vieira MJ, Oliveira JM, Simes AR, Diez Baos P, Gestal J.
(2014). Prevalence of canine heartworm (Dirofilaria immitis)
disease in dogs of central Portugal. Parasite, 21, 5.15. Gomes JC,
Grcio MAA. (2003). Canine Dirofilariose. Epidemiologic study in the
Setbal municipality. In Acta Parasitolgica Portuguesa, 10:10.16.
Arajo AM. (1996). Canine and human Dirofilaria immitis infections
in Portugal. A review. In Parassitologia 38:366.17. Pereira S,
Lemos A, Nunes H. (2010). Estudo transversal de dirofilariose
canina na regio da Madeira, Portugal. L. Mestrado Integrado em
Medicina Veterinria, ICBAS, Porto.18. Eira C, Vingada J, Torres J,
Miquel J. (2006). The helminth community of the red fox, Vulpes
vulpes, in Dunas de Mira (Portugal) and its effect on host
condition. In Wildl. Biol. Pract.(1): 26 36.19. Saraiva AL, Sousa
S, Silva J, Andrade S, Botelho N, Canavarro I, Costa M, Ferreira F,
Meier K, Silva JA, Tiago J, Kanoun Boul M. (2012). A case of
Dirofilaria immitis in a Eurasian otter (Lutra lutra). In Lon Joint
Meeting, 5 8 September, Lon, Spain.20. Torres J, Feliu C, Fernndez
Morn J, Ruz Olmo J, Rosoux R, SantosReis M, Miquel J, Fons R.
(2004). Helminth parasites of the Eurasian otter Lutra lutra in
southwest Europe. In J. Helminthol. 78, 353359.21. Almeida C.
(2010). Prevalncia de dirofilariose felina na regio do Sado.
Dissertao de Mestrado Integrado em Medicina Veterinria, FMVUTL,
Lisboa22. Santa Ana M, Khadem M, Capela R. (2006). Natural
infection of Culex theileri (Diptera: Culicidae) with Dirofilaria
immitis (Nematoda: Filarioidea) on Madeira Island, Portugal. J Med
Entomol. Jan;43(1):104 6.23. Margarita Y, Santos Grcio AJ,
Lencastre I, Silva AC, Novo T, Sousa C, Almeida, APG, Biscoito MJ.
(2006). First record of Aedes (Stegomia) aegypti (Linnaeus, 1762)
(Diptera, Culicidae) in Madeira Island Portugal). In Acta
Parasitolgica Portuguesa,13(1):59 61.24. Cancrini G, Gabrielli S.
(2007). Vectors of Dirofilaria nematodes: biology, behavior and
host/parasite relationships, pp. 211. In Genchi C, Rinaldi L,
Cringoli G (ed), Dirofilaria immitis and D. repens in dog and cat
and human infections. Rolando Editore, Naples, Italy.