riul.unanleon.edu.ni:8080riul.unanleon.edu.ni:8080/jspui/bitstream/123456789/4315/1/228630.pdf · 1 UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE NICARAGUA UNAN – LEON Programa de Medicina
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1
UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE NICARAGUA
UNAN – LEON
Programa de Medicina Preventiva
Programa de Maestría en Medicina Preventiva
Mención Sanidad Animal
“Bases técnicas para la evaluación y reducción de los riesgos de introducción y diseminación de virus de la IAAP asociados a humedales en
Nicaragua”.
Tema de tesis presentada en opción al Título Académico de Magister Scientiae en Medicina Preventiva Veterinaria.
Maestrante: MV Xilonem María Calderón Vigil.
Tutora: Dra. M. V. Yolanda Emilia Suárez Fernández, PhD.
León, Nicaragua.
Abril del 2014
2
II. INDICE
Página III. RESUMEN i ABSTRACT ii DEDICATORIA iii AGRADECIMIENTOS iv IV. INTRODUCCIÓN 1 4.1 Antecedentes y justificación 1 4.2 Planteamiento del Problema 2 4.3 Hipotesis 3 V. OBJETIVOS 3
5.1 Objetivos Generales 3 5.2 Objetivos Especificos 3 VI. REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA INFLUENZA AVIAR 4 6.1 DEFINICIÓN 4 6.2 HISTORIA Y DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA 4 6.3 IMPACTO ECONÓMICO 8 6.4 IMPORTANCIA EN SALUD PÚBLICA 9 6.5 ETIOLOGIA 10 6.5.1 Clasificación 10 6.5.2 Morfología y estructura viral 11 6.5.3 Composición química 13 6.6 ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS 13 6.6.1 Factores de riesgo para la difusión de los virus 13 6.6.2 Ecología de los virus 16 6.6.2.1 En aves domésticas y silvestres 16 6.6.2.2 En el medio ambiente 18 6.6.2.3 Presencia de humedales 18 6.6.3 Huéspedes y reservorios 20 6.6.4 Susceptibilidad de especies 21 6.6.5 Rol de las aves silvestres en la propagación de los VIA 23 6.6.5.1 Migraciones de aves silvestres 24 6.6.5.2 Prevalencia de la infección por VIA en aves silvestres 28 a).- Patrón espacial 30 b).- Patrón temporal 32 6.7 TRANSMISIÓN 32 6.8 PATOGÉNESIS 35 6.8.1 Características antigénicas 35 6.8.2 Entrada viral y replicación 36 6.8.3 Respuesta inmune 37 6.8.4 Efecto patogénico 38 6.9 MANIFESTACIONES CLÍNICO - PATOLÓGICAS 40 6.9.1 Signos clínicos 41
3
6.9.2 Lesiones patológicas 42 6.10 DIAGNOSTICO DIFERENCIAL 43 6.11 DIAGNOSTICO DE LABORATORIO 43 VII. PARTE EXPERIMENTAL 45 7.1 MATERIALES Y METODOS CAPITULO I 45 7.1.1 Resultados y Discusión Capitulo I 48 7.2 MATERIALES Y METODOS CAPITULO II 68 7.2.1 Resultados Discusión Capitulo II 70 7.3 MATERIALES Y METODOS CAPITULO III 85 7.3.1 Resultados y Discusión Capitulo III 87 VIII. CONCLUSIONES 96 IX. RECOMENDACIONES 97 X. REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS 98 ANEXOS
4
LISTADO DE GRÁFICOS
Número Página 1. Frecuencia de presentación de humedales por región del pais en
Nicaragua
50
2. Frecuencia de presentación de humedales por departamento del pais en Nicaragua
51
3. Humedales Ramsar de Nicaragua
52
4. Humedales Ramsar por región del pais de Nicaragua
52
5. Resultados de encuesta de aves acuáticas en Caribe, America
54
6. Recuperaciones de Anas discors anilladas en Estados Unidos y Canada
54
7. Recuperaciones de Aythhya affinis anilladas en Estados Unidos y Canada
55
8 Recuperaciones de Anas americana anilladas en Estados Unidos y Canada
55
9 Relacion de abundancia entre especies durante temporada 2006 56
10 Relacion entre los totales por especie temporada 2006 57
5
LISTADO DE CUADROS
Número Página 1. Brotes de Influenza Aviar en Asia, Europa, África y Oceanía
desde1959 hasta el 2004 asociados a las cepas altamente patógenas H5,H7 y bajamente patógena H9
5
2. Brotes y casos importantes de Influenza Aviar en el continenteamericano desde 1959 hasta el 2006
6
3. Informes de casos de IAAP por H5N1 en aves silvestres en los años 2004 y 2005 en países de Asia
7
4. Factores de Riesgo para la presentación de la IAAP en Asia 15 5. Especies migratorias identificadas que viajan entre Norte y
Sudamérica según orden y familia 28
6. Prevalencia de VIA tipo A en aves silvestres 29 7. Características de las pruebas de diagnóstico selectas para los
VIA 44
8. Listado de humedales de Nicaragua Anexos 9. Humedales Ramsar de Nicaragua Anexos
10. Lista de Patron de Aves de Nicaragua Parte I, Tinamidae- Furnariidae.
Anexos
11. Lista de Patron de Aves de Nicaragua Parte II, Dendrocolaptidae- Passeridae
Anexos
12. Resumen de datos por mes, Enero Anexos 13. Resumen de datos por mes, Abril Anexos 14. Resumen de datos por mes, Marzo Anexos 15. Lista Patron de Maniferos de Nicaragua Dendrocolaptidae-
Passeridae Anexos
16. Fauna de los humedales de Nicaragua Anexos 17. Fauna de los humedales de Nicaragua Anexos Anexos 18. Matriz para la categorización de la difusión y la exposición 62 19. Matriz para la categorización de la difusión y la exposición 63 20. Reportes de enfermedades producidas por VIA en los dos últimos
años según OIE (2014) Anexos
21. Resultados y criterios de la evaluación de la probabilidad de introducción del peligro (evaluación de la difusión)
66
22. Aves de Postura por Explotaciones Avícolas Comerciales Anexos 22.1 Aves de Engorde por Explotaciones Avícolas Comerciales Anexos 23 Vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua a VIA según
tipo de explotación Anexos
23.1 Valores individuales de vulnerabilidad por departamento Anexos 24. Matriz de consecuencia Anexos 25. Matriz para la estimación de riesgo Anexos 26. Estimación económica de las pérdidas por influenza aviar
altamente patógena en Nicaragua Anexos
27. Matriz de consecuencia 90 28. Matriz para la estimación de riesgo 91
6
LISTADO DE TABLAS
Número Página 1. Distribucion espacial de frecuencia de humedales por región de
Nicaragua Anexos
2. Distribucion espacial de frecuencia de humedales por departamento de Nicaragua Anexos
Anexos
3. Distribucion de frecuencia por municipio Anexos Anexos 4. Distribucion espacial de frecuencia de humedales Ramsar de
Nicaragua Anexos Anexos
5. Distribución espacial de frecuencias de humedales Ramsar de Nicaragua por departamento
Anexos
6. Distribución de frecuencias de aves por estatus Anexos Anexos 7. Tipos de explotaciones avícolas de Nicaragua 71 8. Tipos de explotaciones avícolas de ponedoras de Nicaragua 71 9. Distribución espacial de las explotaciones avícolas de ponedoras
comerciales de Nicaragua 71
10. Distribución espacial de las explotaciones avícolas de engorde de Nicaragua
72
11. Total de poblaciones avícolas de traspatio de Nicaragua 72
12. Tipos de explotaciones avícolas de Nicaragua 73 13. Relación entre Vulnerabilidad - Protección de la población animal
en la avicultura comercial tecnificada de Nicaragua por departamentos
76
14. Relación entre Vulnerabilidad – Planificación de contingencias en la avicultura comercial tecnificada de Nicaragua
77
15. Relación entre Vulnerabilidad – Preparación del personal para emergencias en la avicultura comercial tecnificada de Nicaragua
78
16. Relación entre Vulnerabilidad - Protección de la población animal en la avicultura comercial semi tecnificada de Nicaragua
79
17. Relación entre Vulnerabilidad – Planificación de contingencias en la avicultura comercial semi tecnificada de Nicaragua
79
18. Relación entre Vulnerabilidad – Preparación del personal para emergencias en la avicultura comercial semi tecnificada de Nicaragua
80
19. Relación entre Vulnerabilidad - Protección de la población animal en la avicultura de traspatio de Nicaragua
81
20. Relación entre Vulnerabilidad – Planificación de contingencias en la avicultura de traspatio de Nicaragua
82
21. Relación entre Vulnerabilidad – Preparación del personal para emergencias en la avicultura de traspatio de Nicaragua
83
22. Pérdidas estimadas por mortalidad y sacrifico de aves afectadas en caso de ocurrir un brote de influenza aviar altamente patógena (IAAP) en un territorio de Nicaragua asociado a humedales
87
7
LISTADO DE FIGURAS
Número Página 1. Conformación del Virus de Influenza Aviar
12
2. Rutas migratorias de aves silvestres en el mundo
26
3. Ubicación geográfica y características administrativas de Nicaragua
Anexo
4. Aves, Humedales y otros usos de la tierra, Nicaragua
Anexo
5. Unidades de conteo de Anseriformes, humedales, cuerpos de agua principales, ciudades y ríos de Nicaragua
Anexo
6. Rutas de aves migatorias en Nicaragua
Anexo
7. Rutas de vuelo de especies migratorias de vida libre
64
8. Rutas de vuelo de especies de aves migratorias de América
65
9. Mapa de riesgo a VIA para la población aviar de Nicaragua
70
10. Areas con peligros de sismos y tsunamis en Nicaragua 74
11. Areas con peligros de inundaciones y erupciones en Nicaragua 74
12. Marco general de un Árbol de Escenarios donde se examinan probabilidades
92
13. Modelo para el análisis de riesgos de introducción y/o diseminación de VIA de alta patogenicidad en Nicaragua.
94
i
RESUMEN
Nicaragua por su ubicación, características geográficas y gran biodiversidad, además
posee 33 humedales, entre ellos 9 humedales Ramsar, esto hacen del país un sitio
atractivo para 706 especies de aves, entre ellas 71.2% corresponden aquellas aves que
anidan y residen todo el año en el país, el 18% experimentan migraciones hacia
Norteamérica, en donde se crían, seguido de especies que pasan por Nicaragua
durante sus migraciones y no mantienen poblaciones en el país entre los meses de abril
a agosto con un 5% y con un 3.4% las especies con poblaciones residentes y
poblaciones migratorias.
Ante esta situación y por los brotes de influenza aviar que amenazan y afectan al
mundo entero, se realizó este estudio, en donde se determinó que la posibilidad de
introducción y diseminación del VIA a través de los humedales por las aves migratorias
según matrices del OIRSA/OIE, esta fue cataloga de Moderada – Alta, lo que significa
que es posible que ocurra el evento a una probabilidad alta.
En cuanto al nivel de vulnerabilidad de las poblaciones avícolas de Nicaragua, las aves
de traspatio son las más vulnerables, con categoría ALTA, BAJA – MEDIA y MEDIA en
las explotaciones tecnificadas y semitecnificadas.
Se estimaron pérdidas económicas por mortalidad del 95 % y sacrifico de aves
afectadas en caso de ocurrir un brote de IAAP en un territorio de Nicaragua asociado a
humedales en donde se concentra mayormente la población avícola, asociado al
humedal de Tisma (Masaya y Granada), esto con C$ 1 572 294 477 Córdobas.
ii
ABSTRACT
Nicaragua for its location , geographical features and rich biodiversity , wetlands also
has 33 , including 9 Ramsar wetlands , that make the country an attractive place for 706
bird species , including 71.2 % are birds that nest and reside year-round in the country ,
18% experienced migration to North America, where they grow, followed by species that
pass through Nicaragua during migration and do not maintain populations in the country
between the months of April to August with 5% and 3.4% of resident species
populations and migratory populations.
Given this situation and the outbreaks of avian influenza threatening and affect the
whole world , this study was conducted , where it was determined that the possibility of
introduction and spread of AIV through wetlands by migratory birds as matrices OIRSA/
OIE , this was cataloged Moderate - high , which means that it is possible to occur with a
high probability event .
Regarding the level of vulnerability of the poultry populations of Nicaragua, backyard
birds are the most vulnerable category with HIGH, LOW - MEDIA and MEDIA in
commercial poultry farms and semitechnified.
Economic losses due to mortality and sacrifice 95% of birds affected in the event of an
outbreak of HPAI in a territory of Nicaragua where wetlands associated with the poultry
population, associated wetland Tisma ( Masaya and Granada ) is mostly concentrated
were estimated this with C $ 1,572,294,477 Cordobas .
iii
DEDICATORIA
Josè Alejandro Reyes Calderón, por
quitarte horas de atención en tu tierna
edad.
Todo estos esfuerzos mi amor parte
del sacrificio realizado para un futuro
mejor…
iv
AGRADECIMIENTOS.
A Dios por haberme dado todas las oportunidades y las fortalezas necesarias para
finalizar estos estudios.
A mi familia, Mi esposo Marcio Rafael Reyes Mairena, por impulsarme desde un inicio
durante el desarrollar y culminación este proyecto en mi vida.
Mi mamá y mis hermanas por el apoyo recibido, por estar ahí cuando las necesito
siempre.
Tutora y amiga Dra. Yolanda Suárez, sin su apoyo, comprensión y guía no hubiera sido
posible la culminación de esta maestría.
Dra. Martha Hernandez, por sus palabras que nos hacían siempre reaccionar y tomar
conciencia.
Proyecto PROVESA, fondos USDA por ser el donante de este estudio y brindar las
posibilidades de un futuro mejor en el desempeño laboral.
Lic. Martin Lezama, mis respetos a todos sus estudios realizados sobre aves
migratorias en Nicaragua, las cuales fueron de mucha utilidad para la realizacion de
este estudio y siempre despejar mis dudas sobre este tema.
Lic. Luis Valerio del MAGFOR Central, por apoyarme en la realizacion de mapas de los
humedales y granjas avícolas de Nicaragua.
A todos los profesores tanto nacionales como extranjeros por brindarnos conocimientos
acerca de la Medicina Veterinaria Preventiva.
1
IV. INTRODUCCION
4.1 ANTECEDENTES Y JUSTIFICACIÓN DEL TEMA
La gripe aviar o influenza aviar es una enfermedad infecciosa de las aves causada por
un tipo de la cepa A del virus de la gripe. Se trata de una enfermedad que causa alta
mortalidad y que puede propagarse rápidamente a otras granjas y a todo un país. Esta
enfermedad puede también afectar a los seres humanos e incluso causarles la muerte.
La introducción y diseminación del virus causante de la enfermedad se ha vinculado
mucho al contacto directo o indirecto de las aves domésticas con las aves acuáticas
migratorias salvajes. Esta vía se ha citado frecuentemente como una probable causa de
epidemias, siendo también posible que las aves silvestres puedan acarrear la
enfermedad a otras áreas antes de morir. Por esta razón, los sitios donde anidan y
frecuentan las aves acuáticas migratorias salvajes y las endémicas de un lugar son tan
importantes.
Nicaragua posee los humedales interiores más extensos y diversos de Centroamérica.
De hecho, como firmante de la Convención Ramsar, ha designado ocho humedales
como Sitios Ramsar que abarcan unas 405,691 hectáreas en total: Cayos Miskitos y
Franja Costera Inmediata, Deltas del Estero Real y Llanos de Apacunca, Lago de
Apanás-Asturias, Los Guatuzos, Refugio de Vida Silvestre Río San Juan, Sistema de
Humedales de la Bahía de Bluefields, Sistema de Humedales de San Miguelito y
Sistema Lagunar de Tisma (Lezama., 2006).
Existen en Nicaragua 644 especies de aves de las cuales 112 son consideradas aves
migratorias, es decir tienen crías en Norteamérica, y luego se desplazan cada año al
sur hacia Centro y Sur América. De ellas 482 son residentes, 19 son migratorias y
residentes, 28 son migratorias de paso por el país hacia el sur y 3 son migratorias
provenientes del Sur. Nicaragua posee 147 especies de aves acuáticas, de las cuales
63 son migratorias (crían en el hemisferio Norte y luego migran al sur durante la
temporada no reproductiva), 58 son residentes permanentes, 20 son de paso y 6
mantienen poblaciones residentes pero que también migran (Martinez-Sanchez., 2007).
2
En los últimos 25 años en varios países del continente americano se han reportado
brotes de Influenza aviar. No obstante, hasta la fecha no se ha detectado ningún virus
H5N1 en el continente americano.
4.2 PROBLEMA CIENTÍFICO
En Nicaragua la enfermedad influenza aviar no está presente. Esta situación ha sido
corroborada durante once años de monitoreo periódicos realizados por el Ministerio
Agropecuario y Forestal (MAGFOR) en las aves de granjas comerciales y de traspatio,
en el marco del Programa Nacional de Sanidad Avícola, que además monitorea otras
enfermedades (Laringotraqueítis infecciosa, Enfermedad de Newcastle y Tifosis/
Pulorosis).
Debido al conocimiento del potencial de riesgos de los humedales para la introducción y
diseminación de estos agentes, la Unidad Avícola del Departamento de Vigilancia,
Epidemiología y Campañas de la Dirección de Salud Animal del MAGFOR ha realizado
muestreos a nivel nacional de influenza aviar, donde se logró constatar la ausencia de
esta enfermedad en el país. En 2005 inició el monitoreo de unas 60 comarcas aledañas
a seis humedales en el país (Tisma, Malacatoya, Rio San Juan, Moyua, Apanas y
Estero Real). Hasta la fecha y gracias a la vigilancia epidemiológica efectuada se han
obtenido unos 14 000 resultados negativos a esta enfermedad.
Estas informaciones muestran que existe un amplio conocimiento sobre la enfermedad,
sus fuentes de infección, vías de transmisión, organismos susceptibles, reservorios,
hospedadores, distribución mundial y factores de riesgo vinculados a su introducción y
diseminación de la misma.
En consecuencia, y aunque no existe evidencia de la enfermedad en las Américas y
Nicaragua, existen organismos susceptibles, reservorios, hospedadores y factores de
riesgo vinculados a la enfermedad en el país, especialmente aquellos que se asocian a
los humedales y su diversidad de aves migratorias autóctonas y visitadoras. Sin
embargo, todavía se desconoce el nivel de riesgos que para la avicultura nicaragüense
representa la potencial introducción y diseminación del agente causal de la influenza
aviar altamente patógena, especialmente a partir de su asociación con los humedales
del país.
3
4.3 HIPÓTESIS.
El conocimiento del nivel de riesgos e impacto para la avicultura de la introducción y
diseminación del virus de la IAAP relacionado con los humedales en Nicaragua,
permitirá elaborar un “Modelo de Reducción de Riesgos Sanitarios” que facilitará la
toma de decisiones por la autoridad veterinaria competente y la adopción de acciones
diferenciadas de reducción de riesgos por funcionarios y productores de la avicultura
nicaragüense.
V.OBJETIVOS
5.1 OBJETIVO GENERAL.
1. Evaluar los riesgos de introducción y diseminación de virus de la IAAP asociados a
humedales en Nicaragua.
5.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS.
1. Caracterizar los humedales de Nicaragua y definir los indicadores de riesgo
relacionados a peligros sanitarios en los mismos.
2. Definir los peligros sanitarios asociados a la avicultura, identificar el virus de la IAAP
como uno de ellos y evaluar su probabilidad de introducción y diseminación en
Nicaragua.
3. Definir las áreas de riesgo del virus de la IAAP como peligro sanitario e inventariar los
elementos en riesgo a ellas asociados.
4. Evaluar el grado de vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua al virus de la
IAAP.
5. Evaluar el nivel de riesgo que representa la introducción y diseminación del virus de
la IAAP para la avicultura de Nicaragua asociado a sus humedales.
6. Estimar el impacto de los niveles de riesgo que representa la introducción y
diseminación del virus de la IAAP para la avicultura de Nicaragua asociado a sus
humedales.
7. Proponer acciones de reducción de riesgos sanitarios a la avicultura nicaragüense
asociados a sus humedales y enfatizar en los relacionados con la IAAP.
4
VI. REVISION BIBLIOGRAFICA:
6.1 DEFINICIÓN
La influenza aviar (IA) es una enfermedad infecciosa viral altamente contagiosa
causada por algunos de los diversos VIA tipo A (OIE, 2009). Estos virus son comunes
en aves silvestres y a veces infectan a aves de corral, sin embargo en estas últimas la
infección puede ser asintomática, producir cuadros leves o manifestaciones clínicas
severas (García et al., 2006; Martin et al., 2007). La enfermedad es considerada dentro
de la lista A de enfermedades por la OIE, y está sujeta a notificación obligatoria
internacional.
6.2 HISTORIA Y DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA
La enfermedad inicialmente fue reportada en 1878 por el científico italiano Edoardo
Perroncito como plaga de las aves de corral o peste aviar, confundiéndose con una
forma septicémica aguda de Cólera Aviar (Buscaglia, 2004; Marquez, 2007).
Posteriormente fue caracterizada patológicamente por Rivolto y Dilprato en 1880, y en
1901 Centani y Savonuzzi determinaron que la causa del problema era un agente
filtrable (Swayne y Halvorson, 2003).
En la década de 1920, los brotes de la enfermedad se extendieron a aves comerciales
en varios países del mundo, no obstante las medidas de control evitaron un impacto
mayor (Easterday et al., 1972). En 1961 en Sudáfrica los virus fueron aislados por
primera vez en golondrinas de mar (Swayne y Suarez, 2000); luego en 1965 se
identificó al agente como productor de Influenza tipo A, y desde la década de 1970 los
virus fueron aislados de aves silvestres Anseriformes con infecciones asintomáticas
como resultado de programas de vigilancia de la ENC (Slemons et al., 1974).
En los siguientes años los VIA se dispersaron en varios países, por el intercambio
comercial, la globalización económica, movilización intensa de productos avícolas, los
rápidos medios de transporte, la trashumancia de las personas; y la migración
estacional de aves acuáticas y terrestres (OIE, 2008). Desde 1955 hasta el 2000 se
registraron dieciocho brotes de Influenza Aviar Altamente Patógena (IAAP) en pollos y
pavos en diferentes países del mundo (Buscaglia, 2004); esto motivó la elaboración de
5
simposios internacionales, dándole a la enfermedad la denominación de Influenza Aviar
(Swayne y Halvorson, 2003).
Los problemas más graves y severos en avicultura comercial han sido causados por los
subtipos H5 y H7 (Dirección Sanitaria Argentina, 2003) (Cuadro 01); y desde el 2003 los
brotes por la cepa H5N1 se propagaron a aves silvestres y domésticas en varias
regiones de Asia, parte de Europa, el Pacífico, Oriente Medio y África; con riesgo de
producir una pandemia (Monke y Corn, 2007; OIE, 2009).
En América del Norte y Central se identificaron brotes por virus altamente patógenos
que no tienen relación con la cepa H5N1, en Canadá, Estados Unidos, México,
Fuente: OIE (2005).
6
Guatemala y El Salvador (OIE, 2008). En Sudamérica se notificó en Chile, y una
infección incipiente en la avicultura comercial de Colombia (Senne, 2006; FAO, 2007d)
(Cuadro 02).
Los países de Centroamérica también reportaron presencia de IABP por al cepa H5N2,
afectando Guatemala en el 2000, el Salvador en el 2002, y presentándose un foco en
República Dominicana y Haití; sin embargo actualmente se encuentran libres de IAAP
(Organismo Internacional de Sanidad Agrícola, 2010). Los brotes de Influenza Aviar
Bajamente Patógena (IABP) ocurren frecuentemente en todo el mundo y los de IAAP
(H5 y H7) ocurren periódicamente. Las cepas bajamente patógenas se han perpetuado
en aves silvestres causando enfermedad leve o grave con diseminación periódica a la
industria avícola donde pueden mutar a virus altamente patógenos, divergiendo a
diferentes linajes de acuerdo al lugar geográfico (Alexander, 2007a).
La mayoría de países desarrollados han eliminado la enfermedad de sus aves de
corral; sin embargo la epidemia continúa y su erradicación no se espera a corto plazo,
porque los virus están presentes en aves silvestres reservorios de todo el mundo (OIE,
2009) (Cuadro 03).
Fuente: OIE (2005).
7
El virus H5N1 sigue siendo un problema global para la industria avícola, porque circula
actualmente y continúa evolucionando, dando como resultado variaciones en cuanto al
huésped y área geográfica (Webster et al., 2007).
Por esto el H5N1 ha manifestado un comportamiento que ha llevado a replantearse el
conocimiento existente sobre los VIAAP, esto incluye:
Producción de mortandad de aves silvestres no asociadas a brotes en aves de
corral (Alexander, 2007a).
Transmisión directa desde aves silvestres a humanos (OMS 2007).
Transmisión directa desde aves domésticas a aves silvestres migratorias
(Webster et al., 2007b).
Replicación viral principalmente en epitelio traqueal, sugiriendo que la vía
respiratoria es importante en la transmisión (Sturm-Ramirez et al., 2005).
Gran diversidad en la patogenicidad para aves acuáticas desde no patogénica
hasta altamente letal (CFSPH/ IICAB / OIE, 2009).
Fuente: FAO (2007d).
8
Transmisión a carnívoros (félidos y pinnípedos) (Kuiken et al., 2006).
Desarrollo de endemicidad (OIE, 2008).
6.3 IMPACTO ECONÓMICO
El impacto económico de la IA es variable. La enfermedad puede comprometer varios
aspectos como la economía de toda la cadena de producción agropecuaria y las
exportaciones, incluyendo la mano de obra y el abastecimiento de proteína animal para
la población, sobre todo para los más carentes; sin mencionar la amenaza de la
enfermedad como zoonosis (Capua y Marangon, 2006a; Martin et al., 2007); y el daño
en la conservación de la naturaleza (Wetlands International Globalsite, 2007). Según la
FAO hasta al 2006, los costos estimados en esfuerzos de erradicación y control de la
enfermedad a nivel global sumaron 15524 millones de dólares. La mayoría de los focos
y las pérdidas económicas ocurrieron por epizootias de IAAP e involucraron a los
subtipos H5 y H7 en avicultura comercial intensiva en pollos y pavos, generando alta
mortalidad, morbilidad, costos de diagnóstico, cuarentenas, pagos por indemnización y
eliminación de aves del mercado (Swayne y Halvorson, 2003). Las pérdidas en los
países afectados son variables. Por ejemplo; en Australia en 1985 sumaron 2 millones
de dólares; en EEUU en los años 1983, 1984 y 2002, murieron 17 millones de aves y se
perdieron más de 225 millones de dólares (FAO, 2007d); en México en 1994 se
perdieron 50 millones de dólares; en Italia murieron 16 millones de aves entre 1999 y el
2000 perdiéndose 400 millones de euros (Martins, 2003); en China (Hong Kong) en
1997, 1999, 2003 y 2004 las perdidas por la enfermedad sumaron 30 millones de
dólares (Swayne y Halvorson, 2003); y en los Países bajos murieron más de 25
millones de aves en el 2003 perdiéndose 500 millones de euros (OIE, 2005).
En América Latina la amenaza de esta enfermedad trasciende por su potencial efecto
devastador en los planteles afectados y el estado financiero de las empresas avícolas
(Martins, 2003); tal es el caso de Chile en el 2002, donde la muerte de
aproximadamente 540,000 aves determinaron perdidas de 31 millones de dólares
(Rojas y Moreira, 2002); incluyendo el cierre de las barreras comerciales de países
cercanos como Venezuela, Bolivia, Ecuador y Perú (ECLAC, 2005-2006; SENASA-
MINSAMINAG, 2008).
9
Según OIE (2014), el brote por VIAAP H7N3 que inicio en el año 2012 hasta la fecha en
México ha alcanzado más de 70 millones de aves afectadas por esta enfermedad.
6.4 IMPORTANCIA EN SALUD PÚBLICA
La IA representa una de las enfermedades más importantes en salud pública. En
humanos se ha demostrado que la infección por los virus es transitoria; y para traspasar
la “barrera de especie” debe ocurrir un cambio génico mayor (Hidalgo, 2005; Websteret
al., 2007a). No obstante este puede producirse de 2 maneras: por recombinación de
genes entre diferentes virus propios de la misma especie, y entre virus de diferentes
especies de hospederos (Webster y Hulse, 2004).
La transmisión de IA a humanos está documentada, sin embargo no existen evidencias
de transmisión directa entre personas. La virulencia de los virus causantes parece
relacionarse con varios cambios estructurales en su H (Beigel et al., 2005); esta
habilidad para producir brotes epidémicos o pandemias en la población humana radica
en las mutaciones productivas; sin embargo estas son muy poco frecuentes (Hidalgo,
2005). Por otra parte la OMS menciona que subtipos en diferentes especies pueden
intercambiar o recombinar su material genético y fusionarse, produciéndose pandemias
mortales, por su transmisión entre personas durante periodos sostenibles. Las
epidemias de IA en humanos han sido periódicas. En el siglo XX, hubo 3 ocasiones en
donde las variaciones antigénicas de tipo shift produjeron la repentina emergencia de
cepas de alta virulencia y patogenicidad entre la población humana (OMS, 2005). Las
cepas comprometidas fueron la H1N1 en 1918, H2N2 en 1957; y H3N2 en 1968; en
cada ocasión ocurrió una epidemia de propagación mundial (Hidalgo, 2005).
Por otra parte la difusión de los VIA en salud pública no es determinante. Los virus
también pueden esparcirse a través del mercadeo y distribución de productos
alimenticios contaminados tales como carne refrigerada o congelada (Tumpey et al.,
2003; Arranz, 2008); sin embargo no existe evidencia epidemiológica de la infección en
humanos por consumo de carne cocinada apropiadamente (INFOSAN, 2005). A pesar
de esto CENAVECE reporta que el H5N1 tiene un periodo de vida más largo en el
medio ambiente, lo que implica también un riesgo en salud pública. Durante los últimos
años se han descrito casos esporádicos de infecciones en personas con la cepa H5N1
10
en China (Hong Kong), Vietnam y Tailandia; paralelamente a los brotes de enfermedad
en aves (Perez- Breña y Casas, 2004; Sanz, 2009). La mayoría tenían estrecho vínculo
con la actividad agrícola (ambiente doméstico y laboral promiscuo con aves, comercio
de aves vivas, crianza y faenamiento) (Songserm et al., 2006); aunque no se demostró
científicamente la transmisión concreta entre humanos para considerar a estos casos
como problemas epidémicos, el número de personas infectadas aumenta la
probabilidad de que sirvan como “tubo de ensayo” para que emerja un nuevo subtipo
que posea los suficientes genes humanos y se transmita fácilmente entre individuos
(Taubenberger et al., 2005). Desde 1998 se ha comprobado que los humanos se
infectan directamente de las aves, sin que el virus necesite un periodo de adaptación en
la especie porcina (como en los brotes gripales de H5N1 y H9N2) (Godoy, 2006);
menciona que en el mundo fallecen aproximadamente 3,5 millones de personas
anualmente debido a infecciones respiratorias agudas que incluyen a la influenza
humana, constituyéndose entre las primeras causas de muerte entre todas las
enfermedades infecciosas.
6.5 ETIOLOGIA
La IA es causada por los VIA tipo A (Swayne et al., 1998) de la familia
Orthomixoviridae, género Influenzavirus A (OIE, 2009). Estos virus son también
llamados virus de la Gripe A. Dentro de este género Influenzavirus se incluyen a los
virus de Influenza humana, equina, porcina y canina, todos estrechamente relacionados
(CFSPH/ IICAB / OIE, 2009). Los Influenzavirus B y C (o tipo B y C respectivamente) se
han encontrado en humanos y raras veces en focas y porcinos, pero no han sido
reportados en aves (Swayne y Halvorson, 2003).
6.5.1 Clasificación
Los virus están tipificados serológicamente por pruebas de precipitación que detectan
anticuerpos contra sus proteínas internas principalmente la Nucleocápside 13 (NC) y
Matriz (M) (Swayne y Halvorson, 2003); y se subtipifican de acuerdo a sus 16
Hemaglutininas (H) y 9 Neuraminidasas (N) que determinan su antigenicidad (Swayne
et al., 1998). Según Easterday et al., (1997) la nominación científica de los virus incluye;
el tipo, hospedero de origen, sitio geográfico, número de cepa (si hubiera) año de
11
aislamiento del subtipo, designando la H y N en paréntesis; por ejemplo;
A/Chicken/Pennsylvania/1370/83 (H5N2).
Las cepas virales son clasificadas de acuerdo a su alta o baja patogenicidad, y pueden
causar cuadros clínicos alta, mediana y bajamente patógenos (OIE, 2009). Las cepas
altamente patógenas en su mayoría son de subtipos H5 y H7 (Alexander, 2007a). Las
cepas bajamente patógenas pueden ser de otros subtipos e inclusive los de H5 y H7
que se encuentran en la forma bajamente patógena, sin embargo estos pueden
convertirse en cepas altamente patógenas, produciendo infecciones fatales (CIDRP,
2007; CFSPH/ IICAB / OIE, 2009). Debido a esta variación en la patogenicidad, todos
los subtipos H5 ó H7 que son aislados en condiciones de campo son notificables (OIE,
2009).
Las 144 posibles combinaciones (16 de H y 9 de N) de virus de influenza aviar se
denominan influenza tipo A, y pueden infectar aves y mamíferos, incluyendo a las
personas. Los virus de influenza B y C infectan a las personas pero no se encuentran
en las aves. Del mismo modo que un sin número de virus y bacterias conviven con
nosotros sin causarnos problemas, los virus de influenza aviar han convivido en relativa
armonía con las aves silvestres acuáticas durante miles de años (Clark y Hall, 2006;
Webster, 2007).
Finalmente los cuadros clínicos medianamente patógenos, se originan de la mutación
de cepas bajamente patógenas en condiciones de campo, evolucionado después de
pasajes seriados en las poblaciones de aves comerciales (Buscaglia, 2004).
6.5.2 Morfología y estructura viral
Morfológicamente los virus en su mayoría son esféricos y tienen de 80 a 120 nm. de
diámetro, aunque también pueden ser filamentosos o pleomórficos y alcanzar entre 400
a 800 nm. de largo (Cox et al.; 2000; Noda, 2006).
Estructuralmente presentan una envoltura viral y una nucleocápside. La envoltura
externamente tiene una bicapa lipídica derivada de la célula hospedera, con
proyecciones de superficie en forma de espículas denominadas peplómeros,
constituidos por dos proteínas, una en forma de ruedas la Hemaglutinina (H) y otra en
12
forma de hongos la Neuramninidasa (N); ambas ancladas en la bicapa en relación de 5
a 1 (500moléculas de H, y 100 de N forman una partícula viral) (Lamb y Krug, 2001).
La envoltura internamente esta cubierta por una proteína matriz, representada por dos
tipos de proteínas, la M1 y M2. La primera es mayoritaria y junto con las NP les dan al
virus las características antigénicas específicas de tipo A, y la diferencia en el género.
La segunda se encuentra en la superficie de la envoltura y forma un canal iónico para la
entrada de los virus a la célula (Pinto et al., 1992) (Figura 02).
La nucleocápside, esta formada
por 8 segmentos de simetría
helicoidal con 9 nm. de diámetro,
constituido a su vez por dos
componentes internos; la
ribonucleoproteina (RNP o NP) y
el ARN viral al cual se unen 3
polipéptidos PB1, PB2 y PA con
actividad polimerasa (Whittaker et
al., 1996).
Los segmentos tienen cadena simple y son de polaridad negativa. La talla total de todos
los segmentos es de 13,600 nucleótidos (nt) y portan la información genética para las
10 proteínas virales identificadas (Lamb y Krug 2001).
Los segmentos del genoma tienen altamente conservados los extremos terminales 5' y
3', y están constituidos por una secuencia común de 12 a 13 nucleótidos (5'
AGUAGAAACAAGG) para el género Influenza tipo A (Hulse et al., 2004). En el extremo
3' una secuencia conservada en muchos segmentos (3' UCGUUUUCGUCC) que
diferencian los virus humanos del tipo A y del tipo B. Estas secuencias se relacionan
con la señal de traducción para replicación del ARN viral. Los segmentos del genoma
codifican las proteínas estructurales y no estructurales del virus (Noda, 2006).
Figura 1 Conformación del virus de la influenza aviar.
Fuente: Noda (2006).
13
6.5.3 Composición química
Los virus están compuestos de 0.8 a 1.0 % de ARN, 5-8% de carbohidratos, 20% de
lípidos y 70% proteínas (Lamb y Krug, 2001). Los carbohidratos están contenidos en de
los glicolípidos y glicoproteinas e incluyen a la galactosa, manosa, fucosa y glucosalina;
la ribosa esta contenida en el genoma viral; y los lípidos están presentes en la envoltura
viral y son derivados de la célula hospedera (Swayne y Halvorson, 2003).
6.6 ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS
Se debe tener cuidado en generalizar los aspectos epidemiológicos de la IA (Hanson et
al., 2005). La epidemiología de la IA en aves silvestres es definida por interacciones
entre el hospedero, agente casual y el medio ambiente (Stallknecht y Brown, 2007). En
aves domésticas el tipo de crianza y la especie hospedera, podrían estar actuando
adicionalmente.
6.6.1 Factores de riesgo para la difusión de los virus
Para un adecuado análisis de riesgo se deben identificar una serie de factores que
involucra el riesgo de la introducción y difusión de los virus en poblaciones de aves
(FAO, 2007e).
La difusión de los virus a poblaciones de aves domésticas depende de algunos factores
como:
Las características epidemiológicas de los virus (incubación, período clínico,
resistencia) (Swayne y Halvorson. 2003).
Las especies domésticas afectadas (aves de corral, pavos y otras especies)
(Suarez, 2004).
Los productos contaminados (huevos, carne) (Martin et al., 2007).
Las personas y objetos en contacto (zapatos, cabellos, vestimenta, equipos,
materiales, etc.) (OIE, 2009).
Las aves silvestres migratorias y las aves silvestres residentes del lugar como
reservorios asintomáticos (Yee y Carpenter, 2009).
14
Los factores de riesgo en especies de aves silvestres para actuar como agentes
dispersores de la enfermedad se basan en su comportamiento. Según Blanco
(2009), estos factores pueden ser:
El uso de hábitat, que influye en la posibilidad de transmisión de un ave silvestre
infectada a otra, por contagio directo ó a través del hábitat (hábitat acuático
mayor a hábitat terrestre; agua dulce mayor a agua salobre).
Gregarismo durante la reproducción, migración y período no reproductivo. Las
especies altamente gregarias tienen una mayor probabilidad de ser infectadas,
dado que el contacto cercano entre las aves puede resultar en una transmisión
más fácil de un ave a otra.
Los grupos mixtos, las especies que fácilmente se mezclan con otras son más
susceptibles a ser contagiadas con el virus.
Concentración en agro ecosistemas (pequeñas áreas y grandes densidades),
donde entran en contacto con aves domésticas.
Migraciones y contacto con otras especies, las especies de alto riesgo tendrán la
posibilidad de contraer y transmitir los VIA, si en su migración atraviesan algún
área donde halla un brote de enfermedad y donde podrían infectarse; y
Abundancia en la especie (número de individuos).
La intervención de estos factores en la presentación de brotes es variable. Por ejemplo;
el contacto de aves domésticas con aves silvestres tiene relación con los brotes
producidos en Minnesota en EEUU en la década de los 80; asimismo el contacto de
aves silvestres con fuentes de agua de aves domésticas probablemente influyó en los
brotes de Australia y Chile (Suarez, 2004).
También pueden intervenir una combinación de factores; como en el caso de los brotes
de Asia con su expansión hacia Europa y África (Yee y Carpenter, 2009). El contacto de
patos domésticos sueltos en arrozales, aledaños a humedales que interactuaron con
patos silvestres, pudo ser un factor crítico en la persistencia y propagación de los
VIAAP H5N1 en Tailandia (Gilbert et al., 2006b y Songserm et al., 2006). Por otra parte
en el Sur este Asiático Martin et al., (2006) identificaron que las aves acuática
15
domésticas, prácticas específicas de granjeros y ambientes agroecológicos jugaron un
rol clave en la ocurrencia, mantenimiento y difusión de la IAAP (Cuadro 04).
Finalmente Hulse-Post et al., (2005); y Shortridge y Melville, (2006); concluyeron que
los patos domésticos asiáticos determinaron un papel muy importante en la
epidemiología de la IAAP por el subtipo H5N1 no sólo en la génesis del virus, sino en su
propagación y mantenimiento en varios países asiáticos.
Fuente: FAO (2004).
16
6.6.2 Ecología de los virus
Las investigaciones realizadas por Stallknecht y Brown, (2007) demostraron que las
especies y la estructura de poblaciones son importantes en el mantenimiento de los
virus, su transmisión y posiblemente los movimientos a largas distancias.
6.6.2.1 En aves silvestres y domésticas
Desde la emergencia del H5 en Asia en 1996 y el aparente incremento en la frecuencia
del H7 de alta patogenicidad en Europa y América, se enfocó atención en la ecología de
los VIA en aves silvestres (Fouchier et al., 2004; Jones y Swayne, 2004).
Esto fue resultado de la vigilancia de aves silvestres en muchos países, incluyendo
Japón, Rusia y las Américas. Los estudios de mas de 30 años realizados por Krauss,
en patos silvestres y 2 años en aves playeras que migran de Sudamérica en primavera
(Mayo) y de Alberta, Canadá en invierno (Agosto) confirmó y expandió nuestro
entendimiento de los principios ecológicos de los VIA en aves silvestres.
Todos los subtipos virales se han encontrado en aves silvestres migratorias acuáticas
de lagunas y aves costeras (Marco et al., 2005; Weaver, 2005). Según Alexander,
(2007a) la mayoría son del orden Anseriformes (patos, gansos y cisnes) y
Charadriiformes (gaviotas, golondrinas marinas y aves de las orillas). Por otra parte
Whitworth et al., (2007) reportó que casi el 60% de especies silvestres tienen como
hábitats los humedales y pueden infectarse con cepas altamente patógenas H5N1,
produciendo alta proporción de mortalidad en la población (Convención Ramsar,
2005)(Ver Cuadro 03).
En las aves acuáticas silvestres, los virus de la gripe aviar poco patogénica son una
parte natural del ecosistema. Esos virus han sido aislados en más de 90 especies de
aves silvestres (Stallknecht & Shane 1988; Olsen et al. 2006) y se cree que han existido
durante milenios junto con las aves silvestres en sistemas equilibrados. En sus
huéspedes naturales, los virus de la gripe aviar infectan el tracto gastrointestinal y se
mudan por la cloaca; por lo general no causan enfermedades, aunque se han notificado
algunas anomalías en el comportamiento, como una reducción del comportamiento
migratorio y de búsqueda en los cisnes de BewickCygnuscolumbianusbewickii (van Gils
17
et al. 2007). Más bien, los virus se mantienen en estasis evolutiva, como indican las
tasas bajas de mutación genética (Gorman et al. 1992; Taubenberger et al. 2005).
La FAO menciona que todos los aislados H5N1 provienen de aves acuáticas y
silvestres, han sido altamente patogénicos en pollos. Algunas aves acuáticas
migratorias portan y diseminan los VIAAP H5N1 actualmente en circulación, como los
patos y gansos silvestres en África (Slemons et al., 2003; Munster et al., 2007; Kang et
al., 2009). Asimismo según Causey y Edwards (2008) estas aves son vectores
potenciales para transmitir variantes altamente patógenos a grandes distancias de las
fuentes originales de infección (OIE/FAO/IZSVe y UE, 2007); cambiando
periódicamente los subtipos virales (CFSPH/ IICAB / OIE, 2009).
Las aves silvestres acuáticas también pueden portar los VIABP en forma asintomática,
transmitiéndolos y causando una enfermedad leve en las aves de corral; sin embargo
después de un tiempo algunos de estos virus pueden mutar y volverse altamente
patógenos causando epidemias graves (Whitworth et al., 2007;OIE/FAO/IZSVe y UE,
2007). Según Kaleta et al., (2005) los patos (en su mayoría Mallard
“Anasplatyrhynchos”) son los más comprometidos y proveen el 65.9% de los virus
aislados; asimismo Hanson et al., (2000) reportó mayor prevalencia de infección en
patos salvajes jóvenes que en adultos; no obstante según Linzito et al., (2005) solo se
conoce un único brote de epizootia en estas aves.
Diferentes subtipos de VIA en patos silvestres migratorios en la zona este de Asia se
identificaron a finales de los 90 (Kida et al., 2001); además ciertas especies fueron
capaces de transportar los virus asintomáticamente (Martin et al., 2007). En esa línea
Capua y Marangon, (2006b) reportaron que los patos domésticos pueden actuar como
reservorios de los virus H5N1 con o sin signos clínicos; excretándolos durante largos
períodos (CENAVECE). Las características etológicas de esta especie aportaría
grandemente a actuar como mayores reservorios de virus frente a otras especies
(Whitworth et al., 2007).
18
6.6.2.2 En el medio ambiente
Actualmente no hay consenso sobre el tiempo de supervivencia de los virus en el medio
ambiente. Los virus pueden sobrevivir por largos períodos, permanecer infecciosos en
la tierra, agua o equipos contaminados por semanas ó meses dependiendo de la
temperatura y humedad (especialmente cuando la temperatura es baja) (NABC -Kansas
StateUniversity, 2009), la salinidad y la presencia de materia orgánica (Buscaglia, 2004,
CFSPH/ IICAB / OIE, 2009). Algunos datos implican bajas humedades relativas (20 -
35%) producidas por calentamiento interno y temperaturas frías (5ºC) como se produce
en invierno a favor de la dispersión de los virus (Lowen et al., 2007).
Algunos estudios demostraron que los virus H7N2 permanecieron hasta dos semanas
en las heces y en jaulas hasta 32 días de 15 a 20 ºC, y al menos 20 días de 28 a 30 ºC
(CFSPH/ IICAB / OIE, 2009).
Los virus no resisten altas temperaturas, por tanto los brotes de la enfermedad se
producen más en invierno (Buscaglia, 2004). Los ambientes más fríos y las
temperaturas de aguas superficiales, la contaminación fecal de superficies y charcos de
agua, incrementaron la actividad de las aves acuáticas asociado con la congregación,
preparación para la migración y la adaptación al subtipo viral antes de la detección, y
pudieron haber sido responsables del retardo de la infección en otras especies de aves
como pavos (Weaver, 2005).
Finalmente el análisis del agua y materia fecal en el hábitat de las aves acuáticas
pueden brindar evidencia de los virus que circulan entre las poblaciones de aves
silvestres, de los subtipos específicos, sus niveles de patogenicidad y de los posibles
riesgos para las aves de corral y el ganado susceptible (USDA, 2007). Por otro lado se
desconoce qué tan importante sería la vía respiratoria en la excreción viral para la
manutención de los VIAAP H5N1, su persistencia en ambientes acuáticos y la
transmisión entre especies silvestres y domésticas (Beldoménico y Uhart, 2008).
6.6.2.3 Presencia de humedales
Los humedales desempeñan una función muy importante como reservorios de los virus
en la epidemiología natural de la enfermedad. Hinshaw et al., (1980) concluyó que en
19
algunos humedales poblados por una gran cantidad de patos migratorios se pudo aislar
fácilmente partículas virales del agua. Por otra parte según la FAO y OIE, los virus
aislados del agua de lagos donde las aves acuáticas están presentes, infectan una y
otra vez a las aves acuáticas procedentes de zonas meridionales donde se reproducen
(Convención sobre las especies migratorias, 2008).
Los virus individualmente difieren en su habilidad para mantenerse infectivos y su
persistencia depende de la temperatura, pH y salinidad dentro de rangos que son
normalmente encontrados en aguas superficiales de campo; no obstante se ha
demostrado la persistencia de los VIA en agua dulce (Webster, 1978; Brown et al.,
2007). Por otra parte la persistencia de VIAAP es inversamente proporcional a la
temperatura y salinidad del agua (Stallknecht et al., 1990).
Según el USDA (2007) y Beldoménico y Uhart (2008); ya sea como causa o
consecuencia de que las aves acuáticas sean hospederos naturales de los VIA, los
humedales cumplen un rol preponderante en su eco-epidemiología, existiendo factores
que influyen en su protagonismo tales como:
La alta densidad de aves susceptibles de distintas especies que se congregan en
estos sitios, asegurando una alta tasa de contacto entre aves infectadas y
susceptibles.
Las aves acuáticas (Anseriformes y Charadriiformes) que son el reservorio
natural de la mayoría de las cepas de VIA.
Los virus que persisten en agua dulce y la ruta fecal-oral vía agua contaminada
que parece ser su principal forma de transmisión.
El agrupamiento de especies diferentes que hace posible la coinfección con
varias cepas y el intercambio viral entre distintos hospederos, favoreciendo de
esta manera la evolución del virus y la emergencia de nuevas variantes
antigénicas (cepas virales).
El uso de estos lugares como sitios de escala por parte de aves migratorias que
supone una periódica inmigración y emigración de individuos potencialmente
portadores de virus.
20
Las aves que se crían en alojamientos abiertos y zonas ricas en lagos, contactan con
patos silvestres portadores, consecuentemente los virus se difunden con cierta facilidad
hasta alcanzar aves de traspatio, llegando a explotaciones comerciales de pollos de
engorde y gallinas de postura donde la difusión es muy rápida (Linzito et al.,2005). Esto
se debe a los sistemas de manejo que movilizan a los virus entre granjas (García,
2009); además de las prácticas agrícolas sobre todo cerca de humedales que pueden
aumentar la capacidad de propagación del virus (Convención sobre las especies
migratorias, 2008).
Finalmente los brotes de IA en Chile probablemente se debieron al contacto entre
especies silvestres y domésticas potencialmente portadoras (Spackman et al., 2007);
por tanto este contacto no debe desconocerse, ya que algunos planteles de alta
producción se instalaron en las cercanías de importantes humedales (Tala, 2006);
según Alexander (2000) los VIA se aislaron en estas especies en proporción de 15 y
2% respectivamente.
6.6.3 Huéspedes y reservorios
Las aves silvestres acuáticas migratorias y costeras, son huéspedes naturales de los
VIA y no desarrollan mayormente enfermedad (Wetlands International Globalsite, 2007).
Estas pueden transmitir los virus a otras especies de diferentes taxa (otras aves,
cerdos, equinos, félidos, visón, mamíferos marinos y humanos) (Beldoménico y Uhart,
2008). Los cerdos, pollos y codornices, tienen receptores para los VIA y virus de
Influenza de mamíferos y se consideran huéspedes intermediarios para su transmisión
a aves silvestres y otros mamíferos incluyendo humanos (Webster et al., 2007).
Las poblaciones de aves silvestres migratorias y aves acuáticas salvajes incluyendo
patos, gansos, cisnes, aves de la costa y el mar; constituyen los mayores reservorios
naturales de los virus (Olsen et al., 2006; Stallknecht y Brown, 2007); sin embargo en su
mayoría son reservorios de los VIABP (Whitworth et al., 2007; Herrero - Uribe, 2008).
Los VIAAP generalmente son detectados en brotes de la enfermedad en aves de corral,
incluyendo pollos, pavos, codornices y faisanes (OIE, 2009) pudiendo causar una leve
enfermedad de menor importancia cuando infectan a otros patos, gansos y aves
acuáticas (Dir. Nac. San. Anim. - Argent, 2003).
21
Los reservorios naturales expulsan grandes cantidades de virus al ambiente; y estas
son mayores si existe un compromiso clínico (Morgan y Kelly, 1990; Brown et al., 2006).
Muchos brotes de la enfermedad en aves comerciales se han asociado al contacto con
estos reservorios (OPS, 2006); produciéndose desde un cuadro medianamente
patógeno hasta una enfermedad rápidamente mortal (NABC-Kansas State University,
2009); esto favorece el mantenimiento y emergencia de nuevas cepas potencialmente
patógenas por mutación o recombinación genética, tal como lo reportó en Europa
Capua y Marangon, (2006 a).
El pato es una especie importante como reservorio natural de los VIA. Kim et al. (2009);
demostraron que varias especies de patos son naturalmente resistentes a la cepa H5N1
asiática altamente patógena, y pueden excretar los virus del tracto respiratorio e
intestinal asintomáticamente; además Chen et al. (2004) determinaron que estos
pueden ser portadores asintomáticos de los VIAAP H5N1 para pollos y mamíferos; no
obstante falta resolver si estos virus son mantenidos en la población de patos silvestres
del mundo.
Existe evidencia que las especies de patos silvestres pueden dispersarlos, pero falta
demostrar si estos los mantienen y transfieren los virus de una generación a la siguiente
(Kim et al., 2009).
Los reservorios trasmiten el virus a través de sus fuentes directas que pueden ser
heces, secreciones respiratorias y tejidos de aves infectadas (FAO, 2006 c); y las
fuentes indirectas que pueden ser fómites, agua, alimento, personas y hasta objetos
que han estado en contacto con los virus. Finalmente los VIAAP pueden ser viables
durante mucho tiempo en algunas fuentes indirectas (OIE, 2008).
6.6.4 Susceptibilidad de especies
La mayoría de especies de aves domésticas y silvestres son susceptibles a la infección
por VIA tipo A. En aves silvestres, la infección se produce primariamente en patos,
gansos, y otras aves silvestres acuáticas; otras especies susceptibles son las
codornices, faisanes y pintadas (Suarez, 2004; Brown et al., 2006). En aves domésticas
los pollos y pavos son primariamente susceptibles (Tollis y Triani, 2002; Espinal, 2007).
22
Por otra parte según Brown et al., (2007) los patos de bosque representan una especie
indicadora en la sensibilidad a la infección. La especificidad de los VIA por el
hospedero, está determinada por la unión preferencial de la H al receptor celular
presente, compuesto de ácido siálico (AS) en la porción distal de los oligasacáridos
(Gal), y glicolípidos formando el glicocáliz celular. Para Gambaryan et al., (2005) los
aislados virales de distintas especies aviares difieren por su reconocimiento al receptor
oligosacárido de la parte interna. Las diferencias en la forma de unión entre el AS con
las dos moléculas continuas determinan dos tipos de cadenas; AS-α-2-3-Gal-β-1-3-N-
acetil-glucosamina (AS α 2, 3 Gal) en aves, y AS-α-2- 6-Gal-β-1-4-N-acetil-glucosamina
(AS α 2, 6 Gal) en humanos (Swayne y Halvorson 2003).
Un número de hospederos incluyendo porcinos, pollos y codornices tienen receptores
para los virus de Influenza de otros mamíferos incluyendo humanos (Webster et al.,
2007a). Hay evidencia de la presencia de (AS α 2,3 Gal) y (AS α 2,6 Gal) en pulmones
humanos lo cual explicaría la directa transferencia de los virus de influenza a humanos
sugiriendo que los porcinos no son un hospedero intermediario requerido, aunque ellos
podrían servir para facilitar la adaptación y continuar la transmisibilidad en humanos
(Shinya et al., 2006; Van Riel et al., 2006).
Ambas formas de unión se encuentran en porcinos y codornices, consecuentemente
estas especies pueden actuar como mezcladores de cepas de humanos y aves,
posibilitando la transmisión entre especies y el surgimiento de virus pandémicos (Pérez
et al., 2003; Martin et al., 2007). Por su parte, Tollis y Triani, (2002); concluyeron que
influyen tres características primarias en la ocurrencia de la enfermedad en las especies
susceptibles:
a) la probabilidad de exposición al agente causal;
b) la virulencia del virus; y
c) la habilidad del hospedero a contrarrestar el mecanismo patogénico.
Las barreras de las especies a los virus pueden ser categorizadas dentro de las
interacciones virus - hospedero, hospedero - hospedero e individuales, ó dentro y entre
especies, principalmente porque afecta la interacción hospedero - virus (Kuiken et al.,
2006).
23
Según la OIE, la infección viral también se reporta en mamíferos marinos como focas,
ballenas y mamíferos terrestres como cerdos, caballos, visones, tigres, leopardos,
gatos, humanos y recientemente en perros; además algunas cepas virales pueden
causar enfermedad caballos, visones, gatos, perros, hurones, vuelve piedras, palma
civetas, mamíferos marinos y otras especies.
6.6.5 Rol de las aves silvestres en la propagación de los VIA
El papel de las aves silvestres en la dispersión de los VIA es importante Halvorson et
al., (1985) reportaron que los VIABP pueden persistir en ambientes subtropicales y
pueden ser perpetuados todo el año en especies silvestres de Eurasia y de zonas Afro
tropicales. Por otra parte según Arzey, (2004) las aves silvestres son reservorios del
virus en Australia, sin embargo su rol en la transmisión de la enfermedad es
cuestionable. Adicionalmente Fumin et al., (2006) encontraron que en China los VIAAP
H5N1 existen en aves migratorias y pueden diseminarse a otras regiones mediante sus
migraciones.
El rol en la presentación de brotes de IA es variable. La rápida propagación de los
VIAAP H5N1 hacia el este Asiático y Europa en el 2005 y 2006, con aparición de casos
en aves silvestres no asociados a brotes en aves domésticas, sugirió que algunas aves
migratorias podrían ser parcialmente responsables de este movimiento, al menos
entramos cortos (Normile, 2006). En los episodios del 2005, existió una correlación
temporo-espacial entre la propagación de casos hacia occidente y las rutas migratorias
de muchos Anatidae de Asia (Gilbert et al., 2006b); no obstante una proporción de
estos casos fuera del Asia se originaron por el comercio no regulado de aves de corral y
fallas en la bioseguridad de las granjas avícolas tal como menciona DEFRA, (2007).
La cepa H5N1 ha causado muerte de aves en más de 40 especies (Blanco, 2009). Las
especies más comprometidas son las asociadas a sistemas acuáticos (inferiores o
costeros), y muchas son migratorias que pudieron actuar como agentes dispersores de
la enfermedad (Beldoménico y Uhart, 2008). Aquí se considera a aves acuáticas no
paseriformes que dependen ecológicamente de los humedales para cubrir sus
requerimientos básicos (Blanco, 2009).
24
6.6.5.1 Migración de aves silvestres
Es un fenómeno instintivo, producido por mecanismos neurofisiológicos adquiridos por
un largo proceso de selección natural que se transmite hereditariamente (Bort y Bort,
1998); y es influenciado por cambios climáticos, para aprovechar la abundancia
estacional de alimento en la época de verano para anidar (García et al., 2006). Es una
estrategia común en aves que ocupan hábitats estacionales, y consta de movimientos
locales de corto alcance hasta migraciones intercontinentales (Del Hoyo, 1996).
Consecuentemente las aves migratorias pueden transportar patógenos, siempre que
éstos no afecten de manera significativa su estado de salud (Hubalek, 2004).
Las migraciones corresponden a desplazamientos periódicos, regulares y predecibles
en el tiempo y espacio de una población completa o una parte, retornando a su lugar
original después de un tiempo (Bort y Bort, 1998; Boere et al., 2006). La mayoría de
migraciones se producen en sentido latitudinal (norte - sur) y pueden ser de largo,
mediando o corto alcance, como lo hacen las aves playeras, zarapitos, algunas
gaviotas, gaviotines, golondrinas bermejas entre otras; en sentido altitudinal como lo
hacen las dormilonas y la tórtola cordillerana entre otras; y en sentido longitudinal como
las especies que migran de zonas interiores a las costas en el mismo continente (Tala,
2006).
Las migraciones pueden jugar un rol importante en el mantenimiento y dispersión de los
virus bajamente patógenos y otros virus como el H5N1 (Whitworth et al., 2007); entre
los continentes de Asia, Europa y África (Muñoz et al., 2006); y potencialmente podrían
dispersarlos a grandes humedales llevándolos por migración desde países endémicos
hasta Norteamérica y Sudamérica (FAO, 2007c). No obstante Bunn (2004); reportó
previamente que el rol de las aves silvestres en la epidemiología de la enfermedad
difiere en Australia, parte de Europa y Norte América; probablemente por la forma de
confinamiento y las diferentes rutas de migración.
La migración latitudinal de las anátidas influye en la epidemiología de la IA. Muchas
bandadas se reúnen en lagos y charcas, para prepararse y emanciparse; presentando
cambios fisiológicos a nivel digestivo y en tejido muscular para soportar largos viajes
(Bort y Bort, 1998); asimismo los individuos infectados liberan partículas virales
25
constantemente transmitiéndolos a los jóvenes que aún no están contagiados,
convirtiéndolos en portadores del virus (Whitworth et al., 2007). Las aves migratorias
rara vez vuelan el recorrido completo de su ruta entre áreas de nidificación y de
invernada, parando frecuentemente para recuperar energías (por lo general en
humedales) y pasan más tiempo comiendo y preparándose para migrar que volando
(Beldoménico y Uhart, 2008). Esto sucede mayormente con los pájaros; sin embargo
muchos Anseriformes y Charadriiformes realizan migraciones regulares de larga
distancia, y podrían distribuir los virus de baja patogenicidad entre países y continentes
(Del Hoyo et al., 1996); asimismo dependiendo de la especie, cierto segmento de una
población puede permanecer en un área acogedora todo el año si las condiciones lo
permiten (Whitworth et al., 2007).
Muchas especies que van a escala global favorable o sitios de hibernación,forman altas
densidades locales. Estos sitios pueden ser importantes para la transmisión de VIA
entre aves silvestres y en cautiverio, y entre las diferentes especies (Fouchier et al.,
2007). Por otra parte la mayoría de las especies de gaviotas se reproducen en grandes
colonias, donde las aves adultas y jóvenes se encuentran conglomeradas en poco
espacio, favoreciendo la dispersión de los virus (Munster et al., 2007).
Las aves que nidifican en una misma región geográfica por lo general siguen rutas
migratorias similares. Estas migraciones conectan a varias poblaciones de aves en
tiempo y espacio, ya sea en áreas de nidificación comunes, durante la migración, o en
áreas compartidas donde pasan el invierno (Olsen et al., 2006). No obstante Van Gils et
al., (2007) mostraron evidencias de que la infección natural con VIABP estaría asociada
a un desempeño migratorio disminuido en cisnes de Bewick
(Cygnuscolumbianusbewickii).
Los movimientos migratorios de aves entre Alaska y las áreas de Siberia del este,
representan una situación única en donde los principales sistemas de rutas de
migración cruzan los límites continentales (Figura 03). Además en América del Norte, la
ruta de migración del Pacífico se extiende desde el Ártico canadiense, Alaska y Siberia
Oriental, a través de las regiones costeras y del oeste de Canadá, los Estados Unidos y
México, y prosigue hacia América Central y del Sur (USDA, 2007).
26
La superposición en los extremos del norte de estas rutas de migración, y en Hawai y
Oceanía, establece un camino para la transmisión potencial de la enfermedad a través
de los continentes y, para la mezcla, el realineamiento y el intercambio de material
genético entre las cepas desde Eurasia y América del Norte (USDA, 2007).
Dentro de los corredores migratorios en la región Neotropical existen cuatro grandes
corredores migratorios: Pacífico, Atlántico, Central y del Mississipi (Figura 02).
Los patrones de migración indican que en el norte del continente, las aves silvestres
muestran un pico de aislamiento viral mayor entre Setiembre a Octubre, y las aves
marinas entre los meses de Marzo a Mayo. La frecuencia de aislamientos de los VIA
disminuye en los meses de invierno en el extremo norte (Noviembre a Abril) (Webster et
al., 2007); para estos meses las mayores poblaciones están en el sur del continente y
probablemente han dispersado los VIA a las poblaciones de aves silvestres no
migratorias residentes de los humedales de la costa en la ruta del Pacífico en
Sudamérica y estos pueden peristir durante el resto del año.
Figura 2 Rutas migratorias de aves silvestres en el mundo.
Fuente: Monke y Corn (2007).
27
Las migraciones longitudinales son más importantes que las intercontinentales en la
difusión global de los VIA tal lo como lo menciona García (2009); sin embargo la
diseminación del VIA H5N1 de Asia a Africa y Europa indicaría que esto es válido solo
para el continente americano. Los inviernos en la costa central del país no son tan
variables en cuanto a su temperatura y humedad como lo que ocurre en el norte del
continente, por este motivo la migración de las poblaciones silvestres provenientes de
estos lugares se mantiene durante todo el año, aunque entre los meses de Octubre y
Abril es mayor.
Las aves silvestres migran en su mayoría desde el norte hacia el sur del continente
americano, siendo menos frecuente desde el sur hacia el norte; debido al acercamiento
del norte a las zonas árticas en invierno con una disminución más intensa de las
temperaturas (Tala, 2006).
Las aves acuáticas del Neotrópico se clasifican en 8 órdenes y 25 familias, totalizando
298 especies, de las cuales 46% son migratorias (Blanco, 2009). Por otra el mismo
autor reportó que en América del Sur existen alrededor de 100 especies de aves
acuáticas migratorias, las que pueden ser clasificadas en migratorias neárticas,
neotropicales y patagónicas.
Las aves migratorias neárticas se reproducen en la tundra de América del Norte y
migran al Hemisferio Sur durante la época reproductiva; llegan al sur de Sudamérica en
la primavera temprana (Setiembre) y abandonan la región a fines del verano (Abril).
Entre las aves migratorias se mencionan a los Chorlos (Charadiidae), Playeros
(Scolopacidae), Gaviotines (Sternidae), Gaviotas pardas (Stercorariidae), Pato media
luna (Anasdiscors) y Chorlito canela (Cuadro 05).
28
6.6.5.2 Prevalencia de la infección por VIA en aves silvestres
La prevalencia es variable en aves silvestres. La prevalencia de la infección por
subtipos virales en aves acuáticas migratorias varían de acuerdo a la edad, estación y
especie (Weaver, 2005); asimismo la distribución en las especies hospederas varia
dependiendo del año y la estación (Tollis y Triani, 2002). Los VIABP se mantienen
principalmente en las comunidades de aves acuáticas, las que en general sufren la
infección de manera asintomática (Beldoménico y Uhart, 2008).
Los estudios de vigilancia dependiente de la especie, el tiempo y espacio determinaron
la distribución de los subtipos (Stallknecht y Brown, 2007; Fouchier et al., 2007); no
obstante los aislamientos más frecuentes corresponden principalmente a aves de los
géneros Anas, Anser, Cygnus, Larus, y Uria, asimismo el género con prevalencias más
altas es Anas (Cuadro 06) (Olsen et al., 2006).
29
Las mayores prevalencias de los VIABP son observadas principalmente en aves que
migran largas distancias y en aquellas que se alimentan en la superficie del agua
(Garamszegi y Møller, 2007). En esa línea Olsen et al., (2006) demostraron que las
prevalencias son mucho más elevadas en patos de superficie (aproximadamente 10%)
que en patos zambullidores y el resto de las aves acuáticas (<2%). Esta variación entre
gremios de patos puede deberse a la diferencia en comportamiento alimenticio, ya que
los patos zambullidores se alimentan a más profundidad y por lo general en hábitats
marinos tal como lo menciona Del Hoyo et al., (1996).
Las aves playeras (familias Charadriidae y Scolopacidae) no aparentan ser un
reservorio significativo en Eurasia (Munster et al., 2007) pero parecen ser la fuente
principal de VIA en Norte América, y tienen la mayor variedad de subtipos (Krauss et
al., 2004). Por otra parte en América, los subtipos capaces de volverse altamente
patogénicos (H5 y H7) se hallan con más frecuencia en playeras (Krauss et al., 2007).
Finalmente los VIABP H5N1 se han aislado con moderada frecuencia en patos de Norte
América (USDA, 2007). La diversidad en los subtipos virales no está bien entendida,
pero las diferencias de prevalencias que existen entre especies de Charadriiformes y
patos sí. El rol de las aves costeras debe ser considerado separadamente de las aves
migratorias acuáticas (USDA, 2006). Hasta el 2004, nueve subtipos de virus ocurrieron
más en aves playeras que en patos, incluyendo los H5, H7, H9 y H13 (Krauss et al.,
30
2004). Estos datos en la diversidad, son limitados en importancia comparados con la
mayoría de aislamientos recuperados de una especie (Ruddyturnstone) (Fouchier et al.,
2007). Los subtipos H13 y H16 son principalmente hallados en gaviotas. Esto sugiere
nichos especie-específicos para algunos de los VIA (Munster et al., 2007).
La alta prevalencia de los virus en aves costeras ha ocurrido en Mayo y Septiembre, el
cual coincide con los picos de migración en EEUU (Kawaoka et al., 1988). Los virus
aislados en patos son representados por los subtipos H3, H4, H6 y H11 (Stallknetch et
al., 1990 a; Kraus et al., 2004); los H5, H7 y H9 son reportados en bajas prevalencias
(Stallknecht y Shane, 1988; Krauss et al., 2004); pero estos pueden ser más comunes
en localizaciones específicas y tiempos transmitiéndose en áreas de migración, y
aunque la prevalencia es baja, estos virus circulan durante la estación de invierno
(Munster et al., 2005). Finalmente el H8 es extremadamente raro en patos reportándose
menos de 10 aislamientos en los últimos 20 años en Norte América (Stallknecht et al.,
1990 a; Krauss et al., 2004; Hanson et al., 2005). Cabe señalar que un virus de baja
patogenicidad H7N3 se aisló de una Cerceta canela “CinnamonTeal” (Anascyanoptera)
(A/CinnamonTeal/Bolivia/4537/01) durante un monitoreo de aves acuáticas en Bolivia
en el 2001 (Spackman et al., 2006).
a) Patrón temporal
Los estudios de patrones temporales de los VIA en aves silvestres no han sido
desarrollados profundamente en Sudamérica. La vigilancia epidemiológica extensiva
desarrollada en patos de América del Norte ha demostrado que las mayores
prevalencias de los VIABP se observan principalmente en aves juveniles
(probablemente por inexperiencia inmunológica) con un pico a principios de otoño
(setiembre) antes de la migración hacia el sur (Beldoménico y Uhart, 2008).
La prevalencia cae de 60% en patos muestreados de sitios pantanosos cerca a las
áreas canadienses de crianza en el temprano otoño, a 0.4 - 2% en los campos en el sur
de USA y 0.25% en patos que retornan a los campos de crianza en primavera (Krauss
et al., 2004). Patrones similares fueron detectados en patos de Europa, pero allí las
prevalencias en primavera no se presentan tan bajas (más del 6.5%) y en más del 8%
en patos de Siberia antes de la migración (Okazaki et al., 2000).
31
La estacionalidad de las infecciones en aves playeras migratorias de Norteamérica
(marzo a mayo) parece ser opuesta a las observadas en patos (setiembre a diciembre)
con mayores prevalencias (aproximadamente 14%) durante la primavera boreal
(cuando las migratorias llegan a reproducirse) (Webster et al., 2007a). No obstante,
estudios genéticos realizados por Widjaja et al., 2004 y Spackman et al., 2005 no
encontraron grandes diferencias entre los VIA de playeras y patos, sugiriendo que los
‘pooles’ génicos de ambos grupos no estarían separados.Todos estos hallazgos
llevaron a plantear la hipótesis que distintas familias de aves acuáticas estarían
involucradas en la perpetuación de los VIABP y que las aves playeras podrían estar
llevando los virus hacia el norte y sur, cuando migran a las áreas de reproducción que
comparten con los patos en la primavera boreal (Fouchier et al., 2007).
Las prevalencias a través del año alcanza la posibilidad de que los VIA puedan ser
perpetuados solamente en patos. Esto contrasta con la temprana hipótesis, de que las
especies hospederas adicionales o la preservación de los virus en lagos congelados
sobre el invierno jugarían un rol en la perpetuación de VIA (Webster et al., 1992); esto
fue confirmado por Moutou, (2007) quien encontró que la concentración de partículas
virales en el agua que se congelan en invierno, permanecen íntegras hasta el deshielo
y la nueva temporada de preparación de las aves, lo que puede conllevar al contagio de
las nuevas bandadas con virus de la temporada anterior.
Finalmente se ha evidenciado un patrón bianual en los subtipos dominantes en patos
(H3, H4 y H6) en el que los picos de prevalencia en aves playeras son seguidos por
picos en patos (Krauss et al., 2004). Asimismo la distribución de subtipos virales puede
variar en condiciones de campo; por ejemplo en USA la incidencia de la infección
típicamente disminuye en los meses de invierno, pero los virus a menudo pueden ser
aislados todo el año. En Europa, sin embargo esta asincronía en la prevalencia entre
playeras y patos no se observa, y las playeras presentan baja prevalencia a lo largo de
todo el año, por lo que no parecen ser importantes reservorios en ese continente (Olsen
et al., 2006; Munster et al., 2007).
32
b) Patrón espacial
Existen dos diferentes linajes de VIA bien delimitados y separados geográficamente,
uno de Eurasia y otro Americano (Olsen et al., 2006). Sin embargo, la avifauna de
América del Norte y de Eurasia no está completamente separada (Widjaja et al., 2004;
Spackman et al., 2005). Muchas especies de aves zancudas del Hemisferio Norte
viajan largas distancias (Van de Kam et al., 2004) por lo tanto pueden distribuir los virus
en todo el mundo (Fouchier et al., 2007).
Algunos patos y aves playeras unen a Norte América y Eurasia durante su migración
(Del Hoyo et al., 1996); esto sugiere que el aislamiento entre los linajes no sería
completo, lo que es respaldado por el hallazgo de virus conteniendo una mezcla de
genes de ambos linajes (Makarova et al., 1999; Wallensten et al., 2005), o el hallazgo
de virus de linajes americanos en África (Abolnik, 2007). No obstante, la vigilancia
epidemiológica intensiva actual sugiere que el riesgo de intercambio intercontinental de
VIA sería muy bajo (Krauss et al., 2007; Winker et al., 2007).
En algunas zonas de EEUU se ha reportado la dispersión de los VIA y su asociación
con brotes de IABP en aves comerciales (Senne y Suarez, 2006)
Un estudio virológico reciente realizado por Pereda et al. (2008) sugieren que existe un
linaje viral único para Sudamérica, que probablemente evolucionó independientemente,
con mínimo intercambio genético con VIA de otras latitudes. No obstante más allá de
los patrones de migración de las aves silvestres, en el actual mundo globalizado el
mayor riesgo de traslado de VIA puede ser a través del comercio y tráfico internacional
de aves, subproductos, o agentes expuestos a estos (Karesh et al., 2007).
6.7 TRANSMISIÓN
Los VIA se transmiten fácilmente entre las aves; sin embargo el mecanismo por el cual
los virus pasan de un animal a otro es pobremente entendido (CFSPH/ IICAB / OIE,
2009). Según Alexander (2007a) la transmisión es muy compleja y depende de la cepa
viral, especie de ave y los factores ambientales. Algunas referencias reportan que la
transmisión viral en forma general puede producirse principalmente de la siguiente
manera:
33
Por contacto directo con secreciones de aves infectadas, especialmente heces
(ruta fecal-oral) siendo más eficiente en espejos de agua dulce con bajas
temperaturas (Stallknecht y Brown, 2007; Espinal, 2007; USDA, 2007).
Por contaminación del ambiente; alimento, agua, equipos y ropa contaminados
con secreciones de aves infectadas (Espinal, 2007; NABC - Kansas State
University, 2009).
Por aves silvestres acuáticas y marinas clínicamente normales que pueden
introducir el virus a las granjas avícolas (García et al., 2006).
Por huevos rotos contaminados que pueden infectar a los pollitos en la planta de
incubación (Capua y Marangon, 2006a).
Por el compromiso humano, el comercio de aves silvestres (Karesh et al., 2007)
los productos, ó por transferencia de desechos infectivos a aves susceptibles
(Birdlife International, 2005).
Por contacto de hospederos no específicos como porcinos domésticos; aves de
compañía ó mascotas (USDA, 2007), e inclusive insectos como vectores
mecánicos de los virus (OIE, 2009).
Por comercio de productos contaminados, por medio de un viajero infectado; y
hasta por casos de bioterrorismo (USDA, 2007).
La excreción viral puede comenzar 1 ó 2 días después de la infección (CFSPH/ IICAB /
OIE, 2009); por otra parte estudios experimentales realizados por Swayne y Halvorson,
(2003) demostraron que los virus replicaron y se excretaron de patos asintomáticos
hasta por 30 días, de pollos hasta por 36 días y de pavos hasta por 72 días; además
según Ziegler et al., (1999) en poblaciones de aves permanentes los virus pueden ser
mantenidos en operaciones agrícolas y pueden emerger después de algún evento de
estrés.
La persistencia de los virus en materia orgánica es variable. A pesar de haberse
reconocido la importancia de la transmisión oral/fecal en poblaciones de aves silvestres,
existen datos de que su persistencia en agua es extremadamente limitada (Stallknecht
y Brown, 2007). Esta persistencia viral fue evaluada en heces por Beard et al. (1984) y
Lu et al. (2003)y en fluido alantoideo por Lu et al. (2003), y en todos los casos la
34
infectividad fue relativamente corta (días); sin embargo estudios realizados por
Stallknecht et al. (1990bc) y Brown et al. (2007) quienes evaluaron la persistencia viral
en el agua, demostraron que los virus (incluyendo los virus H5N1 de IAAP y otros
subtipos en aves silvestres) pueden persistir por períodos extendidos. Las aves
silvestres podrían transmitir los VIABP a las aves de corral a través de especies puente
o por contacto directo en hábitats compartidos (ej. producción avícola extensiva en
arroceras de Asia), o en mercados de aves vivas (también comunes en Asia)
(CENAVECE). Los virus que se encuentran en heces frescas contaminan el suelo y
agua de los lagos y canales, en donde las aves domésticas, principalmente aquellas
criadas en espacios abiertos, buscan alimento y consumen agua. Los patos y gansos
domésticos así como los pavos aparentemente son las aves que resultan inicialmente
infectadas (García, 2006).
Los virus se difunden con cierta facilidad hasta alcanzar gallináceas que se crían en
traspatio y de ahí llegan a explotaciones comerciales de pollos de engorde y gallinas de
postura donde la difusión es muy rápida, debido a los sistemas de manejo que
movilizan al virus entre granjas (García, 2006). Una vez que infectan a las aves de
granja, los virus encuentran una gran cantidad de hospederos susceptibles lo que
favorece su rápida replicación, la aparición de “errores” y su transformación a formas de
alta patogenicidad (Smith et al., 2006).
La trasmisión de los VIAAP tiende a ser más pobre por la rápida mortalidad que
produce en gallináceas no dando tiempo a la eliminación viral, a diferencia de los
VIABP (Alexander, 2007a; Linzito et al., 2005); no obstante Brown et al. (2007),
concluye que la disminución en la transmisión asociada con la baja eliminación viral
(especialmente de la cloaca) y las condiciones ambientales del agua no influyeron
necesariamente en la habilidad de los virus para transmitirse a dosis infecciosas muy
bajas; además para Webster et al. (2006) algunas aves silvestres podrían estar
transmitiendo directamente los VIAAP a las aves domésticas tal como fue observado en
la propagación del virus del Sudeste asiático hacia occidente.
La trasmisión horizontal de los virus ocurre comúnmente. Por esto Easterday et al.
(1997); sugirió que la transmisión potencial de virus proveniente de aves silvestres
35
enfatiza la necesidad a los criadores a proveer la separación de sus aves comerciales
con estas poblaciones. Por otra parte Swayne y Halvorson (2003) menciona que la
trasmisión vertical no se produce; sin embargo Capucci, et al. (1985) recuperó el agente
de la superficie y del interior de los huevos de gallinas con infecciones experimentales.
Finalmente la CFSPH/IICAB/OIE, (2009) menciona que la transmisión entre especies es
rara, pero puede producirse ocurriendo una epidemia o pandemia, porque el nuevo
hospedero no tiene inmunidad contra el nuevo virus. Para que se produzca una
epidemia de IA deben existir tres requisitos:
1) Los virus deben surgir en una especie con poca ó ninguna inmunidad a ese
subtipo,
2) Los virus deben producir enfermedad en esa especie, y
3) Debe haber transmisión sostenible en la nueva especie.
6.8 PATOGÉNESIS
Debido a la complejidad de los VIA, la patogénesis involucra una serie de aspectos
como; las características antigénicas; la entrada viral y replicación; la variación
antigénica y la respuesta inmune; y los efectos patogénicos.
6.8.1 Características antigénicas
La H y N son las proteínas antigénicas principales que participan en el proceso de
infección, ambas estimulan la formación de anticuerpos protectores; principalmente la H
(Lamb y Krug, 2001). Por otra parte los antígenos H se adhieren a los receptores
celulares, hemaglutinan los glóbulos rojos; y los antígenos N permiten la elusión viral de
la célula hospedera (Swayne y Halvorson, 2003).
La H es el principal determinante. Es una proteína glucosilada y acilada que forma
homotrímeros sobre la superficie viral, y presenta 4-5 epítopesó sitios antigénicos
dominantes que se unen a los sialo-liposacáridos de los receptores en la membrana
celular, induciendo anticuerpos neutralizantes específicos (Fauquet et al., 2004; Kaverin
et al., 2004); además presenta un dominio de fusión necesario para la liberación del
ARN en la célula huésped durante la replicación viral, vital para su transmisión
(Matrosovich, et al., 1999). Por otra parte la N es una sialidasa que evita la formación
36
de agregados de los viriones que emergen de la membrana celular en el proceso de
gemación, mediante remoción del ácido siálico de la superficie celular y digestión de los
enlaces del ácido neuramínico entre la membrana del virus y la célula huésped (Lamb y
Krug, 2001)(Ver Figura 01).
Otras proteínas importantes son la M2 y NS1. La M2 forma un canal iónico para el
incremento de la concentración de iones dentro de la partícula viral, reduciendo el pH y
facilitando la fusión a la membrana del endosomapor la H activada; esto permite liberar
el ARN viral al interior de la célula (Betakova et al., 2005). Por otra parte la NS1
(proteína no estructural) solo es producida durante la infección viral e inhibe el
transporte del ARNm de la célula, permitiendo el transporte del ARN viral a los
ribosomas para su traducción. Su actividad se relaciona con la evasión a la respuesta
inmune innata porque la inhibe siendo antagonista delinteferón alfa (Palese et al.,
2002).
6.8.2 Entrada viral y replicación
La entrada del virus se produce por vía respiratoria u oral, y se replica primariamente en
células epiteliales de los pulmones, tejidos linfoides y otros órganos viscerales como los
riñones y páncreas (Tollis y Triani, 2002); esta actividad varía de acuerdo a la cepa
viral.
Dentro del organismo, la H permite que las células epiteliales del huésped adsorban el
virus, luego este las invade y destruye (Hidalgo, 2005). Después que la célula interactua
con la H viral, el virión es endocitado y encerrado en una vesícula denominada
endosoma. La H del virus con sitio de partición multibásico es activada por furinas y una
endoproteasa como la subtilisina (Stieneke - Grober et al., 1992). El bajo pH, produce
un cambio conformacional de la H (partición en H1 y H2), lo que facilita la fusión de la
membrana viral y la vesícula endocítica, permitiendo al virión liberar su contenido al
citoplasma celular (Linzitoet al., 2005); esto va relacionado con su patogenicidad (Bosch
et al., 1981).
La NC viral es transportada al núcleo celular y su polimerasa asociada comienza la
trascripción primaria del ARNm. Los transcriptos son usados para la traducción de
37
proteínas virales tempranas nucleoproteínas (NP) y proteínas no estructurales (NS1)
(Palese y García, 1999). La trascripción se inicia con 10 a 13 nucleótidos de fragmentos
ARN generados del ARN nuclear heterogéneo del hospedero vía actividad viral
endonucleasa de la PB2 (Lamb y Krug, 2001).
6.8.3. Respuesta inmune
En situaciones reales de epidemias o pandemias, muchas veces la inmunidad no se ha
producido porque el hospedero (aves domésticas) no ha reconocido al nuevo virus
instalado (CFSPH/ IICAB / OIE, 2009).
La inmunidad es mediada por la respuesta humoral y celular. La inmunidad activa por
infección ó inmunización contra los VIA genera una respuesta de anticuerpos tanto a
nivel sistémico y mucoso, que incluye una respuesta de IgM a los 5 días post infección,
seguido de una respuesta corta de IgG. La inmunidad pasiva aún no ha sido reportada
(Swayne y Halvorson, 2003).
En la respuesta humoral, los anticuerpos neutralizantes son producidos contra las
proteínas superficiales H, N y M2; actuando contra la infección y la enfermedad (Tollisy
Triani, 2002). Los anticuerpos inducidos por la M2 aunque no son neutralizantes
reducen la penetración viral y por tanto pueden producir protección parcial (Noda,
2006).
La producción de anticuerpos es variable en las especies de aves. Según Tollis y Triani
(2002) en pollos es más alto que en otras especies domésticas. Por otra parte Swayne
y Halvorson (2003) reportaron que la H estimula anticuerpos protectivos contra los
signos clínicos protegiendo hasta 35 semanas in vivo, y los anticuerpos a N protegen
contra los subtipos homólogos, pero en menor grado. No obstante ambos protegen
contra signos clínicos y muerte por desafío con VIAAP.
Existen pocos estudios sobre la inmunidad celular; sin embargo Suarez y Schultz-
Cherry et al. (2000), demostraron que las células T fueron reconocidas como el principal
efector celular para la protección inmune; es así que la respuesta de linfocitos T
citotóxicos pudo reducir la expulsión viral en ratones infectados con VIAAP. En esa
línea Tollis y Triani (2002) encontraron que la respuesta celular inducida por la
38
vacunación con virus H9N2, protegió contra los signos clínicos de infección por H5N1
en pollos, pero no evitó la eliminación viral en heces perpetuándose su circulación. Por
otra parte Swayne y Halvorson (2003) reportaron que la respuesta inmune contra las
proteínas internas del virus es predominantemente celular.
Finalmente Jackson et al., (1994) determinaron que la presencia de sitios de
glicosilación en la H del virus, afecta su reconocimiento por las células B y T. Además
los oligosacáridos en su punta distal pueden reducir su unión al receptor, afectando la
toma por las células presentadoras de antígeno (Eisenlohr et al., 1987).
6.8.4 Efecto patogénico
Según algunos autores la patogenicidad del virus se debe a dos mecanismos:
1) Cuando la H tiene una cadena de aminoácidos básicos (arginina o lisina con un
sitio de partición enzimática, como resultado de la aparente inserción
ósustitución [3-5]), es fácilmente "reconocida" por proteasas celulares ubicuas en
el huésped (probablemente actúen endoproteasas como las furinas) (Rott et al.,
1995; Perdue et al., 1997); consecuentemente los virus penetran cualquier tipo
de células invadiendo diferentes tejidos y órganos, provocando un cuadro clínico
sistémico prácticamente mortal (Stieneke -Grober, et al., 1992).
2) Cuando la H no tiene la cadena de aminoácidos básicos (solamente la arginina
en el sitio de partición enzimática y otro aminoácido básico con unión [-3 ó -4]) y
solamente es "reconocida" por la proteína tripsina, que se encuentra en el tracto
respiratorio y digestivo de las células hospederas, consecuentemente los virus
solo invaden estos tejidos, produciendo cuadros semejantes a gripes sin
gravedad para las aves (Stieneke - Grober et al., 1992; Kuiken et al., 2006).
Según Herrrero - Uribe (2008), el daño causado por los virus es el resultado de
tres procesos:
i. Replicación directa de los virus en células, tejidos y órganos.
ii. Efectos indirectos de la producción de mediadores celulares como
citoquinas.
iii. Isquemia por trombosis vascular.
39
Los daños patológicos a nivel celular se producen por 2 mecanismos: necrosis y
apoptosis. La necrosis se ha asociado con la replicación viral interna en el núcleo y
citoplasma (Swayne y Halvorson, 2003).La apoptosis se ha demostrado en cultivos
celulares y compromete varias citoquinas incluyendo interferón beta, y factor de
crecimiento transformante beta (Schultz - Cherry et al., 2003).
Los VIAAP no son necesariamente virulentos para todas las especies de aves
(Alexander et al., 1986). Esto ocurre especialmente en patos, que no enferman pese a
que son rápidamente infectados después de la exposición viral experimental
(Alexander, 2007a). Por otra parte a pesar de que se encontró mortalidad en patos
silvestres por infecciones en Italia (Pantin et al., 2007), y Asia en forma experimental
(Ellis et al., 2004; Kishida et al., 2005); la patogenicidad en esta especie no es
consistente entre las diferentes cepas (Pantin et al., 2007).
La patogenicidad de los VIAAP es heterogénea en otras especies (Webster et al.,2006);
además nueva evidencia sugiere que la susceptibilidad depende de la experiencia
inmunológica a otros VIA (Kalthoff et al., 2008). Cabe señalar que algunos estudios
sugieren que los VIAAP pueden llegar a ser bajamente patogénicos en infecciones
experimentales en patos, pero son altamente patogénicos en pollos (Hulse-Post et al.,
2005; Sturm-Ramirez et al., 2005); no obstante Brandon et al., (2007) reconocieron 4
aislados de VIAAP (por codificación genética) que no mostraron virulencia en pollos.
A pesar de que Capua y Mutinelli, (2001) mostraron que la cepa de VIAAP H7N1 causó
mortalidad en patos domésticos Muscovy (Cairina moschata) y gansos domésticos
(Anseranservar Doméstica), después de la infección natural produciendo daño
pancreático y nervioso; Perkins y Swayne (2002), concluyeron que en algunos casos
las cepas altamente patógenas H5 y H7 no produjeron enfermedad o muerte.
La patogenicidad de la H5N1 varía en patos de acuerdo a la edad y la cepa viral y se
correlaciona con los niveles de replicación en tejidos. Esta ha demostrado ser altamente
patogénica para la mayoría de aves silvestres, documentando mortalidad en 105 de las
116 especies (equivalente al 90.7%) de las que se han aislado (NWHC-USDI/USGS,
2009). La infección experimental de patos Pekin con virus A/Duck/Vietnam/12/05
(H5N1) demostró su tropismo en el sistema nervioso y el tejido pancreático con lesiones
40
post mortem evidentes de hemorragias en duodeno, ciego, proventrículo, ventrículo,
tráquea, páncreas y cerebro; así como se demostró previamente en otras especies
aviares naturalmente (Vascellari et al., 2007).
El daño producido en la IAMP se limita al tracto respiratorio o intestinal, y la enfermedad
con muerte se debe mayormente a las infecciones bacterianas secundarias (Swayne y
Halvorson, 2003).
6.9 MANIFESTACIONES CLÍNICO - PATOLÓGICAS
Las manifestaciones clínico patológicas de la enfermedad pueden ayudar a un
diagnóstico presuntivo de la enfermedad, sin embargo se debe tener en cuenta los
antecedentes y su confirmación con las pruebas de laboratorio (Linzito et al., 2005).
6.9.1 Signos clínicos
No existen síntomas patognomónicos de la IA. Los signos pueden ser compatibles con
otras enfermedades (Sánchez et al., 2007). Estos varían de acuerdo al hospedero, cepa
viral, estado inmune, presencia de microorganismos secundarios exacerbantes y
factores ambientales (Martin et al., 2007). Por otra parte el periodo de incubación varía
dependiendo de la dosis viral, ruta de exposición, especie susceptible, y la habilidad de
detectar los signos clínicos (Buscaglia, 2004).
El período de incubación de la enfermedad es desde pocas horas en una infección
experimental mediante inoculación intravenosa ó 3 días en individuos naturalmente
infectados, hasta 14 días en un lote (Easterday, et al., 1997; Alexander, 2007b). La OIE
señala que para fines de comercio internacional y vigilancia epidemiológica, el período
máximo de incubación puede ser hasta de 21 días.
La mayoría de infecciones en aves domésticas son causados por VIABP o virus no
patógenos (Martin et al., 2007) los que producen nula, débil ó moderada enfermedad,
manifestada por una variedad de signos respiratorios, entéricos o reproductivos
(dependiendo de la cepa) (Buscaglia, 2004; Alexander, 2007b; Beldoménico y Uhart,
2008), con disminución en la producción de huevos (Martin et al., 2007); pero en el caso
de los VIAAP (producto de una infección o mutación genética) se produce una
41
enfermedad sistémica severa con alta mortalidad y hasta muerte súbita (CFSPH/ IICAB/
OIE, 2009).
En aves domésticas, algunos cuadros bajamente patógenos pueden estar asociados a
otras enfermedades graves con elevada mortalidad (Alexander, 2007b); sin embargo
según Whitworth et al., (2007) los signos mayormente son poco visibles y algunos
brotes bajamente patógenos pueden no ser detectados clínicamente a menos que las
pruebas de laboratorio muestren seroconversión.
De acuerdo a Buscaglia, (2004) y Martin et al., (2007) en aves domésticas sobretodo en
pollos y pavos, la enfermedad de alta, mediana y baja patogenicidad puede presentar
los siguientes signos clínicos:
Morbilidad y mortalidad del 0 al 100% (dentro de las 24 a 48 horas ó hasta
una semana) sobretodo en los cuadros altamente patógenos.
Disminución en la producción de huevos (perdida de la pigmentación,
huevos deformes ó fragilidad de la cáscara).
Problemas respiratorios (sinusitis, tos, estornudos, estertores y lagrimeo).
Edema peri orbital, de la cara, cresta, y barbillas cianóticas (sobretodo en
pavos).
Depresión (hacinamiento, inactividad).
Anorexia y emaciación.
Desordenes nerviosos.
Diarreas (verdosas ó blancas en algunas aves).
Equimosis en zancas y patas.
Algunos VIAAP H5N1 han demostrado infectar asintomáticamente a patos de collar y
sus derivados domésticos (Anasplatyrhynchos), y estos transmitirlos a otras aves
susceptibles (Sturm-Ramirez et al., 2005). Esto sugiere que los patos pueden estar
contribuyendo a la endemicidad del VIAAP H5N1 en el sudeste asiático. El punto a
dilucidar es si el reservorio son los patos domésticos (Anasplatyrhynchos) de razas
como Pekin o Muskovy; especies silvestres de Anasplatyrhynchos, otros Anatidae, o
ambos (Beldoménico y Uhart, 2008).
42
En aves silvestres los VIAAP y los VIABP raramente producen cuadros clínicos
(Herrrero - Uribe, 2008). Estos se presentan con menor frecuencia en patos, gansos y
aves acuáticas silvestres infectadas por la mayoría de los VIAAP (WetlandsInternational
Globalsite, 2007); no obstante se ha observado una sintomatología respiratoria leve en
aves adultas jóvenes de algunas de estas especies por la infección con VIAAP con
seroconversión a la infección (NABC- Kansas University, 2009).
En otras especies silvestres como cisnes, gaviotas psitácidas y otras aves acuáticas
migratorias, la cepa H5N1 también ha demostrado ser muy virulenta tanto en
infecciones naturales y experimentales (CFSPH/ IICAB / OIE, 2009), y los signos
pueden ser similares a los que presentan las aves comerciales (Rose et al., 2007).
6.9.2 Lesiones patológicas
La presentación de lesiones puede ser variable. En la forma hiperaguda altamente
mortal, a veces son ausentes (Sánchez et al., 2007); sin embargo en las epizootias con
enfermedad leve y baja mortalidad están presentes y en forma diversa (Linzito et al.,
2005). La severidad de las lesiones por una cepa altamente patógena puede ser más
intenso en gallinas, luego en pavos y menos en patos (OIE, 2008). La patogenicidad de
los virus determina su ubicación en el organismo (Buscaglia, 2004).
Macroscópicamente, los cuadros medianamente patógenos pueden evidenciar
inflamación de las vías respiratorias de tipo catarral fibrinosa hasta muco purulenta por
infecciones bacterianas secundarias; peritonitis, enteritis, salpingitis y uratosis
(Alexander, 2007b). Los cuadros altamente patógenos pueden presentar edema
periorbital en cabeza y cuello, fluidos de la cavidad oral y nasal, hemorragias
equimóticas focales en epicardio, músculos pectorales, mucosa del proventrículo y
ventrículo, pulmón y otros; asi mismo lesiones necroticas en órganos viscerales como
bazo, páncreas, corazón, piel y ovarios; y hasta rotura de la yema en cavidad peritoneal
causando severa aerosaculitis y peritonitis en gallinas (FAO, 2007a; NABC-Kansas
University, 2009).
Microscópicamente, los cuadros medianamente patógenos pueden evidenciar
inflamación con infiltrado linfocitario del tracto respiratorio, depleción linfocítica de
43
órganos y agregados linfoides, con necrosis y apoptosis de linfocitos; a veces se
evidencia el antígeno viral en el epitelio respiratorio, túbulo renal o el epitelio
pancreático acinar necrosado (Alexander, 2007b); en los cuadros altamente patógenos
se pueden observar edema, hiperemia, hemorragias y lesiones necróticas ó
inflamatorias más fuertes en tejido cerebral, corazón, pulmón, páncreas y órganos
linfoides (Comotto, 2000; Swayne y Halvorson, 2003).
6.9 DIAGNÓSTICO DIFERENCIAL
Clínicamente los cuadros altamente patógenos deben diferenciarse con una variedad
de enfermedades por la muerte súbita (Martin et al., 2007).
En laboratorio la infección debe diferenciarse con los adenovirus aviares, las cepas
velogénicas de ENC y otros paramixovirus mediante la prueba de AGID y el uso de
antisueros a virus de Influenza tipo A (OIE, 2008). Además debe considerarse otros
agentes como el Síndrome de Cabeza Hinchada, Mycoplasma gallisepticum, Bronquitis
Infecciosa, Clamidiasis y otras bacterias (Swayne et al., 1998).
Finalmente se debe sospechar de la IAAP en cualquier brote de enfermedad de aves de
corral con mortalidad que persista a pesar de la aplicación de medidas preventivas y
terapéuticas, o cuando el contexto epidemiológico sugiere claramente el ingreso de la
infección (Martin et al., 2007).
6.10 DIAGNÓSTICO DE LABORATORIO
Incialmente Alexander et al., (1981) reportó que puede aislarse más de un agente en
combinación con los virus e inclusive varios subtipos en patos afectados por problemas
respiratorios en condiciones naturales, favoreciendo la diseminación de los virus a otras
especies domésticas y silvestres hasta humanos. Adicionalmente la OIE, menciona que
algunas pruebas pueden subestimar la prevalencia de las infecciones por H5N1 en
aves silvestres.
Existen varias alternativas, sin embargo es necesario que las pruebas se
complementen para un diagnóstico seguro (Senne, 1998; Swayne et al., 1998;
Spackman et al., 2008). Según la OIE (2009) las técnicas comprenden; aislamiento
viral, identificación del agente, fijación de la patogenicidad, pruebas serológicas, y
44
técnicas moleculares o de captura de antígeno; asimismo se recomienda que las
pruebas de detección de antígeno deban ser utilizadas para identificar el virus solo en
parvadas y no en individuos (Cuadro 07).
Cuadro 7. Características de los de las pruebas de diagnóstico selectas para los VIA.
Fuente: Spackman et al. (2008).
45
VII. PARTE EXPERIMENTAL
CAPÍTULO I
“Probabilidad de introducción y diseminación del virus de los VIA altamente
patógena asociado a humedales en Nicaragua”.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS
1. Caracterizar los humedales de Nicaragua desde el punto de vista sanitario y
definir los indicadores de riesgo relacionados a peligros sanitarios en los mismos.
2. Definir los peligros sanitarios asociados a la avicultura, identificar elVIA como uno
de ellos y evaluar su probabilidad de introducción y diseminación en Nicaragua.
MATERIALES Y MÉTODOS
Con el objetivo de caracterizar los humedales de Nicaragua y establecer la probabilidad
de introducción y diseminación de virus causantes de VIA altamente patógena a partir
de ellos en el país, se realizaron las siguientes acciones:
I.- Se caracterizaron los humedales de Nicaragua desde los puntos de vista geográfico
y ambiental.
Para la ejecución de esta etapa se recopiló información relativa al estudio y
caracterización de los humedales de Nicaragua; así como a los acuerdos y
compromisos del país con la Convención Ramsar.
1. Se elaboró un listado de humedales de Nicaragua con su ubicación geográfica,
extensión y otras características distintivas.
2. Se revisó el listando de los Sitios Ramsar de Nicaragua, estableciendo los
humedales involucrados con este instrumento y se prepararon tablas de
distribución de frecuencias para establecer las siguientes variables:
Distribución espacial de frecuencia de humedales en Nicaragua (regiones,
departamentos y municipios).
46
Distribución de frecuencia de humedales Ramsar de Nicaragua.
Distribución espacial de frecuencia de humedales Ramsar en Nicaragua.
3. Se procedió a buscar y consultar información relativa a las características
ambientales de los humedales de Nicaragua y se preparó una caracterización de
los mismos para el propósito de análisis de riesgos sanitarios. En este sentido,
se enfatizó en la fauna aviar endémica y visitadora de cada uno según los
estudios precedentes de Lezama y Mejía (2006); Lezama (2006) y González et
al., (2007). También se incluyó en la caracterización ambiental de estos
humedales la presencia de reptiles, mamíferos y otros animales
4. Se realizaron tablas de distribución de frecuencias y gráficos para determinar:
Los géneros y especies con mayor frecuencia de presentación en humedales
de Nicaragua.
Distribución de géneros y especies de animales endémicos y visitadores en
humedales de Nicaragua.
Los géneros y especies de aves con mayor frecuencia de presentación en
humedales de Nicaragua.
Distribución de géneros y especies de aves endémicas y visitadoras en
humedales de Nicaragua.
5. Se estableció la existencia de rutas migratorias de aves endémicas y/o
visitadoras de los humedales de Nicaragua.
6. Se revisaron los conceptos de fuente de infección, vías de transmisión,
portadores y reservorios de agentes etiológicos y se verificó:
La existencia de correspondencia entre fuente de infección y humedal.
Los conceptos de portadores, reservorios y vías de transmisión de agentes
etiológicos con la presencia de especies de animales inventariadas.
47
La coincidencia de portadores, reservorios y vías de transmisión con las
reportadas para la influenza aviar altamente patógena a nivel global.
Finalmente, se revisaron los reportes y las estadísticas del MAGFOR y se
comprobó si alguno de los humedales investigados había estado relacionado
antes con alguna enfermedad de importancia para la avicultura en el territorio
en cuestión.
II.- Peligros sanitarios asociados a la avicultura de Nicaragua.
7. Con el análisis de la situación del área geográfica, del país y la situación
sanitaria precedente de la avicultura de Nicaragua, se definieron los peligros
sanitarios asociados a la avicultura nicaragüense, a partir de las indicaciones
contenidas en el Código Sanitario Internacional para Organismos Terrestres de
la OIE (2013). Sobre la misma base, se identificaron los VIA altamente patógena
como peligro para la avicultura del país.
8. Para evaluar la probabilidad de introducción y/o diseminación de los VIA
altamente patógena en Nicaragua se procedió de la siguiente forma
Se evaluó la probabilidad difusión o ingreso (introducción), la probabilidad de
exposición (diseminación) del agente etiológico en Nicaragua, y de ambas
(introducción y diseminación), con la utilización la Guía Práctica de Análisis
de Riesgo según OIRSA/OIE (2006) para categorizar los procesos de
introducción y diseminación del agente etiológico; y sus matrices para la
medición cualitativa y semicualitativa de la posibilidad de ocurrencia del
peligro.
Para evaluar la probabilidad de difusión (introducción) y la exposición
(diseminación) de los VIA altamente patógena en Nicaragua se utilizó la guía
de aspectos que dicha guía propone, con adecuaciones al peligro y territorio
en cuestión por lo que se asumieron los siguientes elementos: La
introducción y/o diseminación de los VIA no se producirá por la importación
de mercancías y animales vivos de otras especies para este estudio, sino por
la posible introducción de estos agentes a humedales del país y de ellos a las
48
aves de crianza a través de aves migratorias y sus rutas de vuelo
principalmente, sin descartar otras posibles vías afines.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
I.- Caracterización de los humedales de Nicaragua desde los puntos de vista
geográfico y ambiental.
Los humedales son según la Alianza Sistema de Humedales Paraguay – Paraná (2014)
aquellos cuerpos de agua corriente o estacionaria, temporal o permanente, en los que
el agua es un componente fundamental para el mantenimiento de la circulación de los
materiales y la energía. En el caso de los ríos esto incluye tanto al cauce principal, la
llanura de inundación y sus paleocauces.
La Convención Ramsar (1971) incluye pantanos y marismas, lagos y ríos, pastizales
húmedos y turberas, oasis, estuarios, deltas y bajos de marea, zonas marinas próximas
a las costas, manglares y arrecifes de coral, así como sitios artificiales como estanques
piscícolas, arrozales, embalses y salinas.
El Ministerio de Recursos Naturales y del Ambiente (MARENA, 2003) establece con
arreglo a la Convención sobre los Humedales, que puede tratarse de superficies con
aguas estáticas (lagos, ríos, las de la costa o tierra adentro, montañas o llanos,
naturales o construidas como represa), con agua dulce, salobre o salada, acídula o
alcalina (marismas, lagos, ríos, pantanos, llanura aluvial, bosque de manglares, bosque
inundado, playa de arena, arrecife de coral, ciénaga, represa, un estuario o río
subterráneos y muchos otros tipos más.
Las peculiaridades del entorno hacen que la fauna presente sea por lo general
endémica y netamente diferenciada de las zonas adyacentes; grandes familias de aves
y reptiles están únicamente adaptadas a entornos de este tipo. Su función principal,
aparte de ser un gran ecosistema y un importante hábitat para muchos seres vivos, es
que actúan como filtradores naturales de agua, porque sus plantas hidrófitas, gracias a
sus tejidos, almacenan y liberan agua, y de esta forma hacen un proceso de filtración
(Wikipedia, 2014).
49
Nicaragua es un país ubicado en el istmo centroamericano que limita con Honduras, al
norte, y con Costa Rica, al sur. Colinda con Colombia, Costa Rica, Honduras y El
Salvador. Posee costas en el océano Pacífico y el mar Caribe. Por razones
administrativas, Nicaragua se divide en 15 departamentos y 2 regiones autónomas.
Estos, a la vez, se dividen en 153 municipios (Figura 3). Según MARENA (2003), el
país trabaja por la conservación y el uso sostenible de sus humedales.
Nicaragua posee los humedales interiores más extensos y diversos de Centroamérica.
De hecho, como firmante de la Convención Ramsar, ha designado ocho humedales
como Sitios Ramsar que abarcan unas 405,691 hectáreas en total: Cayos Miskitos y
Franja Costera Inmediata, Deltas del Estero Real y Llanos de Apacunca, Lago de
Apanás-Asturias, Los Guatuzos, Refugio de Vida Silvestre Río San Juan, Sistema de
Humedales de la Bahía de Bluefields, Sistema de Humedales de San Miguelito y
Sistema Lagunar de Tisma (Figura 4).
Según los registros de MARENA (2013) y los análisis del Ministerio Agropecuario y
Forestal (MAG FOR, 2013) existen en Nicaragua un total de 33 humedales distribuidos
por todo el territorio nacional.
En este estudio se pudo comprobar que 64 % de estos humedales se localizan en la
Región del Pacífico, 24 % en la del Atlántico y 12 % en la Región Central, para un total
de 592, 063.9 hectáreas de humedales como en Gráfico I, la Tabla 1 y el Cuadro 1 de
anexos reflejan.
50
Precisamente, por la Región del Pacífico pasan dos importantes corredores de aves
migratorias, que son el Mississippi América y el Pacífico América según Monke y Corn
(2007) refieren. Refiere Lezama (2006) que la Región del Pacífico es la más visitada
por las aves migratorias según estudios que realizara para la Ducks Unlimited en ese
año. Al mismo tiempo, las bases de datos de la Unidad Avícola de la Dirección de Salud
Animal de Nicaragua (DISAAN, 2014) revelan que la mayor cantidad de explotaciones
avícolas del país se encuentran precisamente en la Región del Pacífico.
Esto significa que evidentemente los humedales nicaragüenses podrían ser factores de
riesgo asociados a la introducción y/o diseminación de agentes etiológicos que afecten
a la avicultura del país, porque en los humedales pudieran estar presentes los
reservorios u hospedadores de tales agentes, especialmente aves, entre otros.
Los departamentos con mayor frecuencia de presentación de humedales resultan ser
Chinandega (24 %), Atlántico Norte (19 %), León (15 %) y Río San Juan (12 %) como el
Gráfico II y la Tabla 2 de Anexos muestra.
0
10
20
30
40
50
60
70
Distribucion espacial de frecuencias de humedales por region.
Región del Atlántico Región del Atlántico Región Central Región Central Región del Pacífico Región del Pacífico
Gráfico I. Frecuencia de presentación de humedales por región del país en
Nicaragua.
51
Por la importancia de los humedales, existe una Convención Relativa a los
Humedales de Importancia Internacional especialmente como Hábitat de Aves
Acuáticas, conocida como Convenio de Ramsar, firmada en Ramsar, Irán el 2 de
febrero de 1971 y en vigor desde el 21 de diciembre de 1975. Su principal objetivo es
«la conservación y el uso racional de los humedales mediante acciones locales,
regionales y nacionales y gracias a la cooperación internacional, como contribución al
logro de un desarrollo sostenible en todo el mundo» (Wikipedia, 2014).
Según esta misma fuente, la lista Ramsar de humedales de importancia internacional
incluye en la actualidad más de 1900 lugares (sitios Ramsar) que cubren un área de 1
900 000 km². Al país con mayores áreas de humedales son el Reino Unido con 169; la
nación con el mayor área de humedales listados es Bolivia con más de 148.000 km²,
seguido de Canadá con más de 130 000 km².
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Humedales por departamento
Gráfico II. Frecuencias de presentación de humedales por departamento en
Nicaragua.
52
Nicaragua se vincula al
Convenio de Ramsar desde
1997 y posee 8 sitios Ramsar
que abarcan un área de 406 852
ha (Gráfico III, Tabla 3 y Cuadro
9 de Anexos).
Precisamente, la región del Pacífico tiene
la mayor cantidad de humedales que son
sitios Ramsar (56 %) (Gráfico IV, Tabla 4
de Anexos). Ya se había mencionado
que tiene el 64 % de los humedales del
país.
Como se observa en la Tabla 5 (Anexos), el 34 % de los humedales Ramsar se
encuentran en el departamento Río San Juan, esto significa que el departamento tiene
4 humedales y de ellos 3 están incluidos en la lista de sitios Ramsar de Nicaragua para
un 75 % de los humedales del departamento. El hecho puede constituir un elemento de
juicio de valor al evaluar los riesgos sanitarios que en ese departamento se puedan
asociar a humedales.
Gráfico III. Humedales Ramsar de Nicaragua
Gráfico IV Humedales Ramsar por región del país en Nicaragua.
53
Ambas regiones autónomas, Chinandega, Jinotega, Masaya y Matagalpa tienen el 11 %
de los humedales sitios Ramsar del país cada uno de ellos.
Para el análisis de los riegos sanitarios, se enfatizó la fauna aviar con un total de 706
especies según ALAS (2007), de las cuales el 71.2% corresponden aquellas aves que
anidan y residen todo el año en el país, el 18% especies que experimentan migraciones
hacia Norteamérica, en donde se crían, seguido de especies que pasan por Nicaragua
durante sus migraciones y no mantienen poblaciones en el país entre los meses de abril
a agosto con un 5% y con un 3.4% las especies con poblaciones residentes y
poblaciones migratorias, a como se logra observar en la Tabla 6 Distribución de
frecuencias de aves por estatus en Anexos.
Esto comparable con Bolivia la cual posee 1,430 especies de aves entre las cuales 97
lo que representa un 7% de especies migratorias, es decir anidan fuera del país en
América del Norte y pasan por Bolivia temporalmente para dirigirse hacia el Sur, el otro
93% corresponde a las 1325 especies nidificantes o endémicas, esto según datos de
Asociación Armonía (2011).
En el cuadro 10 Lista Patrón de Aves de Nicaragua. Parte I Tinamidae – Furnariidae
según la Alianza para las Áreas Silvestres (ALAS, 2000) y Cuadro 11 Lista Patrón de
Aves de Nicaragua. Parte II Dendrocolaptidae – Passeridae según la Alianza para las
Áreas Silvestres (ALAS, 2000), en Anexos, se observa la gran diversidad de aves que
se han identificado dentro del territorio nacional, cada una de las cuales podrían
convertirse en transmisores y/o reservorios de agentes etiológicos.
A partir del año 2000 al 2005 Ducks Unlimited, realizaron conteos de bandadas de aves
acuáticas en el continente Latino Americano, para identificar cuáles eran las regiones
más visitadas del mismo, a como se puede observar en el Grafico V, aparece Colombia
en primer lugar con 883, 000, Republica Dominicana con 93, 500 y en tercer lugar
Nicaragua con 60,500 aves.
54
Bajo este contexto se
identificaron que Anas
discors, anilladas y
liberadas en Estados
Unidos y Canadá, se
encontraron distribuidas
en Colombia con el 24%,
Cuba 17%, Venezuela
15%, Antillas Menores
6% y Belize, Costa Rica,
El Salvador, Nicaragua
con el 5%, (Grafico VI)
Gráfico V Resultados de encuesta de aves acuáticas en Caribe América
Latina. Fuente: Ducks Unlimited (2006)
Gráfico VI Recuperaciones de Anas discors anilladas en Estados Unidos y Canadá. Fuente:
Ducks Unlimited (2006)
55
En cuanto a las aves acuáticas
Aythhya affinis aparece Cuba y
Bahamas con el 14%, seguido
de El Salvador 13%, Honduras
12%, Republica Dominicana
11% y Nicaragua con el 9% de
aves identificadas (Grafico VII).
Las aves acuáticas Anas americana, encontradas en República Dominicana 38%, Cuba
26%, Bahamas 8%, Colombia 6% y Nicaragua 4%, (Gráfico VIII).
Gráfico VII Recuperaciones de Aythhya affinis anilladas en Estados Unidos y Canadá.
Fuente: Ducks Unlimited (2006)
Gráfico VIII Recuperaciones de Anas americana anilladas en Estados Unidos y Canadá.
Fuente: Ducks Unlimited (2006)
56
En el año 2006 Ducks Unlimited, realizó conteos aéreos y terrestres entre los meses de
enero, marzo y abril (Cuadros 12, 13 y 14 de Anexos) de Anseriformes y Anátidos en el
Pacífico tal como se muestra en la Figura 5 (Anexos), entre ellos: Estero Real y Llanos
de Apacunca, costa norte del lago de Nicaragua o Cocibolca, costa norte del lago de
Managua o Xolotlán, Tisma y humedales del sureste como son Guatuzos y archipiélago
de Solentiname.
Con esto se establecieron las posibles rutas de vuelo de las aves migratorias a como se
logra observar en la figura 6 (Anexos).
Por otro lado, debido a la amenaza de influenza aviar (IA), el Ministerio Agropecuario y
Forestal (MAGFOR) solicitó asesoría al programa sobre especies, concentraciones y
medidas de captura de ejemplares vivos para tomar y analizar muestras de sangre en
anseriformes silvestres que permitiera detectar IA en el país, con la siguiente
elaboración de mapa (Figura en el cual se distinguen los diferentes tipos de humedales,
(Gráfico IX).
El patrón de aparición y
concentración de anseriformes,
especialmente zarceta ala azul
ocurre entre enero y marzo, en tanto
las especies residentes como piche
común y canelo suelen aparecen al
final de la temporada seca, abril en
adelante (Gráfico IX).
Gráfico IX Relación de abundancia entre especies durante la temporada 2006.
Fuente: Ducks Unlimited (2006)
57
En términos de cantidades, los patos
migratorios llegaron a totalizar más
de 40,000 individuos, representada
por zarceta ala azul 54%, esto
supone una relación de 1.5:1 con
respecto al piche común que alcanza
hasta el 39% de los anseriformes
contados, esto es un poco más de
30,000 individuos. Otras especies
migratorias resaltan como es el caso
del pato cuchara con un poco más
de 1,000 individuos, las relaciones
proporcionales entre las especies
encontradas ese año se muestran en
Gráfico X.
En el caso de piche común en ese año la influencia de arroceras, especialmente en las
costas del lago Cocibolca (de Nicaragua) entre Malacatoya hasta Puerto Díaz en
Juigalpa, Chontales, entre marzo a abril la labores de arroceras se incrementan en
estos meses, lo que es atractivo para piches comunes (Ducks Unlimited, 2006).
Según Gilbert et al. (2006) y Songserm et al. (2006) se ha tratado de bandadas de
patos domésticos utilizados para “limpiar” arrozales de los restos de grano y varias
plagas, durante lo cual podrían entrar en contacto con patos silvestres que se
encuentran en los mismos humedales. Las investigaciones detalladas realizadas en
Tailandia han demostrado que existe un sólido vínculo entre el virus de la gripe aviar
hiperpatogénica H5N1 y la abundancia de patos que se alimentan en libertad. Gilbert et
al. (2006) llegaron a la conclusión de que los humedales utilizados para la producción
de cultivos dobles de arroz, donde los patos en libertad se alimentan durante todo el
año en los arrozales, parecen ser un factor crítico en la persistencia y propagación de
la gripe aviar hiperpatogénica.
Gráfico X Relación entre los totales por especie, temporada 2006.
Fuente: Ducks Unlimited (2006)
58
En este contexto también se incluyó la caracterización de los humedales por la
presencia de mamíferos y otros animales, en el Cuadro 15 Lista Patrón de Mamíferos
de Nicaragua. Dendrocolaptidae – Passeridae según Martínez – Sánchez et al. (2000)
en la Alianza para las Áreas Silvestres (ALAS, 2000) Anexos. Según la OIE, la infección
viral también se reporta en mamíferos marinos como focas, ballenas y mamíferos
terrestres como cerdos, caballos, visones, tigres, leopardos, gatos, humanos y
recientemente en perros; además algunas cepas virales pueden causar enfermedad
caballos, visones, gatos, perros, hurones, vuelve piedras, palma civetas, mamíferos
marinos y otras especies.
Habida cuenta de la ecología de los huéspedes naturales de los virus de la gripe aviar
poco patogénica, no es sorprendente que los humedales desempeñen una función muy
importante en la epidemiología natural de la gripe aviar. Como sucede con muchos
otros virus, los viriones de la gripe aviar sobreviven más tiempo en agua fría (Lu et al.
2003; Stallknecht et al. 1990), y se cree muy posible que el virus sobreviva durante el
invierno en lagos congelados en zonas de reproducción árticas y subárticas. Así pues,
al igual que las aves acuáticas huéspedes, esos humedales probablemente sean
reservorios permanentes del virus de la gripe aviar poco patogénica (Rogers et al.
2004; Smith et al. 2004), e infectan una y otra vez a las aves acuáticas procedentes de
zonas meridionales para reproducirse (observado en Siberia por Okazaki et al. 2000 y
Alaska por Ito et al. 1995). Efectivamente, en algunos humedales utilizados como base
por una gran cantidad de patos migratorios se pueden aislar fácilmente partículas
virales de gripe aviar del agua de los lagos (Hinshaw et al. 1980).
Además de proporcionar las condiciones adecuadas para la mutación y generación de
virus, las prácticas agrícolas, en particular las empleadas en los humedales, pueden
aumentar la capacidad del virus para propagarse.
La función de los patos domésticos asiáticos en la epidemiología de la gripe aviar
hiperpatogénica H5N1 ha sido investigada en gran detalle y se ha descubierto que
desempeña una función principal no sólo en la génesis del virus (Hulse-Post et al.
2005; Sims 2007), sino también en su Manuales Ramsar para el uso racional de los
59
humedales, 4a. edición propagación y el mantenimiento de la infección en varios países
asiáticos (Shortridge & Melville 2006).
En las aves acuáticas silvestres, los virus de la gripe aviar poco patogénica son una
parte natural del ecosistema. Esos virus han sido aislados en más de 90 especies de
aves silvestres (Stallknecht & Shane 1988, Olsen et al. 2006) y se cree que han
existido durante milenios junto con las aves silvestres en sistemas equilibrados. En sus
huéspedes naturales, los virus de la gripe aviar infectan el tracto gastrointestinal y se
mudan por la cloaca; por lo general no causan enfermedades, aunque se han notificado
algunas anomalías en el comportamiento, como una reducción del comportamiento
migratorio y de búsqueda en los cisnes de Bewick Cygnus columbianus bewickii (Van
Gils et al. 2007).
Tras su aparición entre las aves de corral, un virus de gripe aviar hiperpatogénica
puede volver a infectar a aves silvestres y causar la enfermedad en diversos taxones
de mamíferos. Si los virus de la gripe del tipo A se adaptan dentro de estos nuevos
huéspedes y llegan a ser muy transmisibles, las consecuencias pueden ser
devastadoras, como las pandemias de gripe humana del siglo XX (Kilbourne 2006). Las
condiciones necesarias para que se den infecciones cruzadas vienen dadas por las
prácticas agrícolas en las que seres humanos, aves de corral y otras especies
presentes en grandes densidades están en contacto entre sí en zonas donde existen
también posibilidades de transmisión de los virus de aves de corral infectadas,
productos derivados de esas aves y desechos a aves silvestres, seres humanos y otros
mamíferos en humedales compartidos y en mercados de animales vivos (Shortridge
1977; Shortridge et al. 1977).
Además, las especies que viven en granjas avícolas y asentamientos humanos, o en
sus alrededores, pueden ser “especies puente” que podrían transmitir el virus entre las
aves de corral y las aves silvestres, ya sea por contacto directo entre las aves silvestres
y las de corral que vivan al aire libre o por contacto indirecto con materiales
contaminados. Si bien no existen pruebas sólidas de que las aves silvestres hayan
transportado el virus largas distancias al migrar (Feare & Yasué 2006), el análisis de
secuencias genéticas y otros indicios en gran medida indirectos sugieren que es
60
probable que las aves silvestres hayan contribuido a la propagación (Chen et al. 2006;
Keawcharoen et al. 2008; Kilpatrick et al. 2006; Hesterberg et al. 2007; Weber &
Stilianakis 2007).
II.- Peligros sanitarios asociados a la avicultura de Nicaragua.
Hasta este punto se deja sentado que existen humedales en Nicaragua (algunos de
ellos clasificados como sitios Ramsar), que constituyen fuentes de agentes etiológicos
(fuentes de infección), por encontrarse en ellos de forma eventual o permanente la
presencia de agentes etiológicos productores de enfermedades de importancia para la
sanidad animal y pública; tal es el caso de los VIA.
Por otra parte, en esas fuentes de infección existen poblaciones de aves, mamíferos,
reptiles y anfibios que constituyen portadores y reservorios de tales virus. En
consecuencia, existen las vías de transmisión de los VIA, desde las fuentes de agentes
etiológicos hasta los organismos susceptibles que son las aves de crianza y la
población humana.
Desde el punto de vista de los análisis de riesgos, la identificación de los peligros
constituye el paso primero y clave en este proceso, según OIE (2013 a y b) establece
en sus Códigos de Organismos Terrestres y Acuáticos. Esta fuente cataloga al peligro
como la presencia de un agente biológico, químico o físico en un animal o en un
producto de origen animal, o estado de un o de un producto de origen animal que
puede provocar efectos adversos en la salud.
La identificación de los peligros consiste por tanto en identificar los agentes patógenos
que podrían producir efectos perjudiciales al ser introducidos. Se identifican en principio
los que corresponden a la especie animal que se prevé importar u objeto de análisis,
así como los agentes biológicos que constituyen riesgos potenciales a la salud, es
importante considerar si se trata de agentes notificables, entre otros.
61
En este sentido, se definieron los virus de influenza aviar (VIA) como peligros sanitarios
asociados a la avicultura nicaragüense, a partir de las indicaciones de OIE (2013 a y b).
Este documento refleja de manera explícita la existencia de fuentes de infección,
portadores, reservorios y vías de transmisión de la enfermedad (Cuadros 16 y 17,
anexos). En el país existen poblaciones de aves de crianza tanto comerciales como de
traspatio que pueden ser infectadas por VIA a partir de las poblaciones de aves,
mamíferos (terrestres y acuáticos), reptiles, anfibios y peces que constituyen parte de la
fauna endémica y/o visitadora de Nicaragua, como el Cuadro 17 refleja.
Estos reservorios u hospedadores pueden ser transmisores de la enfermedad
fundamentalmente a partir de:
Aves migratorias (los propios reservorios u hospedadores) que en sus rutas de
vuelo encuentran poblaciones de aves de crianza,
La presencia del hombre y eventualmente de otros animales que tienen contacto
con poblaciones de aves de crianza
A partir de los estudios realizados por el MAGFOR (2001) se conoce que Nicaragua es
libre de la enfermedad hasta ese momento. Desde 2005, se han realizado monitoreos
anualmente a comunidades que se encuentran en la periferia de aquellos humedales
en donde por estudios realizados entre 2005 – 2006 (Lezama, 2006) a través de
DUCKS UNLIMITED, indicaron el inventario de aves migratorias que se concentra
mayormente en los humedales de Nicaragua. Hasta el momento, no ha sido
demostrada la presencia de VIA y de los agentes de otras enfermedades como
laringotraqueitis infecciosa, Newcastle y tifosis-pulorosis.
En estas circunstancias, constituye un hecho de relevancia entonces evaluar la
probabilidad de introducción de los VIA en el país, así como su probabilidad de
diseminación.
62
II.- Ejecución de la evaluación de ocurrencia del peligro:
Para evaluar la probabilidad de introducción de VIA en Nicaragua utilizamos como
referente la Guía de Análisis de Riesgos de OIRSA/OIE (2006) que recomienda
describir el/los proceso(s) biológico(s) necesario(s) para que una actividad de
importación provoque la «difusión» (es decir, la introducción) de agentes patógenos en
un medio determinado, y en estimar cualitativa (con palabras) o cuantitativamente (con
cifras) la probabilidad de que se desarrolle efectivamente ese proceso.
Aspectos que se asumen:
La introducción y/o diseminación de los VIA no se producirá por la importación
(en este estudio) sino por la posible introducción de estos agentes a humedales
del país y de ellos a las aves de crianza a través de aves migratorias y sus rutas
de vuelo principalmente, sin descartar otras posibles vías afines, excepto la
importación de mercancías.
La evaluación cualitativa se realizó siguiendo los procedimientos que OIRSA/OIE
(2006) recomienda.
Según esta herramienta, la probabilidad de difusión (introducción) de los peligros
(agentes etiológicos) se evalúa como sigue.
Cuadro 18. Matriz para la categorización de la difusión y la exposición.
Probabilidad de exposición
Insignificante Extremadamente baja
Muy baja
Baja Ligera Moderada Alta
Pro
ba
bili
dad d
e d
ifusió
n
Alta I EB MB B L M A
Moderada I EB MB B L M M
Ligera I I EB MB B L L
Baja I I I EB MB B B
Muy baja I I I I EB MB MB
Extremadamente baja
I I I I I EB EB
Insignificante I I I I I I I
63
La misma fuente indica que las categorías nominales de evaluación cualitativa
(descriptores) tienen la siguiente descripción:
Cuadro 19. Matriz para la categorización de la difusión y la exposición.
Descriptor Descripción de OIRSA/OIE (2006) para cada descriptor
Insignificante El evento virtualmente no ocurriría
Extremadamente baja Extremamente improbable que ocurra el evento
Muy baja Muy improbable que ocurra el evento
Baja Improbable que ocurra el evento
Ligera Posible que ocurra el evento a una probabilidad baja
Moderada Posible que ocurra el evento a una probabilidad alta
Alta Altamente probable que ocurra el evento
La categoría nominal asignada a la evaluación de la probabilidad de difusión o
introducción de VIA en Nicaragua se cataloga de Moderada – Alta por las siguientes
razones:
1. Los VIA de alta patogenicidad han estado presentes en casi todos los
continentes en los últimos años (OIE, 2014).
El virus H5N1 en Bangladesh, Bhutan, Camboya, China, Hong Kong, India,
Corea, Nepal y Viet Nam en 2013 y en Bangladesh, Bhutan, Camboya,
China, Taipei China, Hong Kong, India, Irán, Israel, Myanmar, Nepal y Viet
Nam en 2012.
El virus H7N2 ha estado en Australia en 2013.
El virus H7N3 en México en 2012 y 2013.
El virus H7N7 en Australia en 2012 y Australia e Italia en 2013.
El virus H5N1 ha estado presente en países de todos los continentes,
excepto América en 2006.
2. El VIA tipo A (H7N9) con mortalidad en humanos están presentes desde abril de
2013 en China (CDC/HAN, 2014), afectando a poblaciones de aves y
provocando mortalidad en humanos.
3. Los VIA de alta patogenicidad del tipo H5N1 están presentes en América
CDC/HAN (2014) desde enero del presente año.
64
4. Reportes de la FAO.
5. El estado de alerta sanitaria que decretan la OIE (2013 c) y la FAO (2013) para
los países de América.
6. La importación de aves vivas al país para las granjas comerciales de
reproductoras, engorde y postura, entre otras cuestiones.
Según los descriptores de OIRSA/OIE (2006) la categoría de Moderada indica aquellas
situaciones en las que es posible que ocurra el evento (introducción del agente
etiológico) a una probabilidad alta, hecho que sin lugar a dudas es la realidad de los
países de América, incluido Nicaragua, por la existencia de condiciones que así lo
indican como la ya mencionada presencia de la enfermedad en el área geográfica, la
proximidad de países afectados como México con cepas de alta patogenicidad y
Guatemala y El Salvador afectadas por cepas de VIA de baja patogenicidad y la
introducción de aves vivas con fines comerciales y en varios propósitos productivos
procedentes Honduras, El Salvador, Costa Rica, Panamá y Estados Unidos, todos
países con una alta probabilidad de presencia de la enfermedad.
Nicaragua comparte
además rutas de vuelos de
aves migratorias (Lezama,
2006) con estos países. La
Organización Mundial de
Sanidad Animal (OIE) ha
plantea desde 2006 el papel
de las aves silvestres y el
comercio internacional como
las principales causas de la
diseminación mundial de la
enfermedad (Correa, 2006).
Muchos autores se han referido a este aspecto de la diseminación de la influenza aviar
altamente patógena a nivel internacional. En este sentido, las rutas de aves migratorias
Figura 7 Rutas de vuelo de especies de aves migratorias de
vida libre. Fuente: Correa (2006)
65
de América tienen una especial significación para la posible introducción de esta
enfermedad en Nicaragua (Serrano, 2006; 2009).
El autor hace referencia a las 6 rutas
de vuelo principales, aunque tienen
especial significación para este
estudio la ruta de Mississippi (3), la
de la Costa del Pacífico (5) y la ruta
del Pacífico propiamente dicha (6).
Precisamente, es en la región del Pacífico de Nicaragua donde se concentran la mayor
cantidad de explotaciones avícolas comerciales, hecho que demanda la correcta
evaluación de los riesgos de introducción y diseminación de la enfermedad al país.
No obstante lo planteado, en este estudio se considera que por la situación
internacional actual de los virus influenza, la probabilidad de penetración de estos
agentes al país tiene cada vez una tendencia a incrementarse. De ahí que esta se
catalogara de Moderada – Alta.
Para evaluar la probabilidad de exposición o diseminación de VIA en Nicaragua
igualmente se utilizó la Guía de Análisis de Riesgos de OIRSA/OIE (2006) que consiste
en describir el/los proceso(s) biológico(s) necesario(s) para que los animales y las
personas del país importador se vean expuestos a los peligros (en este caso, los
agentes patógenos) difundidos a partir de una fuente de riesgo determinada, y en
estimar cualitativa (con palabras) o cuantitativamente (con cifras) la probabilidad de esa
exposición.
Estas instituciones recomiendan que para evaluar la probabilidad de exposición o
diseminación de estos agentes sean considerados los siguientes aspectos:
Figura 8 Rutas de vuelo de especies de aves migratorias de América.
Fuente: Serrano (2006); (2009).
66
Distribución de las poblaciones susceptibles
Inmunidad de la población
Uso del producto en destino
Mecanismo de transmisión de la enfermedad
Factores que afectan la supervivencia del organismo
Presencia de vectores potenciales
Huéspedes secundarios o intermediarios del agente
Para este estudio se establecieron las fuentes de infección (humedales Ramsar y no
Ramsar y los organismos de la fauna silvestre que en ellos viven que pueden resultar
infectados por VIA), reservorios u hospederos (los organismos de la fauna silvestre que
de manera eventual o permanente viven en los humedales y pueden o no reproducirse
en ellos y adquirir VIA), así como eventuales o permanentes mecanismos de
transmisión de la enfermedad entre los que se destacan las rutas de vuelo de las aves
migratorias y la introducción de aves vivas (pollitos de un día) procedentes de otros
países con fines comerciales (Cuadros 8 a 17 de anexos).
En consecuencia, en el estudio que se realiza, la categoría evaluativa que se le confiere
a la probabilidad de exposición (diseminación) de VIA en Nicaragua es de Alta, por las
siguientes situaciones:
Existencia de fuentes de infección, reservorios u hospederos y mecanismos de
transmisión de la enfermedad.
Cuadro 21 Resultados y criterios de la evaluación de la probabilidad de introducción del peligro (evaluación de la difusión).
Descriptor Descripción de OIRSA/OIE (2006) para cada descriptor
Insignificante El evento virtualmente no ocurriría
Extremadamente baja
Extremamente improbable que ocurra el evento
Muy baja Muy improbable que ocurra el evento
Baja Improbable que ocurra el evento
Ligera Posible que ocurra el evento a una probabilidad baja
Moderada Posible que ocurra el evento a una probabilidad alta
Alta Altamente probable que ocurra el evento
67
Existe población animal y humana susceptible a los VIA en todo el país.
Existe población de animales domésticos y de vida libre en las inmediaciones de
los humedales que contribuyen a la supervivencia y circulación de los VIA y al
mantenimiento de la cadena epidemiológica.
Se produce la importación de pollitos de un día con fines comerciales, de países
más al norte de Centroamérica, lo que incrementa los riesgos de introducción y
diseminación de la enfermedad en el país.
Al evaluar la probabilidad de difusión (introducción) y exposición (diseminación) de VIA
en Nicaragua a partir de los humedales del país y tomando como referencia los criterios
de OIRSA/OIE (2006) según Cuadro 18 se consideró que esta es igualmente
Moderada. El hecho significa que la existe la posibilidad de que se produzca la
introducción y/o diseminación de estos virus al país con una probabilidad alta.
CONCLUSIONES
1. En los humedales de Nicaragua existen condiciones para la introducción,
supervivencia y diseminación de VIA en el país.
2. La probabilidad de introducción (difusión) y diseminación (exposición) de VIA en
poblaciones susceptibles de Nicaragua (incluyendo al hombre) es moderada,
según el descriptor de la matriz es Posible que ocurra el evento a una
probabilidad alta.
68
CAPÍTULO II
“Vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua a los VIA de alta
patogenicidad”.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS
1. Definir las áreas de riesgo del virus de la como peligro sanitario e inventariar los
elementos en riesgo a ellas asociados.
2. Evaluar el grado de vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua al VIA
altamente patógena.
MATERIALES Y MÉTODOS
Para evaluar la vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua a los virus de la
influenza aviar altamente patógena y con los humedales del país como factor de riesgo,
se realizaron las siguientes acciones:
1. Con la participación del Sistema de Vigilancia Epidemiológica del MAGFOR y la
DISAAN/DGPSA/MAGFOR, se ubicaron los humedales en un mapa del país de
escala 1:250 000 y se ubicaron igualmente las granjas avícolas bajo control del
MAGFOR.
2. Se verificó la existencia de vínculos que pudieran facilitar la introducción y/o
diseminación de los virus de la influenza aviar altamente patógena entre esas
explotaciones avícolas y los humedales del país. Se reconocieron los vínculos
(vías de comunicación y acceso, las relaciones comerciales o de intercambio
entre áreas) y la existencia de vías de transmisión de los agentes etiológicos
entre una y otra área.
Con la existencia de vínculos se identificaron las “áreas de riesgo sanitario”
asociadas a los humedales.
Las áreas de riesgo donde coincidan además peligros naturales o tecnológicos
reconocidos se consideraron “áreas más a riesgo” porque el nivel de riesgo
69
podría incrementarse tras inundaciones, contaminaciones con químicos,
incendios forestales y otros peligros.
3. En las “áreas de riesgo” y “áreas más a riesgo” identificadas, se inventariaron
los elementos en riesgo (aves de granja y de traspatio) susceptibles de afectarse
por el agente etiológico en estudio.
Para este inventario se consultó la base de datos del Programa Nacional
Avícola (MAGFOR, 2014) que registran las granjas a nivel nacional y las
Asociaciones de Avicultores del país.
Se consideró además la base de datos generada del Censo Nacional
Agropecuario (CENAGRO, 2011), para identificar las poblaciones avícolas de
traspatio consideradas de alto riesgo por su proximidad a los humedales.
Se caracterizaron los elementos en riesgo inventariados (aves de granja y de
traspatio), según tipo de explotación, cantidad, propósitos, condiciones de
manejo y de atención sanitaria y veterinaria. Se realizaron tablas de
distribución de frecuencias para determinar las especies y propósitos más
frecuentemente representados; así como la distribución espacial de las aves
inventariadas y las de granjas y de traspatio.
4. Para la evaluación de la vulnerabilidad de las aves objeto de investigación se
adecuó y aplicó el procedimiento "Metodología de análisis de riesgos
químico-tóxicos para la sanidad animal" según Suárez et al. (2007) que
armoniza con los procedimientos evaluativos que la Guía para Análisis de
Riesgo de OIRSA/OIE (2006). También armoniza con los procedimientos que
Murray et al. (2003) recomiendan en representación de la OIE para
complementar los métodos cualitativos de evaluación de riesgos. El
procedimiento empleado posibilita ofrecer evaluación cualitativa (categorías
nominales) y cuantitativa (puntuación según cuestionario aplicado). En la
utilización de dicha metodología se procedió de la siguiente forma:
70
Se elaboró un cuestionario para evaluar la vulnerabilidad de la población de
aves en riesgo a VIA asociados a humedales. El cuestionario incluyó
indicadores para detectar las brechas sanitarias que posibilitan la introducción
y diseminación de estos agentes en el país, especialmente asociados con los
humedales como factor de riesgo (Anexos).
Se determinó el valor cualitativo y cuantitativo.
Se realizaron tablas de contingencia para observar el comportamiento de los
indicadores usados según criterios de expertos al evaluar la vulnerabilidad.
5. Con los resultados obtenidos se estableció un orden de prioridad de poblaciones
que requieran mayores o más rápidas acciones de reducción de vulnerabilidad
de las aves a la introducción y diseminación de los VIA de alta patogenicidad.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Áreas de riesgo y población avícola en riesgo de Nicaragua a los virus de la
influenza aviar altamente patógena
Para la investigación y utilizando la información y procedimientos del Sistema de
Vigilancia Epidemiológica de la Dirección de Salud Animal (DISAAN), de la Dirección
General de Protección Sanidad Agropecuaria (DGPSA) del Ministerio Agropecuario y
Forestal (MAGFOR) se elaboró un mapa de riesgo a VIA de escala 1:250 000.
Figura 9 Mapa de riesgo a VIA para la población aviar de Nicaragua
71
Fueron ubicados en el mapa los humedales Ramsar y no Ramsar de Nicaragua, así
como las explotaciones avícolas comerciales bajo control del MAG FOR, previamente,
se identificaron las posibles vías de penetración de los agentes etiológicos, y los
vínculos entre los agentes y las poblaciones amenazadas (Cuadros 22, 22.1, Anexos).
Tabla 7 Tipos de explotaciones avícolas de Nicaragua según MAGFOR (2014).
Tipo de granjas explotaciones avícolas
Cantidad por tipo Frecuencia relativa
%
Ponedoras comerciales 116 0.6481 65
Engorde comerciales 63 0.3519 35
Total 179 1.00 100
Como la Tabla 7 refleja, la población avícola comercial de Nicaragua se distribuye en
179 instalaciones, 65 % de ellas destinadas a la postura y 35 % al engorde.
Tabla 8 Tipos de explotaciones avícolas de ponedoras de Nicaragua según MAGFOR (2014).
Tipo de explotaciones avícolas de ponedoras
Cantidad por tipo Frecuencia relativa
%
Granjas tecnificadas 6 0.05 5
Granjas semitecnificadas 110 0.95 95
Total 116 1.00 100
Las explotaciones de ponedoras se distribuyen en las 6 regiones del país, con 116
granjas 95 % semi tecnificadas y 5 % tecnificadas
Tabla 9 Distribución espacial de las explotaciones avícolas de ponedoras comerciales de Nicaragua según MAGFOR (2014).
Departamentos Explotaciones de ponedoras comerciales por departamento
Frecuencia relativa
%
Jinotega 7 0.06 6
Matagalpa 4 0.03 3
Chontales 4 0.03 3
Estelí 5 0.04 4
Nueva Segovia 3 0.03 3
Madríz 5 0.04 4
León 7 0.06 6
Chinandega 7 0.06 6
Managua 17 0.15 1.5
Rivas 6 0.05 5
Masaya 44 0.39 39
Carazo 7 0.06 6
Total 116 1.00 100
72
Las explotaciones avícolas de ponedoras comerciales se distribuyen en el 70.6 % de
los departamentos del país según la Tabla 9 refleja.
Las explotaciones avícolas comerciales destinadas al engorde se distribuyen en el
64.7% de los departamentos del país.
Tabla 10 Distribución espacial de las explotaciones avícolas de engorde de Nicaragua según MAGFOR (2014).
Departamentos Explotaciones de engorde comerciales por departamento
Frecuencia relativa
%
Matagalpa 2 0.031 3.1
Chontales 1 0.016 1.6
Estelí 1 0.016 1.6
Nueva Segovia 1 0.016 1.6
Madríz 1 0.016 1.6
León 2 0.031 3.1
Chinandega 3 0.048 4.8
Managua 13 0.206 20.6
Granada 3 0.050 5
Masaya 25 0.396 39.6
Carazo 11 0.174 17.4
Total 63 1.000 100
Masaya resulta el departamento con mayor cantidad de granjas (39.6 %), seguido de
Managua y Carazo, con 20.6 y 17.4 % respectivamente.
Tabla 11 Total de poblaciones avícolas de traspatio de Nicaragua según CENAGRO (2011).
Tipo de explotaciones avícolas
Cantidad por tipo Frecuencia relativa
%
Ponedoras de traspatio 2 029 294 0.37 37
Aves de engorde (pollos y pollas) de traspatio
2 940 153
0.54 54
Gallos 351 101 0.06 6
Chompipes y sus crías 56 708 0.01 1
Otros 84 363 0.02 2
Total 5 461 619 1.00 100
73
Las aves de traspatio que predominan en Nicaragua son las que tienen como propósito
la obtención de carne, constituyendo el 54 % de las mismas, le siguen las ponedoras en
un 37 % y con menor frecuencia los gallos y otras categorías.
En sentido general, se aprecia que existe en el país una población de 13 983 136 aves,
de las cuales 39 % son de traspatio y 61 % son comerciales, a como se logra observar
en la Tabla 12.
Estas poblaciones avícolas constituyen los elementos en riesgo a los VIA en el país por
encontrarse en áreas de riesgo a estos virus y ser susceptibles de afectarse por ellos
en mayor o menor grado. El 81 % de estas poblaciones se encuentran en las llamadas
áreas más a riesgo.
Se trata de áreas donde peligros de diversa naturaleza confluyen según Suárez et al.
(2008). En este estudio se hace referencia a 145 áreas donde están asentadas
explotaciones avícolas (57 de las cuáles son de engorde y 88 de postura) que se
encuentran amenazadas por peligros naturales.
Tabla 12 Tipos de explotaciones avícolas de Nicaragua según MAGFOR (2014) y CENAGRO (2011).
Tipo de explotaciones avícolas Cantidad por tipo Frecuencia relativa
%
Explotaciones comerciales 8,521517 0.61 61
Explotaciones de traspatio 5, 461 619 0.39 39
Total 13,983136 1.00 100
74
Se hace referencia a de áreas donde existen
peligros o amenazas naturales como los sismos,
tsunamis, inundaciones y erupciones volcánicas,
peligros todos identificados para Nicaragua por
INETER (2001; 2014). Según esta fuente, es una
región de amplia actividad sísmica, que solo
entre 14 – 17 de enero ocurrieron 29 de estos
eventos, siendo la región del Pacífico la de
mayor afectación.
Precisamente, la población avícola de Nicaragua
aunque distribuida por todo el país, se concentra
principalmente en la región del Pacífico.
Respecto a las inundaciones y erupciones
volcánicas, INETER (2014) afirma que la
vertiente del mar Caribe o región del Atlántico,
con su ríos de largo recorrido y gran caudal, ha
sido calificada como la zona más susceptible de
sufrir inundaciones, sin embargo, la vertiente del
Pacífico, con sus ríos de corto recorrido y menor
caudal, la probabilidad de que ocurran extensas
inundaciones es menor; pero los efectos de las
mismas son relativamente mayores, debido a la
rapidez con que se presentan y a la gran
concentración de población y mayor desarrollo
de la infraestructura socio económica. Este
estudio coincide con los criterios de dicha
institución.
Figura 10 Áreas con peligros de sismos y tsunamis según INETER (2001).
Figura 11 Áreas con peligros de inundaciones y erupciones volcánicas según INETER (2001).
75
En sentido general, se trata de áreas donde los riesgos se incrementan y por lo tanto,
las medidas para reducirlos deben ser cuidadosamente planificadas y preparadas.
Muchos esfuerzos se dedican al respecto (CDC, 2009).
Evidentemente, las poblaciones animales deben ser objeto de una adecuada atención
zootécnica y veterinaria, con el objetivo de reducir su vulnerabilidad tanto a eventos
sanitarios como naturales o combinados.
Vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua a los VIA
Con el propósito de evaluar la vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua a
estos agentes etiológicos se utilizó la "Metodología de análisis de riesgos químico-
tóxicos para la sanidad animal" según Suárez et al. (2007) que armoniza con los
procedimientos evaluativos que la Guía para Análisis de Riesgo según OIRSA/OIE
(2006) que fueron los utilizados también en este estudio para evaluar la probabilidad de
ocurrencia del peligro (introducción y/o diseminación de VIA en el país) y confirmados
según criterios de Murray et al. (2003), consultores de la OIE para los temas.
Los indicadores utilizados para esta evaluación fueron la protección de la población
animal, la planificación de contingencias y la preparación del personal encargado de
prevenir y enfrentar emergencias (Cuadros 23 y 23.1 anexos). Previamente, se aplicó
un cuestionario para obtener información sobre los indicadores utilizados en el proceso
de evaluación (Anexo 4).
Vulnerabilidad de la población avícola tecnificada de Nicaragua
La evaluación de la vulnerabilidad de la población avícola tecnificada a VIA de alta
patogenicidad exhibió un valor con categoría nominal predominantemente BAJA –
MEDIA relacionado con un nivel de protección de la población de aves del país
catalogado de MUY ALTO.
76
Tabla 13 Relación entre Vulnerabilidad - Protección de la población animal en la avicultura comercial
tecnificada de Nicaragua por departamentos.
Vulnerabilidad de la población animal
Protección de la población animal TOTAL
MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA
MUY ALTA 0 0 0 0 0 0
ALTA 0 0 0 0 0 0
MEDIA 0 0 0 0 0 0
BAJA - MEDIA 9 0 0 0 0 9
BAJA 0 0 0 0 0 0
Total 9 0 0 0 0 9
La protección de la población animal en granjas avícolas tecnificadas distribuidas en
nueve departamentos del territorio nacional y catalogada como muy alta se debe a que
estas empresas tienen presente que la bioseguridad, el manejo, la relación con el
sector oficial es el mejor aliado para evitar cualquier brote de enfermedad que pueda
generar pérdidas económicas consideradas por los grandes volúmenes de poblaciones
avícolas que maneja la industrias.
Según MAGA (2002), para contrarrestar grandes amenazas, la Bioseguridad es la
herramienta más valiosa, ya que utilizándola se puede en gran parte prevenir el ingreso
de enfermedades de importancia Nacional como la Influenza Aviar y otras
enfermedades de declaración obligatoria.
En el año 2011, la Comisión Nacional de Sanidad Avícola de Nicaragua adecuo la
Directriz del OIRSA con lo consiguiente Norma Técnica Nicaragüense 11 030-11 de
Inspección y Certificación de Establecimientos Avícolas (Gaceta Diario Oficial No. 125.,
2013). Con este instrumento el ministerio (MAGFOR) podrá aplicar a las granjas
avícolas de exportación sanciones a las granjas si no se cumplen con lo establecido por
la misma.
Cuando fue utilizada la planificación de contingencias como indicador para evaluar la
vulnerabilidad de la población avícola tecnificada de Nicaragua por departamentos se
obtuvo calificación de MEDIA.
77
El valor de la planificación y preparación para emergencias es decisivo en la reducción
de riesgos sanitarios y sanitarios asociados a naturales u otros peligros o amenazas
(CDC, 2009; OIE, 2014).
Tabla 14 Relación entre Vulnerabilidad – Planificación de contingencias en la avicultura comercial tecnificada
de Nicaragua.
Vulnerabilidad de la población animal
Planificación de Contingencias TOTAL
MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA
MUY ALTA 0 0 0 0 0 0
ALTA 0 0 0 0 0 0
MEDIA 0 0 0 0 0 0
BAJA - MEDIA 0 0 9 0 0 9
BAJA 0 0 0 0 0 0
Total 0 0 9 0 0 9
Esto significa que mientras la vulnerabilidad de la población de aves de explotaciones
tecnificadas a virus influenza fue BAJA – MEDIA, la planificación de contingencias tuvo
un valor de MEDIA.
Por otro lado la falta de un mapa de riesgo donde estén ubicadas las fuentes de peligro
sanitario de los departamentos y municipios del país, las áreas y elementos en riesgo y
los principales factores de riesgo asociados a estos y otros peligros es de importancia
significativa para los programas de vigilancia.
Esto según MINSA (2010), este mapa puede estar representado estableciendo
geográficamente donde y hasta qué punto fenómenos específicos probablemente
causan una amenaza para las personas y/o animales, cuyas características deberán
proporcionar la ubicación (fuentes, extensión, sus manifestaciones, zonas de
influencia), severidad (efectos esperados) y recurrencia (lapsos de tiempo en que el
fenómeno puede ocurrir).
Por otro lado, mientras la vulnerabilidad de esta población de aves a virus influenza fue
BAJA – MEDIA, la preparación del personal para emergencias resultó ser también
BAJA – MEDIA.
78
Tabla 15 Relación entre Vulnerabilidad – Preparación del personal para emergencias en la avicultura
comercial tecnificada de Nicaragua.
Vulnerabilidad de la población animal
Preparación del personal para emergencias TOTAL
MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA
MUY ALTA 0 0 0 0 0 0
ALTA 0 0 0 0 0 0
MEDIA 0 0 0 0 0 0
BAJA - MEDIA 0 0 0 9 0 9
BAJA 0 0 0 0 0 0
Total 0 0 0 9 0 9
En cuanto a la relación de la vulnerabilidad con la preparación del personal para
emergencias en la avicultura tecnificada y la falta de conocimientos en la identificación
de riesgos sanitarios en los territorios en donde podrían haber posibles riesgos y/o
fuentes de patógenos, hacen necesario que los servicios oficiales de cada territorio
adecue un plan de contingencia en caso de desastres naturales que resulten con
emergencias sanitarias y que pongan en riesgo las sanidades agropecuarias.
SAGARPA (2012), refiere que con ello, se busca que el personal encargado de atender
las contingencias esté preparado para hacer frente a las enfermedades que se deriven
de eventos naturales y coordinar las actividades que eviten daños mayores a la
ganadería, avicultura, acuacultura y, en su caso, la salud pública nacional.
Suárez et al. (2010) y Suárez (2011) se han referido a la necesidad y exigencias de la
capacitación de los servicios veterinarios, productores y decisores para reducir los
riesgos sanitarios solos o asociados a los desastres naturales.
Vulnerabilidad de la población avícola semi tecnificada de Nicaragua
El nivel de vulnerabilidad de la población avícola de instalaciones semitecnificadas
distribuidas en 13 departamentos de Nicaragua a VIA fue MEDIA, en tanto el valor de
protección de esa población animal resultó ser BAJO – MEDIA.
79
Tabla 16 Relación entre Vulnerabilidad - Protección de la población animal en la avicultura comercial semi
tecnificada de Nicaragua.
Vulnerabilidad de la población animal
Protección de la población animal TOTAL
MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA
MUY ALTA 0 0 0 0 0 0
ALTA 0 0 0 0 0 0
MEDIA 0 0 0 13 0 13
BAJA - MEDIA 0 0 0 0 0 0
BAJA 0 0 0 0 0 0
Total 0 0 0 13 0 13
En parte al hacer comparación en la bioseguridad y en los aspectos que en esta se
involucran, las granjas avícolas semitecnificadas no poseen las condiciones de
bioseguridad que se deberían implementarse.
Por consiguiente esta población avícola es más vulnerable a la de las granjas
tecnificadas, por consiguiente la Norma Técnica Nicaragüense 11 032-11 de
Regulación de la Actividad Avícola, permite que los avicultores de explotaciones
avícolas extensivas y semi intensivas conozcan los requerimientos que se deben
cumplir al pretender abrir un establecimiento avícola.
Tabla 17 Relación entre Vulnerabilidad – Planificación de contingencias en la avicultura comercial semi
tecnificada de Nicaragua.
Vulnerabilidad de la población animal
Planificación de Contingencias TOTAL
MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA
MUY ALTA 0 0 0 0 0 0
ALTA 0 0 0 0 0 0
MEDIA 0 0 13 0 0 13
BAJA - MEDIA 0 0 0 0 0 0
BAJA 0 0 0 0 0 0
Total 0 0 13 0 0 0
En poblaciones de explotaciones semi tecnificadas, la planificación de contingencias de
contingencia resultó ser MEDIA y la influencia sobre la vulnerabilidad de esa población
tuvo también categoría de MEDIA.
80
La relación de vulnerabilidad media con la planificación de contingencias media en
granjas avícolas semi tecnificadas, se debe en parte al desconocimiento del personal
que atiende las granjas en situaciones de emergencias, así como su movilización en
todo caso.
En Nicaragua se cuenta con un Plan Nacional de Emergencia para Influenza Aviar,
MAGFOR (2006), el cual se basa en las disposiciones de la OIE.
En dicho plan de emergencia van descritas las actividades desde la notificación hasta la
confirmación de la enfermedad, canales de comunicación, conformación del Dispositivo
Nacional de Emergencia Sanitaria (DINESA), cuarentena, sacrificio sanitario, etc.
El plan de emergencia MAGFOR así como el de SAGARPA (2013), utilizado en el brote
de Influenza Aviar altamente patógena H7N3 en México, tienen la misma finalidad,
evitar que la enfermedad una vez introducida en el país, se disemine a otras regiones.
Tabla 18 Relación entre Vulnerabilidad – Preparación del personal para emergencias en la avicultura
comercial semi tecnificada de Nicaragua.
Vulnerabilidad de la población animal
Preparación del personal para emergencias TOTAL
MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA
MUY ALTA 0 0 0 0 0 0
ALTA 0 0 0 0 0 0
MEDIA 0 0 0 13 0 13
BAJA - MEDIA 0 0 0 0 0 0
BAJA mostró un nivel
0 0 0 0 0 0
Total 0 0 0 13 0 13
La preparación del personal para prevenir y enfrentar situaciones de emergencias tuvo
una categoría BAJA - MEDIA, en tanto la vulnerabilidad de esa población exhibió
categoría nominal de MEDIA.
En este sentido Suárez et al. (2008); (2010) y Fabré et al. (2009) insisten en
diagnosticar las capacidades y competencias de los miembros de los servicios
veterinarios en la vigilancia y reducción de los riesgos a la salud animal y pública y
dirigir la capacitación diferenciada de los profesionales de la veterinaria, productores y
81
públicos en general en este sentido. Obviamente, la capacitación del capital humano de
la profesión veterinaria ocupa un lugar central.
Vulnerabilidad de la población avícola de traspatio de Nicaragua
La vulnerabilidad de la población animal de traspatio de Nicaragua mostró un valor
categorizado de ALTA, influenciado sin lugar a dudas por un nivel de protección de esa
población animal evaluado de BAJA - MEDIA.
Tabla 19 Relación entre Vulnerabilidad - Protección de la población animal en la avicultura de traspatio de
Nicaragua.
Vulnerabilidad de la población animal
Protección de la población animal TOTAL
MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA
MUY ALTA 0 0 0 0 0 0
ALTA 0 0 0 17 0 17
MEDIA 0 0 0 0 0 0
BAJA - MEDIA 0 0 0 0 0 0
BAJA 0 0 0 0 0 0
Total 0 0 0 17 0 17
En todo caso las poblaciones avícolas de traspatio se encuentran distribuidas en los 17
departamentos del país.
Las aves de traspatio carecen de las condiciones mínimas de bioseguridad, por tanto el
riesgo de introducción es inminente. Estas aves son criadas en su mayoría por familias
rurales de pocos ingresos económicos.
Ante esta situación el MAGFOR, realiza capacitaciones dirigidas a productores
avícolas, sobre todo en las áreas identificadas de alto riesgo como aquellas
comunidades que se encuentran en las periferias de los humedales.
En estas explotaciones avícolas de autoconsumo familiar, las aves de traspatio en el
caso de que estén cercanas a las granjas avícolas tecnificadas actúan como aves
centinelas para las enfermedades avícolas mediante la vigilancia epidemiológica y
vacunación, actividad realizada por el MAGFOR año con año.
82
Ese valor de vulnerabilidad de la población animal de traspatio ALTO estuvo
influenciado además por un nivel MEDIO de planificación de contingencias.
Tabla 20 Relación entre Vulnerabilidad – Planificación de contingencias en la avicultura de traspatio de
Nicaragua.
Vulnerabilidad de la población animal
Planificación de Contingencias TOTAL
MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA
MUY ALTA 0 0 0 0 0 0
ALTA 0 0 17 0 0 17
MEDIA 0 0 0 0 0 0
BAJA - MEDIA 0 0 0 0 0 0
BAJA 0 0 0 0 0 0
Total 0 0 17 0 0 17
Las aves de traspatio, por las características de manejo, están más expuestas a
padecer enfermedades por la introducción de agentes patógenos en el ambiente, es por
ello que la vigilancia epidemiológica activa y pasiva juega un papel importante en el
control de las enfermedades.
Por tanto se hace necesario que el personal técnico en las regiones del país esté
consciente de esta situación y de las posibles fuente peligro por el posible ingreso de
patógenos, las cuales a su vez pueden ingresar a una explotación avícola si las
medidas de bioseguridad no son las adecuadas.
Según Conan et al. (2012), los métodos de producción en traspatio implican medidas de
bioseguridad bajas y un alto riesgo de infecciones contagiosas, como la enfermedad de
Newcastle (EN) o la zoonosis influenza aviar de alta patogenicidad (del inglés, HPAI).
Igualmente, el nivel ALTO de vulnerabilidad de esa población animal está dado por una
BAJA – MEDIA preparación del personal para emergencias en la avicultura de traspatio
de Nicaragua.
La vigilancia epidemiológica sobre las aves, especialmente las de traspatio y de vida
libre es esencial para reducir la vulnerabilidad de estas y las de crianzas intensivas a
los virus influenza.
83
La presentación de la influenza por virus A H7N9 en China y sus consecuencias en las
crías de aves y humanos así lo indican. Zao et al. (2013) destacan la necesidad de
vigilar los virus de gripe A (H7N9) en diferentes especies. Estos autores sugieren que
las aves silvestres pueden desempeñar un papel en la aparición de virus H7N9
subtipos, similar al papel que desempeñaron en la propagación geográfica del virus
aviar subtipo H5N1.
Tabla 21 Relación entre Vulnerabilidad – Preparación del personal para emergencias en la avicultura de traspatio de Nicaragua.
Vulnerabilidad de la población animal
Preparación del personal para emergencias TOTAL
MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA
MUY ALTA 0 0 0 0 0 0
ALTA 0 0 0 17 0 17
MEDIA 0 0 0 0 0 0
BAJA - MEDIA 0 0 0 0 0 0
BAJA 0 0 0 0 0 0
Total 0 0 0 17 0 17
Constituye un hecho importante la venta de aves vivas en mercados públicos o
similares y el riesgo que representa en la diseminación de virus influenza.
En China, Wu et al., (2014) destacan el papel de la preparación del personal encargado
de inspeccionar y manejar este tipo de comercio por su papel en la diseminación de
virus influenza y los riesgos a la salud animal y pública.
Como se puede apreciar, el nivel de vulnerabilidad BAJA – MEDIA, MEDIA y ALTA de
las poblaciones de aves en Nicaragua se manifiesta de una manera coincidente con lo
que la literatura internacional considera para las aves de crianza intensiva, semi
intensiva y de traspatio respectivamente.
La avicultura de Nicaragua está potencialmente en riesgo a la introducción y/o
diseminación de VIA de alta patogenicidad a partir de las aves migratorias y los
humedales del país, y su vulnerabilidad a estos peligros resulta BAJA – MEDIA y
MEDIA en las explotaciones tecnificadas y semitecnificadas. La población de traspatio
tiene una ALTA vulnerabilidad a estos peligros.
Según OIE (2012), además de ser altamente contagiosos entre las aves de corral, los
virus de la influenza aviar se transmiten rápidamente de granja en granja por los
84
movimientos de aves domésticas vivas, de la gente (especialmente si el calzado y otras
prendas están contaminados) y vehículos, equipos, piensos y jaulas contaminados.
Ante esta enfermedad el personal técnico a nivel nacional deberá estar debidamente
capacitado ante cualquier evento sanitario ya sea que se derive de un desastre natural.
CONCLUSIÓN
Los niveles de vulnerabilidad calculados para las aves de explotaciones tecnificadas,
semi tecnificadas y de traspatio de Nicaragua permiten afirmar que son las aves de
traspatio las poblaciones aviares más propensas tanto a la introducción como a la
difusión de los VIA de alta patogenicidad en el país y que la reducción de tales riesgos
es un propósito de prioridad.
85
CAPÍTULO III
“Nivel de riesgo e impacto de la introducción y diseminación del VIA alta
patogenicidad para la avicultura de Nicaragua asociado a sus humedales”.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS
1. Estimar el impacto de los niveles de riesgo que representa la introducción y
diseminación del VIA para la avicultura de Nicaragua asociado a sus humedales.
2. Evaluar el nivel de riesgo que representa la introducción y diseminación del virus
del VIA para la avicultura de Nicaragua asociado a sus humedales.
3. Proponer un modelo para el análisis de riesgos introducción y diseminación del
VIA para la avicultura de Nicaragua asociado a sus humedales.
MATERIALES Y MÉTODOS
Para evaluar el nivel de riesgo e impacto de la introducción y diseminación del VIA para
la avicultura de Nicaragua asociado a sus humedales se procedió de la siguiente forma:
1. Se estimaron las pérdidas a consecuencia de la introducción y diseminación del
agente etiológico en el país, para lo que se revisó la herramienta metodológica
MEEZ-ETA: Modelo para estimación económica de pérdidas por enfermedad
zoonótica y/o transmitida por alimentos (ETAs) asociadas o no a desastres
naturales de Suárez et al., (2008) y Suárez et al., (2007) que se ajustó a las
necesidades y particularidades de la avicultura de Nicaragua. Con esta
herramienta ajustada:
Se calculó el impacto en la producción de carne y huevos por la introducción y
diseminación del VIA a partir de humedales de Nicaragua.
2. Se revisó la Guía Práctica de Análisis de Riesgo según OIRSA/OIE (2006) y se
establecieron las consecuencias de la introducción del agente etiológico en
Nicaragua.
86
Se ajustaron los aspectos que recomienda para evaluar las consecuencias
biológicas y económicas para la avicultura de la introducción y diseminación
del VIA en Nicaragua.
Se estimaron las consecuencias biológicas y económicas para la avicultura
nicaragüense, por la posible introducción y diseminación del VIA a partir de
los humedales de Nicaragua.
3. Con la utilización de la Guía Práctica de Análisis de Riesgo según OIRSA/OIE
(2006) se estimó el riesgo de la introducción y diseminación de los agentes
etiológicos a territorio de Nicaragua con participación de los humedales del país.
Esta evaluación implicó:
La revisión de las bases para integrar la evaluación de la probabilidad de
ingreso (difusión y exposición) y de las consecuencias de la enfermedad ya
obtenidas de la investigación.
La estimación propiamente dicha del riesgo de introducción y diseminación del
VIA para la avicultura nicaragüense, a partir de los humedales de Nicaragua.
Se revisaron los criterios de Murray et al. (2003) para uso de la OIE acerca de
las evaluaciones semicualitativas de riesgos y el apoyo de criterios de
expertos en su ejecución.
4. Como contribución a la reducción de riesgos sanitarios asociados a la
introducción y diseminación del VIA en Nicaragua a partir de sus humedales, se
revisó en la literatura internacional, las tendencias del análisis y reducción de
riesgos sanitarios, así como la legislación vigente en Nicaragua para la reducción
de los riesgos sanitarios de introducción de agentes etiológicos para las
enfermedades emergentes de importancia para la sanidad animal, con énfasis en
la avicultura. En consecuencia:
Se elaboró un “Modelo para la reducción de los riesgos sanitarios de
introducción de agentes etiológicos para las enfermedades emergentes a la
87
avicultura nicaragüense” que incluye criterios para dar orden de prioridad en la
reducción de los riesgos.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En el proceso de evaluación de riesgos asociados a agentes etiológicos, la estimación
de las consecuencias según OIRSA/OIE (2006) es la integración de los resultados de la
evaluación de la difusión, la evaluación de la exposición y la evaluación de las
consecuencias para medir todos los riesgos asociados a los peligros identificados.
En este contexto, la estimación de las pérdidas económicas es un paso importante para
la reducción de los riesgos evaluados, en el proceso de manejo de los riesgos (Suárez
et al., 2007 b). El Código de Organismos Terrestres de la OIE (2014) se proyecta en
este mismo sentido.
En esta investigación, se estimaron las pérdidas que podrían producirse en la avicultura
Nicaragüense de todos los propósitos, por la posible introducción (difusión) y
diseminación (exposición) de VIA de alta patogenicidad a partir de cualquiera de sus
humedales.
Tabla 22 Pérdidas estimadas por mortalidad y sacrifico de aves afectadas en caso de ocurrir un brote de
influenza aviar altamente patógena (IAAP) en un territorio de Nicaragua asociado a humedales.
Concepto de pérdida
Pérdidas según categoría (córdobas) Total
Ponedoras comerciales
Ponedoras de traspatio
Aves de engorda comerciales
Aves de engorda de traspatio
Aves muertas 1 160 052 640 64 239 298,756 248 358 785 15 281 016 1 487 931 740
Aves sacrificadas
61 911 719,1
3 561 477,724
17 777 260,4
1 112 280
84 362 737,2
Total 1 221 964 359,1 67 800 776,48 266 136 045,4 16 393 296 1 572 294 477
La tabla 22 muestra la estimación económica de las pérdidas según Suárez et al.
(2008) si se introdujera un VIA de alta patogenicidad en Nicaragua a través de un
humedal (como área de asentamiento de aves migratorias) y se presentara la
enfermedad en poblaciones de aves del país.
88
Para la estimación se seleccionaron los departamentos de Masaya y Granada (Cuadro
26) ya que estos representan los departamentos con poblaciones aviares en riesgo, por
tener la mayor cantidad de granjas avícolas (postura y engorde), así como el humedal
de Tisma que es una fuente de peligro sanitario, visitado por aves migratorias y que
posee además numerosas especies que pueden servir como hospederos, reservorios y
vectores de agentes etiológicos que pudieran provocar enfermedad en las poblaciones
en riesgo.
Criterios similares sostienen Murray et al. (2003) al sugerir procedimientos y categoría
evaluativas en este tipo de estudios de riesgo.
Según CFSPH/IICAB (2009), la mayoría de los virus H5N1 han sido aislados de aves
en la orden Anseriformes, en particular las familias Anatidae (patos, cisnes y gansos) y
Charadriiformes (aves playeras, gaviotas y charranes). También han sido reportadas
infecciones sintomáticas en faisanes, perdices, codornices, gallina de Guinea y pavo del
Congo (orden Galliformes), garcetas, cigüeñas y garzas (orden Ciconiiformes), palomas
(orden Columbiformes); águilas, halcones y buitres (orden Falconiformes); búhos (orden
Strigiformes); gallinetas, gallaretas y sultanes (grullas) (orden Gruiformes), cormoranes
(orden Pelecaniformes), emus (orden Struthioniformes), macás (orden
Podicipediformes), periquitos (orden Psittaciformes) y flamencos (orden
Phoenicopteriformes). Las infecciones sintomáticas naturales o experimentales, se han
reportado en aves paseriforme incluyendo pinzones cebra, pinzones domésticos,
gorriones domésticos, los gorriones Eurasiático del árbol, mynahs, cuervos, petirrojos,
urraca, munias, oropéndolas y urracas.
Algunas cepas de la influenza aviar pueden causar enfermedad en mamíferos, incluidos
caballos, visones, gatos, perros, hurones, martas piedra, palma civetas, mamíferos
marinos y otras especies. La evidencia serológica sugiere que los mapaches silvestres
también pueden ser infectados con algunos virus. Los virus aviar (IAAP) H5N1 que
circulan actualmente, parecen tener una particular amplia gama de huéspedes. Algunas
infecciones mortales del virus de la influenza aviar H5N1, han sido reportadas en tigres
y leopardos de zoológico, gatos domésticos, civetas de palmera en cautividad, un perro
y una piedra marta. Las infecciones experimentales con los virus aviar H5N1 se han
89
establecido en gatos domésticos, perros, zorros, cerdos, hurones, roedores, macacos,
vacas y conejos. Estas cepas continúan evolucionando, y otras especies también
pueden ser susceptibles a la infección y/o enfermedad.
Precisamente, las especies reportadas en los humedales de Nicaragua según MARENA
(2003) y Lezama (2006) se encuentran dentro de las antes referidas por CFSPH/IICAB
(2009), Centros Colaboradores de la Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE).
Para estimar las pérdidas se partió del supuesto de una mortalidad del 95 % de las
aves, a partir de los criterios de CFSPH/IICAB (2009) de mortalidad entre 90 – 100 %
cuando la enfermedad de presenta por primera vez.
Por tanto las pérdidas estimadas por mortalidad y sacrifico de aves afectadas en caso
de ocurrir un brote de influenza aviar altamente patógena (IAAP) en un territorio de
Nicaragua asociado a humedales (Masaya y Granada) es de C$ 1 572 294 477
Córdobas.
El hecho significa que la producción nacional de carne de pollo, huevos y subproductos
avícolas se vería extremadamente comprometida ya que toda la producción del país es
prácticamente de autoconsumo.
La carne, huevos y subproductos avícolas en Nicaragua son la proteína de origen
animal más barata y por ende de mayor consumo, ante la introducción y diseminación
de los VIA, estos productos resultarían de difícil acceso, por lo que las importaciones de
productos avícolas serian inminentes.
90
Cuadro 27 Matriz de consecuencias.
Descriptor Descripción de OIRSA/OIE (2006) para cada descripción
Insignificantes Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del agente patógeno son insignificantes.
Muy bajas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del agente patógeno son menores.
Bajas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del agente patógeno son bajas
Moderadas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del agente patógeno son intermedias
Altas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del agente patógeno son severas.
Extremas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del agente patógeno son catastróficas.
Para evaluar el nivel de riesgo de la presencia de humedales con sus aves migratorias
y población endémica o visitadora representan para la introducción y/o diseminación de
los VIA de alta patogenicidad en el país se utilizó la matriz de consecuencias que
OIRSA/OIE (2006) recomiendan según el Cuadro 26 presenta.
Considerando los resultados de las evaluaciones precedentes de vulnerabilidad de la
población animal y los elementos empleados en la respuesta al cuestionario empleado,
se considera oportuno evaluar las consecuencias de un posible evento sanitario
asociado a VIA de ALTAS por las siguientes razones:
Como el territorio nacional es libre de VIA de alta patogenicidad, la población
animal susceptible está inmunológicamente desprotegida ante estos agentes
como la OIE (2014) refiere en su lista de enfermedades.
Una vez introducida la enfermedad, existen vínculos y población animal
suficientemente susceptibles para la diseminación del VIA, sobre todo en la
región del Pacifico de Nicaragua en donde más se concentra la población avícola
según CENAGRO (2011) y MAG FOR (2014).
Por la diversidad de aves migratorias que transitan por nuestro país, así como las
cantidades de aves salvajes endémicas (ALAS, 2001).
91
La introducción de VIA al país por los humedales a través de las aves migratorias
a su vez a las aves de traspatio actuando como diseminadoras de la enfermedad
como (Zao et al. (2014) y Wu et al. (2014) sostienen.
La bioseguridad juega un rol muy importante en las explotaciones avícolas a
todas las escalas, al evitar la propagación y diseminación de las enfermedades,
OIE (2012).
Para evaluar el nivel de riesgo que los VIA de alta patogenicidad asociados a
humedales representan para la población avícola de Nicaragua se utilizó la Matriz para
la Estimación del Riesgo de OIRSA/OIE (2006). También se emplearon los resultados
de la evaluación de la probabilidad de introducción (difusión) y diseminación
(exposición) de VIA y los resultados del nivel de vulnerabilidad de la población animal
según Suárez et al. (2007) y la Matriz de Consecuencias también según OIRSA/OIE
(2006).
En este estudio, la probabilidad de introducción (difusión) y diseminación (exposición)
de VIA de alta patogenicidad en Nicaragua calculada según OIRSA/OIE (2006) obtuvo
calificación de Moderada; en tanto que la evaluación de las consecuencias fue
considerada Altas al ser evaluada por los mismos procedimientos y evidenció que en
caso de ocurrir el evento, las consecuencias y el impacto biológico y económico
derivado de la introducción del agente patógeno serían severas.
Cuadro 28 Matriz para la estimación del riesgo.
Consecuencias
Insignificante Muy bajas Bajas Moderadas Altas Extremas
Pro
ba
bil
ida
d d
e
dif
us
ión
y
ex
po
sic
ión
Alta I MB B M A E
Moderada I MB B M A E
Ligera I MB B M A E
Baja I I MB B M A
Muy baja I I I MB B M
Extremadamente baja
I I I I MB B
Insignificante I I I I I MB
92
En consecuencia, la coincidencia de estas categorías nominales evaluativas en la
Matriz para la estimación del riesgo de OIRSA/OIE (2006) muestra una evaluación de
Alto para el riesgo.
Según esta fuente, se podría interpretar que la probabilidad de introducción (difusión) y
diseminación (exposición) de VIA de alta patogenicidad en Nicaragua y la magnitud de
sus consecuencias biológicas y económicas son Altas.
De hecho, el nivel de la vulnerabilidad Alto calculado en este estudio según
recomendaciones de Suárez et al. (2007) confirma el nivel de riesgo estimado según los
criterios de la Oficina Regional de Sanidad Animal para América (OIRSA) y la
Organización Mundial de Sanidad Anima (OIE).
Los procedimientos utilizados coinciden con los criterios de Murray et al. (2003) que
elaboraron un manual de análisis de riesgos que recomienda la Organización Mundial
de Sanidad Animal para estos propósitos.
Figura 12 Marco general de un Árbol de Escenarios donde se examinan probabilidades.
Fuente: Murray et al. (2003).
93
Tal herramienta metodológica considera acertado utilizar procedimientos cualitativos
basados en el juicio de los expertos para la evaluación de los riesgos y como apoyo a
los métodos semicualtitativos.
Según SENASA (2010) mantener un programa con el propósito de prevenir el ingreso
de enfermedades exóticas, así como mantener un sistema de alerta inmediata y un
sistema de vigilancia epidemiológica activa es primordial para el país, ya que la
introducción de la influenza aviar tendría importantes consecuencias sanitarias,
sociales, económicas y un riesgo para la salud pública y la seguridad alimentaria.
En consecuencia, las acciones de reducción de riesgos a la avicultura son necesarias,
especialmente dando prioridad a las poblaciones con niveles de vulnerabilidad más
comprometidos, es decir, traspatio, semi intensivas e intensivas.
94
Este estudio propone un modelo para el análisis de los riesgos asociados a la
introducción y/o diseminación de virus influenza a un territorio, asociado a las aves
migratorias en los humedales como sus áreas de asentamiento.
Selección y caracterización de la población a estudiar
EVALUACIÓN DE RIESGOS
Evaluación de la probabilidad de introducción (difusión) y/o diseminación (exposición) de VIA de alta patogenicidad en el territorio según OIRSA/OIE (2006).
EVALUACIÓN DEL PELIGRO
EVALUACIÓN DE LA VULNERABILIDAD DE LA POBLACIÓN ANIMAL EN RIESGO POTENCIAL
Identificar y caracterizar el peligro.
Identificar y caracterizar las fuentes de peligro.
Evaluar la probabilidad de ocurrencia del peligro.
Evaluación de la vulnerabilidad de la población animal a la de introducción (difusión) y/o diseminación (exposición) de VIA de alta patogenicidad en el territorio
Adecuar y emplear la Metodología de análisis de riesgos químico-tóxicos para la sanidad animal de Suárez et al. (2007) y:
Determinar las áreas y elementos en riesgo.
Evaluar la vulnerabilidad de la población animal a través de la evaluación de la protección de la población animal, planificación de contingencias y preparación del personal para emergencias.
Evaluación de las consecuencias biológicas y económicas según OIRSA/OIE (2006).
EVALUACIÓN DEL RIESGO DE INTRODUCCIÓN Y/O DISEMINACIÓN DE VIA PARA LA POBLACIÓN DE AVES DE NICARAGUA.
Estimar las pérdidas económicas por la población de aves de Nicaragua, si ocurriera la introducción (difusión) y/o diseminación (exposición) de VIA de alta patogenicidad en el territorio según Suárez et al., (2007 b); (2008) y con referencias valor de mortalidad según CFSPH/IICAB (2009).
Evaluación del riesgo de introducción (difusión) y/o diseminación (exposición) de VIA de alta patogenicidad para la población aviar del territorio según OIRSA/OIE (2006).
RECOMENDACIONES PARA REDUCIR EL RIESGO DE INTRODUCCIÓN Y/O DISEMINACIÓN DE VIA PARA LA POBLACIÓN DE AVES DE NICARAGUA.
Aplicación de acciones de reducción de la vulnerabilidad de la población aviar a la de introducción (difusión) y/o diseminación (exposición) de VIA de alta patogenicidad en Nicaragua.
Aplicación de medidas de reducción de riesgos.
Dar orden de prioridad según nivel de vulnerabilidad determinado.
Figura 13 Modelo para el análisis de riesgos de introducción y/o diseminación de VIA de alta patogenicidad en Nicaragua.
Fuente: Calderón y Suárez (2014).
95
Como se puede apreciar, el modelo incluye un organigrama de ejecución y brinda la
posibilidad de emplear diversas metodologías o instrumentos metodológicos para
cumplir sus propósitos.
Este modelo podría ser utilizado con ajustes y/o adecuaciones para la evaluación de los
riesgos de introducción y/o diseminación de otros agentes etiológicos que pueden
causar enfermedad en animales e incluso humanos (en el caso de las zoonosis) en un
territorio, igualmente asociado a las aves migratorias en los humedales como sus áreas
de asentamiento.
CONCLUSIONES
La probabilidad de introducción y/o diseminación de VIA de alta patogenicidad en
Nicaragua a partir de los humedales y las aves migratorias que en ellas existen son
ALTAS, con grandes afectaciones e impacto en la salud y economía avícola, en
detrimento de industriales y de pequeños productores.
96
VIII. CONCLUSIONES GENERALES
Teniendo en consideración los resultados obtenidos así como la bibliografía consultada
podemos arribar a las siguientes conclusiones:
1. Los procedimientos metodológicos empleados, así como los criterios de la
Organización Mundial de Sanidad Animal y de expertos en el área del
conocimiento permitieron evaluar los riesgos de introducción y/o diseminación de
VIA de alta patogenicidad en Nicaragua y su impacto, utilizando los humedales y
aves migratorias como factores de riesgo.
2. El nivel de vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua a los VIA de alta
patogenicidad es BAJO – MEDIO, MEDIO y ALTO para las poblaciones de
explotaciones tecnificadas, semitecnificadas y de traspatio respectivamente,
siendo las aves de traspatio las que suponen un riesgo mayor para la
introducción y/o diseminación de estos virus en el país.
3. El impacto de la posible introducción y/o diseminación de VIA de alta
patogenicidad en Nicaragua es ALTO, con severas consecuencias para la
economía del país y los productores avícolas, pero más especialmente para los
pequeños productores de aves y para los que utilizan esta crianza como vía de
subsistencia.
97
IX. RECOMENDACIONES
Después de analizar los resultados obtenidos en este estudio, se dejan las siguientes
recomendaciones:
1. Se deberán realizar periódicamente estudios de análisis de riesgo de
introducción del VIA altamente patógena a través de las aves migratorias que se
acentúan en los humedales de Nicaragua.
2. Es importante señalar que se necesitan realizar otros estudios de riesgo de
introducción y diseminación del VIA, por otras fuentes como las importaciones de
aves vivas, productos y subproductos de origen avícola, gallos de pelea, etc.
3. La vigilancia epidemiológica en aves de traspatio (centinelas) de las zonas de
alto riesgo por su cercanía a los humedales, juegan un papel importante, por
tanto es necesario reforzar la vigilancia habitual que realiza el MAGFOR, en
estas aéreas.
98
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ANEXOS CAPITULO I
Anexo 1 Figuras
Figura 3. Ubicación geográfica y características administrativas de Nicaragua, Wikipedia
(2014).
División político-administrativa de Nicaragua
epartamento Población
(2002)
Supeficie
(km²) Densidad Capital
01 Atlántico
Norte 236 560 32 159 6 Bilwi
02 Atlántico Sur 332 752 27 407 10 Bluefields
03 Boaco 156 649 2 155 32 Boaco
04 Carazo 170 808 1 051 142 Jinotepe
05 Chinandega 419 757 4 926 71 Chinandega
06 Chontales 167 424 6 378 23 Juigalpa
07 Estelí 201 305 2 335 75 Esteli
08 Granada 179 163 929 168 Granada
09 Jinotega 319 908 9 755 26 Jinotega
10 León 383 221 5 107 66 León
11 Madriz 122 182 1 602 67 Somoto
12 Managua 1 868 297 3 672 298 Managua
13 Masaya 290 421 590 409 Masaya
14 Matagalpa 501 229 8 523 45 Matagalpa
15 Nueva Segovia 181 038 3 123 47 Ocotal
16 Río San Juan 90 867 7 473 9 San Carlos
17 Rivas 159 649 2 155 65 Rivas
18 Nicaragua 5 900 100 130 494 45 Managua
(*)= Todos los datos de población son del Censo del 2002
Figura 4 Aves, Humedales y otros usos de la tierra, Nicaragua.
Fuente: MAGFOR (2006)
Figura 5 Unidades de conteo de Anseriformes. Humedales, cuerpos de agua principales, ciudades y ríos de Nicaragua. (Analista SIG, Bismarck Valdés).
Cuadro 9 Humedales Ramsar de Nicaragua
Sitio Lugar País Fecha Área
(ha)
Localización
1135 NIC-02 Cayos Miskitos y Franja Costera Immediata
Región Autónoma del Atlántico Norte
Nicaragua 08 de noviembre de 2001 85 000 14°23’N 82°46’W
1136 NIC-03 Deltas de Estero Real y Llanos de Apacunca
Departamento de Chinandega Nicaragua 08 de noviembre de 2001 81 700 12°53’N 87°13’W
1137 NIC-04 Lago de Apanás-Asturias Departamento de Jinotega Nicaragua 08 de noviembre de 2001 5 415 13°10’N 85°58’W
1138 NIC-05 Refugio de Vida Silvestre Río San Juan
Departamento de Río San Juan Región Autónoma del Atlántico Sur
Nicaragua 08 de noviembre de 2001 43 000 ~10°56’N 83°40’W
1139 NIC-06 Sistema de Humedales de la Bahía de Bluefields
Región Autónoma del Atlántico Sur
Nicaragua 08 de noviembre de 2001 86 501 11°55’N 83°45’W
1140 NIC-07 Sistema de Humedales de San Miguelito
Departamento de Río San Juan
Nicaragua 08 de noviembre de 2001 43 475 11°25’N 84°51’W
1141 NIC-08 Sistema Lagunar de Tisma Departamento de Managua Departamento de Granada
Nicaragua 08 de noviembre de 2001 16 850 12°04’N 85°5
0915 NIC-01 Los Guatuzos Departamento de Río San Juan
Nicaragua 30 de julio de 1997 43 750 11º00’N 84º52’W
1980 NIC-09 Sistema Lacustre Playitas-Moyúa-Tecomapa
Departamento de Matagalpa Nicaragua 29 de junio de 2011 1 161 12°35’47”N 86°02’48”W
Cuadro 10 Lista Patrón de Aves de Nicaragua. Parte I Tinamidae – Furnariidae según la Alianza para las Áreas Silvestres (ALAS, 2000).
TINAMUS TINAMIDAE TINAMOUS
Tinamú Grande Tinamus major Great Tinamou
Tinamú Chico Crypturellus soui Little Tinamou
Tinamú Canelo Cryturellus cinnamomeus Thicket Tinamou
Tinamú Pizarroso Cryturellus boucardi Slaty-breasted Tinamou
ZAMPULLINES Y SOMORMUJOS PODICIPEDIDAE GREBES
Zampullín Enano Tachybaptus dominicus Least Grebe
Zampullín Piquipinto Podilymbus podiceps Pied-billed Grebe
PIQUEROS SULIDAE BOOBIES AND GANNETS
Piquero Patiazul Sula nebouxii Blue-footed Booby
Piquero Pardo Sula leucogaster Brown Booby
PELICANOS PELECANIDAE PELICANS
Pelícano Blanco Americano Pelecanus erythrorhynchos American White Pelican
Pelícano Pardo Pelecanus occidentalis Brown Pelican
CORMORANES PHALACROCORACIDAE CORMORANTS
Cormorán Neotropical Phalacrocorax brasilianus Neotropic Cormorant
ANINGAS ANHINGIDAE DARTERS
Aninga Anhinga anhinga Anhinga
RABIHORCADOS FREGATIDAE FRIGATEBIRDS
Rabihorcado Magno Fregata magnificens Magnificent Frigatebird
GARZAS ARDEIDAE HERONS
Avetoro Neotropical Botaurus pinnatus Pinnated Bittern
Avetorillo Pantanero Ixobrychus exilis Least Bittern
Garza Tigre Colorada Tigrisoma lineatum Rufescent Tiger-Heron
Garza Tigre Gorgilisa Tigrisoma mexicanum Bare-throated Tiger-Heron
Garzón Azul Ardea herodias Great Blue Heron
Garzón Grande Ardea alba Great Egret
Garceta Patiamarilla Egretta thula Snowy Egret
Garceta Azul Egretta caerulea Little Blue Heron
Garceta Tricolor Egretta tricolor Tricolored Heron
Garceta Rojiza Egretta rufescens Reddish Egret
Garcilla Bueyera Bubulcus ibis Cattle Egret
Garcilla Capiverde Butorides striatus Striated Heron
Garza Pechicastaña Agamia agami Agami Heron
Martinete Capinegro Nycticorax nycticorax Black-crowned Night-Heron
Martinete Cangrejero Nyctanassa violacea Yellow-crowned Night-Heron
Pico Cuchara Cochlearius cochlearius Boat-billed Heron
IBISES Y ESPATULAS THRESKIORNITHIDAE IBISES AND SPOONBILLS
Ibis Blanco Eudocimus albus White Ibis
Ibis Cariblanco Plegadis chihi Plegadis chihi White-faced Ibis
Ibis Verde Mesembrinibis cayennensis Green Ibis
Espátula Rosada Ajaia ajaja Roseate Spoonbill
CIGÜEÑAS CICONIDAE STORKS
Jabirú Jabiru mycteria Jabiru
Cigüeña Americana Mycteria americana Wood Stork
ZOPILOTES CATHARTIDAE AMERICAN VULTURES
Zopilote Negro Coragyps atratus Black Vulture
Zopilote Cabecirrojo Cathartes aura Turkey Vulture
Zopilote Cabecigualdo Cathartes burrovianus Lesser Yellow-headed Vulture
Zopilote Real Sarcoramphus papa King Vulture
PATOS, GANSOS Y CISNES ANATIDAE DUCKS, GEESE AND SWANS
Piche Piquirrojo Dendrocygna autumnalis Black-bellied Whistling-Duck
Pato Real Cairina moschata Muscovy Duck
Pato Calvo Anas americana American Wigeon
Pato Cabeciverde Anas platyrhynchos Mallard
Cerceta Aliazul Anas discors Blue-winged Teal
Cerceta Castaña Anas cyanoptera Cinnamon Teal
Pato Cuchara Anas clypeata Northern Shoveler
Pato Rabudo Anas acuta Northern Pintail
Cerceta Común Anas crecca Green-winged Teal
Porrón Picudo Aythya valisineria Canvasback
Porrón Cabecirrojo Aythya americana Redhead
Porrón Collarejo Aythya collaris Ring-necked Duck
Porrón Menudo Aythya affinis Lesser Scaup
Pato Cariblanco Oxyura jamaicensis Ruddy Duck
AGUILAS, GAVILANES Y MILANOS ACCIPITRIDAE EAGLES, HAWKS AND KITES
Aguila Pescadora Pandion haliaetus Osprey
Elanio Cabecigris Leptodon cayanensis Gray-headed Kite
Elanio Piquiganchudo Chondrohierax uncinatus Hook-billed Kite
Elanio Tijereta Elanoides forficatus Swallow-tailed Kite
Elanio Carigualdo Gampsonyx swainsonii Pearl Kite
Elanio Azul Elanus leucurus White-tailed Kite
Elanio Caracolero Rostrhamus sociabilis Snail Kite
Elanio Gorgirrayado Harpagus bidentatus Double-toothed Kite
Elanio Colinegro Ictinia mississippiensis Mississippi Kite
Elanio Plomizo Ictinia plumbea Plumbeous Kite
Gavilán Collarejo Bursarellus nigricollis Black-collared Hawk
Aguilucho Pálido Circus cyaneus Northern Harrier
Gavilán Chico Accipiter superciliosus Tiny Hawk
Gavilán Pajarero Accipiter striatus Sharp-shinned Hawk
Gavilán Bicolor Accipiter bicolor Bicolored Hawk
Gavilán Ranero Geranospiza caerulescens Crane Hawk
Gavilán Dorsigris Leucopternis semiplumbea Semiplumbeous Hawk
Gavilán Blanco Leucopternis albicollis White Hawk
Gavilán Gris Asturina nitida Grey Hawk
Gavilán Cangrejero Buteogallus anthracinus Common Black-Hawk
Gavilán Negro Buteogallus urubitinga Great Black-Hawk
Gavilán Charreteado Parabuteo unicinctus Harris´s Hawk
Gavilán Chapulinero Buteo magnirostris Roadside Hawk
Gavilán Aludo Buteo platypterus Broad-winged Hawk
Gavilán Colicorto Buteo brachyurus Short-tailed Hawk
Gavilán Pechioscuro Buteo swainsonii Swainson´s Hawk
Gavilán Coliblanco Buteo albicaudatus White-tailed Hawk
Gavilán Impostor Buteo albonotatus Zone-tailed Hawk
Gavilán Colirrojo Buteo jamaicensis Red-tailed Hawk
Aguila Harpía Harpia harpyja Harpy Eagle
Aguila Crestada Morphnus guianensis Crested Eagle
Aguililla Blanquinegra Spizastur melanoleucus Black-and-White Hawk-Eagle
Aguililla Negra Spizaetus tyrannus Black Hawk-Eagle
Aguililla Penachuda Spizaetus ornatus Ornate Hawk-Eagle
HALCONES Y CARACARAS FALCONIDAE FALCONS AND CARACARAS
Halcón Barreteado Micrastur ruficollis Barred Forest-Falcon
Halcón Collarejo Micrastur semitorquatus Collared Forest-Falcon
Caracara Avispero Daptrius americanus Red-throated Caracara
Caracara Crestado Caracara plancus Crested Caracara
Guaco Herpetotheres cachinnas Laughing Falcon
Cernícalo Americano Falco sparverius American Krestel
Esmerejón Falco columbarius Merlin
Halcón Bigotudo Falco femoralis Aplomado Falcon
Halcón Murcielaguero Falco rufigularis Bat Falcon
Halcón Pechicanelo Falco deiroleucus Orange-breasted Falcon
Halcón Peregrino Falco peregrinus Peregrine Falcon
PAVONES Y CHACHALACAS CRACIDAE CURASSOWS AND CHACHALACAS
Chachalaca Lisa Ortalis vetula Plain Chachalaca
Chachalaca Cabecigrís Ortalis cinereiceps Gray-headed Chachalaca
Chachalaca del Pacífico Ortalis leucogastra White-bellied Chachalaca
Pava Crestada Penelope purpurascens Crested Guan
Chachalaca Negra Penelopina nigra Highland Guan
Pavón Grande Crax rubra Great Curassow
PERDICES Y CODORNICES ODONTOPHORIDAE PARTRIDGES AND QUAILS
Perdiz Cariblanca Dendrortyx leucophrys Buffy-crowned Wood-Partridge
Codorniz Gorginegra Colinus nigrogularis Black-throated Bobwhite
Codorniz Crestada Colinus cristatus Crested Bobwhite
Codorniz Pechicastaña Odontophorus melanotis Black-eared Wood-Quail
Codorniz Moteada Odontophorus guttatus Spotted Wood-Quail
Codorniz Ocelada Cyrtonyx ocellatus Ocellated Quail
Codorniz Carirrufa Rhynchortyx cinctus Tawny-faced Quail
RASCONES, POLLUELAS Y FOCHAS RALLIDAE RAILS, GALLINULES AND COOTS
Polluela Colorada Laterallus ruber Ruddy Crake
Polluela Gorgiblanca Laterallus albigularis White-throated Crake
Polluela Pechigrís Laterallus exilis Gray-breasted Crake
Rascón Cuellirrufo Aramides axillaris Rufous-necked Wood-Rail
Rascón Cuelligrís Aramides cajanea Gray-necked Wood-Rail
Rascón Café Amaurolimnas concolor Uniform Crake
Polluela Norteña Porzana carolina Sora
Polluela Pechiamarilla Porzana flaviventer Yellow-breasted Crake
Calamón Americano Porphyrula martinica Purple Gallinule
Polla de Agua Gallinula chloropus Common Moorhen
Focha Americana Fulica americana American Coot
PATOS CANTILES HELIORNITHIDAE FINFOOTS
Pato Cantil Heliornis fulica Sungrebe
AVES SOLES EURYPYGIDAE LIMPKINS
Cárao Aramus guarauna Limpkin
ALCARAVANES BURHINIDAE THICK-KNEES
Alcaraván Americano Burhinus bistriatus Double-striped Thick-Knee
CHORLITOS Y AVEFRIAS CHARADRIIDAE PLOVERS AND LAPWINGS
Chorlito Gris Pluvialis squatarola Killdeer
Chorlito Dorado Pluvialis dominica American Golden-Plover
Chorlitejo Collarejo Charadrius collaris Collared Plover
Chorlitejo Semipalmeado Charadrius semipalmatus Semipalmated Plover
Chorlitejo Tildío Charadrius vociferus Killdeer
OSTREROS HAEMATOPODIDAE OYSTERCATCHERS
Ostrero Americano Haematopus palliatus American Oystercatcher
CIGÜEÑUELAS Y AVOCETAS RECURVIROSTRIDAE STILTS AND AVOCETS
Cigüeñuela Cuellinegra Himantopus mexicanus Black-necked Stilt
JACANAS JACANIDAE JACANAS
Jacana Centroamericana Jacana spinosa Northern Jacana
CORRELIMOS Y SIMILARES SCOLOPACIDAE SANDPIPERS AND ALLIES
Andarríos Patigualdo Grande Tringa melanoleuca Greater Yellowlegs
Andarríos Patigualdo Chico Tringa flavipes Lesser Yellowlegs
Andarríos Solitario Tringa solitaria Solitary Sandpiper
Playero Aliblanco Catoptrophorus semipalmatus Willet
Correlimos Vagabundo Heteroscelus incanus Wandering Tattler
Andarríos Maculado Actitis macularia Spotted Sandpiper
Pradero Bartramia longicauda Upland Sandpiper
Zarapito Trinador Numenius phaeopus Whimbrel
Vuelvepiedras Rojizo Arenaria interpres Ruddy Turnstone
Playero de Rompiente Aphriza virgata Surfbird
Correlimos Semipalmeado Calidris pusilla Semipalmated Sandpiper
Correlimos Occidental Calidris mauri Western Sandpiper
Correlimos Menudo Calidris minutilla Least Sandpiper
Correlimos Lomiblanco Calidris fuscicollis White-rumped Sandpiper
Correlimos Pechirrayado Calidris melanotus Pectoral Sandpiper
Correlimos Patilargo Calidris himantopus Stilt Sandpiper
Praderito Pechianteado Tryngites subruficollis Buff-breasted Sandpiper
Agujeta Común Limnodromus griseus Short-billed Dowitcher
Agachadiza Común Gallinago gallinago Common Snipe
Falaropo Cuellirrojo Phalaropus lobatus Red-necked Phalarope
GAVIOTAS Y CHARRANES LARIDAE GULLS AND TERNS
Gaviota Reidora Larus atricilla Laughing Gull
Gaviota de Franklin Larus pipixcan Franklin's Gull
Gaviota Argéntea Larus argentatus Herring Gull
Charrán Piquinegro Sterna nilotica Gull-billed Tern
Charrán Embridado Sterna anaethetus Bridled Tern
Pagaza Piquirroja Sterna caspia Caspian Tern
Pagaza Real Sterna maxima Royal Tern
Pagaza Elegante Sterna elegans Elegant Tern
Pagaza Puntiamarilla Sterna sandvicensis Sandwich Tern
Charrán Rosado Sterna dougallii Roseate Tern
Charrán Común Sterna hirundo Common Tern
Charrán Menudo Sterna antillarum Least Tern
Charrán Sombrío Sterna fuscata Sooty Tern
Fumarel Negro Chlidonias niger Black Tern
Tiñosa Común Anous stolidus Brown Noddy
Picotijera Americano Rhynchops niger Black Skimmer
PALOMAS Y TORTOLAS COLUMBIDAE PIGEONS AND DOVES
Paloma Común Columba livia Rock Dove
Paloma Colorada Columba cayennensis Pale-vented Pigeon
Paloma Escamosa Columba speciosa Scaled Pigeon
Paloma Gorriblanca Columba leucocephala White-crowned Pigeon
Paloma Piquirroja Columba flavirostris Red-billed Pigeon
Paloma Collareja Columba fasciata Band-tailed Pigeon
Paloma Piquicorta Columba nigrirostris Short-billed Pigeon
Tórtola Aliblanca Zenaida asiatica White-winged Dove
Tórtola Rabuda Zenaida macroura Mourning Dove
Tortolita Colilarga Columbina inca Inca Dove
Tortolita Común Columbina passerina Common Ground-Dove
Tortolita Menuda Columbina minuta Plain-breasted Ground-Dove
Tortolita Rojiza Columbina talpacoti Ruddy Ground-Dove
Tortolita Azulada Claravis pretiosa Blue Ground-Dove
Paloma Coliblanca Leptotila verreauxi White-tipped Dove
Paloma Cabecigrís Leptotila rufaxilla Gray-fronted Dove
Paloma Pechigrís Leptotila cassinii Gray-chested Dove
Paloma Cariblanca Geotrygon albifacies White-faced Quail-Dove
Paloma Violácea Geotrygon violacea Violaceous Quail-Dove
Paloma Rojiza Geotrygon montana Ruddy Quail-Dove
PERICOS Y LOROS PSITTACIDAE PARAKEETS AND PARROTS
Perico Verde Aratinga holochlora Green Parakeet
Perico Gorgirrojo Aratinga strenua Pacific Parakeet
Perico Frentirrojo Aratinga finschi Crimson-fronted Parakeet
Perico Pechiolivo Aratinga nana Olive-throated Parakeet
Perico Frentinaranja Aratinga canicularis Orange-fronted Parakeet
Guacamayo Verde Mayor Ara ambigua Great Green Macaw
Guacamayo Rojo Ara macao Scarlet Macaw
Chocoyo Listado Bolborhynchus lineola Barred Parakeet
Chocoyo Barbinaranja Brotogeris jugularis Orange-chinned Parakeet
Loro Cabecipardo Pionopsitta haematotis Brown-hooded Parrot
Loro Gorgiblanco Pionus senilis White-crowned Parrot
Loro Frentiblanco Amazona albifrons White-fronted Parrot
Loro Frentirrojo Amazona autumnalis Red-lored Parrot
Loro Verde Amazona farinosa Mealy Parrot
Loro Nuquiamarillo Amazona auropalliata Yellow-naped Parrot
CUCOS Y GARRAPATEROS CUCULIDAE CUCKOOS AND ANIS
Cuclillo Piquinegro Coccyzus erythropthalmus Black-billed Cuckoo
Cuclillo Piquigualdo Coccyzus americanus Yellow-billed Cuckoo
Cuclillo Enmascarado Coccyzus minor Mangrove Cuckoo
Cuco Ardilla Piaya cayana Squirrel Cuckoo
Cuclillo Listado Tapera naevia Striped Cuckoo
Cuclillo Faisán Dromococcyx phasianellus Pheasant Cuckoo
Cuclillo Sabanero Morococcyx erythropygus Lesser Ground-Cuckoo
Correcaminos Menor Geococcyx velox Lesser Roadrunner
Cuco Hormiguero Neomorphus geoffroyi Rufous-vented Ground-Cuckoo
Garrapatero Piquiliso Crotophaga ani Smooth-billed Ani
Garrapatero Común Crotophaga sulcirostris Groove-billed Ani
LECHUZAS TYTONIDAE BARN-OWLS
Lechuza Común Tyto alba Barn Owl
BUHOS Y MOCHUELOS STRIGIDAE OWLS AND PYGMY-OWLS
Tecolotito Sabanero Otus cooperi Pacific Screech-Owl
Tecolotito Manchado Otus trichopsis Whiskered Screech-Owl
Tecolotito Vermiculado Otus guatemalae Vermiculated Screech-Owl
Búho Penachudo Lophostrix cristata Crested Owl
Búho de Anteojos Pulsatrix perspicillata Spectacled Owl
Búho Grande Bubo virginianus Great Horned Owl
Mochuelo Herrumbroso Glaucidium brasilianum Ferrugineous Pygmy-Owl
Cárabo Café Ciccaba virgata Mottled Owl
Cárabo Negriblanco Ciccaba nigrolineata Black-and-White Owl
Búho Oscuro Asio stygius Stygian Owl
Búho Listado Pseudoscops clamator Striped Owl
POCOYOS Y AÑAPEROS CAPRIMULGIDAE GOATSUCKERS AND NIGHTHAWKS
Añapero Colicorto Lurocalis semitorquatus Short-tailed Nighthawk
Añapero Menor Chordeiles acutipennis Lesser Nighthawk
Añapero Zumbón Chordeiles minor Common Nighthawk
Pocoyo Tapacaminos Nyctidromus albicollis Common Pauraque
Pocoyo Ocelado Nyctiphrynus ocellatus Ocellated Poorwill
Pocoyo de Carolina Caprimulgus carolinensis Chuck-will´s-widow
Pocoyo Mejicano Caprimulgus salvini Tawny-collared Nightjar
Pocoyo Gritón Caprimulgus vociferus Whip-poor-will
Pocoyo Colimaculado Caprimulgus maculicaudus Spot-tailed Nightjar
ESTAQUEROS NYCTIBIDAE POTOOS
Estaquero Grande Nyctibius grandis Great Potoo
Estaquero Común Nyctibius griseus Common Potoo
Estaquero Norteño Nyctibius jamaicensis Northern Potoo
VENCEJOS APODIDAE SWIFTS
Vencejo Barbiblanco Cypseloides cryptus White-chinned Swift
Vencejo Cuellicastaño Streptoprocne rutila Chestnut-collared Swift
Vencejo Collarejo Streptoprocne zonaris White-collared Swift
Vencejo Pasajero Chaetura pelagica Chimney Swift
Vencejo Grisáceo Chaetura vauxi Vaux´s Swift
Vencejo Lomigrís Chaetura cinereiventris Gray-rumped Swift
Macuá Menor Panyptila cayennensis Lesser Swallow-tailed Swift
Macuá Mayor Panyptila sanctihieronymi Great Swallow-tailed Swift
COLIBRIES TROCHILIDAE HUMMINGBIRDS
Ermitaño Bronceado Glaucis aenea Bronzy Hermit
Ermitaño Barbudo Threnetes ruckeri Band-tailed Barbthroat
Ermitaño Colilargo Phaethornis superciliosus Long-tailed Hermit
Ermitaño Enano Phaethornis longuemareus Little Hermit
Colibrí Pechiescamado Phaeochroa cuvierii Scaly-breasted Hummingbird
Sable Violáceo Campylopterus hemileucurus Violet Sabrewing
Jacobino Nuquiblanco Florisuga mellivora White-necked Jacobin
Colibrí Orejivioláceo Pardo Colibri delphinae Brown Violet-ear
Colibrí Orejivioláceo Verde Colibri thalassinus Green Violet-ear
Manguito Colipúrpura Anthracothorax prevostii Green-breasted Mango
Colibrí Cabeciazul Klais guimeti Violet-headed Hummingbird
Colibrí Gorgiverde Abeillia abeillei Emerald-chinned Hummingbird
Coqueta Crestinegra Lophornis helenae Black-crested Coquette
Esmeralda Rabihorcada Chlorostilbon canivetii Canivet's Emerald
Ninfa Violeta y Verde Thalurania colombica Violet-crowned Woodnymph
Zafiro Colidorado Hylocharis eliciae Blue-throated Goldentail
Zafiro Bicejudo Hylocharis leucotis White-eared Hummingbird
Amazilia Pechiblanca Amazilia candida White-bellied Emerald
Amazilia Pechiazul Amazilia amabilis Blue-chested Hummingbird
Amazilia Frentiazul Amazilia cyanocephala Azure-crowned Hummingbird
Amazilia Coliazul Amazilia cyanura Blue-tailed Hummingbird
Amazilia Rabiazul Amazilia saucerrottei Steely-vented Hummingbird
Amazilia Rabirrufa Amazilia tzacatl Rufous-tailed Hummingbird
Amazilia Canela Amazilia rutila Cinnamon Hummingbird
Colibrí Colirrayado Eupherusa eximia Stripe-tailed Hummingbird
Copete Nevado Microchera albocoronata Snowcap
Colibrí Patirrojo Chalybura urochrysia Bronze-tailed Plumeleteer
Montañés Pechiverde Lampornis sybillae Green-breasted Mountain-gem
Montañés Gorgipúrpura Lampornis calolaema Purple-throated Mountain-gem
Colibrí Gorrivioláceo Eugenes fulgens Magnificent Hummingbird
Espadachín Enmascarado Heliotryx barroti Purple-crowned Fairy
Colibrí Piquilargo Heliomaster longirostris Long-billed Starthroat
Colibrí Pochotero Heliomaster constantii Plain-capped Starthroat
Florín Gorgiazul Tilmatura dupontii Sparkling-tailed Hummingbird
Estrellita Pasajera Archilochus colubris Ruby-throated Hummingbird
TROGONES TROGONIDAE TROGONS
Trogón Cabecinegro Trogon melanocephalus Black-headed Trogon
Trogón Violáceo Trogon violaceus Violaceous Trogon
Trogón Collarejo Trogon elegans Elegant Trogon
Trogón Colibarreteado Trogon collaris Collared Trogon
Trogón Gorginegro Trogon rufus Black-throated Trogon
Trogón Colinegro Trogon massena Slaty-tailed Trogon
Quetzal Pharomachrus mocinno Resplendent Quetzal
GUARDABARRANCOS MOMOTIDAE MOTMOTS
Guardabarranco Enano Hylomanes momotula Tody Motmot
Guardabarranco Azul Momotus momota Blue-crowned Motmot
Guardabarranco Canelo Mayor Baryphthengus martiia Rufous Motmot
Guardabarranco Picoancho Electron carinatum Keel-billed Motmot
Guardabarranco Canelo Menor Electron platyrhynchum Broad-billed Motmot
Guardabarranco Común Eumomota superciliosa Turquoise-browed Motmot
MARTINES PESCADORES ALCEDINIDAE KINGFISHERS
Martín Pescador Collarejo Ceryle torquata Ringed Kingfisher
Martín Pescador Norteño Ceryle alcyon Belted Kingfisher
Martín Pescador Pechicanelo Chloroceryle amazona Amazon Kingfisher
Martín Pescador Verde Chloroceryle americana Green Kingfisher
Martín Pescador Bicolor Chloroceryle inda Green-and-Rufous Kingfisher
Martín Pescador Pigmeo Chloroceryle aenea American Pygmy Kingfisher
BUCOS BUCCONIDAE PUFFBIRDS
Buco Collarejo Notharcus macrorhynchos White-necked Puffbird
Buco Bigotudo Malacoptila panamensis White-whiskered Puffbird
Buco Cariblanco Monasa morphoeus White-fronted Nunbird
JACAMARES GALBULIDAE JACAMARS
Jacamar Culirrufo Galbula ruficauda Rufous-tailed Jacamar
TUCANES RAMPHASTIDAE TOUCANS
Tucancito Verde Aulacorhynchus prasinus Emerald Toucanet
Tucancito Collarejo Pteroglossus torquatus Collared Aracari
Tucancito Pechinegro Selenidera spectabilis Yellow-eared Toucanet
Tucán Pico Iris Ramphastos sulfuratus Keel-billed Toucan
Tucán Pechiamarillo Norteño Ramphastos swainsonii Chestnut-mandibled Toucan
CARPINTEROS PICIDAE WOODPECKERS
Carpinterito Oliváceo Picumnus olivaceus Olivaceous Piculet
Carpintero Careto Melanerpes formicivorus Acorn Woodpecker
Carpintero Carinegro Melanerpes pucherani Black-cheeked Woodpecker
Carpintero Nuquigualdo Melanerpes hoffmannii Hoffmann´s Woodpecker
Carpintero Frentigualdo Melanerpes aurifrons Golden-fronted Woodpecker
Carpintero Chupador Sphyrapicus varius Yellow-bellied Sapsucker
Carpintero Cremoso Picoides scalaris Ladder-backed Woodpecker
Carpintero Serranero Picoides villosus Hairy Woodpecker
Carpintero Atabacado Veniliornis fumigatus Smoky-brown Woodpecker
Carpintero Alirrufo Piculus simplex Rufous-winged Woodpecker
Carpintero Alidorado Piculus rubiginosus Golden-olive Woodpecker
Carpintero Norteño Colaptes auratus Northern Flicker
Carpintero Canelo Celeus loricatus Cinnamon Woodpecker
Carpintero Castaño Celeus castaneus Chestnut-colored Woodpecker
Carpintero Crestirrojo Dryocopus lineatus Lineated Woodpecker
Carpintero Picoplata Campephilus guatemalensis Pale-billed Woodpecker
HOJARASQUEROS FURNARIIDAE OVENBIRDS
Colaespina Apizarrado Synallaxis brachyura Slaty Spinetail
Trepamusgo Rayado Hyloctistes subulatus Striped Woodhaunter
Hojarasquero Gorgicrema Automolus ochrolaemus Buff-throated Foliage-gleaner
Hojarasquero Rojizo Automolus rubiginosus Ruddy Foliage-gleaner
Piquivuelto Común Xenops minutus Plain Xenops
Tirahojas Gorgirojo Sclerurus mexicanus Tawny-throated Leaftosser
Tirahojas Barbiescamado Sclerurus guatemalensis Scaly-throated Leaftosser
Cuadro 11 Lista Patrón de Aves de Nicaragua. Parte II Dendrocolaptidae – Passeridae según la Alianza para las Áreas
Silvestres (ALAS, 2000)
TREPADORES DENDROCOLAPTIDAE WOODCREEPERS
Trepador Pardo Dendrocincla fuliginosa Plain-brown Woodcreeper
Trepador Alirrufo Dendrocincla anabatina Tawny-winged Woodcreeper
Trepador Rojizo Dendrocincla homochroa Ruddy Woodcreeper
Trepadorcito Oliváceo Sittasomus griseicapillus Olivaceus Woodcreeper
Trepadorcito Acuminado Glyphorhynchus spirurus Wedge-billed Woodcreeper
Trepador Gigante Xiphocolaptes promeropirhynchus
Strong-billed Woodcreeper
Trepador Barreteado Dendrocolaptes sanctithomae
Northern Barred Woodcreeper
Trepador Gorgicrema Xiphorhynchus susurrans Cocoa Woodcreeper
Trepador Piquiclaro Xiphorhynchus flavigaster Ivory-billed Woodcreeper
Trepador Pinto Xiphorhynchus lachrymosus
Black-striped Woodcreeper
Trepador Maculado Xiphorhynchus erythropygius
Spotted Woodcreeper
Trepador Dorsilistado Lepidocolaptes souleyetii Streaked-headed Woodcreeper
Trepador Cabecipunteado Lepidocolaptes affinis Spot-crowned Woodcreeper
HORMIGUEROS THAMNOPHILIDAE ANTBIRDS
Hormiguero Lineado Cymbilaimus lineatus Fasciated Antshrike
Hormiguero Mayor Taraba major Great Antshrike
Hormiguero Búlico Thamnophilus doliatus Barred Antshrike
Hormiguero Plomizo Thamnophilus atrinucha Western Slaty Antshrike
Hormiguero Café Thamnistes anabatinus Russet Antshrike
Hormiguerito Pechirrayado Dysithamnus striaticeps Streak-crowned Antvireo
Hormiguerito Café Myrmotherula fulviventris Checker-throated Antwren
Hormiguerito Flanquiblanco Myrmotherula axillaris White-flanked Antwren
Hormiguerito Pechinegro Myrmotherula schisticolor Slaty Antwren
Hormiguerito Alipinto Microrhopias quixensis Dot-winged Antwren
Hormiguero Pizarroso Cercomacra tyrannina Dusky Antbird
Hormiguero Frentiazul Gymnocichla nudiceps Bare-crowned Antbird
Hormiguerito Dorsicastaño Myrmeciza exsul Chestnut-backed Antbird
Hormiguerito Moteado Hylophylax naevioides Spotted Antbird
Hormiguero Alifranjeado Myrmornis torquata Winged-banded Antbird
Hormiguero Bicolor Gymnopithys leucaspis Bicolored Antbird
Hormiguero Ocelado Phaenostictus mcleannani Ocellated Antbird
Hormiguero Carinegro Formicarius analis Black-faced Antthrush
HORMIGUEROS FORMICARIIDAE ANTTHRUSHES AND ANTPITTAS
Hormiguero Escamado Grallaria guatimalensis Scaled Antpitta
Hormiguero Pechirrayado Hylopezus perspicillatus Streak-chested Antpitta
Hormiguero Pechicanelo Hylopezus dives Thicket Antpitta
MOSQUITEROS TIRANOS TYRANNIDAE TYRANT FLYCATCHERS
Mosquiterito Cejiblanco Ornithion semiflavum Yellow-bellied Tyrannulet
Mosquiterito Chillón Camptostoma imberbe Northern Beardless-Tyrannulet
Mosquitero Amarillo Capsiempis flaveola Yellow Tyrannulet
Elenia Coronigualda Myiopagis viridicata Greenish Elaenia
Elenia Copetona Elaenia flavogaster Yellow-bellied Elaenia
Elenia Montañera Elaenia frantzii Mountain Elaenia
Mosquitero Oliváceo Mionectes oleagineus Ochre-bellied Flycatcher
Mosquitero Cabecipardo Leptopogon amaurocephalus
Sepia-capped Flycatcher
Mosquiterito Cejigrís Zimmerius vilissimus Paltry Tyrannulet
Picotorcido Norteño Oncostoma cinereigulare Northern Bentbill
Espatulilla Gris Poecilotriccus sylvia Slate-headed Tody-Flycatcher
Espatulilla Común Todirostrum cinereum Common Tody-Flycatchera
Piquiplano de Anteojos Rhynchocyclus brevirostris Eye-ringed Flatbill
Piquiplano Azufrado Tolmomyias sulphurescens
Yellow-olive Flycatcher
Piquichato Norteño Platyrinchus cancrominus Stub-tailed Spadebill
Piquichato Coronado Platyrinchus coronatus Golden-crowned Spadebill
Cazamoscas Real Norteño
Onychorhynchus coronatus
Royal Flycatcher
Mosquiterito Colirrufo Terenotriccus erythrurus Ruddy-tailed Flycatcher
Mosquitero Rabiamarillo Myiobius sulphureipygius Sulphur-rumped Flycatcher
Mosquiterito Pechileonado Aphanotriccus capitalis Tawny-chested Flycatcher
Mosquitero Moñudo Mitrephanes phaeocercus Tufted Flycatcher
Pibí Colicorto Contopus cooperi Olive-sided Flycatcher
Pibí Mayor Contopus pertinax Greater Pewee
Pibí Occidental Contopus sordidulus Western Wood-Pewee
Pibí Oriental Contopus virens Eastern Wood-Pewee
Pibí Tropical Contopus cinereus Tropical Pewee
Mosquitero Ventriamarillo Empidonax flaviventris Yellow-bellied Flycatcher
Mosquitero Cuellioliváceo Empidonax virescens Acadian Flycatcher
Mosquitero Norteño Empidonax alnorum Alder Flycatcher
Mosquitero Uniforme Empidonax trailli Willow Flycatcher
Mosquitero Gorgiblanco Empidonax albigularis White-throated Flycatcher
Mosquitero Menudo Empidonax minimus Least Flycatcher
Mosquitero de Hammond Empidonax hammondii Hammond's Flycatcher
Mosquitero Amarillento Empidonax flavescens Yellowish Flycatcher
Cazamoscas Negro Sayornis nigricans Black Phoebe
Cazamoscas Rojo Pyrocephalus rubinus Vermilion Flycatcher
Mosquitero Colilargo Colonia colonus Long-tailed Tyrant
Atila Rabiamarilla Attila spadiceus Bright-rumped Attila
Plañidera Rojiza Rhytipterna holerythra Rufous Mourner
Güis Crestioscuro Myiarchus tuberculifer Dusky-capped Flycatcher
Güis Gorgipálido Myiarchus cinerascens Ash-throated Flycatcher
Güis Crestipardo Menor Myiarchus nuttingi Nutting´s Flycatcher
Güis Migrador Myiarchus crinitus Great Crested Flycatcher
Güis Crestipardo Mayor Myiarchus tyrannulus Brown-crested Flycatcher
Güis Común Pitangus sulphuratus Great Kiskadee
Güis Picudo Megarhynchus pitangua Boat-billed Flycatcher
Güis Chico Myiozetetes similis Social Flycatcher
Güis Cabecigrís Myiozetetes granadensis Gray-capped Flycatcher
Cazamoscas Pechiamarillo Myiodynastes luteiventris Sulphur-bellied Flycatcher
Mosquitero Listado Legatus leucophaius Piratic Flycatcher
Tirano Tropical Tyrannus melancholicus Tropical Kingbird
Tirano Colinegro Tyrannus verticalis Western Kingbird
Tirano Costero Tyrannus dominicensis Gray Kingbird
Tijereta Rosada Tyrannus forficatus Scissor-tailed Flycatcher
Tijereta Sabanera Tyrannus savana Fork-tailed Flycatcher
GENEROS DE INSERCION DUDOSA GENERA INCERTAE SEDIS
Saltarín Oliváceo Schiffornis turdinus Thrush-like Manakin
Saltarín Cabecigrís Piprites griseiceps Gray-headed Piprites
Pía Rojiza Lipaugus unirufus Rufous Piha
Plañidera Moteada Laniocera rufescens Speckled Mourner
Cabezón Canelo Pachyramphus cinnamomeus
Cinnamon Becard
Cabezón Aliblanco Pachyramphus polychopterus
White-winged Becard
Cabezón Collarejo Pachyramphus major Gray-collared Becard
Cabezón Gorgirrosado Pachyramphus aglaiae Rose-throated Becard
Titira Carirroja Tityra semifasciata Masked Tityra
Titira Coroninegra Tytira inquisitor Black-crowned Tityra
COTINGAS COTINGIDAE COTINGAS
Cotinga Linda Cotinga amabilis Lovely Cotinga
Cotinga Nevada Carpodectes nitidus Snowy Cotinga
Frutero Gorgirrojo Querula purpurata Purple-throated Fruitcrow
Campanero Centroamericano Procnias tricarunculata Three-wattled Bellbird
SALTARINES PIPRIDAE MANAKINS
Saltarín Cuelliblanco Manacus candei White-collared Manakin
Saltarín Gorgiblanco Corapipo altera White-ruffed Manakin
Saltarín Toledo Chiroxiphia linearis Long-tailed Manakin
Saltarín Cabecirrojo Pipra mentalis Red-capped Manakin
VIREOS VIREONIDAE VIREOS
Vireo Ojiblanco Vireo griseus White-eyed Vireo
Vireo de los Manglares Vireo pallens Mangrove Vireo
Vireo Pálido Vireo bellii Bell´s Vireo
Vireo Pechiamarillo Vireo flavifrons Yellow-throated Vireo
Vireo de Anteojos Vireo solitarius Blue-headed Vireo
Vireo Grisáceo Vireo gilvus Warbling Vireo
Vireo Canadiense Vireo philadelphicus Philadelphia Vireo
Vireo Ojirrojo Vireo olivaceus Red-eyed Vireo
Vireo Cabecigrís Vireo flavoviridis Yellow-green Vireo
Verdillo Leonado Hylophilus ochraceiceps Tawny-crowned Greenlet
Verdillo Menudo Hylophilus decurtatus Lesser Greenlet
Vireón Esmeralda Vireolanius pulchellus Green Shrike-Vireo
Vireón Cejirrufo Cyclarhis gujanensis Rufous-browed Peppershrike
URRACAS Y CUERVOS CORVIDAE JAYS AND CROWS
Urraca de los Pinares Cyanocitta stelleri Steller's Jay
Urraca Copetona Calocitta formosa White-throated Magpie-Jay
Urraca Parda Cyanocorax morio Brown Jay
Urraca Pechinegra Cyanocorax melanocyaneus
Bushy-crested Jay
Cuervo Común Corvus corax Common Raven
GOLONDRINAS HIRUNDINIDAE SWALLOWS
Avión Púrpura Progne subis Purple Martin
Avión Pechigrís Progne chalybea Gray-breasted Martin
Golondrina Bicolor Tachycineta bicolor Tree Swallow
Golondrina Rabiblanca Tachycineta albilinea Mangrove Swallow
Gol. Alirrasposa Norteña Stelgidopteryx serripennis Northern Rough-winged Swallow
Gol. Alirrasposa Sureña Stelgidopteryx ruficollis Southern Rough-winged Swallow
Avión Zapador Riparia riparia Bank Swallow
Golondrina Gorginegra Petrochelidon pyrrhonota Cliff Swallow
Golondrina Común Hirundo rustica Barn Swallow
AGATEADORES CERTHIIDAE CREEPERS
Agateador Americano Certhia americana Brown Creeper
CHARRALEROS Y CHOCHINES TROGLODYTIDAE WRENS
Saltapiñuela Nuquirrufa Campylorhynchus zonatus Band-backed Wren
Saltapiñuela Barreteada
Campylorhynchus rufinucha
Rufous-naped Wren
Charralero de las Rocas Salpinctes obsoletus Rock Wren
Charralero Gorginegro Thryothorus atrogularis Black-throated Wren
Charralero Cabecinegro Thryothorus nigricapillus Bay Wren
Charralero Pechirrayado Thryothorus thoracicus Stripe-breasted Wren
Charralero Pechimoteado Thryothorus maculipectus Spot-breasted Wren
Charralero Rufiblanco Thryothorus rufalbus Rufous-and-White Wren
Charralero Fajeado Thryothorus pleurostictus Banded Wren
Charralero Cejiblanco Thryothorus ludovicianus Carolina Wren
Charralero Culirrufo Thryothorus modestus Plain Wren
Chochín Casero Troglodytes aedon House Wren
Chochín Cejirrufo Troglodytes rufociliatus Rufous-browed Wren
Chochín Sabanero Cistothorus platensis Sedge Wren
Chochín Pechiblanco Henicorhina leucosticta White-breasted Wood-Wren
Chochín Pechigrís Henicorhina leucophrys Gray-breasted Wood-Wren
Chochín Ruiseñor Microcerculus marginatus Nightingale Wren
Chochín Cariazul Cyphorhinus phaeocephalus
Song Wren
MIRLOS ACUATICOS CINCLIDAE DIPPERS
Mirlo Acuático Americano Cinclus mexicanus American Dipper
REYEZUELOS Y PERLITAS SYLVIIDAE GNATCATCHERS
Cazajején Carirrufo Microbates cinereiventris Tawny-faced Gnatwren
Cazajején Picudo Ramphocaenus melanurus Long-billed Gnatwren
Perlita Cabecinegra Polioptila albiloris White-lored Gnatcatcher
Perlita Tropical Polioptila plumbea Tropical Gnatcatcher
ZORZALES TURDIDAE TRUSHES
Celeste Oriental Sialia sialis Eastern Bluebird
Solitario Gris Myadestes unicolor Slate-colored Solitaire
Zorzal Piquinaranja Catharus aurantiirostris Orange-billed Nightingale-Thrush
Zorzal Gorrirojizo Catharus frantzii Ruddy-capped Nightingale-Thrush
Zorzal Cabecinegro Catharus mexicanus Black-headed Nightingale-Thrush
Zorzal Carigrís Catharus minimus Gray-cheeked Thrush
Zorzal Ustulado Catharus ustulatus Swainson's Thrush
Zorzal Grande Hylocichla mustelina Wood Thrush
Sensontle Montañés Turdus plebejus Mountain Robin
Sensontle Pardo Turdus grayi Clay-colored Robin
Sensontle Gorgiblanco Turdus assimilis White-throated Robin
MIMIDOS MIMIDAE MOCKINGBIRDS AND THRASHERS
Maullador Gris Dumetella carolinensis Gray Catbird
AMPELISES BOMBYCILLIDAE WAXWINGS
Ampelís Americano Bombycilla cedrorum Cedar Waxwing
REINITA OLIVACEA PEUCEDRAMIDAE OLIVE WARBLER
Reinita Olivácea Peucedramus taeniatus Olive Warbler
REINITAS PARULIDAE WOOD-WARBLERS
Reinita Aliazul Vermivora pinus Blue-winged Warbler
Reinita Alidorada Vermivora chrysoptera Golden-winged Warbler
Reinita Verduzca Vermivora peregrina Tennessee Warbler
Reinita Coroninaranja Vermivora celata Orange-crowned Warbler
Parula Cejiblanca Parula superciliosa Crescent-chested Warbler
Parula Norteña Parula americana Northern Parula
Parula Tropical Parula pitiayumi Tropical Parula
Reinita Amarilla Dendroica petechia Yellow Warbler
Reinita Flanquicastaña Dendroica pensylvanica Chesnut-sided Warbler
Reinita Colifajeada Dendroica magnolia Magnolia Warbler
Reinita Atigrada Dendroica tigrina Cape May Warbler
Reinita Rabiamarilla Dendroica coronata Yellow-rumped Warbler
Reinita Pechinegra Dendroica chrysoparia Golden-cheeked Warbler
Reinita Gorginegra Dendroica virens Black-throated Green-Warbler
Reinita Bicolor Dendroica townsendi Townsend´s Warbler
Reinita Cabecigualda Dendroica occidentalis Hermit Warbler
Reinita Gorginaranja Dendroica fusca Blackburnian Warbler
Reinita Gorgiamarilla Dendroica dominica Yellow-throated Warbler
Reinita Pinera Dendroica graciae Grace´s Warbler
Reinita Galana Dendroica discolor Prairie Warbler
Reinita Coronirrufa Dendroica palmarum Palm Warbler
Reinita Castaña Dendroica castanea Bay-breasted Warbler
Reinita Cerúlea Dendroica cerulea Cerulean Warbler
Reinita Rayada Mniotilta varia Black-and-White Warbler
Candelita Norteña Setophaga ruticilla American Redstart
Manguito Dorado Protonotaria citrea Prothonotary Warbler
Reinita Anteada Helmitheros vermivorus Worm-eating Warbler
Reinita Andarina Seiurus aurocapillus Ovenbird
Reinita Acuática Norteña Seiurus noveboracensis Northern Waterthrush
Reinita Acuática Cejiblanca Seiurus motacilla Louisiana Waterthrush
Reinita Cachetinegra Oporornis formosus Kentucky Warbler
Reinita Enlutada Oporornis philadelphia Mourning Warbler
Reinita Ojeruda Oporornis tolmiei MacGillivray´s Warbler
Enmascarado Norteño Geothlypis trichas Common Yellowthroat
Enmascarado Carinegro Geothlypis semiflava Olive-crowned Yellowthroat
Enmascarado Coronigrís Geothlypis poliocephala Gray-crowned Yellowthroat
Reinita Encapuchada Wilsonia citrina Hooded Warbler
Reinita Gorrinegra Wilsonia pusilla Wilson´s Warbler
Reinita Pechirrayada Wilsonia canadensis Canada Warbler
Candelita Aliblanca Myioborus pictus Painted Redstart
Reinita Alzacola Euthlypis lachrymosa Fan-tailed Warbler
Reinita Coronigualda Basileuterus culicivorus Golden-crowned Warbler
Reinita Cabecicastaña Basileuterus rufifrons Rufous-capped Warbler
Reinita Guardarribera Phaeothlypis fulvicauda Buff-rumped Warbler
Reinita Grande Icteria virens Yellow-breasted Chat
MIELEROS COEREBIDAE BANANAQUIT
Mielero Cejiblanco Coereba flaveola Bananaquit
TANGARAS THRAUPIDAE TANAGERS
Tángara Ojeruda Chlorospingus ophtalmicus Common Bush-Tanager
Tángara Olivácea Chlorothraupis carmioli Olive Tanager
Tángara Cabecigrís Eucometis penicillata Gray-headed Tanager
Tángara Piquiganchuda Lanio leucothorax White-throated Shrike-Tanager
Tángara Ribetiblanca Tachyphonus luctuosus White-shouldered Tanager
Tángara Coronidorada Tachyphonus delatrii Tawny-crested Tanager
Tángara Hormiguera Coronirroja Habia rubica Red-crowned Ant-Tanager
Tángara Hormiguera Gorgirroja Habia fuscicauda Red-throated Ant-Tanager
Tángara Rojiza Piranga flava Hepatic Tanager
Tángara Veranera Piranga rubra Summer Tanager
Tángara Escarlata Piranga olivacea Scarlet Tanager
Tángara Cabecirroja Piranga ludoviciana Western Tanager
Tángara Dorsirrayada Piranga bidentata Flame-colored Tanager
Tángara Aliblanca Piranga leucoptera White-winged Tanager
Tángara Nuquirroja
Ramphocelus sanguinolentus
Crimson-collared Tanager
Tángara Rabirroja Ramphocelus passerinii Passerini's Tanager
Tángara Azulada Thraupis episcopus Blue-gray Tanager
Tángara Aliamarilla Thraupis abbas Yellow-winged Tanager
Tángara Palmera Thraupis palmarum Palm Tanager
Eufonia Gorginegra Euphonia affinis Scrub Euphonia
Eufonia Coronigualda Euphonia luteicapilla Yellow-crowned Euphonia
Eufonia Piquigruesa Euphonia laniirostris Thick-billed Euphonia
Eufonia Gorgiamarilla Euphonia hirundinacea Yellow-throated Euphonia
Eufonia Capuchiazul Euphonia elegantissima Elegant Euphonia
Eufonia Olivácea Euphonia gouldi Olive-backed Euphonia
Eufonia Menuda Euphonia minuta White-vented Euphonia
Clorofonia Coroniazul Chlorophonia occipitalis Blue-crowned Chlorophonia
Tángara Alirrufa Tangara lavinia Rufous-winged Tanager
Tángara Capuchidorada Tangara larvata Golden-hooded Tanager
Mielero Celeste Dacnis cayana Blue Dacnis
Mielero Verde Chlorophanes spiza Green Honeycreeper
Mielero Colicorto Cyanerpes lucidus Shining Honeycreeper
Mielero Patirrojo Cyanerpes cyaneus Red-legged Honeycreeper
EMBEREZIDOS EMBERIZIDAE EMBERIZIDS
Semillerito Negro Volatinia jacarina Blue-black Grassquit
Espiguero Variable Sporophila americana Variable Seedeater
Espiguero Collarejo Sporophila torqueola White-collared Seedeater
Espiguero Canelo Sporophila minuta Ruddy-breasted Seedeater
Semillero Nicaragüense Oryzoborus nuttingi Nicaraguan Seed-Finch
Semillero Piquigrueso Oryzoborus funereus Thick-billed Seed-Finch
Semillero Azulado Amaurospiza concolor Blue Seedeater
Semillerito Cariamarillo Tiaris olivacea Yellow-faced Grassquit
Pinzón Piquirecto Haplospiza rustica Slaty Finch
Pinchaflor Canelo Diglossa baritula Cinnamon-bellied Flowerpiercer
Pinzón Amarillo Sicalis luteola Grassland Yellow-Finch
Saltón Gorgiamarillo Atlapetes albinucha White-naped Brush-Finch
Saltón Gorgiblanco Buarremon brunneinuchus Chestnut-capped Brush-Finch
Pinzón Piquinaranja Arremon aurantiirostris Orange-billed Sparrow
Pinzón Aceituno Arremonops rufivirgatus Olive Sparrow
Pinzón Cabecilistado Arremonops conirostris Black-striped Sparrow
Pinzón Orejiblanco Melozone leucotis White-eared Ground-Sparrrow
Sabanero Cabecilistado Aimophila ruficauda Stripe-headed Sparrow
Sabanero Dorsilistado Aimophila botteri Botteri´s Sparrow
Sabanero Rojizo Aimophila rufescens Rusty Sparrow
Sabanero Pechigrís Spizella passerina Chipping Sparrow
Sabanero Colicorto Ammodramus savannarum Grasshopper Sparrow
SALTADORES Y PIQUIGRUESOS CARDINALIDAE SALTATORS AND GROSBEAKS
Saltador Grisáceo Saltator coerulescens Grayish Saltator
Saltador Enmedallado Saltator maximus Buff-throated Saltator
Saltador Cabecinegro Saltator atriceps Black-headed Saltator
Piquigrueso Piquirrojo Saltator grossus Slate-colored Grosbeak
Piquigrueso Carinegro Caryothraustes poliogaster Black-faced Grosbeak
Piquigrueso Pechirrosado Pheucticus ludovicianus Rose-breasted Grosbeak
Piquigrueso Negriazulado Cyanocompsa cyanoides Blue-black Grosbeak
Azulito Oscuro Cyanocompsa parellina Blue Bunting
Piquigrueso Azul Guiraca caerulea Blue Grosbeak
Azulito Norteño Passerina cyanea Indigo Bunting
Azulito Multicolor Passerina ciris Painted Bunting
Sabanero Común Spiza americana Dickcissel
ZANATES Y CHICHILTOTES ICTERIDAE GRACKLES AND ORIOLES
Tordo Arrocero Dolichonyx oryziborus Bobolink
Tordo Sargento Agelaius phoeniceus Red-winged Blackbird
Zacatero Común Sturnella magna Eastern Meadowlark
Cacique Piquinegro Dives dives Melodious Blackbird
Zanate Grande Quiscalus mexicanus Great-tailed Grackle
Zanate Nicaragüense Quiscalus nicaraguensis Nicaraguan Grackle
Vaquero Ojirrojo Molothrus aeneus Bronzed Cowbird
Vaquero Grande Scaphidura oryzivora Giant Cowbird
Chichiltote Capuchinegro Icterus dominicensis Black-cowled Oriole
Chichiltote Dorsinegro Icterus wagleri Black-vented Oriole
Chichiltote Castaño Icterus spurius Orchard Oriole
Chichiltote Dorsiamarillo Icterus chrysater Yellow-backed Oriole
Chichiltote Coliamarillo Icterus mesomelas Yellow-tailed Oriole
Chichiltote Dorsilistado Icterus pustulatus Streak-backed Oriole
Chichiltote Maculado Icterus pectoralis Spot-breasted Oriole
Chichiltote Mayor Icterus gularis Altamira Oriole
Chichiltote Norteño Icterus galbula Baltimore Oriole
Cacique Picoplata Amblycercus holosericeus Yellow-billed Cacique
Cacique Rabirrojo Cacicus uropygialis Scarlet-rumped Cacique
Oropéndola Alinegra Psarocolius wagleri Chestnut-headed Oropendola
Oropéndola Mayor Psarocolius montezuma Montezuma Oropendola
Piquituerto Común Loxia curvirostra Red Crossbill
PINZONES CARDUELIDOS FRINGILLIDAE CARDUELINE FINCHES
Verdecillo Cabecinegro Carduelis notata Black-headed Siskin
Verdecillo Menor Carduelis psaltria Lesser Goldfinch
GORRIONES Y TEJEDORES PASSERIDAE OLD WORLD SPARROWS
Gorrión Común Passer domesticus House Sparrow
Cuadro 12 Resumen de datos por mes, Enero (Ducks Unlimited, 2006)
Cuadro 13 Resumen de datos por mes, Marzo (Ducks Unlimited, 2006).
Cuadro 14 Resumen de datos por mes, Abril (Ducks Unlimited, 2006).
Cuadro 15. Lista Patrón de Mamiferos de Nicaragua. Dendrocolaptidae – Passeridae según Martínez – Sánchez et al. (2000) en la Alianza para las Áreas Silvestres (ALAS, 2000)
NOMBRE EN ESPANOL NOMBRE CIENTIFICO NOMBRE EN INGLES
ZARIGÜEYAS DIDELPHIDAE OPOSSUMS
Zarigüeya Neotropical Didelphis marsupialis Common Opossum
Zarigüeya Norteamericana Didelphis virginiana Virginia Opossum
Zarigüeya Ocelada Philander opossum Gray Four-eyed Opossum
Zarigüeya Acuática Chironectes minimus Water Opossum
Zarigüeya Café Metachirus nudicaudatus Brown Four-eyed Opossum
Zarigüeya Mexicana Marmosa mexicana Mexican Mouse Opossum
Zarigüeya de la Mosquitia Micoureus alstoni Alston´s Mouse Opossum
Zarigüeya Lanuda Caluromys derbianus Central American Woolly Opossum
OSOS HORMIGUEROS MYRMECOPHAGIDAE ANTEATERS
Hormiguero Gigante Myrmecophaga tridactyla Giant Anteater
Tamandua Norteño Tamandua mexicana Northern Tamandua
Hormiguero Sedoso Cyclopes didactylus Silky Anteater
PEREZOSOS BRADYPODIDAE SLOTHS
Perezoso Bigarfiado Choloepus hoffmanni Hoffmann’s Two-toed Sloth
Perezoso Trigarfiado Bradypus variegatus Brown-throated Three-toed Sloth
ARMADILLOS DASYPODIDAE ARMADILLOS
Armadillo Centroamericano Cabassous centralis Northern Naked-tailed Armadillo
Armadillo Común Dasypus novemcinctus Nine-banded Armadillo
MUSARAÑAS SORICIDAE SHREWS
Musaraña Americana Común Cryptotis parva Least Shrew
MURCIELAGOS SAQUEROS EMBALLONURIDAE SAC-WINGED BATS
Murciélago Narigudo Rhynchonycteris naso Proboscis Bat
Bilistado Café Saccopteryx bilineata Greater White-lined Bat
Bilistado Negruzco Saccopteryx leptura Lesser White-lined Bat
Saquero Pelialborotado Centronycteris centralis Shaggy Bat
Cariperro Mayor Peropteryx kappleri Greater Doglike Bat
Cariperro Menor Peropteryx macrotis Lesser Doglike Bat
Saquero Chato Cormura brevirostris Chestnut Sac-winged Bat
Saquero Cachetón Balantiopteryx plicata Gray Sac-winged Bat
Murciélago del Rama Cyttarops alecto Smoky Bat
Saquero Blanco Diclidurus albus Northern Ghost Bat
MURCIELAGOS PESCADORES NOCTILIONIDAE FISHERMAN BATS
Pescador Menor Noctilio albiventris Lesser Fishing Bat
Pescador Mayor Noctilio leporinus Greater Fishing Bat
MURCIELAGOS BIGOTUDOS MORMOOPIDAE MUSTACHED, NACKED- BACKED BATS
Dorsilampiño Menor Pteronotus davyi Davy´s Naked-backed Bat
Dorsilampiño Mayor Pteronotus gymnonotus Big Naked-backed Bat
Bembón Mayor Pteronotus parnellii Common Mustached Bat
Bembón Membriligado Pteronotus personatus Lesser Mustached Bat
MURCIELAGOS LANCEROS PHYLLOSTOMIDAE AMERICAN LEAF-NOSED-BATS
Orejudo Peludo Micronycteris hirsuta Hairy Big-eared Bat
Orejudo Crestimellado Micronycteris microtis Common Big-eared Bat
Orejudo Rufo Micronycteris minuta Tiny Big-eared Bat
Orejudo Ventriclaro Micronycteris schmidtorum Schmidt´s Big-eared Bat
Orejudo Gorgiamarillento Lampronycteris brachyotis Orange-throated Bat
Orejudo Craniliso Trinycteris nicefori Niceforo´s Bat
Orejudo Montañés Glyphonycteris sylvestris Tricolored Bat
Murciélago Patilargo Macrophyllum macrophyllum Long-legged Bat
Orejudo Listado Tonatia brasiliense Pygmy Round-eared Bat
Orejón Frentilistado Tonatia saurophila Stripe-headed Round-eared Bat
Orejudo Crestado Tonatia silvicola White-throated Round-eared Bat
Lancero Listado Mimon crenulatum Striped Hairy-nosed Bat
Lancero Menor Phyllostomus discolor Pale Spear-nosed Bat
Lancero Gigante Phyllostomus hastatus Greater Spear-nosed Bat
Murciélago Labiornado Trachops cirrhosus Fringe-lipped Bat
Carnicero Menor Chrotopterus auritus Woolly False Vampire Bat
Carnicero Menor Vampyrum spectrum Great False Vampire Bat
Lengüilargo Dentiabierto Glossophaga commissarisi Brown Long-tongued Bat
Lengüilargo del Pacífico Glossophaga leachii Gray’s Long-tongued Bat
Lengüilargo Neotropical Glossophaga soricina Common Long-tongued Bat
Lengüilargo Hocicudo Anoura geoffroyi Geoffroy’s Hairy-legged Bat
Hocicudito Oscuro Lichonycteris obscura Dark Long-togued Bat
Murciélago Forestal Hylonycteris underwoodi Underwood’s Long-tongued Bat
Colicorto Peludo Choeroniscus godmani Godman’s Whiskered Bat
Lengüilargo Panameño Lonchophylla robusta Orange Nectar Bat
Colicorto Peludo Carollia brevicauda Silky Short-tailed Bat
Colicorto Menor Carollia castanea Chestnut Short-tailed Bat
Colicorto Común Carollia perspicillata Seba´s Short-tailed Bat
Colicorto del Pacífico Carollia subrufa Gray Short-tailed Bat
Hombrigualdo Claro Sturnira lilium Little Yellow-shouldered Bat
Hombrigualdo Patipeludo Sturnira ludovici Highland Yellow-shouldered Bat
Frutero Común Artibeus jamaicensis Jamaican Fruit-eating Bat
Frutero Hondureño Artibeus inopinatus Honduran Fruit-eating Bat
Frutero Breñero Artibeus intermedius Intermediate Fruit-eating Bat
Frutero Ventrimarrón Artibeus lituratus Great Fruit-eating Bat
Frutero Menudo Artibeus phaeotis Pygmy Fruit-eating Bat
Frutero Llanero Artibeus toltecus Toltec Fruit-eating Bat
Frutero Selvático Artibeus watsoni Thomas’ Fruit-eating Bat
Constructor Listado Uroderma bilobatum Common Tent-making Bat
Constructor Pálido Uroderma magnirostrum Brown Tent-making Bat
Murciélago Narigón Platyrrhinus helleri Heller´s Broad-nosed Bat
Murciélago Rostrilistado Vampyrodes caraccioli Great Stripe-faced Bat
Orejón Peludo Chiroderma villosum Hairy Big-eyed Bat
Orejigualdo Pequeño Vampyressa pusilla Little Yellow-eared Bat
Orejigualdo Grande Vampyressa nymphaea Striped Yellow-eared Bat
Nariorejudo Amarillo Mesophylla macconnelli Macconnell’s Bat
Murciélago Blanco Ectophylla alba Honduran White Bat
Frutero Cariviejo Centurio senex Wrinkle-faced Bat
Vampiro Común Desmodus rotundus Common Vampire Bat
Vampiro Aliblanco Diaemus youngi White-winged Vampire Bat
Vampiro Orejudo Diphylla ecaudata Hairy-legged Vampire Bat
MURCIELAGOS EMBUDEROS NATALIDAE FUNNEL-EARED BATS
Embudero Común Natalus stramineus Mexican Funnel-eared Bat
MURCIELAGOS VENTOSEROS THYROPTERIDAE DISK-WINGED BATS
Ventosero Orejigualdo Thyroptera discifera Peter´s Disk-winged Bat
MURCIELAGOS VESPERTINOS VESPERTILIONIDAE PLAIN-NOSED BATS
Vespertino Plateado Myotis albescens Silver-haired Myotis
Vespertino Mesoamericano Myotis elegans Elegant Myotis
Vespertino Velludo Myotis keaysi Hairy-legged Myotis
Vespertino Negro Myotis nigricans Black Myotis
Vespertino Ripario Myotis riparius Riparian Myotis
Casero Neotropical Eptesicus furinalis Argentine Brown Bat
Anteado Centroamericano Rhogeessa tumida Central American Yellow Bat
Colipeludo Rojo Lasiurus blossevillii Western Red Bat
MURCIELAGOS COLUDOS MOLOSSIDAE FREE-TAILED BATS
Sombrerete Neotropical Eumops auripendulus Black Bonneted Bat
Sombrerete Menudo Eumops bonariensis Dwarf Bonneted Bat
Sombrerete Blanquecino Eumops glaucinus Wagner´s Bonneted Bat
Sombrerete del Pacífico Eumops underwoodi Underwood´s Bonneted Bat
Sombrerete Centroamericano Promops centralis Big Crested Mastiff Bat
Moloso Negro Molossus ater Black Mastiff Bat
Moloso Colombiano Molossus bondae Bonda Mastiff Bat
Moloso Caribeño Molossus molossus Little Mastiff Bat
Moloso Centroamericano Molossus pretiosus Miller´s Mastiff Bat
Moloso de Sinaloa Molossus sinaloae Sinaloan Mastiff Bat
MONOS AMERICANOS CEBIDAE AMERICAN MONKEYS
Mono Cariblanco Cebus capucinus White-faced Capuchin
Mono Aullador Alouatta palliata Mantled Howler Monkey
Mono Araña Ateles geoffroyi Central American Spider Monkey
ARDILLAS SCIURIDAE SQUIRRELS
Ardilla Matagalpina Sciurus deppei Deppe´s Squirrel
Ardilla del Rama Sciurus richmondi Richmond´s Squirrel
Ardilla Centroamericana Sciurus variegatoides Variegated Squirrel
Ardilla Enana Norteña Microsciurus alfari Alfaro´s Pygmy Squirrel
TALTUZAS GEOMYIDAE POCKET GOPHERS
Taltuza Segoviana Orthogeomys matagalpae Nicaraguan Pocket Gopher
RATONES ESPINOSOS HETEROMYIDAE POCKET MICE
Ratón Espinoso del Pacífico Liomys salvini Salvin´s Spiny Pocket Mouse
Ratón Espinoso Selvático Heteromys desmarestianus Forest Spiny Pocket Mouse
RATAS Y RATONES MURIDAE RATS AND MICE
Rata Arrocera Serrana Oryzomys alfaroi Alfaro´s Rice Rat
Rata Arrocera Grande Oryzomys alfari Cana Rice Rat
Rata Arrocera Bigotuda Oryzomys bolivaris Long-whiskered Rice Rat
Rata Arrocera Ribereña Oryzomys couesi Coues’ Rice Rat
Rata Arrocera del Rama Oryzomys dimidiatus Nicaraguan Rice Rat
Rata Arrocera Orejinegra Oryzomys rostratus Rusty Rice Rat
Rata Arrocera Parda Melanomys caliginosus Dusky Rice Rat
Rata Arrocera Mesoamericana Oligoryzomys fulvescens Northern Pygmy Rice Rat
Rata Algodonera Sigmodon hispidus Hispid Cotton Rat
Rata Arbórea Centroamericana Tylomys nudicaudus Northern Climbing Rat
Rata Arbórea Orejuda Ototylomys phyllotis Big-eared Climbing Rat
Rata Arbórea Vespertina Nyctomys sumichrasti Vesper Rat
Ratón Leñador Neotoma chrysomelas Nicaraguan Wood Rat
Ratón Menudo Sureño Baiomys musculus Southern Pygmy Mouse
Ratón Cantor Patinegro Scotinomys teguina Alston´s Singing Mouse
Ratón Cosechador Chato Reithrodontomys brevirostris Short-nosed Harvest Mouse
Ratón Cosechador Colibicolor Reithrodontomys fulvescens Fulvous Harvest Mouse
Ratón Cosechador Orejudito Reithrodontomys gracilis Slender Harvest Mouse
Ratón Cosechador Serranero Reithrodontomys sumichrasti Sumichrast´s Harvest Mouse
Ratón Cosechador Mexicano Reithrodontomys mexicanus Mexican Harvest Mouse
Ratón Cosechador de la Meseta Reithrodontomys paradoxus Nicaraguan Harvest Mouse
Ratón Patiblanco del Pacífico Peromyscus gymnotis Naked-eared Deer Mouse
Ratón Patiblanco Colipinto Peromyscus mexicanus Mexican Deer Mouse
Ratón Patiblanco Colipeludo Peromyscus stirtoni Stirton´s Deer Mouse
Rata Gris Rattus norvegicus Norway Rat
Rata Negra Rattus rattus Roof Rat
Ratón Común Mus musculus House Mouse
PUERCOESPINES ERETHIZONTIDAE NEW WORLD PORCUPINES
Puercoespín Mesoamericano Coendou mexicanus Mexican Porcupine
GUATUSAS DASYPROCTIDAE AGOUTIS
Guatusa Dasyprocta punctata Central America Agouti
GUARDATINAJAS AGOUTIDAE PACAS
Guardatinaja Agouti paca Paca
RATAS ESPINOSAS ECHIMYIDAE SPINY RATS
Rata Espinosa Norteña Proechimys semispinosus Tomes´ Spiny Rat
Rata Espinosa Nicaragüense Hoplomys gymnurus Armored Rat
CONEJOS LEPORIDAE RABBITS
Conejo Neotropical Sylvilagus brasiliensis Forest Rabbit
Conejo Americano Sylvilagus floridanus Eastern Cottontail
CANIDOS CANIDAE DOGS AND FOXES
Coyote Canis latrans Coyote
Zorro Ostoche Urocyon cinereoargenteus Gray Fox
MAPACHES Y SIMILARES PROCYONIDAE RACCONS AND ALLIES
Mapache Procyon lotor Northern Raccoon
Coatí Nasua narica White-nosed Coati
Kinkayú Potos flavus Kinkajou
Olingo Bassaricyon gabbii Olingo
COMADREJAS, MOFETAS Y SIMILARES MUSTELIDAE WEASELS, SKUNKS AND ALLIES
Comadreja Mustela frenata Long-tailed Weasel
Glotón Mayor Galictis vittata Greater Grison
Culumuco Eira barbara Tayra
Mofeta Negra Mephitis macroura Hooded Skunk
Mofeta Manchada Spilogale putorius Spotted Skunk
Mofeta Dorsiblanca Conepatus mesoleucus Common Hog-nosed Skunk
Mofeta Bilistada Conepatus semistriatus Striped Hog-nosed Skunk
Nutria Colilarga Lutra longicaudis Neotropical River Otter
GATOS FELIDAE CATS
Ocelote Leopardus pardalis Ocelot
Margay Leopardus wiedii Margay
Leoncillo Herpailurus yaguarondi Jaguarundi
Puma Puma concolor Puma
Jaguar Panthera onca Jaguar
MANATIES TRICHECHIDAE MANATEES
Manatí Caribeño Trichechus manatus West Indian Manatee
TAPIRES TAPIRIDAE TAPIRS
Tapir Centroamericano Tapirus bairdii Baird´s Tapir
SAHINOS TAYASSUIDAE PECCARIES
Jabalí Americano Tayassu tajacu Collared Peccary
Sahino Labiblanco Dicotyles pecari White-lipped Peccary
VENADOS CERVIDAE DEERS
Venado Coliblanco Odocoileus virginianus White-tailed Deer
Venado Rojo Mazama americana Red Brocket
DELFINES DELPHINIDAE DOLPHINS
Delfín Lagunero Sotalia fluviatilis Tucuxi
Delfín Hocicudo Tursiops truncatus Bottlenose Dolphin
BALLENAS BALAENOPTERIDAE RORQUAL WHALES
Ballena Azul Balaenoptera musculus Blue Whale
Ballena Jorobada Megaptera novaeangliae Humpback Whale
Cuadro 16 Fauna de los humedales de Nicaragua.
Humedal
(denominación)
Humedal Sitio Ramsar
Rutas de aves migratorias
Fauna endémica
Fauna visitadora Fuente
Humedal Lago de Apanás-Asturias
Humedal Estero Real y Llanos de Apacunca
Humedal Sistema Lagunar de Tisma
Humedal Bahía de Bluefields
Humedal de San Miguelito.
Humedal Los Guatusos
Humedal Cayos Miskitos y Franja Costera
Humedal Refugio de Vida Silvestre Rio San Juan.
Humedal Laguna de Moyua.
X
X
X
X
X
X
X
X
Piche canelo (Dendrocygna bicolor)
Piche común (Dendrocygna autumnalis) Pato real (Cairina moschata)
Anas crecca (Green-winged Teal)
Pato c. verde (Anas platyrhynchos)
Pato cuchara (Anas clypeata)
Cerceta castaña (Anas cyanoptera)
Pato cola de gallo (Anas acuta)
Pato calvo (Anas americana)
Porrón menor (Aythya affinis)
Porrón mayor (Aythya marila)
Porrón pico aguja Canvasback (Aythya valisineria)
Porrón cabeza roja (Aythya americana)
Porrón collarejo (Aythya collaris)
Pato careto o mascarado (Nomonyx dominica )
Pato cariblanco (Oxyura jamaicensis)
Focha americana (Fulica americana)
Zambullidor (Podilymbus podiceps)
Lezama (2006)
Cuadro 17 Fauna de los humedales de Nicaragua.
Humedales Departamento Sitio Ramsar
Especies de animales
Sí No Aves Reptiles Mamíferos Anfibios Peces Organismos acuáticos
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RAAN X Chelonia mydas (tortuga verde)
Sotalia fluviatilis ("'tucuxi"
delfín de agua dulce)
Trichechus manatus (tortuga de carey)
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Jinotega X aves acuáticas (migratorias)
Hurra longicaudis nutria "perro de agua"
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Chinandega X Peces de cultivo
Camarón (cultivos intensivos y semi intensivos)
Cuadro 17 Fauna de los humedales de Nicaragua (continuación).
Humedales Departamento Sitio Ramsar
Especies de animales
Sí No Aves Reptiles Mamíferos Anfibios Peces Organismos acuáticos
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RAAS X cuatro especies de
tortugas Trichechus manatus (manatí)
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RAAS X jaguar, pantera onca, Danto tapirus (tapir
centroamericano) o bairaii,
Alouatta fisca (mono aullador)
Leopardus pardalis (ocelote)
Pesca artesanal
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Managua
Granada
X Aves migratorias
Cuadro 20 Reportes de enfermedades producidas por VIA en los dos últimos años según OIE (2014)
Año 2013
Australia Informe final
Australia Notificación inmediata
Informe de seguimiento n º
Informe de seguimiento n º
Informe de seguimiento n º 3
Informe de seguimiento n º 4
(Continua e 2014)
Bangladesh H5N1 2013 02/05/13 Informe de seguimiento n º 41
2013 29/04/13 Informe de seguimiento n º 42
2013 21/12/13 Informe final
Bhutan H5N1 2013 11/01/13 Informe de seguimiento n º 8
2013 02/08/13 Informe de seguimiento n º 9
2013 15/08/13 Informe final
Camboya 2013 27/01/13 Notificación inmediata
2013 30/01/13 Informe de seguimiento n º 1
2013 22/02/13 Informe de seguimiento n º 2
2013 03/12/13 Informe de seguimiento n º 3
2013 15/03/13 Informe final
2013 19/08/13 Notificación inmediata
2013 09/09/13 Informe final
China (Rep. Pop. de) H5N1 2013 13/05/13 Notificación inmediata
2013 18/06/13 Informe final
China (Rep. Pop. de) H5N2 2013 21/12/13 Notificación inmediata
(Continua en 2014)
Taipei Chino H5N2 2013 03/04/13 Informe final
Hong Kong (SAR-PRC) H5N1 2013 29/01/13 Notificación inmediata (informe final)
India H5N1 2013 13/02/13 Informe final
2013 09/03/13 Notificación inmediata
2013 15/06/13 Informe final
2013 05/08/13 Notificación inmediata
2013 11/11/13 Informe final
Italia H7N7 2013 15/08/13 Notificación inmediata
2013 21/08/13 Informe de seguimiento n º 1
2013 23/08/13 Informe de seguimiento n º 2
2013 28/08/13 Informe de seguimiento n º 3
2013 09/05/13 Informe de seguimiento n º 4
2013 18/09/13 Informe final
Corea (Rep Dem. Popular) H5N1 2013 13/05/13 Notificación inmediata
2013 22/05/13 Informe final
México H7N3 2013 08/01/13 Notificación inmediata
2013 16/01/13 Informe de seguimiento n º 1
2013 18/02/13 Informe de seguimiento n º 2
2013 28/02/13 Informe de seguimiento n º 3
2013 23/03/13 Informe de seguimiento n º 4
2013 17/04/13 Informe de seguimiento n º 5
2013 23/04/13 Informe de seguimiento n º 6
2013 07/05/13 Informe de seguimiento n º 7
2013 12/06/13 Informe de seguimiento n º 8
2013 08/12/13 Informe de seguimiento n º 9
2013 31/08/13 Informe de seguimiento n º 10 53411
Nepal H5N1 2013 06/01/13 Informe de seguimiento n º 3 51861
2013 18/01/13 Informe de seguimiento n º 4 51972
2013 21/01/13 Informe de seguimiento n º 5 51978
2013 15/02/13 Informe de seguimiento n º 6 52132
2013 04/11/13 Informe de seguimiento n º 7 52502
2013 26/05/13 Informe de seguimiento n º 8 52855
2013 30/06/13 Informe de seguimiento n º 9 53105
2013 09/09/13 Informe de seguimiento n º 10 53467
2013 11/09/13 Informe de seguimiento n º 11 53474
2013 21/09/13 Informe de seguimiento n º 12 53561
2013 12/11/13
Informe de seguimiento n º 13
(Continua en 2014) 53967
Sudáfrica H5N2 2013 15/04/13 Informe de seguimiento n º 14 52569
2013 25/07/13 Informe final 53
Vietnam H5N1 2013 14/10/13 Notificación inmediata 53759
Informe de seguimiento n º 1 (Continua en 2014) 54367
Última actualización: 17/03/2014 (ma)
Cuadro 20 Reportes de enfermedades producidas por VIA en los dos últimos años según OIE (2014)
Año 2012
Australia H7N7 5/11/12 Notificación inmediata 51597
2/11/12 Informe de seguimiento n º 1 51637
21/12/12
Informe de seguimiento n º 2
(Continua en 2013) 51810
Bangladesh H5N1 15/01/12 Informe de seguimiento n º 37 49374
19/03/12 Informe de seguimiento n º 38 50076
22/04/12 Informe de seguimiento n º 39 50334
19/11/12
Informe de seguimiento n º 40
(Continua en 2013) 51624
Bhutan H5N1 09/01/12 Notificación inmediata 49289
17/01/12 Informe de seguimiento n º 1 49383
18/01/12 Informe de seguimiento n º 2 49403
01/03/12 Informe de seguimiento n º 3 49827
02/03/12 Informe de seguimiento n º 4 49854
09/03/12 Informe de seguimiento n º 5 49912
20/04/12 Informe de seguimiento n º 6 50325
25/10/12
Informe de seguimiento n º 7
(Continua en 2013) 51476
Camboya H5N1 01/06/12 Notificación inmediata 50579
11/06/12 Informe final 50633
China (Rep. Pop. de) H5N1 31/03/12 Informe de seguimiento n º 1 50193
18/04/12 Informe de seguimiento n º 2 50313
24/04/12 Informe de seguimiento n º 3 50346
17/05/12 Informe de seguimiento n º 4 50483
06/06/12 Informe de seguimiento n º 5 50600
02/07/12 Informe de seguimiento n º 6 50772
11/07/12 Informe de seguimiento n º 7 50828
29/08/12 Informe final 51134
18/09/12 Notificación inmediata 51214
09/11/12 Informe final 51571
Taipei Chino H5N2 03/03/12 Notificación inmediata 49884
10/03/12 Informe de seguimiento n º 1 49967
19/03/12 Informe de seguimiento n º 2 50066
02/04/12 Informe de seguimiento n º 3 50208
14/05/12 Informe de seguimiento n º 4 50471
25/05/12 Informe de seguimiento n º 5 50531
13/06/12 Informe de seguimiento n º 6 50645
28/06/12 Informe de seguimiento n º 7 50742
06/07/12 Informe de seguimiento n º 8 50812
Taipei Chino H5N1 17/07/12 Notificación inmediata (informe final) 50.870
Taipei Chino H5N2 19/07/12 Informe de seguimiento n º 9 50882
14/08/12 Informe final 51049
07/12/12
Notificación inmediata
(Continua en 2013) 51735
Hong Kong (SAR-PRC) H5N1 06/01/12 Informe de seguimiento n º 2 49241
12/01/12 Informe de seguimiento n º 3 49353
20/01/12 Informe de seguimiento n º 4 49425
27/01/12 Informe de seguimiento n º 5 49498
03/02/12 Informe de seguimiento n º 6 49558
09/02/12 Informe de seguimiento n º 7 49619
17/02/12 Informe de seguimiento n º 8 49747
24/02/12 Informe de seguimiento n º 9 49804
01/03/12 Informe de seguimiento n º 10 49926
09/03/12 Informe de seguimiento n º 11 49910
19/03/12 Informe de seguimiento n º 12 50064
23/03/12 Informe de seguimiento n º 13 50123
29/03/12 Informe de seguimiento n º 14 50172
13/04/12 Informe de seguimiento n º 15 50259
04/05/12 Informe de seguimiento n º 16 50394
18/05/12 Informe de seguimiento n º 17 50489
21/06/12 Informe de seguimiento n º 18 50706
06/07/12 Informe de seguimiento n º 19 50810
27/07/12 Informe de seguimiento n º 20 50935
29/09/12 Informe final 51.297
India H5N1 11/01/12 Notificación inmediata 49326
13/01/12 Informe de seguimiento n º 1 49359
18/01/12 Informe de seguimiento n º 2 49405
28/01/12 Informe de seguimiento n º 3 49504
04/02/12 Informe de seguimiento n º 4 49573
06/02/12 Notificación inmediata (informe final) 49.583
16/03/12 Informe de seguimiento n º 5 50030
07/05/12 Informe de seguimiento n º 6 50400
19/06/12 Informe de seguimiento n º 7 50678
25/06/12 Informe de seguimiento n º 8 50712
16/07/12 Informe de seguimiento n º 9 50852
31/08/12 Informe final 51158
26/10/12 Notificación inmediata 51500
29/11/12
Informe de seguimiento n º 1
(Continua en 2013) 51693
Irán H5N1 01/01/12 Informe de seguimiento n º 9 49205
08/01/12 Informe de seguimiento n º 10 49277
18/01/12 Informe final 49401
Israel H5N1 09/03/12 Notificación inmediata 49908
Israel H5 15/03/12 Notificación inmediata (gatos) 50007
25/03/12 Informe de seguimiento n º 1 (gatos) 50127
Israel H5N1 25/03/12 Informe final 50125
Israel H5 15/04/12 Informe final (gatos) 50265
México H7N3 21/06/12 Notificación inmediata 50723
25/06/12 Informe de seguimiento n º 1 50727
02/07/12 Informe de seguimiento n º 2 50783
10/07/12 Informe de seguimiento n º 3 50840
16/07/12 Informe de seguimiento n º 4 50876
24/07/12 Informe de seguimiento n º 5 50929
02/08/12 Informe de seguimiento n º 6 50982
17/09/12 Informe de seguimiento n º 7 51205
12/12/12 Informe final 51759
Myanmar H5N1 28/02/12 Notificación inmediata 49821
12/03/12 Informe de seguimiento n º 1 50028
27/07/12 Informe final 50959
Nepal H5N1 12/02/12 Informe de seguimiento n º 1 49623
15/02/12 Informe de seguimiento n º 2 49664
11/03/12 Informe de seguimiento n º 3 49965
26/03/12 Informe de seguimiento n º 4 50129
10/07/12 Informe final 50941
14/10/12 Notificación inmediata 51387
02/11/12 Informe de seguimiento n º 1 51823
24/12/12
Informe de seguimiento n º 2
(Continua en 2013) 51829
Sudáfrica H5N2 23/02/12 Informe de seguimiento n º 10 49787
Última actualización: 17/03/2014 (ma)
Côte d'Ivoire H5N1 25/04/06 Notificación inmediata 1904
Afganistán H5N1 20/03/06 Notificación inmediata
(Informe final) 1626
Albania H5N1 7/03/06 Notificación inmediata 1629
1/03/06 Informe de seguimiento No.1 1633
23/03/06 Informe de seguimiento No.2 1638
09/05/12 Informe de seguimiento n º 11 50426
8/06/12 Informe de seguimiento n º 12 50748
4/10/12
Informe de seguimiento n º 13
(Continua en 2013) 51315
Vietnam H5N1 3/02/12 Informe de seguimiento n º 58 49556
6/02/12 Informe de seguimiento n º 59 49571
8/02/12 Informe de seguimiento n º 60 49601
0/02/12 Informe de seguimiento n º 61 49621
3/02/12 Informe de seguimiento n º 62 49625
4/02/12 Informe de seguimiento n º 63 49652
5/02/12 Informe de seguimiento n º 64 49670
8/02/12 Informe de seguimiento n º 65 49745
1/02/12 Informe de seguimiento n º 66 49769
4/02/12 Informe de seguimiento n º 67 49802
2/03/12 Informe de seguimiento n º 68 49848
3/03/12 Informe de seguimiento n º 69 49969
3/03/12 Informe de seguimiento n º 70 50121
3/07/12 Informe de seguimiento n º 71 50910
7/08/12 Informe de seguimiento n º 72 51025
8/08/12 Informe de seguimiento n º 73 51031
5/08/12 Informe de seguimiento n º 74 51055
3/08/12 Informe de seguimiento n º 75 51094
6/09/12 Informe de seguimiento n º 76 51170
7/09/12 Informe de seguimiento n º 77 51199
4/12/12 Informe final 51804
27/10/06 Informe final 1645
Austria H5N1 20/02/06 Notificación inmediata 1650
31/07/06 Informe final 1655
Azerbaiyán H5N1 15/02/06 Informe final 1664
01/03/06 Notificación inmediata 1677
23/03/06 Informe de seguimiento No.1 1686
10/04/06 Informe final 1693
Bosnia y Herzegovina H5N1 20/02/06 Notificación inmediata 1710
22/03/06 Informe final 1720
Bulgaria H5N1 12/02/06 Notificación inmediata 1733
Burkina Faso H5N1 04/04/06 Notificación inmediata 1746
22/05/06 Informe final 1756
Camboya H5N1 13/04/06 Notificación inmediata 1850
16/08/06 Informe de seguimiento No.1 1853
04/09/06 Informe final 1856
Camerún H5N1 12/03/06 Notificación inmediata
(Informe final) 1859
China (Rep. Pop. de) H5N1 03/01/06 Informe de seguimiento No.12 1862
10/01/06 Informe de seguimiento No.13 1865
07/02/06 Informe de seguimiento No.14 1868
20/04/06 Notificación inmediata 1889
26/05/06 Informe de seguimiento No.1 1892
07/06/06 Informe de seguimiento No.15 1871
09/06/06 Informe de seguimiento No.2 1895
20/06/06 Informe de seguimiento No.16 1874
26/06/06 Informe de seguimiento No.3 1898
28/06/06
Informe de seguimiento No.4
(Continúa en 2007) 1901
04/07/06 Informe de seguimiento No.17 1877
21/07/06 Informe de seguimiento No.18 1880
15/08/06 Informe de seguimiento No.19 1883
04/10/06 Informe de seguimiento No.20 1886
Croacia H5N1 17/01/06 Informe de seguimiento No.4 1955
08/02/06 Informe de seguimiento No.5 1961
21/02/06 Informe de seguimiento No.6 1968
23/02/06 Informe de seguimiento No.7 1976
14/03/06 Informe de seguimiento No.8 1982
11/04/06 Informe de seguimiento No.9 1988
27/10/06 Informe final 1994
República Checa H5N1 29/03/06 Notificación inmediata 2020
10/04/06 Informe de seguimiento No.1 2025
26/04/06 Informe de seguimiento No.2 2032
09/05/06 Informe final 2039
24/05/06 Notificación inmediata 2047
15/06/06 Informe final 2055
Côte d'Ivoire H5N1 15/05/06 Informe de seguimiento No.1 1907
20/07/06
Informe de seguimiento n º 2
(Continúa en 2007) 1910
Dinamarca H5N1 15/03/06 Notificación inmediata 2067
24/03/06 Informe de seguimiento No.1 2074
05/04/06 Informe de seguimiento No.2 2081
12/04/06 Informe de seguimiento No.3 2091
04/05/06 Informe de seguimiento No.4 2100
18/05/06 Notificación inmediata 2132
31/05/06 Informe de seguimiento No.5 2107
30/06/06 Informe final 2118
30/06/06 Informe de seguimiento No.1 2139
10/08/06 Informe de seguimiento No.2 2146
12/09/06 Informe final 2151
Djibouti H5N1 27/05/06 Notificación inmediata
(Continúa en 2007) 2160
Egipto H5N1 18/02/06 Notificación inmediata 2169
23/03/06
Informe de seguimiento No.1
(Continúa en 2007) 2179
Francia H5N1 20/02/06 Notificación inmediata 2234
23/02/06 Informe de seguimiento No.1 2237
25/02/06 Notificación inmediata 2252
03/03/06 Informe de seguimiento No.2 2240
08/03/06 Informe de seguimiento No.3 2243
27/03/06 Informe final 2255
28/03/06 Informe de seguimiento No.4 2246
26/04/06 Informe final 2249
18/06/06 Informe final cont. 2258
Georgia H5N1 27/03/06 Notificación inmediata
(Informe final) 2261
Alemania H5N1 16/02/06 Notificación inmediata 2264
09/03/06 Informe de seguimiento No.1 2267
17/03/06 Informe de seguimiento No.2 2270
31/03/06 Informe de seguimiento No.3 2274
06/04/06 Notificación inmediata 2311
11/04/06 Informe de seguimiento No.4 2279
15/05/06 Informe de seguimiento No.5 2285
19/05/06 Informe final 2301
28/07/06 Informe final 2319
Grecia H5N1 13/02/06 Notificación inmediata 2328
15/02/06 Informe de seguimiento No.1 2334
22/02/06 Informe de seguimiento No.2 2342
24/02/06 Informe de seguimiento No.3 2351
27/03/06 Informe de seguimiento No.4 2361
22/08/06 Informe final 2372
Hong Kong (SAR-PRC) H5N1 20/01/06 Notificación inmediata 2385
20/03/06 Informe final 2393
Hungría H5N1 20/02/06 Notificación inmediata 2417
01/03/06 Informe final 2397
09/06/06 Notificación inmediata 2405
23/06/06 Informe de seguimiento No.1 2411
16/10/06 Informe final 2414
India H5N1 23/02/06 Informe de seguimiento No.1 2420
08/03/06 Informe de seguimiento No.2 2424
05/06/06 Informe de seguimiento No.3 2430
11/08/06 Informe final 2436
Indonesia H5N1 24/04/06 Informe de seguimiento No.12 2442
25/09/06 Notificación inmediata 2447
26/09/06
Informe final
(Endémica) 2450
Irán H5N1 15/02/06 Notificación inmediata 2459
26/02/06 Informe final 2462
Irak H5N1 03/02/06 Notificación inmediata 2453
07/02/06 Informe de seguimiento No.1 2456
Israel H5N1 18/03/06 Notificación inmediata 2465
23/03/06 Informe de seguimiento No.1 2468
02/04/06 Informe de seguimiento No.2 2471
04/06/06 Informe de seguimiento No.3 2474
23/07/06 Informe final 2477
Italia H5N1 14/02/06 Notificación inmediata 2480
22/02/06 Informe de seguimiento No.1 2483
02/03/06 Informe de seguimiento No.2 2487
21/09/06 Informe final 2495
Jordania H5N1 27/03/06 Notificación inmediata 2499
30/03/06 Informe de seguimiento No.1 2540
16/04/06 Informe final 2545
Kazajstán H5N1 21/03/06 Notificación inmediata 2551
16/07/06 Informe final 2556
Corea (Rep Dem. Popular)
H5N1 22/12/06 Informe de seguimiento No.1
(Continúa en 2007) 2570
Corea (Rep. de) H5N1 26/11/06 Notificación inmediata 2562
Laos H5N1 04/08/06 Notificación inmediata
(Informe final) 2575
Malasia (península) H5N1 23/02/06 Notificación inmediata 2580
02/03/06 Informe de seguimiento No.1 2587
29/03/06 Informe de seguimiento No.2 2595
19/06/06 Informe final 2602
Mongolia H5N1 30/05/06 Notificación inmediata 2610
28/07/06 Informe final 2619
Myanmar H5N1 12/03/06 Notificación inmediata 2628
16/03/06 Informe de seguimiento No.1 2637
26/04/06 Informe de seguimiento No.2 2646
04/09/06 Informe final 2654
Níger H5N1 28/02/06 Notificación inmediata 2663
02/06/06 Informe de seguimiento No.1 2672
15/06/06 Informe final 2682
Nigeria H5N1 08/02/06 Notificación inmediata 2687
15/02/06 Informe de seguimiento No.1 2693
02/03/06 Informe de seguimiento No.2 2698
05/03/06 Informe de seguimiento No.3 2706
15/03/06 Informe de seguimiento No.4 2719
31/03/06
Informe de seguimiento No.5
(Continua en 2008) 2733
Pakistán H5N1 02/03/06 Notificación inmediata 2742
04/04/06 Informe de seguimiento No.1 2751
25/04/06 Informe de seguimiento No.2 2769
02/12/06 Informe de seguimiento No.3 2776
20/12/06 Informe final 2789
Auton palestina. Territorios
H5N1 11/04/06 Notificación inmediata 299
11/04/06 Notificación inmediata 3658
27/07/06 Informe final 2809
27/07/06 Informe final 3667
Polonia H5N1 08/03/06 Notificación inmediata 2820
13/03/06 Informe de seguimiento No.1 2830
20/03/06 Informe de seguimiento No.2 2840
04/04/06 Informe de seguimiento No.3 2849
10/04/06 Informe de seguimiento No.4 2879
13/04/06 Informe de seguimiento No.5 2924
10/05/06 Informe de seguimiento No.6 2943
07/06/06 Informe final 2953
Rumania H5N1 04/01/06 Informe de seguimiento No.15 2964
17/01/06 Informe de seguimiento No.16 2975
13/02/06 Informe de seguimiento No.17 2983
22/02/06 Informe de seguimiento No.18 2993
24/02/06 Informe de seguimiento No.19 3001
06/03/06 Informe de seguimiento No.20 3010
14/03/06 Informe de seguimiento No.21 3052
17/03/06 Informe de seguimiento No.22 3060
29/03/06 Informe de seguimiento No.23 3065
27/04/06 Informe final 3070
16/05/06 Notificación inmediata 3080
24/05/06 Informe de seguimiento No.1 3089
01/06/06 Informe de seguimiento No.2 3119
14/06/06 Informe de seguimiento No.3 3129
20/12/06 Informe final 3139
Rusia H5N1 16/02/06 Notificación inmediata
(Informe final) 3147
Serbia y Montenegro H5N1 02/03/06 Notificación inmediata
Notificación inmediata (informe final) 3158
Eslovaquia H5N1 24/02/06 Notificación inmediata 3168
Eslovenia H5N1 12/02/06 Notificación inmediata 3177
24/02/06 Informe de seguimiento No.1 3184
03/03/06 Informe de seguimiento No.2 3192
03/04/06
Informe de seguimiento No.3
(Continúa en 2007) 3204
Sudáfrica H5N2 03/07/06 Notificación inmediata 3208
06/07/06 Informe de seguimiento No.1 3213
28/07/06 Informe de seguimiento No.2 3218
04/08/06 Informe de seguimiento No.3 3228
21/09/06 Informe de seguimiento No.4 3237
27/10/06 Informe final 3244
España H5N1 07/07/06 Notificación inmediata
(Informe final) 3254
Sudán H5N1 18/04/06 Notificación inmediata 3288
08/05/06 Informe de seguimiento No.1 3292
19/07/06 Informe de seguimiento No.2 3301
02/10/06 Informe de seguimiento No.3 3310
14/12/06
Informe de seguimiento No.4
(Continúa en 2007) 3317
Suecia H5N1 16/03/06 Notificación inmediata 3357
20/03/06 Informe de seguimiento No.1 3368
09/08/06 Informe final 3383
Suiza H5N1 26/02/06 Notificación inmediata 3423
14/03/06 Informe de seguimiento No.1 3433
31/03/06 Informe final 3614
03/04/06 Informe de seguimiento No.2 3470
10/04/06 Informe de seguimiento No.3 3478
24/04/06 Informe de seguimiento No.4 3483
01/05/06 Informe de seguimiento No.5 3488
08/05/06 Informe de seguimiento No.6 3496
15/05/06 Informe de seguimiento No.7 3506
22/05/06 Informe de seguimiento No.8 3516
29/05/06 Informe de seguimiento No.9 3528
06/06/06 Rapport de suivi No.10 3545
12/06/06 Informe final 3553
26/07/06 Notificación inmediata 3623
02/08/06 Informe de seguimiento No.1 3633
Tailandia H5N1 11/01/06 Informe de seguimiento No.82 3564
18/01/06 Informe de seguimiento No.83 3574
26/01/06 Informe de seguimiento No.84 3584
02/02/06 Informe de seguimiento No.85 3594
09/02/06 Informe de seguimiento No.86 3603
07/11/06 Informe final 3643
Turquía H5N1 08/01/06 Informe de seguimiento No.1 3682
17/01/06 Informe de seguimiento No.2 3689
25/01/06 Informe de seguimiento No.3 3696
01/02/06 Informe de seguimiento No.4 3705
17/02/06 Informe de seguimiento No.5 3715
23/02/06 Informe de seguimiento No.6 3724
01/03/06 Informe de seguimiento No.7 3736
07/03/06 Informe de seguimiento No.8 3746
16/03/06 Informe de seguimiento No.9 3756
23/03/06 Informe de seguimiento No.10 3769
30/03/06 Informe de seguimiento No.11 3777
06/04/06 Informe de seguimiento No.12 3786
14/04/06 Informe de seguimiento No.13 3795
20/04/06 Informe de seguimiento No.14 3803
04/05/06 Informe de seguimiento No.15 3811
17/05/06 Informe de seguimiento No.16 3817
15/08/06 Informe final 3823
Ucrania H5N1 10/01/06 Informe de seguimiento No.5 3866
19/01/06 Informe de seguimiento No.6 3871
25/01/06 Informe de seguimiento No.7 3877
01/02/06 Informe de seguimiento No.8 3883
09/02/06 Informe de seguimiento No.9 3890
22/02/06 Informe de seguimiento No.10 3896
10/03/06 Informe de seguimiento n º 11 de 3903
12/05/06 Notificación inmediata 3927
31/05/06 Informe de seguimiento n º 0.1 3932
15/06/06 Informe de seguimiento No.12 3909
15/06/06 Informe de seguimiento No.2 3938
23/06/06 Informe de seguimiento No.13 3915
23/06/06 Informe de seguimiento No.3 3943
07/07/06 Informe de seguimiento No.14
(Continúa en 2007) 3921
10/07/06 Informe de seguimiento No.4 3949
24/07/06 Informe de seguimiento No.5 3955
Reino Unido H5N1 06/04/06 Notificación inmediata 3961
20/04/06 Informe de seguimiento No.1 3966
27/04/06 Informe de seguimiento No.2 3970
02/05/06 Informe final 3976
Vietnam H5N1 23/01/06 Informe de seguimiento No.16 3984
23/02/06 Informe de seguimiento No.17 4000
29/08/06 Informe de seguimiento No.18 4005
15/09/06 Informe de seguimiento No.19 4011
19/12/06
Notificación inmediata
(Continúa en 2007) 4018
Zimbabue H5N2 17/02/06 Informe final 4024
Última actualización: 17/03/2014 (ma)
Anexo 3. Tablas.
Tabla 1 Distribución espacial de frecuencias de humedales de Nicaragua por región.
Región geográfica Humedales por región geográfica
Región geográfica %
Región del Atlántico 8 0.24 24
Región Central 4 0.12 12
Región del Pacífico 21 0.64 64
Total 33 1.00 100
Tabla 4 Distribución espacial de frecuencias de humedales Ramsar de Nicaragua por región.
Región geográfica Humedales Ramsar por región geográfica
Frecuencia relativa %
Región del Atlántico 2 0.22 22
Tabla 2 Distribución espacial de frecuencias de humedales de Nicaragua por departamento.
Departamentos Humedales por departamento
Frecuencia relativa
%
Atlántico Norte 6 0.19 19
Atlántico Sur 2 0.06 6
Boaco 0 0 0
Carazo 0 0 0
Chinandega 8 0.24 24
Chontales 0 0 0
Estelí 0 0 0
Granada 1 0.03 3
Jinotega 3 0.09 9
León 5 0.15 15
Madriz 0 0 0
Managua 1 0.03 3
Masaya 1 0.03 3
Matagalpa 1 0.03 3
Nueva Segovia 0 0 0
Río San Juan 4 0.12 12
Rivas 1 0.03 3
Total 33 1 100
Tabla 3 Distribución de frecuencias de humedales Ramsar de Nicaragua por municipio.
Tipos de humedales Humedales por tipo Frecuencia relativa %
Humedales no Ramsar 24 0.73 73
Humedales Ramsar 9 0.27 27
Total 33 1 100
Región Central 2 0.22 22
Región del Pacífico 5 0.56 56
Total 9 1.00 100
Tabla 5 Distribución espacial de frecuencias de humedales Ramsar de Nicaragua por departamento.
Departamentos Humedales Ramsar por departamento
Frecuencia relativa
%
Región Autónoma Atlántico Norte 1 0.11 11
Región Autónoma Atlántico Sur 1 0.11 11
Boaco 0 0 0
Carazo 0 0 0
Chinandega 1 0.11 11
Chontales 0 0 0
Estelí 0 0 0
Granada 0 0 0
Jinotega 1 0.11 11
León 0 0 0
Madriz 0 0 0
Managua 0 0 0
Masaya 1 0.11 11
Matagalpa 1 0.11 11
Nueva Segovia 0 0 0
Río San Juan 3 0.34 34
Rivas 0 0 0
Total 9 1.00 100
Tabla 6 Distribución de frecuencias de aves por estatus. ALAS (2007)
Estatus de las aves Total de aves/estatus Frecuencia relativa %
R 503 0.712 71.2
M 127 0.180 18
R, M 24 0.034 3.4
P 35 0.050 5
S 5 0.007 0.7
S,P 2 0.003 0.3
A 1 0.001 0.1
V 9 0.013 1.3
Total 706 1.000 100
Leyenda
R Especies que anidan y residen todo el año en el país.
M Especies que experimentan migraciones hacia Norteamérica, en donde se crían.
R, M Especies con poblaciones residentes y poblaciones migratorias
P Especies que pasan por Nicaragua durante sus migraciones y no mantienen poblaciones en el país entre los meses de abril a agosto.
S Especies que anidan en el país y migran hacia Suramérica.
S,P Especies con poblaciones que anidan en Nicaragua y luego migran hacia el sur y con poblaciones que solo pasan por nuestro territorio.
A Especies que experimentan migraciones altitudinales hacia las montañas de Costa Rica donde crían.
V Vagabundo, uno o dos registros fuera del rango conocido para la especie.
ANEXOS CAPITULO II
Cuadro 22 Aves de Postura por Explotaciones Avícolas Comerciales
Humedales Áreas de Riesgo
(Granjas/Comarca - Unidad Epidemiológica)
Tipo de explotación Ubicación
Población de aves
Vínculos
Áreas de riesgo
Áreas más a riesgo
Departamento Municipio Comarca
Apanás Avícola Jiguina Granjas Comerciales Semitecnificada
Jinotega Jinotega Jiguina 8,485 Aves silvestres y/o migratorias.
Aves de Traspatio.
Condiciones de Bioseguridad inadecuadas.
Personal de granjas en contacto con aves de traspatio
Sí No
Apanás Jeymar Granjas Comerciales Semitecnificada
Jinotega Jinotega Boca del norte 2,900 Sí No
Apanás San Martin Granjas Comerciales Semitecnificada
Jinotega Jinotega Apanás 800 Sí No
Apanás La Laguna Granjas Comerciales Semitecnificada
Jinotega Jinotega La laguna 10,000 Sí No
Apanás Avícola La Reliquia Granjas Comerciales Semitecnificada
Jinotega Jinotega Limito 9,000 Sí No
Apanás Granja Friesen Granjas Comerciales Semitecnificada
Jinotega Jinotega Limito 5,100 Sí No
Apanás Avícola Jarquin Granjas Comerciales Semitecnificada
Jinotega Jinotega Limito 6,250 Sí No
Moyuá Selva Negra Postura y Engorde Matagalpa Matagalpa Molino Norte 800 Sí No
Apanás Ceta Santiago Baltodano Granjas Comerciales Semitecnificada
Matagalpa Muy Muy Conpajagua 500 Sí No
Apanás Las veguitas Granjas Comerciales Semitecnificada
Matagalpa El Tuma la Dalia
Wasaka Abajo 8,000 Sí No
Apanás CANAVALIA Granjas Comerciales Semitecnificada
Matagalpa El Coral Coral 3,778 Sí No
AGUIMAR Granjas Comerciales Semitecnificada
Chontales Juigalpa Quebrantadero 1,000 Sí No
Las Delicias Granjas Comerciales Semitecnificada
Chontales Juigalpa Santa Rita 8,149 Sí No
Instituto Tecnológico Granjas Comerciales Semitecnificada
Chontales Juigalpa San Antonio 960 Sí No
El Amparo Granjas Comerciales Semitecnificada
Chontales Acoyapa San Lucas 1,000 Sí No
Avícola La Roca Granjas Comerciales Semitecnificada
Estelí San Juan de Limay
Mateare 2,000 Sí No
Huevos Frescos Granjas Comerciales Semitecnificada
Estelí Estelí Las Limas 15000 Sí No
El Águila Granjas Comerciales Semitecnificada
Estelí Estelí Las Limas 1600 Sí No
Divino Niño Granjas Comerciales Semitecnificada
Estelí La Trinidad El Rosario 1000 Sí No
El Pollito Granjas Comerciales Semitecnificada
Estelí La Trinidad Barrio Pedro J Chamorro
70 Sí No
La Sidra Granjas Comerciales Semitecnificada
Nueva Segovia Jalapa La Sidra 1600 Sí No
San Pablo Granjas Comerciales Semitecnificada
Nueva Segovia Quilali San Pablo 2600 Sí No
CARI Granjas Comerciales Semitecnificada
Nueva Segovia Ocotal Ocotal 9630 Sí No
San José Granjas Comerciales Semitecnificada
Madriz Somoto Aguas Calientes 9,282 Sí No
SOCOPA Granjas Comerciales Semitecnificada
Madriz Somoto Santa Rosa 576 Sí No
Chinchal Granjas Comerciales Semitecnificada
Madriz Somoto El Chinchal 320 Sí No
Sin nombre Granjas Comerciales Semitecnificada
Madriz Palacaguina Rio Arriba 348 Sí No
San Antonio Granjas Comerciales Semitecnificada
Madriz San Juan de Rio Coco
Bálsamo Centro 300 Sí No
Apanás Agropecuaria El Carmen Granjas Comerciales Semitecnificada
León Malpaisillo Terrero numero 1 20,000 Sí Si
Apanás Avícola Coronado Granjas Comerciales Semitecnificada
León León Los Marañones 1,800 Sí Si
Apanás Avícola Praga Granjas Comerciales Semitecnificada
León León León 8,000 Sí Si
Apanás Veracruz Granjas Comerciales Semitecnificada
león León Veracruz 7,550 Sí Si
Apanás San Pablo Granjas Comerciales Semitecnificada
León León La Caballera 1,400 Sí Si
Apanás Agropecuaria El Carmen Granjas Comerciales Semitecnificada
León Nagarote Ojo de agua 23,000 Sí Si
Apanás San Antonio Granjas Comerciales Semitecnificada
León Paz Centro Pancorba 4,600 Sí Si
Estero Real Avícola Rosales Granjas Comerciales Semitecnificada
Chinandega Chichigalpa Pellizco Central 26000 Sí Si
Estero Real Belén Granjas Comerciales Semitecnificada
Chinandega El Viejo Rio Chiquito 12000 Sí Si
Estero Real Avícola San Miguel Granjas Comerciales Semitecnificada
Chinandega El Viejo El Viejo 5220 Sí Si
Estero Real Avícola Roberto Chindeño Granjas Comerciales Semitecnificada
Chinandega El Viejo San Jerónimo 5300 Sí Si
Estero Real Don Julián Granjas Comerciales Semitecnificada
Chinandega El Viejo Los Valientes 10000 Sí Si
Estero Real El Mojon Granjas Comerciales Semitecnificada
Chinandega Posoltega El Nojon 1,800 Sí Si
Estero Real Apastepe Granjas Comerciales Semitecnificada
Chinandega Chinandega Chinandega 2503 Sí Si
S/N San Pedro Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua Ticuantepe Gaspar García Laviana
10,000 Sí Si
S/N San Jose Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua Ticuantepe Bo Leonel Reynosa 4,000 Sí Si
S/N La Esperanza Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua Ticuantepe Cuatro Esquinas 28,500 Sí Si
S/N Guadalupana Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua Villa El Carmen Monte Fresco 20,000 Sí Si
S/N Jubert Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua San Rafael del Sur
Sánchez Norte 7,000 Sí Si
S/N Sinaí Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua San Rafael del Sur
Sánchez Norte 1,920 Sí Si
S/N La Purísima Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua Villa El Carmen Nandayosi 5,000 Sí Si
S/N San Miguel Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua Tipitapa Zambrano 9,000 Sí Si
S/N Avícola KABAL Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua Managua Monte Verde 14,000 Sí Si
S/N Avícola Nejapa Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua Managua Nejapa 1,864 Sí Si
S/N Campo Amor Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua Managua Nejapa 2,000 Sí Si
S/N La Unión Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua Managua Esquipulas 6,000 Sí Si
S/N Los Blancos Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua Managua Esquipulas 1,038 Sí Si
S/N Santa. María Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua Managua Las Viudas 3,500 Sí Si
S/N Los Montenegro Granjas Comerciales Semitecnificada
Managua Managua Cuatro Esquinas 80 Sí Si
S/N Santa Lucia Granjas Comerciales Tecnificada
Managua Tipitapa Tipitapa 312,335 Sí Sí
Cárdenas La Fe Granjas Comerciales Semitecnificada
Rivas Belén Belén 1500 Sí Si
Cárdenas Quinta Morales Granjas Comerciales Semitecnificada
Rivas Rivas Monte San Juan 130 Sí Si
Cárdenas Popoyuapa Granjas Comerciales Semitecnificada
Rivas Rivas Rivas 2,020 Sí Si
Cárdenas N.P.H Granjas Comerciales Semitecnificada
Rivas San Jorge El Conde 600 Sí Si
Cárdenas Finca Santa María Granjas Comerciales Semitecnificada
Rivas Rivas Chocolata 480 Sí Si
Cárdenas El Socorro Granjas Comerciales Semitecnificada
Rivas Rivas Tronco Solo 2,990 Sí Si
Tisma San Lorenzo Levante y Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya Masaya 6500 Sí Si
Tisma MI terruño Granjas Comerciales Masaya Niquinohomo Hoja Chigue 2000 Sí Si
Semitecnificada
Tisma El Esfuerzo Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya El Chilamate 450 Sí Si
Tisma Fusjumau Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya El Chilamate 9,000 Sí Si
Tisma Palsa Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya El Chilamate 6,000 Sí Si
Tisma La Conchita Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya El Genicero 2,800 Sí Si
Tisma Quinta Irela Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Niquinohomo La Ceiba 7,980 Sí Si
Tisma La Esperanza Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya La Concepción La Concha 2,000 Sí Si
Tisma San Vicente Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Niquinohomo Barrio Maxil 21,500 Sí Si
Tisma Los Naranjos Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya Barrio María Auxiliadora
9,000 Sí Si
Tisma Avícola la Conchita Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya La Pacayita 4,000 Sí Si
Tisma Nazareno Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya La Laguna 6,000 Sí Si
Tisma Carolina Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Nandasmo El Zapoton 4,835 Sí Si
Tisma Yema Dorada Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya El Túnel 900 Sí Si
Tisma Bendición de Dios Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya Quebrada Onda 100 Sí Si
Tisma Avícola Rodríguez Levante y Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya 2,500 Sí Si
Tisma Los Alejos Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya El Túnel 2,170 Sí Si
Tisma Avícola La Esperanza Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya El Hatillo 7,000 Sí Si
Tisma Los Estradas Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Nindirí Nindirí 6,500 Sí Si
Tisma San Martin Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Nindirí El Portillo 2,700 Sí Si
Tisma Avícola San Rafael Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya El Hatillo 7,820 Sí Si
Tisma Karelis Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Nindirí San francisco 2,500 Sí Si
Tisma La Menuda Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Nindirí Piedra Menuda 31,000 Sí Si
Tisma Makase Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya 4,000 Sí Si
Tisma Los Cocos Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Nindirí Los Altos 11,720 Sí Si
Tisma La Propia Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Niquinohomo La Poma 280 Sí Si
Tisma El Pozo Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Niquinohomo 2,500 Sí Si
Tisma Las Mercedes Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Niquinohomo Las Mercedes 13987 Sí Si
Tisma San Ramón Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Niquinohomo Hoja Chique 5683 Sí Si
Tisma El Padrino Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Niquinohomo María Auxiliadora 9000 Sí Si
Tisma Minihacienda Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Nandasmo Nandasmo 1940 Sí Si
Tisma Los Ángeles Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya El Chilamate 1000 Sí Si
Tisma Avícola Apoyo Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya Valle La Laguna 2000 Sí Si
Tisma Donaldo Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya El Hatillo 2700 Sí Si
Tisma El Pomal Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya El Hatillo 1650 Sí Si
Tisma Avicola roan Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Catarina Barrio Francisco 10,000 Sí Si
Tisma Avicola Baez Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya La Concepción Santiago 7,400 Sí Si
Tisma S/N Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya La Paquita 580 Sí Si
Tisma Yema de Oro Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Masaya Reforma II 160,000 Sí Si
Tisma Esperanza I Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Nindirí San Francisco 6,000 Sí Si
Tisma Esperanza II Granjas Comerciales Semitecnificada
Masaya Nindirí Campuzano 5,000 Sí Si
Tisma BARRANCA Granjas Comerciales Tecnificada
Masaya Nindirí Nindirí 117,082 Sí Si
Tisma LA TRINIDAD Granjas Comercial
Tecnificada
Masaya Masatepe Campos Azules 120,837 Sí Si
Tisma Santa Ana Granjas Comerciales Tecnificada
Masaya Masatepe Pio XIII 159,678 Sí Si
Tisma Dios es Bueno Granjas Comerciales Semitecnificada
Carazo La Conquista La Conquista 500 Sí Si
Tisma Peniel Granjas Comerciales Semitecnificada
Carazo La Conquista La Conquista 250 Sí Si
Tisma La Unión Granjas Comerciales Semitecnificada
Carazo La Conquista La Conquista 400 Sí Si
Tisma Avícola Rodríguez Granjas Comerciales Semitecnificada
Carazo Diriamba La Boquita 600 Sí Si
Tisma Guadalupana Granjas Comerciales Semitecnificada
Carazo El Rosario El Panamá 640 Sí Si
Tisma Rosal Granjas Comercial
Tecnificada
Carazo Jinotepe El Tanque 188,936 Sí Si
Tisma San Francisco Granjas Comerciales
Tecnificada
Carazo San Marcos Marvin Corrales 201,600 Sí Si
Total Población de Aves de Postura Comercial 744240
Cuadro 22.1 Aves de Engorde por Explotaciones Avícolas Comerciales
Humedales Unidad Epidemiológica (Granjas)
Tipo de explotación Ubicación Población de aves
Vínculos
Áreas de riesgo
Áreas más a riesgo Departamento Municipios Comarca
S/N Nagarote Granjas Comercial Tecnificada
León Nagarote Guanacaste 223,935 Aves silvestres y/o migratorias. Aves de Traspatio. Condiciones de Bioseguridad adecuados o ineficientes. Aves silvestres y/o migratorias. Aves de Traspatio. Condiciones de Bioseguridad adecuados o ineficientes
Si Si
S/N Avícola Cristiana Granjas Comercial Semitecnificada
León Nagarote Ojo de agua 3,000 Si Si
S/N La Chinandega Granjas Comercial Tecnificada
Chinandega Chinandega San Benito 138,500 Si Si
S/N Sin nombre Granjas Comercial Semitecnificada
Chinandega Chinandega Reparto colonia GRACSA
1,500 Si Si
S/N Sin nombre Granjas Comercial Semitecnificada
Chinandega Chinandega San Benito 300 Si Si
S/N La Promesa Granjas Comercial Tecnificada
Managua Tipitapa Quebrada Honda 40,600 Si Si
S/N Santa Bárbara Granjas Comercial Tecnificada
Managua Tipitapa Quebrada Honda 172,100 Si Si
S/N Los Laureles Granjas Comercial Tecnificada
Managua Tipitapa Los Laureles 199,517 Si Si
S/N El Lago Granjas Comercial Tecnificada
Managua Tipitapa Tipitapa 132,473 Si Si
S/N La Chinampa Granjas Comercial Tecnificada
Managua Villa Carlos Fonseca
Los Cedros 85,254 Si Si
S/N Zambrano Granjas Comercial Tecnificada
Managua Tipitapa Zambrano 294,916 Si Si
S/N PONICSA Granjas Comercial Tecnificada
Managua Tipitapa San Benito 297,067 Si Si
S/N Banderas Granjas Comercial Tecnificada
Managua Tipitapa Banderas 300,656 Si Si
S/N Maderas Granjas Comercial Tecnificada
Managua Tipitapa Maderas 379,000 Si Si
S/N Santa Martha Granjas Comercial Tecnificada
Managua Tipitapa Tipitapa 195,400 Si Si
S/N Pénjamo Granjas Comercial Tecnificada
Managua Tipitapa San Benito 262,264 Si Si
S/N San Antonio Granjas Comercial Semitecnificada
Managua Villa del Carmen
Monte Fresco 1,000 Si Si
S/N Santa Rosa Granjas Comercial Semitecnificada
Managua Villa del Carmen
Monte Fresco 300 Si Si
Tisma La Guirola Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Nindirí Esquipulas 90,600 Si Si
Tisma Santa Gema Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Masaya Los Cocos 66,168 Si Si
Tisma La Trinidad I Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Nindirí San francisco 294,164 Si Si
Tisma La Trinidad II Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Nindirí San Francisco 169,265 Si Si
Tisma San Juan Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Nindirí Veracruz 93,468 Si Si
Tisma Danilo Aguirre Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Masaya Santa Teresa 59,715 Si Si
Tisma San Martín Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Masaya Guanacastillo 138,025 Si Si
Tisma San Jerónimo Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Masaya Guanacastillo 9,270 Si Si
Tisma Justo Garay # 1 Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Masatepe Campos Azules 174,028 Si Si
Tisma Justo Garay # 2 Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Masatepe Campos Azules 134,794 Si Si
Tisma San Martin Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Tisma Tisma 252,000 Si Si
Tisma La Trinidad Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Masatepe Campos Azules 306,100 Si Si
Tisma San Fernando Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Masatepe Campos Azules 99,360 Si Si
Tisma Santa Amalia Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Masatepe Campos Azules 326,483 Si Si
Tisma Guanacastillo Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Masaya Guanacastillo 580,000 Si Si
Tisma La Hoya Granjas Comercial Semitecnificada
Masaya Nandasmo Pio XII 700 Si Si
Tisma Madroñal Granjas Comercial Tecnificada
Masaya Nindirí Campuzano 43,878 Si Si
Tisma Peor es nada Granjas Comercial Semitecnificada
Masaya Masaya La Conchita 500 Si Si
Tisma Avícola Las Cañas
Granjas Comercial Semitecnificada
Masaya Niquinohomo El Pochote 2,300 Si Si
Tisma Laura Mercedes Granjas Comercial Semitecnificada
Masaya Niquinohomo Niquinohomo 500 Si Si
Tisma San Jerónimo Granjas Comercial Semitecnificada
Masaya Niquinohomo Niquinohomo 6,000 Si Si
Tisma La Mazamorra Granjas Comercial Semitecnificada
Masaya Masatepe Masatepe 800 Si Si
Tisma Pollos parrilleros Granjas Comercial Semitecnificada
Masaya Masatepe Reparto Masatepe
3,100 Si Si
Tisma Santa Rosa Granjas Comercial Semitecnificada
Masaya Nindirí Los Altos 1,050 Si Si
Tisma La Quinta Granjas Comercial Semitecnificada
Masaya La Concepción La Concepción 1,300 Si Si
Tisma Pollera Villalobos Granjas Comercial Semitecnificada
Masaya Nandasmo Pio XII 2,300 Si Si
Tisma Claudia Chamorro # 1
Granjas Comercial Tecnificada
Granada Granada Los Malacos 270,090 Si Si
Tisma Claudia Chamorro # 4
Granjas Comercial Tecnificada
Granada Granada Los Malacos 53,080 Si Si
Oscar Turcios Granjas Comercial Tecnificada
Granada Nandaime Las Breñas 51,885 Si Si
San Luís I Granjas Comercial Tecnificada
Carazo Diriamba La Trinidad 149,600 Si Si
San Luís II Granjas Comercial Tecnificada
Carazo Diriamba La Trinidad 145,578 Si Si
San Rafael Granjas Comercial Tecnificada
Carazo Diriamba Las Carolinas 244,035 Si Si
Triangulo Granjas Comercial Tecnificada
Carazo Diriamba Cuatro Esquinas 471,180 Si Si
Santa Teresa Granjas Comercial Tecnificada
Carazo El Rosario El Rosario 150,320 Si Si
San Pedro Granjas Comercial Tecnificada
Carazo San Marcos San Pedro 57,791 Si Si
La Palmera Granjas Comercial Tecnificada
Carazo Diriamba Walter Pavón 107,500 Si Si
Santa Clara Granjas Comercial Tecnificada
Carazo San Marcos Pikin Guerrero 0 Si Si
Santa Teresa Granjas Comercial Tecnificada
Carazo Santa Teresa El Guayabo 229,230 Si Si
Peniel Granjas Comercial Semitecnificada
Carazo La Conquista La Conquista 5,000 Si Si
Santa Lucia Granjas Comercial Tecnificada
Chontales Camoapa El Pochote 105,200 Si No
Castillo Granjas Comercial Tecnificada
Matagalpa Darío Bo. San Luis 56,193 Si No
San Carlos Granjas Comercial Tecnificada
Matagalpa Ciudad Darío El Jobo 90,245 Si No
La Esperanza Granjas Comercial Semitecnificada
Nueva Segovia Jalapa Teotecante 400 Si No
Avícola familiar García
Granjas Comercial Semitecnificada
Madriz Somoto Casco urbano 6,000 Si No
La Bendición Granjas Comercial Semitecnificada
Estelí Estelí Estelí 300 Si No
Población Total de Aves Comerciales de Engorde 7777,277
Anexo 2.
METODOLOGÍA PARA EVALUAR LA VULNERABILIDAD DE LA POBLACIÓN ANIMAL AMENAZADA (ajustada según Suárez et al. (2007) para propósitos de evaluación de riesgos
a la avicultura en Nicaragua)
I.- ENCUESTA PARA EVALUAR El GRADO DE VULNERABILIDAD DE LA POBLACION ANIMAL AMENAZADA POR HUMEDALES EN NICARAGUA. Municipio: ________________ Fuente: ______________________________
Cuadrante geográfico: ______________________
Agente etiológico(s) involucrado(s):
Tipo de riesgo.
Sanitario: Naturales: Gases tóxicos: Residuos de industrias:
Plaguicidas y otros productos en la agricultura:
POBLACIÓN AVIAR AMENAZADA POR ESPECIE
CANTIDAD DE ANIMALES POR CATEGORÍA
PORCENTAJE RESPECTO AL TOTAL
AVES DE ENGORDA COMERCIALES
AVES DE ENGORDA DE TRASPATIO
AVES DE POSTURA COMERCIALES
AVES DE POSTURA DE TRASPATIO
GALLOS
CHOMPIPES
OTROS
TOTAL
(a) PROTECCION DE LA POBLACION ANIMAL.
1. - Observación clínico - productiva permanente de los animales por parte de criadores y propietarios.
Sistemáticamente (0) a veces (2) nunca (4) puntos ______
2. - Conocimiento del comportamiento de la morbilidad y la mortalidad tomando en cuenta especies, razas. propósitos y causas.
Conocida (0) poco conocida (2) desconocida (4) puntos ______
3. - Se planifican y/o ejecutan muestreos serológicos y bacteriológicos para las enfermedades aviares.
se planifican y ejecutan sistemáticamente (0)
se planifican y ejecutan a veces (2)
se planifican pero no se ejecutan (4)
no se planifican ni ejecutan (4) puntos ______
4. - Se utilizan animales centinelas (de traspatio) para detectar la circulación de agentes etiológicos.
se utilizan sistemáticamente (0)
se utilizan a veces (2)
no se utilizan (4) puntos ______
5. - Se realizan exámenes de laboratorio activos para determinar el grado de salud de los animales.
Sistemáticamente (0) a veces (2) nunca (4) puntos ______
6. - Se realiza el examen post mortem de los animales destinados al sacrificio o los que mueren, para determinar la presencia de alteraciones compatibles con alguna enfermedad.
Siempre que hay una denuncia (0) a veces (2) nunca (4) puntos ______
7. - Se aplica un plan de bioseguridad en las granjas y crianzas.
Sistemáticamente (0) a veces (2) nunca (4) puntos ______
8. - Se evalúa el plan de bioseguridad en las granjas y crianzas por el servicio veterinario oficial.
Sistemáticamente (0) a veces (2) nunca (4) puntos ______
9. - Se realizan exámenes de laboratorio al agua y los alimentos para determinar la calidad física, química y microbiológica de los mismos.
Sistemáticamente (0) a veces (2) nunca (4) puntos ______
(b) PLANIFICACION DE CONTINGENCIAS.
1. - Las granjas o crianzas amenazadas tienen previsto el personal técnico que participará en una emergencia, así como su movilización.
Todas (0) algunas (2) ninguna (4) puntos ______
2. - Existe en las empresas avícolas o crianzas amenazadas un stock de medicamentos y otros insumos para casos de una emergencia, así como su movilización.
En todas (0) en algunas (2) en ninguna (4) puntos ______
3. - Están concebidas para las poblaciones aviares amenazadas de cada departamento y municipio las principales medidas contraepidémicas (sacrificios sanitarios, incineración o aprovechamiento de cadáveres, entre otras) a aplicar en casos de emergencias.
En todos los casos (0) en algunos casos (2) en ningún caso (4) puntos _____
4. - Están previstos los medios necesarios para ejecutar las medidas señaladas en el aspecto anterior
En todos los casos (0) en algunos casos (2) en ningún caso (4) puntos ______
5. - Están identificadas las fuentes de peligro sanitario de los departamentos y municipio que puedan afectar a la población animal.
Todas (0) algunas (2) ninguna (4) puntos ______
6. - Estás determinadas las áreas de riesgo de las fuentes de sanitario de los departamentos y municipio del país.
Todas (0) algunas (2) ninguna (4) puntos ______
7. - Existe un inventario de la población animal amenazada por fuentes de peligro sanitario de los departamentos y municipio del país.
Completo (0) incompleto (2) no existe (4) puntos ______
8. - Están previstas las fuerzas, medios y procedimientos técnicos a aplicar en caso de un brote de enfermedad de la lista de la OIE (medidas preventivas, plan de acción por etapas, aseguramiento logístico veterinario, plan de apoyo de las instancias superiores y la participación de otros sectores económicos territoriales) de los departamentos y municipio del país..
En todos los casos (0) en algunos casos (2) en ningún caso (4) puntos ______
9. - El plan cuenta con organización de la dirección y del canal de comunicación entre de propietarios, veterinarios oficiales e instancias de gobiernos locales y nacional.
En todos los casos (0) en algunos casos (2) en ningún caso (4) puntos ______
10. - Existe un mapa de riesgo donde estén ubicadas las fuentes de peligro sanitario de los departamentos y municipios del país, las áreas y elementos en riesgo y los principales factores de riesgo asociados a estos y otros peligros
Existe completo (0) existe incompleto (2) no existen (4) puntos ______
Total de puntos de (b) ______________
(c) PREPARACION DEL PERSONAL ENCARGADO DE LA PREVENCION ACCIÓN Y RECUPERACION EN CASOS DE EVENTOS SANITARIOS O COMBINADOS.
1. - Existe conocimiento por parte de propietarios, criadores, técnicos y veterinarios oficiales y privados de las empresas avícolas o crianzas amenazadas de cada municipio de que en el territorio existen fuentes de peligro sanitario.
En todos los casos (0) en algunos casos (2) en ningún caso (4) puntos ______
2. - Perciben estas personas el riesgo que impone a una comunidad la presencia de actividades que involucran riesgos sanitarios solos o asociados.
Todas (0) algunas (2) ninguna (4) puntos ______
3. - El personal técnico del servicio veterinario de los municipios (Coordinador, Médicos Veterinarios y Técnicos.) ha recibido indicaciones de las instancias superiores para la elaboración del Plan de Contingencias del municipio para casos de emergencias sanitarias u otras catástrofes.
Todas (0) algunas (2) ninguna (4) puntos ______
4. – El coordinador de cada región ha recibido indicaciones de las instancias superiores de incluir los riesgos sanitarios y otros al elaborar el Plan de Contingencias de cada territorio.
Indicaciones completas (0) indicaciones incompletas (2)
Sin indicaciones (4) puntos ______
5. - El personal técnico de cada territorio (municipio, departamento y región) ha recibido preparación para la prevención y enfrentamiento de emergencias sanitarias o provocadas por otros peligros.
Preparación especializada en desastres sanitarios (0) preparación general pre y postgraduado en desastres (2) sin preparación para desastres (4) puntos ______
Total de puntos de (c) ___________
TOTAL DE PUNTOS (valor de vulnerabilidad obtenido de la suma de a, b y c) -------
II.- INDICACIONES PARA LA RECOLECCION DE DATOS A EMPLEAR EN LA EVALUACION DE LA VULNERABILIDAD DE LA POBLACION ANIMAL AMENAZADA.
la recolección de datos será realizada a nivel de municipio y estará en relación a las poblaciones amenazada por los riesgos sanitarios (VIA).
esta será realizada por el veterinario oficial del municipio que tiene a su cargo la planificación de contingencias y se auxiliará de personal técnico de las granjas y/o empresas avícolas amenazadas que él designe.
la recolección de datos implica el conocimiento de la existencia de fuentes de peligro y de los factores de riesgo definidos e identificados previamente (la información será suministrada oralmente o a través de informes por el funcionario que a nivel departamental que atiende la planificación de contingencias o el investigador contratado al efecto).
la identificación de los elementos en riesgo (población aviar amenazada) se realizará de conjunto entre los niveles municipal y departamental y atenderá a las características particulares de cada fuente de peligro sanitario y a los factores de riesgo definidos (vínculos entre las fuentes y los elementos que pudieran afectarse en casos de episodios sanitarios y/o desastres naturales).
los datos se recogerán en la encuesta preparada al efecto y se procederá:
a.) Llenar los datos generales y específicos que aparecen en la primera parte de la encuesta.
b.) Analizar y emitir criterios por indicadores propuestos:
(a) Protección de la Población Animal.
Este indicador tiene 10 aspectos o enunciados, los que presentan 3 opciones con valores de puntuación
entre paréntesis de 0, 2 y 4 puntos respectivamente
en cada aspecto, seleccione la opción que considere de acuerdo a la situación de la población amenazada objeto de análisis, y coloque la puntuación obtenida en la línea en blanco a su derecha que equivale a puntos (solo el aspecto 3 tiene más de tres opciones para seleccionar una)
sume la puntuación de cada uno de los aspectos del indicador A y obtendrá el valor de este que colocará en el espacio correspondiente
el indicador A tiene asignado un valor máximo de 40 puntos y mínimo de 0
(b) Planificación de Contingencias
se procederá de idéntica forma que en el caso anterior
(c) Preparación del personal encargado de la prevención acción y recuperación en casos de eventos sanitarios o combinados.
se procederá de idéntica forma que en los casos anteriores, aunque este indicador solo tiene 5 aspectos
el indicador C tiene asignado un valor máximo de 20 puntos y mínimo de 0
Para calcular el valor de la Vulnerabilidad de la Población Animal, se suman los subtotales de los indicadores (a), (b) y (c). El valor deberá estar entre 0 y 100 puntos.
Indicaciones para el análisis de los resultados de la vulnerabilidad de la población aviar amenazada.
este análisis será realizado por el especialista o funcionario de los servicios veterinarios oficiales que a nivel departamental atiende el área avícola o la planificación de contingencias (Planes de
Contingencia) o el investigador contratado al efecto, con la información relativa al peligro (amenaza), que será suministrada por la entidad manejadora de desastres del territorio
los resultados parciales podrán ser expresados en términos cuantitativos y/o cualitativos
para este análisis, deberá ser considerada la puntuación de los indicadores a, b y c de 40, 40 y 20 puntos respectivamente y podrán ser emitidos criterios evaluativos parciales cuantitativos y cualitativos.
(a) Protección de la población animal.
sumando los valores de los 10 aspectos del indicador (a), obtendremos un valor entre 0 y 40 puntos y se aplicará la siguiente escala:
NIVEL DE PROTECCION DE LA POBLACION ANIMAL Y PLANIFICACIÓN DE CONTINGENCIAS
MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA-MEDIA BAJA
0-7 8-15 16-23 24-31 32-40
(b) Planificación de Contingencias (Plan de Contingencias).
sumando los valores de los 10 aspectos del indicador (b), obtendremos un valor entre 0 y 40 puntos y se aplicará la misma escala que para el indicador (a). Se utiliza la escala anterior por tener igual valor que el indicador (a).
(c) Preparación del personal encargado de la prevención acción y recuperación en casos de eventos sanitarios o combinados.
sumando los valores de los 5 aspectos del indicador ( c), obtendremos un valor entre 0 y 20 puntos y se aplicará la siguiente escala:
PREPARACION DEL PERSONAL PARA PREVENCION Y ENFRENTAMIENTO DE EMERGENCIAS SANITARIAS
MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA-MEDIA BAJA
0-3 4-7 8-11 12-15 16-20
Para determinar el GRADO DE VULNERABILIDAD DE LA POBLACION ANIMAL
AMENAZADA (V) se sumarán los subtotales de los indicadores (a), (b) y (c) cuyo valor debe
estar entre 0 y 100 puntos.
para la expresión cualitativa y cuantitativa e interpretación de los resultados, se empleará la escala:
VULNERABILIDAD DE LOS ELEMENTOS EN RIESGO
BAJA BAJA-MEDIA MEDIA ALTA MUY ALTA
0-19 20-39 40-59 60-79 80-100
Cuadro 23 Vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua a VIA según tipo de explotación.
Vulnerabilidad de la población avícola comercial tecnificada de Nicaragua a los VIA.
Departamentos Protección de la población animal
Planificación de contingencias
Preparación del personal para emergencias
Vulnerabilidad de la población avícola comercial por departamentos y país
Valor numérico
Categoría nominal
Valor numérico
Categoría nominal
Valor numérico
Categoría nominal
Valor numérico Categoría nominal
León 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA
Chinandega 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA
Managua 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA
Masaya 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA
Granada 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA
Carazo 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA
Chontales 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA
Matagalpa 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA
Estelí 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA
Valores generales en aves comerciales
18 MUY ALTA 162 MEDIA 126 BAJA - MEDIA 306 BAJA-MEDIA
Vulnerabilidad de la población avícola comercial semi tecnificada de Nicaragua a los VIA.
Departamentos Protección de la población animal
Planificación de contingencias
Preparación del personal para emergencias
Vulnerabilidad de la población avícola por departamentos y país
Valor numérico
Categoría nominal
Valor numérico
Categoría nominal
Valor numérico
Categoría nominal
Valor numérico Categoría nominal
León 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA
Chinandega 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA
Managua 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA
Masaya 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA
Granada 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA
Carazo 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA
Chontales 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA
Matagalpa 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA
Nueva Segovia 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA
Madriz 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA
Estelí 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA
Jinotega 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA
Rivas 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA
Valores generales en aves comerciales
312 BAJA - MEDIA 234 MEDIA 182 BAJA - MEDIA 728 MEDIA
Vulnerabilidad de la población avícola de traspatio de Nicaragua a los VIA.
Departamentos Protección de la población animal
Planificación de contingencias
Preparación del personal para emergencias
Vulnerabilidad de la población avícola de traspatio por departamentos y país
Valor numérico
Categoría nominal
Valor numérico
Categoría nominal
Valor numérico
Categoría nominal
Valor numérico Categoría nominal
León 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Chinandega 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Managua 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Masaya 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Granada 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Carazo 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Chontales 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Boaco 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Matagalpa 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Nueva Segovia 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Madriz 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Estelí 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Jinotega 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Rivas 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Río San Juan 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
RAAN 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
RAAS 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA
Valores generales en aves omerciales
476 BAJA - MEDIA 306 MEDIA 238 BAJA - MEDIA 1 020 ALTA
Anexo Cuadro 23.1 Valores individuales de vulnerabilidad por departamento.
Departamento Protección de la población animal en granjas semi tecnificadas Total
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
León 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24
Chinandega 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24
Managua 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24
Masaya 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24
Granada 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24
Carazo 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24
Chontales 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24
Matagalpa 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24
Nueva Segovia 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24
Madriz 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24
Estelí 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24
Jinotega 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24
Rivas 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24
Total 26 26 26 52 26 26 26 26 52 26 312
Departamento Protección de la población animal en aves de traspatio Total
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
León 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Chinandega 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Managua 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Masaya 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Granada 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Carazo 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Chontales 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Boaco 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Matagalpa 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Nueva Segovia 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Madriz 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Estelí 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Jinotega 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Rivas 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Río San Juan 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
RAAN 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
RAAS 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28
Total 68 68 0 34 34 34 68 68 68 34 476
Departamento Planificación de contingencias en granjas tecnificadas Total
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
León 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Chinandega 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Managua 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Masaya 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Total 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 18
Granada 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Carazo 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Chontales 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Matagalpa 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Estelí 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Total 18 0 0 18 18 18 36 18 0 36 162
Departamento Planificación de contingencias en granjas semi tecnificadas Total
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
León 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Chinandega 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Managua 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Masaya 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Granada 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Carazo 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Chontales 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Matagalpa 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Nueva Segovia 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Madriz 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Estelí 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Jinotega 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Rivas 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Total 26 0 0 26 26 26 52 26 0 52 234
Departamento Planificación de contingencias en aves de traspatio Total
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
León 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Chinandega 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Managua 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Masaya 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Granada 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Carazo 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Chontales 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Boaco 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Matagalpa 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Nueva Segovia 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Madriz 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Estelí 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Jinotega 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Rivas 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Río San Juan 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
RAAN 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
RAAS 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18
Total 34 0 0 34 34 34 68 34 0 68 306
Departamento Preparación del personal en granjas tecnificadas Total
1 2 3 4 5
León 2 2 4 4 2 14
Chinandega 2 2 4 4 2 14
Managua 2 2 4 4 2 14
Masaya 2 2 4 4 2 14
Granada 2 2 4 4 2 14
Carazo 2 2 4 4 2 14
Chontales 2 2 4 4 2 14
Matagalpa 2 2 4 4 2 14
Estelí 2 2 4 4 2 14
Total 18 18 36 36 18 126
Departamento Preparación del personal en granjas semi tecnificadas Total
1 2 3 4 5
León 2 2 4 4 2 14
Chinandega 2 2 4 4 2 14
Managua 2 2 4 4 2 14
Masaya 2 2 4 4 2 14
Granada 2 2 4 4 2 14
Carazo 2 2 4 4 2 14
Chontales 2 2 4 4 2 14
Matagalpa 2 2 4 4 2 14
Nueva Segovia 2 2 4 4 2 14
Madriz 2 2 4 4 2 14
Estelí 2 2 4 4 2 14
Jinotega 2 2 4 4 2 14
Rivas 2 2 4 4 2 14
Total 26 26 52 52 26 182
Departamento Preparación del personal en aves de traspatio Total
1 2 3 4 5
León 2 2 4 4 2 14
Chinandega 2 2 4 4 2 14
Managua 2 2 4 4 2 14
Masaya 2 2 4 4 2 14
Granada 2 2 4 4 2 14
Carazo 2 2 4 4 2 14
Chontales 2 2 4 4 2 14
Boaco 2 2 4 4 2 14
Matagalpa 2 2 4 4 2 14
Nueva Segovia 2 2 4 4 2 14
Madriz 2 2 4 4 2 14
Estelí 2 2 4 4 2 14
Jinotega 2 2 4 4 2 14
Rivas 2 2 4 4 2 14
Río San Juan 2 2 4 4 2 14
RAAN 2 2 4 4 2 14
RAAS 2 2 4 4 2 14
Total 34 34 68 68 34 238
Matriz de Consecuencias
Cuadro 24 Matriz de consecuencias.
Descriptor Descripción de OIRSA/OIE (2006) para cada descripción
Insignificantes Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la
Introducción del agente patógeno son insignificantes.
Muy bajas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción
del agente patógeno son menores.
Bajas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del
agente patógeno son bajas
Moderadas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción
del agente patógeno son intermedias
Altas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del
agente patógeno son severas.
Extremas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del
agente patógeno son catastróficas.
Cuadro 25 Matriz para la estimación del riesgo.
Consecuencias
Insignificante Muy bajas Bajas Moderadas Altas Extremas
Pro
ba
bil
ida
d d
e
dif
us
ión
y e
xp
os
ició
n
Alta I MB B M A E
Moderada I MB B M A E
Ligera I MB B M A E
Baja I I MB B M A
Muy baja I I I MB B M
Extremadamente baja
I I I I MB B
Insignificante I I I I I MB
ANEXOS CAPÍTULO III
Cuadro x Estimación económica de las pérdidas por influenza aviar altamente patógena en Nicaragua según MEEZ – ETA (2008).
Aves en áreas de riesgo de la región del Pacífico Aves totales: 6 963 117
Aves amenazadas Aves totales Masaya - Granada: 3 571 440 Datos
Aves totales de Masaya: 3 445 231
La de Masaya, lugar donde se concentra la avicultura del
pacífico y con existencia de vínculos para los VIA a partir de
humedales
Ponedoras: 642 610 (traspatio: 82 379)
Ceba: 2 721 069 (traspatio: 113 241)
Reproductores: 49 653
Gallos: 23 257
Chompipes y sus crías: 1 850
Otras aves: 6 792
Aves totales de Granada: 126 209
Las de Granada que también forma parte junto a Masaya del
Humedal de Tisma.
Ponedoras: 48 576 (traspatio: 37 929)
Ceba: 64 354 (traspatio: 57 879)
Reproducción: 432
Gallos: 7 671
Chompipes y sus crías: 1 081
Otras: 4 095
Conceptos Precio Pérdida estimada
Aves muertas
Aves muertas de Masaya Valor de mortalidad de 95 % de las aves amenazadas (a partir del valor de mortalidad referido por CFSPH/IICAB (2009) para la enfermedad
Aves totales muertas:
Ponedoras comerciales muertas: 532 219,45
Ponedoras de traspatio muertas: 78 260,05
Pollos de ceba muertos: 2 477 436,6
Pollos de traspatio muertos: 107 578,95
Canales de ponedoras comerciales no producidas
Las del 50 % de animales muertos que se venden por unidad 60.00 15 966 583,5
Canales de ponedoras de traspatio no producidas
Las del 50 % de animales muertos que se venden por unidad 60.00 2 347 801,5
Canales de engorde comercial no producidas
Las del 50 % de los animales muertos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.
30.00 89 187 717,6
Canales de engorde de traspatio no producidas
Las del 50 % de los animales muertos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.
30.00 3 872 842,2
Menudos Bolsa de 1 lb con menudos de 2 aves 12.00 14 864 619,6
Muslo y contra muslo dejados de producir en aves de engorde comercial
dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 143 691 322,8
Muslo y contra muslo dejados de producir en aves de traspatio
dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 6 239 579,1
Huevos dejados de producir en ponedoras comerciales
Por gallinas muertas 300 huevos/año y 693,5 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 1 122 450 820,05
Huevos dejados de producir en ponedoras de traspatio
Por gallinas muertas 150 huevos/año y 350 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 41 639 042,203
Total de pérdidas por aves muertas en Masaya 1 440 260 329
Conceptos Precio Pérdida estimada
Aves muertas de Granada Valor de mortalidad de 95 % de las aves amenazadas (a partir del valor de mortalidad referido por CFSPH/IICAB (2009) para la enfermedad
Aves totales muertas:
Ponedoras comerciales muertas: 10 114,65
Ponedoras de traspatio muertas: 36 032,55
Pollos de ceba muertas: 6 151,25
Pollos de traspatio muertas: 54 985,05
Canales de ponedoras comerciales no producidas
Las del 50 % de animales muertos que se venden por unidad 60.00 303 439,5
Canales de ponedoras de traspatio no producidas
Las del 50 % de animales muertos que se venden por unidad 60.00 1 080 976,5
Canales de engorde comercial no producidas
Las del 50 % de los animales muertos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.
30.00 221 445
Canales de engorde de traspatio no producidas
Las del 50 % de los animales muertos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.
30.00 1 979 461,8
Menudos Bolsa de 1 lb con menudos de 2 aves y peso de 1 lb 12.00 36 907,5
Muslo y contra muslo dejados de producir en aves engorde comercial
dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 356 772,5
Muslo y contra muslo dejados de producir en aves de traspatio
dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 3 189 132,9
Huevos dejados de producir en ponedoras comerciales
Por gallinas muertas 300 huevos/año y 693,5 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 21 331 796,85
Huevos dejados de producir en aves de traspatio
Por gallinas muertas 150 huevos/año y 350 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 19 171 478,553
Total de pérdidas por aves muertas en Granada 47 671 411.1
Pérdidas por muerte estimadas totales por IAAP en la Masaya – Granada (región del Pacífico) 1 487 931 740
Conceptos Precio Pérdida estimada
Aves sacrificadas
Aves sacrificadas de Masaya Es el 5 % de las aves afectadas, calculado del valor de mortalidad de 95 % de las aves amenazadas, por el valor de
Aves totales sacrificadas:
Ponedoras comerciales sacrificadas: 28 011,55
mortalidad referido por CFSPH/IICAB (2009) para la enfermedad
Ponedoras de traspatio sacrificadas: 4 118,95
Pollos de ceba sacrificadas: 130 391,4
Pollos de traspatio sacrificadas: 5 662,05
Canales de ponedoras comerciales no producidas
Las del 5 % de animales vivos que se venden por unidad 60.00 1 680 693
Canales de ponedoras de traspatio no producidas
Las del 5 % de animales vivos que se venden por unidad 60.00 247 137
Canales de engorde comercial no producidas
Las del 5 % de los animales vivos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.
30.00 9 388 180,8
Canales de engorde de traspatio no producidas
Las del 5 % de los animales vivos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.
30.00 407 667,6
Menudos Bolsa de 1 lb con menudos de 2 aves y peso de 1 lb 12.00 782 348,4
Muslo y contra muslo dejados de producir en aves engorde comercial
dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 7 562 701,2
Muslo y contra muslo dejados de producir en aves de traspatio
dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 328 398,9
Huevos dejados de producir en ponedoras comerciales
Por gallinas muertas 300 huevos/año y 693,5 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 59 076 358,95
Huevos dejados de producir en aves de traspatio
Por gallinas muertas 150 huevos/año y 350 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 2 191 528.537
Total de pérdidas por aves sacrificadas en Masaya 81 665 014.4
Conceptos Precio Pérdida estimada
Aves sacrificadas de Granada
Valor de mortalidad de 95 % de las aves amenazadas (a partir del valor de mortalidad referido por CFSPH/IICAB (2009) para la enfermedad
Aves totales sacrificadas:
Ponedoras comerciales sacrificadas: 532,35
Ponedoras de traspatio sacrificadas: 1 896,45
Pollos de ceba sacrificadas: 323,75
Pollos de traspatio sacrificadas: 2 893,95
Canales de ponedoras comerciales no producidas
Las del 5 % de animales vivos que se venden por unidad 60.00 31 941
Canales de ponedoras de traspatio no producidas
Las del 5 % de animales vivos que se venden por unidad 60.00 113 787
Canales de engorde comercial no producidas
Las del 5 % de los animales vivos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.
30.00 23 310
Canales de engorde de traspatio no producidas
Las del 5 % de los animales vivos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.
30.00 208 364,4
Menudos Bolsa de 1 lb con menudos de 2 aves y peso de 1 lb 12.00 1 942,5
Muslo y contra muslo dejados de producir en aves engorde comercial
dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 18 777,5
Muslo y contra muslo dejados de producir en aves de traspatio
dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 167 849,1
Huevos dejados de producir en ponedoras comerciales
Por gallinas muertas 300 huevos/año y 693,5 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 1 122 726,15
Huevos dejados de producir en aves de traspatio
Por gallinas muertas 150 huevos/año y 350 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 1 009 025,187
Total de pérdidas por aves sacrificadas en Granada 2 697 722,84
Pérdidas por aves sacrificadas por la enfermedad (IAAP) en Masaya – Granada (región de Masaya – Granada en el Pacífico)
84 362 737.2
Tabla 23 Aves susceptibles estimadas en áreas de riesgo de humedales en Nicaragua según CENAGRO (2011).
Territorio con humedales
Humedal con el que se relaciona
Existencia de reservorios (tipos)
Inventario de elementos en riesgo
Explotaciones Agropecuarias (EAs) con aves
Aves Granjas Avícolas
Aves Crianza Familiar (Traspatio)
Otras Total de Aves
Masaya-Granada Humedal Sistema Lagunar de Tisma
Aves Migratorias 14,360 3235266 325,305 10 887 3 571,458
Chinandega Humedal Estero Real y Llanos de Apacunca
Aves Migratorias 12,976 151,487 395,390 6,814 553,691
Leon S/N 16,197 70,016 479,226 483,931 6,131
Managua S/N 10,194 1533047 250,507 4,819 1788373
Rivas S/N 9,247 12,493 246,531 5 167 264,191
Matagalpa S/N 24,558 82577 597,651 8,888 689116
Jinotega Humedal Lago de Apanàs-Asturias
Aves Migratorias 26,050 59,814 622,691 10,153 692,658
RAAN Humedal Cayos Miskitos y Franja Costera Inmediata
Aves Migratorias 17,423 5,567 493,652 7,004 506,223
RAAS Sistema de Humedales de la Bahía de Bluefields
Aves Migratorias 19,782 3,304 590,470 8,928 602,702
Rio San Juan Refugio de Vida Silvestre Rio San Juan/ Sistema de Humedales San Miguelito
Aves Migratorias 7,672 588 221,274 3,482 225,344
Total aves en riesgo 5154159 4222697 550 073 8899887
Vigilancia Epidemiológica en comunidades del
humedal de Tisma, Masaya, Foto X. Calderón (2009)
Reconocimiento y anillamiento aves migratorias
humedal de Apanás, Jinotega, C. Duttman (2005)
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